CC BY
1
Журнал медико-биологических исследований. 2024. Т. 12, № 3. С. 301-310.
Journal of Medical and Biological Research, 2024, vol. 12, no. 3, pp. 301-310.
Научная статья УДК 578.7:616-092.11 DOI: 10.37482/2687-1491-Z200
Изучение активности гетероциклических производных теллура в отношении условно-патогенных бактерий
Ашура Исмаиловна Исрапилова* ORCID: https://orcid.org/0009-0001-6318-595X Айна Ахмедовна Адиева* ORCID: https://orcid.org/0000-0001-8868-4782 Альбина Мехьядиновна Джафарова** ORCID: https://orcid.org/0000-0001-7744-859X Гасан Магомедович Абакаров*** ORCID: https://orcid.org/0000-0002-9225-9321
*Прикаспийский институт биологических ресурсов Дагестанского федерального
исследовательского центра Российской академии наук
(Махачкала, Россия) **Дагестанский государственный университет
(Махачкала, Россия)
***Дагестанский государственный технический университет
(Махачкала, Россия)
Аннотация. Серьезной проблемой для медицины и общества в целом является способность микроорганизмов к формированию устойчивости к препаратам. Среди бактерий, которые представляют наибольшую угрозу для здоровья человека вследствие их растущей устойчивости к антибиотикам, можно выделить золотистый стафилококк (Staphylococcus aureus), кишечную палочку (Escherichia coli) и сальмонеллу (Salmonella spp.). Основные причины возникновения данной проблемы - неправильное использование антибиотиков и недостаточное количество новых противомикробных препаратов, создание которых затруднено из-за сложности механизмов микробных инфекций и ограниченности их уязвимых мест. Более того, процесс разработки новых препаратов требует значительных временных и финансовых ресурсов. Целью статьи является исследование антибактериальных свойств трех производных теллура в отношении инфекций, вызванных E. coli, S. aureus и Salmonella spp. Материалы и методы. В ходе эксперимента изучены на противомикробную активность в отношении данных бактерий следующие теллурорганические соединения оригинального синтеза, не описанные ранее в литературе: диоксисироцикло-[4-метилфенил]-теллурхлорид, 3-хлорметилдиоксисинроциклофенилтеллурхлорид, этилтеллуробензаль-[2-метокси-3,5-дихлор]анилин. В качестве критерия чувствительности микроорганизма к теллурорганическим соединениям учитывались значения диаметров зон подавления роста. В работе использовались метод последовательных разведений и диско-диффузионный метод. Результаты. Изучение 3 гетероциклических производных теллура в различных концентрациях позволило выявить значительный антибактериаль-
© Исрапилова А. И., Адиева А. А., Джафарова А. М., Абакаров Г. М., 2024
Ответственный за переписку: Ашура Исмаиловна Исрапилова, адрес: 367000, г. Махачкала, ул. М. Гаджиева, д. 45; e-mail: [email protected]
ный эффект у диоксисироцикло-[4-метилфенил]теллурхлорида, для которого удалось определить минимальную подавляющую и минимальную ингибирующую концентрации в отношении изученных бактерий. Применительно к E. coli и S. aureus минимальные ингибирующие концентрации составили 18,60 и 1,35 мкг/мл соответственно. Использование диско-диффузионного метода показало, что зона подавления роста микроорганизмов варьирует от 3 до 6 мм. Особенно чувствительными к данному соединению оказались штаммы E. coli и S. aureus. Этилтеллуробензаль-[2-метокси-3,5-дихлор]анилин в отношении E. coli, S. aureus, и Salmonella spp. во всех изученных схемах не дал положительного эффекта, 3-хлорметилдиок-сисинроциклофенилтеллурхлорид обладал умеренной противомикробной активностью при относительно низкой бактериальной нагрузке.
Ключевые слова: теллурорганические соединения, антибактериальные свойства, минимальная ингибирующая концентрация, минимальная подавляющая концентрация, золотистый стафилококк, кишечная палочка, сальмонелла
Для цитирования: Изучение активности гетероциклических производных теллура в отношении условно-патогенных бактерий / А. И. Исрапилова, А. А. Адиева, А. М. Джафарова, Г. М. Абакаров // Журнал медико-биологических исследований. - 2024. - Т. 12, № 3. - С. 301-310. - DOI 10.37482/2687-1491-Z200.
