CC BY
8
£ ЫПВПМ <3
Серия «Биология. Экология»
Онлайн-доступ к журналу: http://izvestiabio.isu.ru/ru
2022. Т. 40. С. 54-65
Иркутского государственного университета
И З В Е С Т И Я
Научная статья
УДК 58.02+574.24+574.64 https://doi.org/10.26516/2073-3372.2022.40.54
Комбинированное действие фенольных соединений и меди (II) на Elodea canadensis
С. Э. Сергиенко1,2, В. О. Суховнина3, Г. О. Жданова1, М. Н. Саксонов1, А. Д. Стом1, T. Энхдул4, Н. Ф. Кашина2, Б. Н. Огарков1, Д. И. Стом123*
1 Иркутский государственный университет, г. Иркутск, Россия
2Иркутский национальный исследовательский технический университет, г. Иркутск, Россия 3Байкальский музей СО РАН, пос. Листвянка, Россия 4Монгольский государственный университет, г. Улан-Батор, Монголия
Аннотация. Исследовано действие ионов Cu2+ и двухатомных фенолов - гидрохинона и резорцина - на выкод электролитов из побегов Elodea canadensis. Параметр фиксировали по изменению электропроводности среды, в которую был помещен тест-объект. Выполнена сравнительная оценка степени индивидуального и комбинированного воздействия меди и двухатомных фенолов на тест-объект при разных концентрациях токсикантов, определены векторы их взаимного влияния при комбинированном действии.
Ключевые слова: медь, измерение электропроводности, биотестирование, Elodea canadensis, гидрохинон, резорцин, двухатомные фенолы, комбинированное действие.
Благодарности. Исследование вышолнено при финансовой поддержке РФФИ и МОКНСМ в рамках научного проекта № 20-54-44012 Монг_а. В работе использовано оборудование Центра коллективного пользования «Научно-экспедиционный центр "Байкал"» (https://ckp-rf.ru/catalog/ckp/3213559/).
Для цитирования: Комбинированное действие фенольных соединений и меди (II) на Elodea canadensis / С. Э. Сергиенко, В. О. Суховнина, Г. О. Жданова, М. Н. Саксонов, А. Д. Стом, T. Энхдул, Н. Ф. Кашина, Б. Н. Огарков, Д. И. Стом // Известия Иркутского государственного университета. Серия Биология. Экология. 2022. Т. 40. С. 54-65. https://doi.org/10.26516/2073-3372.2022.40.54_
Combined Effect of Phenolic Compounds and Copper on Elodea canadensis
S. E. Sergienko1,2, V. O. Sukhovnina3, G. O. Zhdanova1, M. N. Saksonov1, A. D. Stom1, T. Enkhdul4, N. F. Kashina2, B. N. Ogarkov1, D. I. Stom123*
1Irkutsk State University, Irkutsk, Russian Federation
2Irkutsk National Research Technical University, Irkutsk, Russian Federation 3Baikal Museum SB RAS, Listvyanka, Russian Federation 4National University of Mongolia, Ulaanbaatar, Mongolia
© Сергиенко С. Э., Суховнина В. О., Жданова Г. О., Саксонов М. Н., Стом А. Д., Энхдул T., Кашина Н. Ф., Огарков Б. Н., Стом Д. И., 2022
Research article
*Полные сведения об авторах см. на последней странице статьи. For complete information about the authors, see the last page of the article.
Abstract. The combined effect of Cu2+ ions and dihydric phenols, hydroquinone and resorcinol, on the yield of electrolytes from shoots of Elodea canadensis was studied. The individual effects of these groups of toxicants on aquatic plants have been fairly well studied. However, their combined action remains a poorly studied issue. This led to increased interest in this topic and the relevance of the research. The test response of E. canadensis during the biotesting of polyphenols, copper, and their mixtures was the release of electrolytes from shoots. This parameter was recorded by the change in the electrical conductivity of the water in which the plant pretreated with the toxicant was placed. The toxicity of solutions of copper, polyphenols, and "copper+polyphenol" mixtures was evaluated in acute experiments: the contact time of E. canadensis shoots with the toxicant was 30 min. The experiments showed that copper (II) caused an increase in the release of electrolytes from the shoots of E. canadensis compared to the control (plants not exposed to the toxicant) in the concentration range from 0.001 to 0.0001 N. Thus, the electrical conductivity of a medium containing elodea preliminarily treated with copper (II) at a concentration of 0.0001 N increased to 35 ^S after 60 min of exposure. At a content of 0.001 to 0.01 N, the index increased to 62-79 ^S. At the same time, in the control, this indicator fluctuated at the level of 2.5-5.5 ^S throughout the experiment. Hydroquinone caused a significant increase in the yield of electrolytes from the shoots of E. canadensis at a content of 5-10"2 M. In this case, the electrical conductivity of the medium in which the elodea treated with polyphenol was placed was 2.5 times higher than in the control (i.e. plant not exposed to toxicants). Resorcinol had a similar effect on E. canadensis at a content of 110 -1 M) observed a decrease in copper toxicity under the influence of polyphenols. When biotesting mixtures of copper (II) (0.001 N, 0.0001 N) with the studied polyphenols (hydroquinone 510-2 M, resorcinol 110-1 M), a decrease in the toxicity of copper under the influence of polyphenols was observed. The considered method for assessing the toxicity of substances is suitable not only for assessing the individual effects of various pollutants, but also for identifying the combined effects of various compounds. At the same time, the technique is characterized by ease of implementation and high speed of obtaining a response (about 2 hours).
