CC BY
56
ОБЗОРЫ
КАРТИРОВАНИЕ ФУНКЦИОНАЛЬНО ЗНАЧИМЫХ ЗОН ГОЛОВНОГО МОЗГА С ПРИМЕНЕНИЕМ МЕТОДА ТРАНСКРАНИАЛЬНОЙ МАГНИТНОЙ СТИМУЛЯЦИИ (ОБЗОР)
УДК 616.831-073.75:615.847 3.1.24 — неврология Поступила 18.04.2022
Т.М. Прыгунова, В. Ю. Борисов, О. В. Баландина, У. А. Насонова
ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» Минздрава России, Нижний Новгород
Транскраниальная магнитная стимуляция (ТМС) — метод неинвазивной стимуляции головного мозга, основанный на законе электромагнитной индукции. Мы провели анализ литературных данных с 1994 г., изучив основы метода и особенности его применения в практической медицине согласно научно-практическим статьям, обзорам в международных базах данных (Scopus, Web of science, MedLine). Установили, что в течение последних десяти лет особое внимание уделяется возможностям картирования различных функционально значимых зон головного мозга. В настоящее время неинвазивное картирование различных корковых представительств — одно из перспективных направлений развития ТМС, что чрезвычайно важно для понимания функциональной организации мозга человека. Данные, полученные с помощью ТМС, хорошо коррелируют с картами функциональных зон головного мозга, созданными при интраоперационном картировании. Метод является безопасным при соблюдении основных рекомендаций по безопасности. Однако недостаточность данных по картированию речевых зон у детей требует дальнейшего исследования.
Ключевые слова: транскраниальная магнитная стимуляция; картирование речи; преодоперационное картирование.
FUNCTIONAL BRAIN MAPPING OF SIGNIFICANT AREAS OFTHE BRAIN USING TRANSCRANIAL MAGNETIC STIMULATION METHOD (REVIEW)
T.M. Prygunova, V.Y. Borisov, O.V. Balandina, U.A. Nasonova
Privolzhsky Research Medical University, Nizhny Novgorod
Transcranial magnetic stimulation (TM5) is a method of non-invasive brain stimulation based on the Law of electromagnetic induction. We have analyzed Literature data obtained since 1994, having studied the basics of the method and the features of its application in practical medicine according to scientific and practical articles, reviews in international databases (Scopus, WOS, MedLine). It has been established that over the past ten years, special attention has been paid to the possibilities of functional brain mapping of significant areas of the brain. At present, non-invasive mapping of various cortical representations is one of the promising directions in the development of TMS, being extremely important for understanding the functional organization of the human brain. The data obtained using TMS correlate well with the maps of the functional areas of the brain created during intraoperative mapping. The method is safe when basic safety guidelines are followed. However, the Lack of data on the mapping of speech zones in children requires further research. Keywords: transcranial magnetic stimulation; speech mapping; preoperative mapping.
ВВЕДЕНИЕ
Транскраниальная магнитная стимуляция (ТМС) — метод неинвазивной стимуляции головного мозга, основанный на законе электромагнитной индукции. При ТМС импульс тока, текущего по катушке, приводит к возникновению переменного магнитного поля высокой напряженности, которое безболезненно проникает сквозь мягкие ткани головы, кости черепа и твердую мозговую оболочку и вызывает генерацию электрического тока в веществе головного мозга. Такая стимуляция приводит к изменению мембранного потенциала нейронов.
ТМС можно применять одиночными импульсами, парными импульсами или ритмически повторяющимися импульсами [1, 2].
Ритмическая транскраниальная магнитная стимуляция (рТМС) используется в клинической практике. Она может вызывать кратковременные изменения активности участков коры (непосредственно в области стимуляции или на отдалении) и долговременные эффекты, сходные с долговременной по-тенциацией и депрессией, действуя на механизмы синаптической пластичности [3]. Частота стимуляции определяет ее модулирующий эффект. Показано, что высокочастотная рТМС обладает стимулирующим действием и усиливает возбудимость стимулируемой области, низкочастотная — обладает ингибирующим действием [4, 5]. Этот эффект лежит в основе применения рТМС для лечения и реабилитации пациентов с различными заболеваниями нервной системы [6-10].
ПРЕДПОСЫЛКИ ПРИМЕНЕНИЯ ТМС В КАРТИРОВАНИИ ЗОН ГОЛОВНОГО МОЗГА
При проведении хирургических вмешательств вблизи речевых и моторных зон необходимо их картирование с целью минимизировать оперативные риски и прогнозировать исход. В связи с опасностью нарушения кортикальных функций обычно применяют интраоперационное функциональное картирование с помощью прямой кортикальной стимуляции. При необходимости провести хирургические манипуляции вблизи областей, связанных с двигательной или речевой деятельностью, выполняются операции с пробуждением пациента. Данный метод служит «золотым стандартом» ин-вазивного картирования функционально значимых зон головного мозга [11].