Original article
Activity of Heterocyclic Tellurium Derivatives Against Opportunistic Bacteria
Ashura I. Israpilova* ORCID: https://orcid.org/0009-0001-6318-595X Aina A. Adieva* ORCID: https://orcid.org/0000-0001-8868-4782 Albina M. Dzhafarova** ORCID: https://orcid.org/0000-0001-7744-859X Gasan M. Abakarov*** ORCID: https://orcid.org/0000-0002-9225-9321
*Precaspian Institute of Biological Resources of the Daghestan Federal Research Centre
of the Russian Academy of Sciences (Makhachkala, Russia) **Dagestan State University (Makhachkala, Russia) ***Dagestan State Technical University (Makhachkala, Russia)
Abstract. Antimicrobial resistance is a serious challenge for medicine and society as a whole. Among the bacteria that pose the greatest threat to human health due to their growing antibiotic resistance are Escherichia coli, Staphylococcus aureus and Salmonella spp. The main reasons behind this problem are the misuse of antibiotics and lack of new antimicrobials, which are difficult to develop due to the complexity of the mechanisms of microbial infections and their limited weak points. Moreover, the process of developing new drugs requires significant time and financial resources. The purpose of this article was to analyse the antibacterial
Corresponding author: Ashura Israpilova, address: ul. M. Gadzhieva 45, Makhachkala, 367000, Russia; e-mail: [email protected]
properties of three tellurium derivatives against infections caused by E. coli, S. aureus and Salmonella spp. Materials and methods. During the experiment, we studied the antimicrobial activity against the abovementioned bacteria of the following organotellurium compounds of original synthesis that have not been previously described in literature: dioxyrocyclo-[4-methylphenyl] tellurochloride, 3-chloromethyl-dioxisinrocyclophenyl tellurochloride, and ethyltellurobenzal-[2-methoxy-3,5-dichloro] aniline. As a criterion for the microorganism’s sensitivity to organotellurium compounds, inhibition zone diameter was used. The paper applied the serial dilution method and the disk diffusion method. Results. The study of the three heterocyclic tellurium derivatives in various concentrations revealed a significant antibacterial effect of dioxyrocyclo-[4-methylphenyl] tellurochloride, whose minimum suppressive and minimum inhibitory concentrations against the bacteria in question we were able to determine. Minimum inhibitory concentrations for E. coli and S. aureus were 18.60 and 1.35 ^g/ml, respectively. Disk diffusion showed that the inhibition zones range between 3 and 6 mm. E. coli and S. aureus strains were particularly sensitive to this compound. Ethyltellurobenzal-[2-methoxy-3,5-dichloro] aniline failed to produce a positive effect against E. coli, S. aureus and Salmonella spp. at any regimen, while 3-chloromethyl-dioxisinrocyclophenyl tellurochloride demonstrated moderate antimicrobial activity at a relatively low bacterial load.
Keywords: organotellurium compounds, antibacterial properties, minimum inhibitory concentration, minimum suppressive concentration, Staphylococcus aureus, Escherichia coli, Salmonella
For citation: Israpilova A.I., Adieva A.A., Dzhafarova A.M., Abakarov G.M. Activity of Heterocyclic Tellurium Derivatives Against Opportunistic Bacteria. Journal of Medical and Biological Research, 2024, vol. 12, no. 3, pp. 301-310. DOI: 10.37482/2687-1491-Z200
Теллурорганические соединения (ТОС) -это органические соединения, содержащие атом теллура в качестве атома металла. Они имеют широкий спектр биологических свойств и могут использоваться в различных областях, включая медицину, химию, биологию и др. Изучение биологических эффектов теллура и некоторых его неорганических и органических производных привело к интересным и многообещающим результатам. В качестве примеров можно выделить использование теллуритов и теллуратов щелочных металлов в микробиологии, применение антиоксидантного действия органотеллуридов и диорганодителлуридов и иммуномодулирующего действия нетоксичного неорганического теллурана в медицине [1-6].
Наиболее известные ТОС являются теллу-ридами и теллуритами.
Теллуриды, в частности теллур-2,4-дипи-ридин (Теллур-DTP), используются для борьбы с некоторыми бактериями, такими как золотистый стафилококк и кишечная палочка. Теллуриды имеют высокую антимикробную активность, которая может быть связана с их
способностью образовывать комплексы с металлом, например с железом, в клеточных мембранах бактерий [7].