Keywords: copper, conductivity measurement, biotesting, Elodea canadensis, hydroquinone, resorcinol, diatomic phenols, combined effect.
For citation: Sergienko S.E., Sukhovnina V.O., Zhdanova G.O., Saksonov M.N., Stom A.D., Enkhdul T., Kashina N.F., Ogarkov B.N., Stom D.I. Combined Effect of Phenolic Compounds and Copper on Elodea canadensis. The Bulletin of Irkutsk State University. Series Biology. Ecology, 2022, vol. 40, pp. 54-65. https://doi.org/10.26516/2073-3372.2022.40.54 (in Russian)
Введение
При определённых условиях в зависимости от источника загрязнения в качестве сопутствующих фенолам загрязнителей могут выступать тяжёлые металлы. При повышении концентраций обе группы поллютантов обнаруживают токсичность [Ambika, Mohnish, Kumar, 2016; Oxidative Stress ... , 2017].
Имеется множество публикаций о биологических эффектах отдельных фенольных соединений. Однако действие на растения высоких концентраций фенолов совместно с тяжёлыми металлами, даже со столь метаболически важным, как медь, изучено недостаточно хорошо.
Целью настоящей работы явилось исследование токсичности меди, двухатомных фенолов (резорцин, гидрохинон) и их смесей по отношению к Elodea canadensis.
Материалы и методы
Тест-объектом в исследовании являлась элодея канадская Elodea canadensis Michx. (1803) - цветковое водное растение, обладающее мощнейшим инвазионным потенциалом и населяющее ныне многие водоёмы мира [Чепинога, Дементьева, Лиштва, 2013; Голованов, Абрамова, Мулдашев,
2016]. Растения отбирали в прибрежье русла р. Ангары в пределах центрального района г. Иркутска (о. Юность). В лабораторных условиях элодею культивировали в аквариумах с отстоянной водопроводной водой при температуре 18 °С и освещённости 850-950 люкс. Аэрацию воды осуществляли с помощью микрокомпрессоров.
Тест-откликом E. canadensis в экспериментах являлся выход электролитов из побегов. Этот параметр фиксировали по изменению электропроводности воды, в которую было помещено предварительно обработанное токсикантом растение. Обработку побегов токсикантом проводили следующим образом. Побег элодеи сырой массой 1 г вносили в 50 мл испытуемого раствора токсиканта и выдерживали в течение 30 мин. После этого растение вынимали из исследуемого раствора и промывали дистиллированной водой в проточном режиме. Обработанные таким образом побеги помещали в 50 мл дистиллированной воды и в течение 1 ч измеряли её электропроводность при помощи кондуктометра «Эксперт-002-2-6-п» («Эконикс-Эксперт», Россия). Повышение показателя свидетельствовало о выходе ионов из клеток растения при их повреждении токсикантом [Юркова, Эстрела-Льопис, 2003; Stress-induced electrolyte ... , 2014; Murphy, Taiz, 1997].
Тестируемыми токсикантами в эксперименте являлись медь (II), двухатомные фенолы резорцин и гидрохинон, а также их смеси. Полифенолы перед внесением очищали методом возгонки. Концентрация резорцина в экспериментах составляла 5 10-2 и 110-1 М, гидрохинона - 110-2 и 5 10-2 М. Медь использована в виде химически чистого сульфата меди (II), концентрации меди в опытах (в пересчёте на ион Cu2+) составляли 0,0001, 0,001 и 0,01 н.
Исследования проводили в пяти независимых опытах по три повторно-сти в каждом. Выводы сделаны при вероятности безошибочного прогноза р > 0,95. Статистическую обработку данных проводили с помощью пакета Statistica и процессора Excel из пакета MS Office 2016.
Результаты и обсуждение
Исследование действия токсикантов на выход электролитов из побегов E. canadensis. Медь (II) в исследуемом диапазоне концентраций (от 0,001 до 0,0001 н) вызывала выход электролитов из побегов E. canadensis. Так, электропроводность воды, содержащей элодею, предварительно обработанную сульфатом меди в концентрации 10-4 н, за 60 мин экспонирования повышалась до 35 мкСм, при содержании от 0,001 до 0,01 н - до 62-79 мкСм. Все эти значения превышали электропроводность контрольных образцов элодеи, не подверженных воздействию токсикантов (в этом случае показатель колебался на уровне 2,5-5,5 мкСм на всём протяжении опыта) (рис. 1, а).