Картирование различных корковых представительств с помощью ТМС — перспективный неинва-зивный метод, играющий важную роль в понимании функциональной организации мозга и помогающий при прогнозировании рисков необходимого оперативного вмешательства [12-15]. Предъявление фокального магнитного импульса позволяет достаточ-
но точно определить границы расположения функциональных мозговых структур, таких как корковое представительство скелетных мышц, центров речи, зрительного анализатора, а также центров памяти, когнитивных функций и др. Одиночные импульсы навигационной ТМС используют для картирования моторной зоны коры, а с помощью ритмической ТМС выявляют зоны коры, ответственные за речь.
Для точного картирования функционально значимых зон мозга в связи с индивидуальными особенностями его макроанатомии и невозможностью точного повторного позиционирования койла при стимуляции успешно применяют системы навигации — они позволяют наносить стимул целенаправленно и локально с учетом индивидуальной анатомии, с опорой на данные магнитно-резонансной томографии (МРТ) конкретного пациента [16].
Так, например, «золотым стандартом» для предоперационного определения латерализации языка является тест Вада. В качестве альтернативных методов предоперационного функционального картирования предложены функциональная магнитно-резонансная томография (фМРТ) и магнитоэнце-фалография (МЭГ). Первоначальные исследования возможностей картирования речи с использованием ТМС были направлены на локализацию языковых областей коры головного мозга, вызывая остановку речи короткими последовательностями повторяющихся импульсов, подаваемых с высокой частотой. Однако до использования навигационных систем их анатомическая точность оставалась сомнительной [17].
ОСОБЕННОСТИ МЕТОДА
При проведении ТМС магнитные стимулы способны создавать «виртуальное поражение» определенного участка коры головного мозга, что может помочь в объективизации риска и пользы при проведении оперативного вмешательства [18]. Рядом авторов было показано, что картирование моторного представительства так же точно, как и ин-траоперационное картирование, и более точно, чем фМРТ [19].
В процессе стимуляции двигательной зоны коры головного мозга возникает моторный потенциал, который может быть зарегистрирован с помощью электромиографии в мышцах, соответствующих области коркового представительства. Величина напряженности магнитного поля, при которой регистрируется моторный потенциал, индивидуальна и называется порогом моторного ответа. Картирование проводят интенсивностью стимулов, составляющих 100-120% от найденного порога моторного ответа. Катушку перемещают с подачей стимулов в потенциально значимые области головного мозга с шагом 5-10 мм. Навигационная система позволяет точно позициони-
ровать койл и регистрировать зоны стимуляции на заранее загруженных МРТ-изображениях пациента, тем самым выстраивая карту.
При картировании речевых зон также наблюдается высокая корреляция результатов метода ТМС и интраоперационной электростимуляции. При магнитном воздействии на речевые корковые зоны головного мозга можно вызвать остановку речи или парафазии, что применяется для определения разных речевых областей. Данный метод является качественным и трудоемким, так как квалифицированному специалисту необходимо проанализировать длинный видеофайл сеанса картирования [18].
Картирование речевой зоны коры проводят с помощью катушки в форме восьмерки. Пациенту предлагается выполнение языковой задачи. Обычно ставят задачу по именованию объектов: пациент должен называть объекты, представляемые в виде картинок каждые 2-3 с на мониторе, расположенном перед ним. Перед картированием речи исследуемому обязательно показывают изображения и отбрасывают те, которые он называет неверно.
Согласно разным литературным данным, стимуляцию выполняют на разных частотах (от 5 до 10 Гц) в виде коротких последовательностей общей продолжительностью 1-2 с. Подачу магнитного импульса обычно проводят в диапазоне 0-300 мс после представления каждого изображения. Весь сеанс обследования обязательно записывают на видео для последующего анализа. Регистрируются возможные ошибки: дизартрия (невнятность или запинки при ответе), задержка ответа, остановка речи, фонологическая ошибка (правильное слово, но по крайней мере с одним неправильным слогом или фонемой) или семантическая ошибка (ошибочное слово). Места стимуляции, вызывающие эти ошибки, затем распределяют по анатомическому расположению [20].
РЕЗУЛЬТАТЫ ПРИМЕНЕНИЯ ТМС В КАРТИРОВАНИИ ФУНКЦИОНАЛЬНО ЗНАЧИМЫХ ЗОН ГОЛОВНОГО МОЗГА
В современной литературе описано несколько клинических исследований с применением ТМС для предоперационного картирования речи. При обследовании 27-35 пациентов с левосторонними пери-сильвиальными поражениями было обнаружено, что предоперационное картирование с использованием ТМС в сравнении с фМРТ является более чувствительным, но менее специфичным, чем интраопера-ционное картирование [21, 22].