Теллуриты, такие как натрия теллурит (Na2TeO3), применяются в медицине для борьбы с инфекциями, вызываемыми бактериями и вирусами, в частности с туберкулезом и гриппом. Теллуриты обладают способностью убивать бактерии, связываясь с их ДНК и ингибируя их рост, а также могут воздействовать на вирусные белки, подавляя их активность [8].
Таким образом, ТОС представляют собой перспективный материал для разработки новых лекарственных препаратов против бактерий и вирусов. Однако необходимо провести дополнительные исследования, чтобы определить оптимальные дозы и методы применения этих соединений для достижения максимальной эффективности и минимизации побочных эффектов.
Цель настоящей работы - изучить антибактериальные свойства трех производных теллура в отношении инфекций, вызванных золотистым стафилококком (Staphylococcus
aureus), кишечной палочкой (Escherichia coli) и сальмонеллой (Salmonella spp.).
Материалы и методы. В работе использовались чистые культуры бактерий E. coli (АТСС 25922), S. aureus (АТТС 6538р) и Salmonella spp. (А-225), полученные из Государственной коллекции патогенных микроорганизмов и клеточных культур. Инокулят изготавливался методом прямого суспендирования, после чего производились посев на питательную среду и инкубирование при 37 °C в течение 48 ч.
Путем оригинального синтеза были получены ТОС, которые относились к одному классу соединений, но отличались строением и расположением радикальной группировки: диоксисироцикло-[4-метилфенил]теллур-хлорид (вещество 1), 3-хлорметилдиоксисин-роциклофенилтеллурхлорид (вещество 2), этилтеллуробензаль-[2-метокси-3,5-дихлор]-анилин (вещество 3).
Все они исследовались на предмет проявления антимикробных свойств. В качестве критерия при определении чувствительности микроорганизма к приведенным концентрациям ТОС учитывались значения диаметров зон подавления роста. В работе использовался метод последовательных разведений. В ходе эксперимента получены 4 разведения каждого штамма бактерий: 10-1, 10-2, 10-3, 10-4. Для определения минимальной подавляющей концентрации (МПК) различные концентрации соединений были внесены в количестве 100 мкл на питательную среду, которую затем засевали культурой одного из вышеуказанных микроорганизмов. Далее проводилась 24-часовая инкубация в термостате при 37 °C, после которой оценивалось наличие или отсутствие видимого бактериального роста. Параллельно использовался диско-диффузионный метод, который является одним из старейших и наиболее часто используемых для оценки чувствительности микроорганизмов к антибиотикам в обычных бактериологических лабораториях.
Вначале было определено количество жидкости, которое способен впитать диск. Для этого сухие диски взвешивались, а затем вы-
держивались 5 мин в 1 мл воды, после чего проводилось повторное взвешивание. Сухой диск весил 0,0018 г; влажный - 0,0161 г. Разница составила 0,0143 г, т. е. диск впитывал 0,0143 мл воды за 5 мин. Далее рассчитывалась навеска на этот объем, чтобы на диске было, например, 135 мкг/мл конкретного вещества. Для этого 0,0472 г вещества разводили в 5 мл фосфатного буфера и получали исходную концентрацию. Разведение всех веществ проводилось аналогичным способом в 5 концентрациях с учетом их цитотоксичности. В зависимости от значений острой цитотоксичности для культуры клеток использовались концентрации веществ в вариациях - в меньшую или большую стороны. Цитотоксичность для данных соединений определялась в предварительных опытах на перевиваемой линии клеток зеленой мартышки (Vero) на 1-е сутки (острая цитотоксичность - °ЦД5о) после обработки монослоя клеток различными концентрациями исследуемых веществ на базе лаборатории клеточной инженерии Национального исследовательского центра эпидемиологии и микробиологии имени Н.Ф. Гамалеи.