Повышение электропроводности среды в 2,5 раза относительно контроля после помещения в неё образцов элодеи наблюдали также после воздействия на растения гидрохинона в концентрации 5 10-2 М (рис. 1, б) и резорцина в концентрации 110-1 М (рис. 1, в).
U Й
о
а
100 90 80 70 60 50 40 30
2 20
О
10
тпП
О(контроль)
_i^I
0,0001 0,001 Концентрация Си, н
0,01
30
25
еЭ 20 О
о 15
о с.
о 10 о.
И О
0 (контроль) 1 ■ 10л-2
Концентрация гидрохинона, М
5 ■ 10л-2
30
25
20
н о а о о, с о а.
н i1)
15
10
Ж
0 (контроль) 510Л-2 1-10М
Концентрация резорцина, М
- о мин ; ; ; | - зо мин I I - 60 мин
Рис. 1. Динамика выхода электролитов из побегов E. canadensis под влиянием различ-ныгх токсикантов (длительность экспонирования в экспериментальной среде - 60 мин; время предварительного контакта растения с токсикантом - 30 мин): а - сульфат меди (II) (концентрация металла приведена в пересчёте на ион Cu2+); б - гидрохинон; в - резорцин
а
б
в
Гидрохинон в концентрации 110-2 М и резорцин в концентрации 5 10-2 М значительного повышения выхода ионов из побегов элодеи не вызывали.
Исследование комбинированного действия токсикантов на выход электролитов из побегов E. canadensis. Токсичность меди по отношению к E. canadensis снижалась в присутствии двухатомных фенолов - гидрохинона и резорцина. Так, пара резорцин (5 10-2 М) + медь (0,001 н) вызывала менее значительный выход электролитов из клеток элодеи, чем при индивидуальном действии 0,001 н меди. Электропроводность воды, содержащей элодею, предварительно выдержанную в растворе меди, за 60 мин повышалась до 47 мкСм, в то время как после обработки растения смесью металла и фенола в указанных концентрациях показатель возрастал только до 17,3 мкСм (рис. 2, а). Схожую картину наблюдали и в опытах с 110-1 М резорцина (рис. 2, б).
Рис. 2. Динамика выхода электролитов из побегов E. canadensis под совместным влиянием меди и резорцина в различных концентрациях (длительность экспонирования в экспериментальной среде - 60 мин; время предварительного контакта растения с токсикантом -30 мин): а - ионы меди (110-3 н) и резорцина (5 10-2 М); б - ионы меди (110-3 н) и резорцина (110-1 М); в - ионы меди (110-4 н) и резорцина (5 10-2 М); г - ионы меди (110-4 н) и резорцина (1-10"1 М)
Подобный, но менее выраженный эффект наблюдали и при более низкой концентрации меди (0,0001 н). Это вполне ожидаемо, учитывая, что отклик E. canadensis на более низкое содержание металла (по сравнению с предыдущим опытом) менее значителен. В этом случае электропроводность воды, содержащей элодею, обработанную медью (0,0001 н) повышалась до 28,5 мкСм (в то время как после воздействия 0,001 н Cu - до 47 мкСм (рис. 2, а, б), а после обработки смесями меди и резорцина выход электролитов был ещё ниже: Cu (0,0001 н) + резорцин 510-2 М - до 17,9 мкСм (рис. 2, в); Cu (0,0001 н) + резорцин 110-1 М - до 18,2 мкСм (рис. 2, г).
Снижение токсичности меди в присутствии гидрохинона было менее значительным, чем при добавлении резорцина. Так, электропроводность воды в присутствии элодеи, предварительно выдержанной в растворе 0,001 н меди за 60 мин, возрастала до 47 мкСм. Присутствие в растворе меди гидрохинона в концентрации 110-2 М приводило к уменьшению исследуемого показателя до 44,5 мкСм (рис. 3, а), а при 5 10-2 М - до 32 мкСм (рис. 3, б).
5 50
_HL
ft 1*1
м
J3.
Контроль
Гидрохинон 1-1СГ--2М
Гидрохинон
]-10Л-2М + Си 0,001 н
40
U
| 30
I25 I 20
П
0
с" 15
с
с.
1 10
¿5
5 0
Й
J]
Контроль Гидрохинон Си 0.0001 н
о 30
ЕС
о п.
0 20 с.
1
Й ю о
40 35 _ 30
I*
I 20
СО О
§"15
о
с.