Е. РЫго2 и соавт. сравнили результаты картирования речи с помощью ТМС, МЭГ и интраоперацион-ной прямой кортикальной стимуляции у 12 пациентов. Языковые карты, полученные с помощью каждого метода, были записаны и сопоставлены. За эталон
брали прямое интраоперационное картирование. Чувствительность ТМС составила 90%, специфичность — 98%, положительное прогностическое значение — 69%, а отрицательное — 99%. Карты языковых функций, созданные с помощью ТМС, хорошо коррелируют с картами, получаемыми при интраопе-рационном картировании. МЭГ в данном исследовании не имел достаточного уровня корреляции с ин-траоперационным картированием. Тем не менее и этот метод в некоторых случаях предоставляет полезную дополнительную информацию [23].
Речевое картирование с применением ТМС исследователи преимущественно выполняли в контексте хирургии опухолей головного мозга у большой группы пациентов с различными типами левосторонних перисильвиальных поражений, включая опухоли и внутричерепные артериовенозные мальформации [18, 21-26]. В одной из публикаций отмечены многообещающие результаты с меньшим речевым дефицитом при более полной резекции с помощью предоперационного языкового картирования навигационной ТМС у пациентов с опухолью головного мозга [25]. Данный метод позволяет провести картирование в бодрствовании, оценить расположение речевых зон, что показано пациентам с планируемым оперативным вмешательством вблизи функционально значимых областей головного мозга, и прогнозировать последствия оперативного вмешательства. Вместе с тем крупного исследования, позволяющего определить ценность метода ТМС в картировании функционально значимых зон в контексте хирургии эпилепсии, не проводили [27]. Кроме того, имеется недостаточное количество данных по картированию речи у детей [27].
Картирование функционально значимых зон головного мозга сопряжено с рядом особенностей метода, которые способны влиять на точность составленной карты. Для картирования моторной коры конечностей метод ТМС менее релевантен для предоставления функциональной информации о более глубоких структурах, особенно о нервных путях, расположенных в подкорковом белом веществе. Это же служит основным ограничением речевого картирования.
Ключевую роль в формировании речи играет взаимодействие сложных корково-подкорковых сетей, в частности формирование дугообразного пучка между нижней лобной извилиной (область Брока) и задневерхней височной извилиной (область Вер-нике). Следовательно, одной из перспектив совершенствования метода будет определение взаимосвязи между полушариями и латерализацией языка. Технической проблемой может быть задержка между началом стимула ТМС и представлением изображения, которая обычно составляет около 300 мс. Одно из исследований показало, что одновременная сти-
муляция и представление изображения (без задержки) способны повысить точность результатов предоперационного картирования [28].
В настоящее время активно исследуются возможности и точность картирования функциональных зон методом ТМС с вариантом частичной автоматизации анализа полученных данных. L. Seynaeve а1. проводили картирование речевых зон трем пациентам с применением дополнительных автоматизированных методов распознавания речи и шумоподавлением от катушки. Также выполняли интраопе-рационный мониторинг речевых функций. Были созданы карты речевых зон, которые соответствовали анатомическим знаниям. При оперативном вмешательстве все значимые зоны (соответствующие результатам инвазивного и неинвазивного обследования) были сохранены у двух пациентов, что не привело к нарушению речевой функции. У одного пациента выполнена резекция корковой области, которая была картирована с помощью ТМС, но оказалась негативной при корковой стимуляции, что привело к серьезному, но временному нарушению речи в виде персевераций, нарушения чтения, повторения и частично понимания речи, что практически купировалось к третьему месяцу наблюдения. Авторы сделали вывод об эффективности картирования функционально значимых корковых областей с использованием ТМС, а также оценили вариант применения дополнительных методов для улучшения возможностей картирования [29].
БЕЗОПАСНОСТЬ МЕТОДА
Метод ТМС активно развивается и находит все более широкое применение в клинической практике и в научной сфере, что требует изучения его безопасности и переносимости [30].
Вопросы безопасности ТМС важны как в отношении действия физических факторов на ткани и имплантированные устройства в области стимуляции, так и в отношении возникновения нежелательных эффектов (НЭ), связанных с биологическими воздействиями электромагнитного поля [31]. При соблюдении рекомендаций по безопасности стимуляции выраженные нежелательные эффекты наблюдаются крайне редко.
При проведении рТМС в качестве нежелательных эффектов, связанных с процедурой, могут возникнуть эпилептические приступы, синкопальные состояния, болевые ощущения или неприятные ощущения неболевого характера, временные изменения слуха, транзиторные изменения когнитивного и психического статуса [32-34].
Наиболее опасным из перечисленных НЭ является развитие эпилептического приступа. Однако его риск крайне низок, менее 0,003% от общего числа процедур рТМС (менее 0,1% пациентов) [31].