Исходя из проведенных расчетов, для эксперимента были подготовлены диски, на которые были нанесены следующие концентрации исследуемых веществ:
вещество 1 - 13,5 мкг/мл (ОЦД50); 135 мкг/мл (в 10 раз больше ОЦД50); 27 мкг/мл (в 2 раза больше ОЦД50); 6,75 мкг/мл (в 2 раза меньше ОЦД50); 1 л (в 10 раз меньше ОЦД50);
вещество 2 - 1,2 мкг/мл (ОЦД50); 12 мкг/мл (в 10 раз больше ОЦД50); 2,4 мкг/мл (в 2 раза больше ОЦД 50); 0,6 мкг/мл (в 2 раза меньше ОЦД50); 0 ,12 мкг/мл (в 10 раз меньше ОЦД50);
вещество 3 - 2 мкг/мл (ОЦД50); 20 мкг/мл (в 10 раз больше ОЦД50); 4 мкг/мл (в 2 раза больше ОЦД 50); 1 мкг/мл (в 2 раза меньше ОЦД50); 0,2 I раз меньше ОЦД50).
Диски с антибиотиками в количестве не более 5 шт. (для предотвращения перекрывания зон подавления роста, а также взаимодействия между антибиотиками) наносили на поверхность питательной среды с одной из культур.
В качестве отрицательного контроля использовали диски, содержащие диметилсульфоксид (ДМСО) (поскольку исследуемые вещества нерастворимы в воде, ДМСО применялся как растворитель), а в качестве положительного -коммерческие диски с амоксиклавом, линками-цином и цефтриаксоном.
Обработка данных производилась с помощью пакета Microsoft Excel. Для оценки степени взаимосвязи использовался корреляционный анализ Пирсона. Данные, приведенные в таблице, в скобках, и на рисунках, содержат стандартное отклонение, показывающее разброс значений в выборке относительно среднего.
Результаты. Ранее нами были синтезированы и описаны некоторые производные теллура [9]. Исследуемые соединения отличаются тем, что в них введены новые группировки. Все ТОС прошли проверку биологических свойств на системе PASS (Prediction of Activity Spectra for Substances). Строение синтезированных соединений доказано данными элементного анализа и исследований, проводимых методом ядерного магнитного резонанса [10].
При изучении антибактериальных свойств в отношении S. aureus в различных концентрациях (рис. 1) показано, что наибольший эффект проявляет вещество 1. Эффект определялся дозой вещества. При высокой бактериальной на-
б
Рис. 1. Чувствительность Staphylococcus aureus к производным теллура при бактериальной нагрузке 1,5-109 КОЕ/мл (а) и 1,5-108 КОЕ/мл (б) (инкубация в течение 24 ч)
Fig. 1. Sensitivity of Staphylococcus aureus to tellurium derivatives at a bacterial load of 1.5-109 CFU/ml (a) and 1.5-108 CFU/ml (б) (24-hour incubation)
грузке вещество эффективно подавляло рост бактерий только в максимальной изученной концентрации (135 мкг/мл), при более низких концентрациях проявлялся дозозависимый эффект, что позволило рассчитать МПК, которая составила 13,5 мкг/мл при бактериальной нагрузке 1,5-109 КОЕ/мл и 10,12 мкг/мл при бактериальной нагрузке 1,5И08 КОЕ/мл. Минимальная ингибирующая концентрация (MIC50) была определена по степени ингибирования роста видимых колониеобразующих единиц на 50 % через 24 ч при инкубации при 37 °C. Для данного вещества она составила 1,35 мкг/мл.
Вещество 2 оказывало антибактериальное действие только при концентрации S. aureus 1,5-108 КОЕ/мл, вещество 3 антибактериального эффекта не имело. MIC50 для вещества 2 составила 11 мкг/мл. Эффект ДМСО был на уровне вещества 3 (0-1), а действие цефтриаксона было сравнимым с таковым для вещества 1.
Исследование антибактериальных свойств в отношении E. coli (рис. 2) и Salmonella spp. (рис. 3) также показало, что наибольшим эффектом обладает вещество 1.
Действие веществ изучалось при различной бактериальной нагрузке, но видимый эффект
был выявлен только при бактериальной нагрузке 1,5-108 КОЕ/мл, что приблизительно соответствует 0,5 по стандарту Макфарланда и меньше.
Вещество 1 подавляло количество колоний на 80 %, а вещество 2 - на 40 %. При этом надо отметить, что размеры колоний также были относительно маленькими по сравнению с колониями в контрольной чашке. Вещество 3 антибактериального эффекта в отношении данного микроба не имело. MIC50 для вещества 1 составила 18,6 мкг/мл.