£ 10
U
Гидрохинон
1-10---2М-Си 0,0001 н
tfl
J
Ж
Контроль
Гидрохинон 5-10Л-2М
S
ж
Контроль
Гидрохинон 5-10'-2М
Си 0,0001 н Гидрохинон 5-10'-2М-Си 0.0001 н
Рис. 3. Динамика выхода электролитов из побегов E. canadensis под совместным влиянием меди и гидрохинона в различных концентрациях (длительность экспонирования в экспериментальной среде - 60 мин; время предварительного контакта растения с токсикантом -30 мин): а - ионы меди (110-3 н) и гидрохинона (510-2 М); б - ионы меди (110-3 н) и гидрохинона (110-1 М); в - ионы меди (110-4 н) и гидрохинона (5 10-2 М); г - ионы меди (110-4 н) и гидрохинона (110-1 М)
В экспериментах с 110-4 н Cu2+ и гидрохиноном тенденция была схожей - наблюдали слабый детоксицирующий эффект полифенола по отношению к меди (рис. 3, в, г).
Металлы с переменной валентностью, в частности катионы меди, способны вступать в окислительно-восстановительные реакции с фенольными соединениями [Reactivity of the ... , 2017; Effect of interaction ... , 2011]. В результате этих реакций могут образовываться хиноны и активные формы кислорода (АФК). Они играют важную роль в повреждении белков, липидов, полисахаридов, нарушении фотосинтеза [Similar stress responses ... , 2003; Yruela, 2005; Azooz, Abou-Elhamd, Al-Fredan, 2012]. Сообщалось о способности катионов меди при определённых условиях катализировать окисление фенолов и о том, что в конце концов это приводит к снижению токсичности последних ^ее1, Stom, 2001; Oxidation of hydroquinone ... , 2006; Copper-catalyzed hydroquinone ... , 2013; Controlling the catalytic ... , 2014]. Однако в наших краткосрочных экспериментах детоксикация меди исследуемыми фе-нольными соединениями, вероятнее всего, связана с их способностью к ком-плексообразованию с некоторыми металлами. Реакции этих соединений между собой довольно хорошо известны [Reactivity of the ... , 2017; Borowska, Brzoska, Tomczyk, 2018]. В частности, А. Ёсс с соавторами этот путь проиллюстрировали с помощью потенциометрии, ЭПР, УФ-спектроскопии поглощения и молекулярного моделирования [Elucidation of phenol-Cu ... , 1999]. Более того, предполагают, что выделение фенолов растениями является одним из защитных механизмов против повышенных концентраций меди в среде. Так, например, К. Юнг с соавторами показали, что при выращивании люпина в условиях повышенного содержания меди (20 мкМ) концентрация полифе-нольных соединений (особенно изофлавоноидов генистеина и генистеин-(малонил)-глюкозида) в корнях была значительно выше по сравнению с контрольными растениями. Результаты исследования адсорбционных процессов, полученные с использованием вольтамперометрии, продемонстрировали связывание ионов Cu2+ этими фенольными соединениями. Всё это позволило авторам предполагать, что комплексообразование ионов Cu2+ в ризосфере и в апоплазме корней с фенольными соединениями могло бы уменьшить Cu-опосредованную токсичность [Release of phenols ... , 2003]. Повышение выхода фенолов растениями в условиях повышенного содержания меди зафиксировано и другими авторами на других растениях [Sgherri, Cosi, Navari-Izzo, 2003; Variability of the phenolic ... , 2013].
О способности фенолов к комплексообразованию с медью сообщали не только исследователи, изучающие растительные организмы. Так, К. Ким с соавторами [Kim, Lee, Kim, 2006] изучали изменение токсичности для Daph-nia magna производных меди и фенола при их одновременном присутствии в смесях. Титриметрическим методом авторы показали, что фенол играет важную роль в значительном снижении концентрации Cu2+ из-за его комплексо-образования с Cu2+ с последующим снижением токсичности водных смесей, содержащих эти токсиканты.
В пользу комплексообразования в условиях наших опытов свидетельствует и тот факт, что при индивидуальном действии токсичность меди значительно превышает токсичность гидрохинона и резорцина, т. е. в присутствии фенолов наблюдается снижение токсичности меди, а не наоборот.
Заключение
В экспериментах по оценке комбинированного действия на макрофиты двухатомных фенолов и меди с применением тест-функции, основанной на оценке выхода электролитов из побегов Elodea canadensis (по изменению электропроводности воды, в которую было помещено предварительно обработанное токсикантом растение), в острых опытах обнаружено снижение токсичности меди (II) под действием определенных концентраций полифенолов резорцина и гидрохинона. Продемонстрировано, что токсичность растворов меди выше, чем её токсичность в смеси с гидрохиноном или резорцином. Снижение токсичности меди в присутствии гидрохинона оказалось менее значительным, чем в смеси с резорцином.