Риск развития эпилептических приступов можно минимизировать путем строгого соблюдения безопасности параметров стимуляции и тщательного обследования пациента или здорового испытуемого для выявления факторов риска [32]. В литературе практически за 40 лет применения метода (1980-2017 гг.) возникновение эпилептических приступов при проведении рТМС описано в 30 случаях [35-37]. При выполнении высокочастотной рТМС описано 20 из 30 приступов. Приступы в основном встречались при использовании агрессивных протоколов высокочастотной рТМС с превышением рекомендованных в настоящее время значений интенсивности и продолжительности серии, а также среди пациентов с дополнительными факторами риска. После введения рекомендаций по безопасности ТМС в 1988 г. нежелательные эффекты стали регистрироваться значительно реже [38, 39].
Длительное время считалось, что низкочастотная ТМС не сопряжена с риском эпилептических приступов и даже имеет противосудорожный эффект. До 2016 г. включительно описано 3 случая приступов при выполнении низкочастотной рТМС, при этом 2 из них зарегистрированы у пациентов с органическим поражением головного мозга и эпилепти-формной активностью при проведении электроэнцефалографии перед процедурой. Таким образом, по данным некоторых авторов, низкочастотная ритмическая ТМС (менее 1 Гц) может вызывать судорожные припадки менее чем в 1% случаев [37, 40].
В литературных источниках есть описание 6 случаев развития эпилептических приступов при проведении диагностической ТМС одиночными стимулами. У троих пациентов в анамнезе был обширный полушарный инсульт [39], двое больных имели как минимум 2 фактора риска: пациент с рассеянным склерозом получал терапию оланзапином, второй получал хлорпромазин и препараты лития для лечения депрессии и дополнительно имел отягощенный семейный анамнез по эпилепсии. У одного пациента с анапластической астроцитомой и симптоматической эпилепсией приступ развился при предоперационном навигационном ТМС-карти-ровании [36]. При проведении ТМС в исследовательских целях у здоровых добровольцев описано возникновение эпилептических приступов у 8 обследуемых. В 5 случаях причиной стало применение агрессивных протоколов стимуляции в рамках эксперимента. У 2 пациентов выявлены факторы риска: один из них принимал флуоксетин для купирования повышенной тревоги, однако был включен в исследование в качестве здорового добровольца, второму применялся нестандартный протокол стимуляции тета-вспышками после длительного авиаперелета со сменой часовых поясов. Еще один приступ описан при использовании эксперимен-
тального протокола стимуляции интрапариеталь-ной борозды в сочетании с визуальной стимуляцией. Таким образом, при соблюдении действующих протоколов безопасности после 1998 г. ни одного случая развития эпилептического приступа во время проведения ТМС у здоровых лиц без факторов риска в литературе описано не было.
По данным российских авторов, в течение 5 лет выполнено картирование моторной зоны головного мозга у 114 пациентов с опухолями, и приступов не было отмечено ни у одного больного, даже с эпилептическим синдромом в анамнезе. Из 101 пациента у 90,4% не было жалоб во время исследования. У 11 (9,6%) отмечены неприятные ощущения, из них 8 человек (72,3%) пожаловались на легкую головную боль (1-3 балла по визуально-аналоговой шкале). Таким образом, при анализе полученных результатов авторы показали, что риск осложнений во время навигационной ТМС у больных с опухолями головного мозга крайне низок [41].
Картирование речи с помощью ритмической стимуляции может вызывать больше нежелательных эффектов в сравнении с моторным картированием одиночными стимулами, однако в литературе не описано появление приступов у пациентов с опухолями головного мозга при проведении исследования. Отмечены только легкий дискомфорт и боль в месте стимуляции [42].
Изученные литературные данные свидетельствуют о безопасности как диагностической ТМС, так и лечебной рТМС. При назначении ТМС необходимо учитывать противопоказания, представленные в рекомендациях по безопасности 2009 г. Для профилактики эпилептических приступов при проведении ТМС важно использовать протоколы стимуляции с доказанной безопасностью и прицельно выявлять факторы риска у пациента. В США разработан и одобрен FDA протокол навигационной ТМС для предоперационного картирования с низкочастотной стимуляцией, который рекомендует исключать пациентов с неконтролируемыми или плохо контролируемыми медика-ментозно эпилептическими приступами (с частотой более 1 раза в неделю) для минимизации риска его провокации во время исследования. Однако ряд авторов из Германии данных критериев не придерживаются [42]. В настоящее время абсолютным противопоказанием для ТМС является наличие в организме металлических предметов (кохлеарные импланты или ферромагнитные клипсы) вблизи магнитной катушки [32]. В зарубежной литературе существуют статьи и руководства, посвященные безопасности ТМС, однако крайне мало источников, описывающих безопасность использования навигационной ТМС у пациентов с опухолями головного мозга, которые довольно часто имеют неврологические нарушения, в том числе эпилептический синдром.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
В настоящее время предоперационное картирование функционально значимых зон головного мозга методом ТМС служит важной составляющей оптимизации хирургического планирования, консультирования пациентов и выполнения операций по удалению опухоли головного мозга. Опубликованные данные подтверждают мнение о том, что этот метод может снизить риск послеоперационного двигательного и речевого дефицита, связанного с повреждением коры головного мозга. Это гарантирует систематическое применение этого быстрого неинвазивного метода в клинической практике. Метод безопасен и высокоточен, что позволяет активно применять его в практике.