В отношении Salmonella spp. все вещества проявили невысокую активность (процент подавления колоний варьировал от 10 до 40 %), максимальной она была у вещества 3, которое в отношении S. aureus и Е. coli не показало антибактериального действия. Рассчитать MIC50 в данной серии экспериментов не удалось. МПК была определена для всех веществ в диапазоне концентраций, в 2 раза превышающих ОЦД50.
Серия экспериментов была посвящена определению чувствительности ТОС дискодиффузионным методом. Результаты представлены в таблице.
Зона подавления роста микроорганизмов веществом 1 варьировала от 2 до 6 мм. Особен-
Рис. 2. Чувствительность Escherichia coli к производным теллура при бактериальной нагрузке 1,5-108 КОЕ/мл (инкубация в течение 24 ч)
Fig. 2. Sensitivity of Escherichia coli to tellurium derivatives at a bacterial load of 1.5-108 CFU/ml (24-hour incubation)
Рис. 3. Чувствительность Salmonella spp. к производным теллура при бактериальной нагрузке 1,5й08 КОЕ/мл (инкубация в течение 24 ч)
Рис. 3. Sensitivity of Salmonella spp. to tellurium derivatives at a bacterial load of 1.5-108 CFU/ml (24-hour incubation)
Чувствительность условно-патогенных бактерий к производным теллура по данным метода дисковой диффузии
Sensitivity of opportunistic bacteria to tellurium derivatives according to disk diffusion results
Вещество Зона подавления роста, мм (SD, %)
Staphylococcus aureus Escherichia coli Salmonella spp.
1 5,80 (0,80) 4,27 (0,72) 1,40 (0,30)
2 3,60 (0,20) 3,83 (0,55) 0,40 (0,10)
3 1,13 (0,35) 2,60 (0,41) 2,07 (0,39)
но чувствительными к данному веществу оказались штаммы S. aureus и E. coli. К веществу 3 микроорганизмы были малочувствительны, зона подавления роста составила от 1 до 3 мм.
Обсуждение. Использование производных теллура в биологии млекопитающих и медицине было ограничено до недавних пор. Однако на сегодняшний день данные соединения обнаружены в различных биологических жидкостях животных, а также выявлены их антиоксидантные, антибактериальные, противовирусные и иммуномодулирующие свойства [1, 2, 8].
Изучение антибактериальных свойств трех производных теллура показало, что наибольшую
антибактериальную активность по отношению ко всем исследуемым штаммам бактерий имеет диоксисироцикло-[4-метилфенил]теллурхло-рид. В отношении S. aureus при высокой бактериальной нагрузке он эффективно подавлял рост бактерий только в максимальной изученной концентрации, при более низких концентрациях проявился дозозависимый эффект. MIC50 для данного вещества составила 1,35 мкг/мл. По отношению к Е. coli MIC50 равнялась 18,6 мкг/мл. В отношении Salmonella spp. диоксисироцикло-[4-метилфенил]теллурхлорид имел невысокую активность, процент подавления колоний варьировал от 10 до 40 %.
3-Хлорметилдиоксисинроциклофенилтел-лурхлорид по отношению к S. aureus демонстрировал умеренный антибактериальный эффект и только при концентрации колонии 1,5-108 КОЕ/мл MIC50 составила 11 мкг/мл. Колонии Е. coli данное вещество подавляло на 40 % от исходного значения в контрольной чашке, а в отношении Salmonella spp. не обнаружило выраженного противомикробного эффекта.
Этилтеллуробензаль-[2-метокси-3,5-ди-хлор]анилин не проявлял выраженной антибактериальной активности в отношении
S. aureus и Е. coli, однако в отношении Salmonella spp. она была максимальной. При этом MIC50 в 2 раза превышала ОЦД50 и составляла 2,4 мкг/мл.
Биологический эффект каждого вещества зависел от радикала, присоединенного к теллуру [9].
При сравнении противомикробной активности ТОС, ДМСО и коммерческих препаратов было показано, что эффект от ДМСО находился на уровне этилтеллуробензаль-[2-метокси-3,5-дихлора] (0-1), от амоксиклава и линкамици-на - в два раза превышал действие изученных
веществ, а действие цефтриаксона было сравнимо с таковым для диоксисироцикло-[4-метилфенил]теллурхлорида.