Следует отметить, что применённая в работе тест-реакция макрофита позволяет получать достоверный ответ о токсичности испытуемых соединений в довольно короткий срок - в течение двух часов. При этом показана перспективность использования такого тест-отклика как для оценки индивидуальных эффектов поллютантов, так и для изучения комбинированного действия веществ на растительные тест-объекты.
Список литературы
Голованов Я. М., Абрамова Л. М., Мулдашев А. А. Натурализация инвазионного вида Elodea canadensis Michx. в водоёмах республики Башкортостан // Российский журнал биологических инвазий. 2016. № 2. С. 7-21.
Чепинога В. В., Дементьева М. К., Лиштва А. В. Флористические находки в бассейне верхнего течения реки Лены (Иркутская область) // Известия Иркутского государственного университета. Серия Биология. Экология. 2013. Т. 6, № 1. С. 102-109.
Юркова И. Н., Эстрела-Льопис В. Р. Кондуктометрический альготест качества водной среды // Ученые записки Крымского федерального университета им. В. И. Вернадского. Биология. Химия. 2003. Т. 16, № 1 (55). С. 113-118.
Ambika A., Mohnish P., Kumar N. Effect of Heavy Metals on Plants: An Overview // Int. J. Appl. Innov. Eng. Manag. (IJAIEM). 2016. Vol. 5, Is. 3. Р. 56-66. https://doi.org/10.13140/RG.2.2.27583.87204
Azooz M. M., Abou-Elhamd M. F., Al-Fredan M. A. Biphasic effect of copper on growth, proline, lipid peroxidation and antioxidant enzyme activities of wheat (Triticum aestivum cv. Hasaawi) at early growing stage // Aust. J. Crop Sci. 2012. Vol. 6, N 4. P. 688-694.
Borowska S., Brzoska M. M., Tomczyk M. Complexation of Bioelements and Toxic Metals by Polyphenolic Compounds - Implications for Health // Curr. Drug Targets. 2018. Vol. 19, N 14. Р. 1612-1638. https://doi.org/10.2174/1389450119666180403101555
Controlling the Catalytic Aerobic Oxidation of Phenols / K. V. N. Esguerra, Y. Fall, L. Petitjean, J.-Ph. Lumb // J. Am. Chem. Soc. 2014. Vol. 136, N 21. Р. 7662-7668. https://doi.org/10.1021/ja501789x
Copper-Catalyzed Hydroquinone Oxidation and Associated Redox Cycling of Copper under Conditions Typical of Natural Saline Waters / X. Yuan, A. N. Pham, Ch. J. Miller, T. D. Waite // Environ. Sci. Technol. 2013. Vol. 47, No. 15. Р. 8355-8364. https://doi.org/10.1021/es4014344
Effect of interaction between phenolic compounds and copper ion on antioxidant and pro-oxidant activities / Y. Iwasaki, T. Hirasawa, Y. Maruyama, Y. Ishii, R. Ito, K. Saito, T. Umemura,
A. Nishikawa, H. Nakazawa // Toxicology in Vitro. 2011. Vol. 25, Is. 7. P. 1320-1327, https://doi.org/10.1016/j .tiv.2011.04.024
Elucidation of phenol-Cu interaction mechanisms by potentiometry, ESR, UV absorption spectroscopy and molecular simulations / A. Oess, M. V. Cheshire, D. B. McPhail, S. Stoll, M. El. Alaili, J.-C. Vedy // Sci. Total Environ. 1999. Vol. 228, Is. 1. P. 49-58. https://doi.org/10.1016/S0048-9697(99)00029-7
Geel T. A., Stom D. I. Toxic action of organic compounds and heavy metals on Epischura baicalensis and Daphnia magna in the presence of fodder organisms // Hydrobiol. J. 2001. Vol. 37, Is. 4. P. 130-136. https://doi.org/10.1615/HydrobJ.v37.i4.120
Kim K. T., Lee Y. G., Kim S. D. Combined toxicity of copper and phenol derivatives to Daphnia magna: Effect of complexation reaction // Environment International. 2006. Vol. 32, Is. 4. P. 487-492. https://doi.org/10.1016/j.envint.2005.11.002
Murphy A., Taiz L. Correlation between potassium efflux and copper sensitivity in ten Ara-bidopsis ecotypes // New Phytol. 1997. Vol. 136. P. 211-222. https://doi.org/10.1046/j.1469-8137.1997.00738.x