Недостаточность данных об эффективности речевого картирования, потребность в оптимизации выбора протокола картирования, отсутствие данных о применении метода для картирования речевых зон у детей с различными заболеваниями требует дальнейших исследований.
Финансирование исследования. Публикация выполнена в рамках программы «Приоритет 2030».
Конфликта интересов не отмечено.
ЛИТЕРАТУРА/REFERENCES
1. Бакулин И.С., Пойдашева А.Г., Лагода Д.Ю., Евдокимов К.М., Забирова А.Х., Супонева Н.А., Пирадов М.А. Безопасность и переносимость различных протоколов высокочастотной ритмической транскраниальной магнитной стимуляции. Ульяновский медико-биологический журнал 2019; 1: 26-37, https://doi.org/10.34014/2227-1848-2019-1-26-37. Bakulin I.S., Poydasheva A.G., Lagoda D.Yu., Evdokimov K.M., Zabirova A.Kh., Suponeva N.A., Piradov M.A. Safety and tolerability of different protocols of high-frequency rhythmic transcranial magnetic stimulation. Ul'yanovskiy mediko-biologicheskiy zhurnal 2019; 1: 26-37, https://doi.org/10.34014/2227-1848-2019-1-26-37.
2. Finisguerra A., Borgatti R., Urgesi C. Non-invasive brain stimulation for the rehabilitation of children and adolescents with neurodevelopmental disorders: a systematic review. Front Psychol 2019; 10: 135, https://doi.org/10.3389/fpsyg.2019.00135.
3. Tang A., Thickbroom G., Rodger J. Repetitive transcranial magnetic stimulation of the brain: mechanisms from animal and experimental models. Neuroscientist 2015; 23(1): 82-94, https://doi.org/10.1177/1073858415618897.
4. Rossini P.M., Burke D., Chen R., Cohen L.G., Daskalakis Z., Di lorio R., Di Lazzaro V., Ferreri F., Fitzgerald P. B., George M.S., Hallett M., Lefaucheur J.P., Langguth B., Matsumoto H., Miniussi C., Nitsche M.A., Pascual-Leone A., Paulus W., Rossi S., Rothwell J.C., Siebner H.R., Ugawa Y., Walsh V., Ziemann U. Noninvasive electrical and magnetic stimulation of the brain, spinal cord, roots and peripheral nerves: basic principles and procedures for routine clinical and research application. An updated report from an I.F.C.N. Committee. Clin Neurophysiol 2015; 126(6): 1071-1107, https://doi.org/10.1016/j.clinph.2015.02.001.
5. Червяков А.В., Пойдашева А.Г., Коржова Ю.Е., Супоне-ва Н.А., Черникова Л.А., Пирадов М.А. Ритмическая транскраниальная магнитная стимуляция в неврологии и психиатрии. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова 2015; 115(12): 7-18, https://doi.org/10.17116/jnevro20151151127-18. Chervyakov A.V., Poy-dasheva A.G., Korzhova J.E., Suponeva N.A., Chernikova L.A., Pira-dov M.A. Repetitive transcranial magnetic stimulation in neurology and psychiatry. Zhurnalnevrologiiipsikhiatriiim. S.S. Korsakova 2015; 115(12): 7-18, https://doi.org/10.17116/jnevro20151151127-18.
6. Lefaucheur J.-P., Andre-Obadia N.,Antal A., Ayache S.S., Baek-en C., Benninger D.H., Cantello R.M., Cincotta M., de Carvalho M., De Ridder D., Devanne H., Di Lazzaro V., Filipovic S.R., Hummel F.C., Jaaskelainen S.K., Kimiskidis V. K., Koch G., Langguth B., Nyffeler T., Oliviero A., Padberg F., Poulet E., Rossi S., Rossini P.M., Rothwell J. C., Schonfeldt-Lecuona C., Siebner H.R., Slotema C.W., Stagg C.J., Valls-Sole J., Ziemann U., Paulus W., Garcia-Larrea L. Evidence-based guidelines on the thera-peutic use of repetitive transcranial magnetic stimulation (rTMS). Clin Neurophysiol 2014; 125(11): 21502206, https://doi.org/10.10Wj.clinph.2014.05.021.
7. Wang J., Zhou Y., Gan H., Pang J., Li H., Wang J., Li C. Efficacy towards negative symptoms and safety of repetitive transcranial magnetic stimulation treatment for patients with schizophrenia: a systematic review. Shanghai Arch Psychiatry 2017; 29(2): 61-76.