Oxidation of hydroquinone to p-benzoquinone catalyzed by Cu(II) supported on chitosan flakes / E. Guibal, T. Vincent, E. Touraud, S. Colombo, A. Ferguson // J. Appl. Polym. Sci. 2006. Vol. 100. P. 3034-3043. https://doi.org/10.1002/app.23702
Oxidative Stress and Heavy Metals in Plants / R. Fryzova, M. Pohanka, P. Martinkova, H. Cihlarova, M. Brtnicky, J. Hladky, J. Kynicky // Reviews of Environmental Contamination and Toxicology / ed. P. de Voogt. Cham : Springer, 2017. Vol 245. P. 129-156. https://doi.org/10.1007/398_2017_7
Reactivity of the copper(III)-hydroxide unit with phenols / D. Dhar, G. M. Yee, T. F. Markle, J. M. Mayer, W. B. Tolman // Chem. Sci. 2017. Vol. 8. P. 1075-1085. https://doi.org/10.1039/C6SC03039D
Release of phenols from Lupinus albus L. roots exposed to Cu and their possible role in Cu detoxification / C. Jung, V. Maeder, F. Funk, B. Frey, H. Sticher, E. Frossard // Plant and Soil. 2003. Vol. 252. P. 301-312. https://doi.org/10.1023/A:1024775803759
Sgherri C., Cosi E., Navari-Izzo F. Phenols and antioxidative status of Raphanus sativus grown in copper excess // Physiol. Plant. 2003. Vol. 118. P. 21-28. https://doi.org/10.1034/j.1399-3054.2003.00068.x
Similar Stress Responses are Elicited by Copper and Ultraviolet Radiation in the Aquatic Plant Lemna gibba: Implication of Reactive Oxygen Species as Common Signals / T. S. Babu, T. A. Akhtar, M. A. Lampi, S. Tripuranthakam, D. G. Dixon, B. M. Greenberg // Plant Cell Physiol. 2003. Vol. 44, Is. 12. P. 1320-1329. https://doi.org/10.1093/pcp/pcg160
Stress-induced electrolyte leakage: the role of K+-permeable channels and involvement in programmed cell death and metabolic adjustment / V. Demidchik, D. Straltsova, S. S. Medvedev, G. A. Pozhvanov, A. Sokolik, V. Yurin // J. Exp. Bot. 2014. Vol. 65, Is. 5. P. 1259-1270. https://doi.org/10.1093/jxb/eru004
Variability of the phenolic profile in the diatom Phaeodactylum tricornutum growing under copper and iron stress / M. Rico, A. López, J. M. Santana-Casiano, A. G. González, M. González-Dávila // Lim-nol. Oceanogr. 2013. Vol. 58, Is. 1. P. 144-152. https://doi.org/10.4319/lo.2013.58.1.0144
Yruela I. Copper in plants // Braz. J. Plant Physiol. 2005. Vol. 17. P. 145-156. https://doi.org/10.1590/S1677-04202005000100012
References
Golovanov Ya.M., Abramova L.M., Muldashev A. A. Naturalizatsiya invazionnogo vida Elodea canadensis Michx. v vodoemakh respubliki Bashkortostan [Naturalization of the invasive species Elodea canadensis Michx. in water bodies of the Republic of Bashkortostan]. Russ. J. Biol. Invas., 2016, no. 2, pp. 7-21. (in Russian)
Chepinoga V.V., Dementeva M.K., Lishtva A.V. Floristicheskie nakhodki v basseine verkhne-go techeniya reki Leny (Irkutskaya oblast) [Floristic finds in the basin of the upper reaches of the Lena River (Irkutsk region)]. The Bulletin of Irkutsk State University. Series Biology. Ecology, 2013, vol. 6, no. 1, pp. 102-109. (in Russian)
Yurkova I.N., Estrela-Lopis V.R. Konduktometricheskii algotest kachestva vodnoi sredy [Conductometric algotest of the quality of the aquatic environment]. Uchenye zapiski Krymskogo federalnogo universiteta imeni V.I. Vernadskogo. Biologiya. Khimiya. [Scientific notes V.I. Vernad-sky Crimean Fed. Univ. Biol. Chem.], 2003, vol. 16, no. 1 (55), pp. 113-118. (in Russian)
Ambika A., Mohnish P., Kumar N. Effect of Heavy Metals on Plants: An Overview. Int. J. Appl. Innov. Eng. Manag. (IJAIEM), 2016, vol. 5, is. 3, pp. 56-66. https://doi.org/10.13140/RG.2.2.27583.87204
Azooz M.M., Abou-Elhamd M.F., Al-Fredan M.A. Biphasic effect of copper on growth, proline, lipid peroxidation and antioxidant enzyme activities of wheat (Triticum aestivum cv. Hasaawi) at early growing stage. Aust. J. Crop Sci., 2012, vol. 6, no. 4, pp. 688-694.
Borowska S., Brzoska M.M., Tomczyk M. Complexation of Bioelements and Toxic Metals by Polyphenolic Compounds - Implications for Health. Curr. Drug Targets, 2018, vol. 19, no.14, pp. 1612-1638. https://doi.org/10.2174/1389450119666180403101555
Esguerra K.V.N., Fall Y., Petitjean L., Lumb J.-Ph. Controlling the Catalytic Aerobic Oxidation of Phenols. J. Am. Chem. Soc., 2014, vol. 136, no. 21, pp. 7662-7668. https://doi.org/10.1021/ja501789x
Yuan X., Pham A.N., Miller Ch.J., Waite T.D. Copper-Catalyzed Hydroquinone Oxidation and Associated Redox Cycling of Copper under Conditions Typical of Natural Saline Waters. Environ. Sci. Technol., 2013, vol. 47, no. 15, pp. 8355-8364. https://doi.org/10.1021/es4014344
Iwasaki Y., Hirasawa T., Maruyama Y., Ishii Y., Ito R., Saito K., Umemura T., Nishikawa A., Nakazawa H. Effect of interaction between phenolic compounds and copper ion on antioxidant and pro-oxidant activities. Toxicology in Vitro, 2011, vol. 25, is. 7, pp. 1320-1327. https://doi.org/10.1016/j.tiv.2011.04.024
Oess A., Cheshire M.V., McPhail D.B., Stoll S., El Alaili M., Vedy J.-C. Elucidation of phe-nol-Cu interaction mechanisms by potentiometry, ESR, UV absorption spectroscopy and molecular simulations. Sci. Total Environ., 1999, vol. 228, is. 1, pp. 49-58. https://doi.org/10.1016/S0048-9697(99)00029-7
Geel T.A, Stom D.I. Toxic action of organic compounds and heavy metals on Epischura bai-calensis and Daphnia magna in the presence of fodder organisms. Hydrobiol. J., 2001, vol. 37, is. 4, pp. 130-136. https://doi.org/10.1615/HydrobJ.v37.i4.120
Kim K.T., Lee Y.G., Kim S.D. Combined toxicity of copper and phenol derivatives to Daphnia magna: Effect of complexation reaction. Environment International, 2006, vol. 32, is. 4, pp. 487-492. https://doi.org/10.1016/j.envint.2005.11.002
Murphy A., Taiz L. Correlation between potassium efflux and copper sensitivity in ten Ara-bidopsis ecotypes. New Phytol., 1997, vol. 136, pp. 211-222. https://doi.org/10.1046/j.1469-8137.1997.00738.x
Guibal E., Vincent T., Touraud E., Colombo S., Ferguson A. Oxidation of hydroquinone to p-benzoquinone catalyzed by Cu(II) supported on chitosan flakes. J. Appl. Polym. Sci., 2006, vol. 100, pp. 3034-3043. https://doi.org/10.1002/app.23702
Fryzova R., Pohanka M., Martinkova P., Cihlarova H., Brtnicky M., Hladky J., Kynicky J. Oxidative Stress and Heavy Metals in Plants. Reviews of Environmental Contamination and Toxicology. P. de Voogt (ed.), 2017, vol 245, pp. 129-156. Springer, Cham. https://doi.org/10.1007/398_2017_7 Dhar D., Yee G. M., Markle T.F., Mayer J.M., Tolman W.B. Reactivity of the copper(III)-hydroxide unit with phenols. Chem. Sci., 2017, vol. 8, pp. 1075-1085. https://doi.org/10.1039/C6SC03039D
Jung C., Maeder V., Funk F., Frey B., Sticher H., Frossard E. Release of phenols from Lupinus albus L. roots exposed to Cu and their possible role in Cu detoxification. Plant and Soil, 2003, vol. 252, pp. 301-312. https://doi.org/10.1023/A:1024775803759
Sgherri C., Cosi E., Navari-Izzo F. Phenols and antioxidative status of Raphanus sativus grown in copper excess. Physiol. Plant., 2003, vol. 118, pp. 21-28. https://doi.org/10.1034/j.1399-3054.2003.00068.x
Babu T.S., Akhtar T.A., Lampi M.A., Tripuranthakam S., Dixon D.G., Greenberg B.M. Similar Stress Responses are Elicited by Copper and Ultraviolet Radiation in the Aquatic Plant Lemna gibba: Implication of Reactive Oxygen Species as Common Signals. Plant Cell Physiol., 2003, vol. 44, is. 12, pp. 1320-1329. https://doi.org/10.1093/pcp/pcg160
Demidchik V., Straltsova D., Medvedev S.S., Pozhvanov G.A., Sokolik A., Yurin V. Stress-induced electrolyte leakage: the role of K+-permeable channels and involvement in programmed cell death and metabolic adjustment. J. Exp. Bot., 2014, vol. 65, is. 5, pp. 1259-270. https://doi.org/10.1093/jxb/eru004
Rico M., López A., Santana-Casiano J.M., González A.G., González-Dávila M. Variability of the phenolic profile in the diatom Phaeodactylum tricornutum growing under copper and iron stress. Limnol. Oceanogr., 2013, vol. 58, is. 1, pp. 144-152. https://doi.org/10.4319/lo.2013.58.L0144
Yruela I. Copper in plants. Braz. J. Plant Physiol., 2005, vol. 17, pp. 145-156. https://doi.org/10.1590/S1677-04202005000100012