8. Soleimani R., Jalali M.M., Hasandokht T. Therapeutic impact of repetitive transcranial magnetic stimulation (rTMS) on tinnitus: a systematic review and meta-analysis. Eur Arch Otorhinolaryngol 2016; 273(7): 1663-1675, https://doi.org/10.1007/s00405-015-3642-5.
9. Malone L.A., Sun L.R. Transcranial magnetic stimulation for the treatment of pediatric neurological disorders. CurrTreat Options Neurol 2019; 21(11): 58, https://doi.org/10.1007/s11940-019-0600-3.
10. McClintock S.M., Reti I.M., Carpenter L.L., McDonald W.M., Du-bin M., Taylor S.F., Cook I.A., O'Reardon J., Husain M.M., Wall C., Krys-tal A.D., Sampson S.M., Morales O., Nelson B.G., Latoussakis V., George M.S., Lisanby S.H.; National Network of Depression Centers rTMS Task Group; American Psychiatric Association Council on Research Task Force on Novel Biomarkers and Treatments. Consensus recommendations for the clinical application of repetitive transcranial magnetic stimulation (rTMS) in the treatment of depression. J Clin Psychiatry 2018; 79(1): 16cs10905, https://doi.org/10.4088/JCP.16cs10905.
11. Krieg S.M., Sabih J., Bulubasova L., Obermueller T., Neg-wer C., Janssen I., Shiban E., Meyer B., Ringel F. Preoperative motor mapping by navigated transcranial magnetic brain stimulation improves outcome for motor eloquent lesions. Neuro Oncol 2014; 16(9): 1274-1282, https://doi.org/10.1093/neuonc/nou007.
12. Forster M.-T., Senft C., Hattingen E., Lorei M., Seifert V., Szele-nyi A. Motor cortex evaluation by nTMS after surgery of central region tumors: a feasibility study. Acta Neurochir (Wien) 2012; 154(8): 1351-1359, https://doi.org/10.1007/s00701-012-1403-4.
13. Frey D., Schilt S., Strack V., Zdunczyk A., Rösler J., Nirau-la B., Vajkoczy P., Picht T. Navigated transcranial magnetic stimulation improves the treatment outcome in patients with brain tumors in motor. Neuro Oncol 2014; 16(10): 1365-1372, https://doi. org/10.1093/neuonc/nou110.
14. Krieg S.M., Shiban E., Buchmann N., Meyer B., Ringel F. Pre-surgical navigated transcranial magnetic brain stimulation for recurrent gliomas in motor eloquent areas. Clin Neurophysiol 2013; 124(3): 522-527, https://doi.org/10.1016/j.clinph.2012.08.011.
15. Ottenhausen M., Krieg S.M., Meyer D., Ringel F. Functional preoperative and intraoperative mapping and monitoring: increasing safety and efficacy in glioma surgery. Neurosurg Focus 2015; 38(1): E3, https://doi.org/10.3171/2014.10.FOCUS14611.
16. Червяков А.В., Пирадов М.А., Назарова М.А., Савицкая Н.Г., Черникова Л.А., Коновалов Р. Н. Картирование моторного представительства m. abductorpollicis brevis у здоровых добровольцев с применением навигационной транскраниальной магнитной стимуляции NBS eXimia Nexstim. Анналы клинической и экспериментальной неврологии 2012; 6(3): 14-17. Chervyakov A.V., Piradov M.A., Nazarova M.A., Savits-kaya N.G., Chernikova L.A., Konovalov R.N. Cortical mapping of m. abductor pollids brevis motor area in healthy volunteers using navigation transcranial magnetic stimulation. Annaly kliniches-koy i experimental'noy nevrologii 2012; 6(3): 14-17.
17. Bauer P. R., Reitsma J.B., Houweling B.M., Ferrier C.H., Ramsey N.F. Can fMRI safely replace the Wada test for preoperative assessment of language lateralisation? A meta-analysis and systematic review. J Neurol Neurosurg Psychiatry 2014; 85(5): 581588, https://doi.org/10.1136/jnnp-2013-305659.
18. Picht T., Krieg S.M., Sollmann N., Rösler J., Niraula B., Neu-vonen T., Savolainen P., Lioumis P., Mäkelä J.P., Deletis V., Meyer B., Vajkoczy P., Ringel F. A comparison of language mapping by preoperative navigated transcranial magnetic stimulation and direct cortical stimulation during awake surgery. Neurosurgery 2013; 72(5): 808-819, https://doi.org/10.1227/NEU.0b013e3182889e01.
19. Tarapore P.E., Tate M.C., Findlay A.M., Honma S.M., Mizuiri D., Berger M.S., Nagarajan S.S. Preoperative multimodal motor mapping: a comparison of magnetoencephalography imaging, navigated tran-scranial magnetic stimulation, and direct cortical stimulation. J Neurosurg 2012; 117(2): 354-362, https://doi.org/10.3171/2012.5JNS112124.