Сведения об авторах
Сергиенко Светлана Эдуардовна
лаборант-исследователь Иркутский государственный университет Россия, 664003, г. Иркутск, ул. К. Маркса, 1 магистрант
Иркутский национальный исследовательский
технический университет
Россия, 664074, г. Иркутск, ул. Лермонтова,
83
e-mail: [email protected]
Суховнина Виктория Олеговна
аспирант
Байкальский музей СО РАН Россия, 664520, пос. Листвянка, ул. Академическая, д. 1 e-mail: [email protected]
Жданова Галина Олеговна
ведущий инженер
Иркутский государственный университет Россия, 664003, г. Иркутск, ул. К. Маркса, 1 e-mail: [email protected]
Саксонов Михаил Наумович
кандидат биологических наук старший научный сотрудник Иркутский государственный университет Россия, 664003, г. Иркутск, ул. К. Маркса, 1 e-mail: [email protected]
Стом Алина Дэвардовна
кандидат биологических наук, ведущий инженер
Иркутский государственный университет Россия, 664003, г. Иркутск, ул. К. Маркса, 1 e-mail: [email protected]
Information about the authors
Sergienko Svetlana Eduardovna
Research Assistant Irkutsk State University 1, K. Marx st, Irkutsk, 664003, Russian Federation Undergraduate
Irkutsk National Research Technical University 83, Lermontov st., Irkutsk, 664074, Russian Federation e-mail: [email protected]
Sukhovnina Victoria Olegovna
Postgraduate
Baikal Museum SB RAS
1, Academicheskaya st., Listvyanka settl.,
664520, Russian Federation
e-mail: [email protected]
Zhdanova Galina Olegovna
Leading Engineer
Irkutsk State University
1, K. Marx st., Irkutsk, 664003,
Russian Federation
e-mail: [email protected]
Saksonov Mikhail Naumovich
Candidate of Sciences (Biology), Senior Research Scientist Irkutsk State University 1, K. Marx st., Irkutsk, 664003, Russian Federation e-mail: [email protected]
Stom Alina Devardovna
Candidate of Sciences (Biology),
Lead Engineer
Irkutsk State University
1, K. Marx st., Irkutsk, 664003,
Russian Federation
e-mail: [email protected]
Энхдул Туугу
кандидат наук, доцент
Монгольский государственный университет Монголия, 210646, г. Улан-Батор, ул. Университетская, д. 1 e-mail: [email protected]
Кашина Нина Федоровна
кандидат биологических наук,
старший научный сотрудник
Иркутский национальный исследовательский
технический университет
Россия, 664074, г. Иркутск, ул. Лермонтова,
83
e-mail: [email protected]
Огарков Борис Никитович
доктор биологических наук, профессор, заведующий кафедрой, заведующий лабораторией
Иркутский государственный университет Россия, 664003, г. Иркутск, ул. К. Маркса, 1 e-mail: [email protected]
Стом Дэвард Иосифович
доктор биологических наук, профессор, заведующий лабораторией Иркутский государственный университет Россия, 664003, г. Иркутск, ул. К. Маркса, 1 профессор
Иркутский национальный исследовательский
технический университет
Россия, 664074, г. Иркутск,
ул. Лермонтова, 83
главный научный сотрудник
Байкальский музей СО РАН
Россия, 664520, п. Листвянка,
ул. Академическая, д. 1
e-mail: [email protected]
Enkhdul Tuuguu
Ph. D., Associate Professor National University of Mongolia 1, University st., Ulaanbaatar, 210646, Mongolia
e-mail: [email protected]
Kashina Nina Fedorovna
Candidate of Sciences (Biology),
Senior Research Scientist
Irkutsk National Research Technical University
83, Lermontov St., Irkutsk, 664074,
Russian Federation
e-mail: [email protected]
Ogarkov Boris Nikitovich
Doctor of Sciences (Biology), Professor, Head of Department, Head of Laboratory Irkutsk State University 1, K. Marx st., Irkutsk, 664003, Russian Federation e-mail: [email protected]
Stom Devard Iosifovich
Doctor of Sciences (Biology), Professor, Head of Laboratory Irkutsk State University 1, K. Marx st., Irkutsk, 664003, Russian Federation Professor
Irkutsk National Research Technical University 83, Lermontov St., Irkutsk, 664074, Russian Federation Principal Research Scientist Baikal Museum SB RAS 1, Akademicheskaya st., Listvyanka settl., 664520, Russian Federation e-mail: [email protected]
Статья поступила в редакцию 21.02.2022; одобрена после рецензирования 05.04.2022; принята к публикации 16.05.2022 Submitted February, 21, 2022; approved after reviewing April, 05, 2022; accepted for publication May, 16, 2022