20. Lefaucheur J.-P., Picht T. The value of preoperative functional cortical mapping using navigated. Neurophysiol Clin 2016; 46(2): 125-133, https://doi.org/10.1016Zj.neucli.2016.05.001.
21. Ille S., Sollmann N., Hauck T., Maurer S., Tanigawa N., Obermueller T., Negwer C., Droese D., Boeckh-Behrens T., Meyer B., Ringel F., Krieg S.M. Impairment of preoperative language mapping by lesion location: a functional magnetic resonance imaging, navigated transcranial magnetic stimulation, and direct cortical stimulation study. J Neurosurg 2015; 123(2): 314-324, https://doi.org/10.3171/2014.10.JNS141582.
22. Ille S., Sollmann N., Hauck T., Maurer S., Tanigawa N., Obermueller T., Negwer C., Droese D., Zimmer C., Meyer B., Ringel F., Krieg S.M. Combined noninvasive language mapping by navigated transcranial magnetic stimulation and functional MRI and its comparison with direct cortical stimulation. J Neurosurg 2015; 123(1): 212-225, https://doi.org/10.3171/2014.9JNS14929.
23. Tarapore P.E., Findlay A.M., Honma S.M., Mizuiri D., Houde J.S., Berger M.S., Nagarajan S.S. Language mapping with navigated repetitive TMS: proof of technique and validation. Neuroimage 2013; 82: 260-272, https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2013.05.018.
24. Krieg S.M., Sollmann N., Hauck T., Ille S., Meyer B., Ringel F. Repeated mapping of cortical language sites by preoperative navigated transcranial magnetic stimulation compared to repeated intraoperative DCS mapping in awake craniotomy. BMC Neurosci 2014; 15: 20, https://doi.org/10.1186/1471-2202-15-20.
25. Sollmann N., Ille S., Hauck T., Maurer S., Negwer C., Zimmer C., Ringel F., Meyer B., Krieg S. M. The impact of preoperative language
mapping by repetitive navigated transcranial magnetic stimulation on the clinical course of brain tumor patients. BMC Cancer 2015; 15: 261, https://doi.org/10.1186/s12885-015-1299-5.
26. Sollmann N., Ille S., Tussis L., Maurer S., Hauck T., Negwer C., Bauer J.S., Ringel F., Meyer B., Krieg S.M. Correlating subcortical in-terhemispheric connectivity and cortical hemispheric dominance in brain tumor patients: a repetitive navigated transcranial magnetic stimulation study. Clin Neurol Neurosurg 2016; 141: 56-64, https://doi.org/10.1016/j.clineuro.2015.12.010.
27. Narayana S., Papanicolaou A.C., McGregor A., Boop F.A., Wheless J.W. Clinical applications of transcranial magnetic stimulation in pediatric neurology. J Child Neurol 2015; 30(9): 1111-1124, https://doi.org/10.1177/0883073814553274.
28. Krieg S.M., Tarapore P.E., Picht T., Tanigawa N., Houde J., Sollmann N., Meyer B., Vajkoczy P., Berger M. S., Ringel F., Nagarajan S. Optimal timing of pulse onset for language mapping with navigated repetitive transcranial magnetic stimulation. Neuroimage 2014; 100: 219-236, https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2014.06.016.
29. Seynaeve L., Baby D., Van hamme H., De Vleeschouwer S., Dupont P., Van Paesschen W. Automated speech analysis to improve TMS-based language mapping: algorithm and proof of concept. Brain Stimul 2020; 13(1): 267-269, https://doi.org/10.10Wj.brs.2019.10.001.
30. Chung C.L., Mak M.K. Effect of repetitive transcranial magnetic stimulation on physical function and motor signs in Parkinson's disease: a systematic review and meta-analysis. Brain Stimul 2016; 9(4): 475-487, https://doi.org/10.1016Zj.brs.2016.03.017.
31. Perera T., George M.S., Grammer G., Janicak P.G., Pascual-Leone A., Wirecki T. S. The clinical TMS Society consensus review and treatment recommendations for TMS therapy for major depressive disorder. Brain Stimul 2016; 9(3): 336-346, https://doi. org/10.1016/j.brs.2016.03.010.
32. Супонева Н.А., Бакулин И.С., Пойдашева А.Г., Пира-дов М.А. Безопасность транскраниальной магнитной стимуляции: обзор международных рекомендаций и новые данные. Нервно-мышечные болезни 2017; 7(2): 21-36, https://doi.org/10.17650/2222-8721-2017-7-2-21-36. Suponeva N.A., Bakulin I.S., Poydasheva A.G., Piradov M.A. Safety of transcranial magnetic stimulation: review of international guidelines and new findings. Nervno-myshechnye bolezni 2017; 7(2): 21-36, https://doi.org/10.17650/2222-8721-2017-7-2-21-36.
33. Gillick B.T., Rich T., Chen M., Meekins G.D. Case report of va-sovagal syncope associated with single pulse transcranial magnetic stimulation in a healthy adult participant. BMC Neurol 2015; 15: 248, https://doi.org/10.1186/s12883-015-0510-2.
34. Kesar T.M., McDonald H.S., Eicholtz S.P., Borich M.R. Case report of syncope during a single pulse transcranial magnetic stimulation experiment in a healthy adult participant. Brain Stimul 2016; 9(3): 471-472, https://doi.org/10.1016/j.brs.2016.03.013.
35. Dobek C.E., Blumberger D.M., Downar J., Daskalakis Z.J., Vila-Rodriguez F. Risk of seizures in transcranial magnetic stimulation: a clinical review to inform consent process focused on bupropion. NeuropsychiatrDis Treat 2015; 11: 2975-2987, https://doi.org/10.2147/ NDT.S91126.
36. Groiss S.J., Trenado C., Sabel M., Schnitzler A., Wojtecki L. Focal seizure induced by preoperative navigated transcranial magnetic stimulation in a patient with anaplastic oligoastrocytoma. Brain Stimul 2017; 10(2): 331-332, https://doi.org/10.1016/j.brs.2016.12.006.
37. Kumar N., Padma Srivastava M.V., Verma R., Sharma H., Mo-
dak T. Can low-frequency repetitive transcranial magnetic stimulation precipitate a lateonset seizure in a stroke patient? Clin Neurophysiol 2016; 127(2): 1734-1736, https://doi.org/10.1016/j.clinph.2015.06.033.
38. Chiramberro M., Lindberg N., Isometsa E., Kahkonen S., Appelberg B. Repetitive transcranial magnetic stimulation induced seizures in an adolescent patient with major depression: a case report. Brain Stimul 2013; 6(5): 830-831, https://doi.org/10.1016/j.brs.2013.02.003.
39. Червяков А.В., Пойдашева А.Г., Назарова М.А., Гнездиц-кий В.В., Супонева Н.А., Черникова Л.А., Пирадов М.А. Навигационная ритмическая транскраниальная магнитная стимуляция в постинсультной реабилитации: рандомизированное слепое плацебо-контролируемое исследование. Анналы клинической и экспериментальной неврологии 2015; 9(4): 30-36. Chervya-kov A.V., Poydasheva A.G., Nazarova M.A., Gnezditsky V.V., Suponeva N.A., Chernikova L.A., Piradov M.A. Navigated repetitive tran-scranial magnetic stimulation in post-stroke rehabilitation: a randomized, double-blind, sham-controlled study. Annaly klinicheskoy i experimental'noy nevrologii 2015; 9(4): 30-36.
40. Agosta S., Galante E., Ferraro F., Pascual-Leone A., Oster J., Battel-li L. Report of a delayed seizure after low frequency repetitive transcranial magnetic stimulation in a chronic stroke patient. Clin Neurophysiol 2016; 127(2): 1736-1737, https://doi.org/10.1016/j.clinph.2014.11.029.
41. Щербук А.Ю., Ерошенко М.Е., Щербук Ю.А. Оценка безопасности навигационной транскраниальной магнитной стимуляции для предоперационного картирования моторной зоны коры у пациентов с опухолями головного мозга. Вестник хирургии им. И.И. Грекова 2018; 177(3): 10-13, https://doi.org/10.24884/0042-4625-2018-177-3-10-13. Shcherbuk A.Yu., Eroshenko M.E., Shcher-buk Yu.A. Safety assessment of navigated transcranial magnetic stimulation for preoperative motor mapping in patients with brain tumors. Vestnik khirurgii im. I.I. Grekova 2018; 177(3): 10-13, https://doi. org/10.24884/0042-4625-2018-177-3-10-13.
42. Tarapore P.E., Picht T., Bulubas L., Shin Y., Kulchytska N., Meyer B., Berger M.S., Nagarajan S.S., Krieg S.M. Safety and tole-rability of navigated TMS for preoperative mapping in neurosurgical patients. Clin Neurophysiol 2016; 127(3): 1895-1900, https://doi. org/10.1016/j.clinph.2015.11.042.
ИНФОРМАЦИЯ ОБ АВТОРАХ:
Т.М. Прыгунова, заведующий кабинетом эпилептологии и нейрофизиологии Центра ментального здоровья ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» Минздрава России;
В.Ю. Борисов, врач функциональной диагностики кабинета эпилептологии и нейрофизиологии Центра ментального здоровья ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» Минздрава России;
О.В. Баландина, руководитель Центра ментального здоровья ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» Минздрава России;
У.А. Насонова, ассистент кафедры общей и клинической психологии, клинический психолог Центра ментального здоровья; ФГБОУ ВО «Приволжский исследовательский медицинский университет» Минздрава России. Для контактов: Прыгунова Татьяна Михайловна, е-mail: P-tanchita@yandex.ru