Таким образом, этилтеллуробензаль-[2-метокси-3,5-дихлор]анилин в отношении
S. aureus, E. coli и Salmonella spp. во всех изученных схемах не дал положительного эффекта. Диоксисироцикло-[4-метилфенил]теллурхло-рид проявил выраженный антибактериальный эффект в отношении S. aureus и E. coli, 3-хлор-метилдиоксисинроциклофенилтеллурхлорид обладал умеренной противомикробной активностью. Действие ТОС в относительно низких концентрациях указывает на возможности их применения в медицине. Ранее нами была показана противовирусная активность производных теллура в отношении простого герпеса. В этом исследовании действующие вещества также относились к данному классу соединений, но имели другие радикалы - метокси- и этоксиэтен [10]. Это позволяет говорить о перспективности дальнейшего изучения биологических свойств ТОС, которые меняются в зависимости от присутствующей группировки.
Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
Conflict of interest. The authors declare no conflict of interest.
Вклад авторов: Исрапилова А.И. - сбор данных по противомикробной активности гетероциклов in vitro, статистическая обработка данных по цитотоксичности гетероциклов; Адиева А.А. - дизайн исследования, сбор и анализ данных по цитотоксичности гетероциклических соединений теллура, написание рукописи; Джафарова А.М. - сбор характеристических данных по строению веществ, анализ и статистическая обработка данных по цитотоксичности; Абакаров Г.М. - синтез производных теллура двумя разными методами.
Authors’ contributions: A.I. Israpilova collected data on the antimicrobial activity of heterocyclic compounds in vitro and performed statistical processing of data on the cytotoxicity of heterocyclic compounds; A.A. Adieva designed the study, collected and analysed data on the cytotoxicity of heterocyclic tellurium compounds as well as wrote the manuscript; A.M. Dzhafarova collected characteristic data on the structure of substances, analysed and performed statistical processing of cytotoxicity data; G.M. Abakarov synthesized tellurium derivatives using two different methods.
Список литературы
1. Vavrova S., Struharnanska E., Turna J., StuchUk S. Tellurium: A Rare Element with Influence on Prokaryotic and Eukaryotic Biological Systems // Int. J. Mol. Sci. 2021. Vol. 22, № 11. Art. № 5924. https://doi.org/10.3390/ ijms22115924
2. Burkholz T., Jacob C. Tellurium in Nature // Encyclopedia of Metalloproteins / ed. by R.H. Kretsinger, VN. Uversky, E.A. Permyakov. N. Y.: Springer, 2013. P. 2163-2174.
3. Jeje O., EwunkemA.J., Jeffers-FrancisL.K., JosephL.G. Jr. Serving Two Masters: Effect of Escherichiacoli Dual Resistance on Antibiotic Susceptibility // Antibiotics (Basel). 2023. Vol. 12, № 3. Art. № 603. https://doi.org/10.3390/ antibiotics12030603
4. Liu G., Liu A., Yang C., Zhou C., Zhou Q., Li H., Yang H., Mo J., Zhang Z., Li G., Si H., Ou C. Portulaca oleracea L. Organic Acid Extract Inhibits Persistent Methicillin Resistant Staphylococcus aureus in vitro and in vivo // Front. Microbiol. 2023. Vol. 13. Art. № 1076154. https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.1076154
5. Guo Y., Yu X., Wang J., Hua D., You Y., Wu Q., Ji Q., Zhang J., Li L., Hu Y., Wu Z., Wei X., Jin L., Meng F., Yang Y., Hu X., Long L., Hu S., Qi H., Ma J., Bei W., Yan X., Wang H., He Z. A Food Poisoning Caused by ST7 Staphylococcal aureus Harboring Sea Gene in Hainan Province, China // Front. Microbiol. 2023. Vol. 14. Art. № 1110720. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1110720
6. Bamunusinghage N.P.D., Neelawala R.G., Magedara H.P., Ekanayaka N.W., Kalupahana R.S., Silva-Fletcher A., Kottawatta S.A. Antimicrobial Resistance Patterns of Fecal Escherichia coli in Wildlife, Urban Wildlife, and Livestock in the Eastern Region of Sri Lanka, and Differences Between Carnivores, Omnivores, and Herbivores // J. Wildl. Dis. 2022. Vol. 58, № 2. P. 380-383. https://doi.org/10.7589/iwd-d-21-00048
7. Carneiro Aguiar RA., Ferreira FA., Dias R.S., Nero L.A., Miotto M., Verruck S., De Marco I., De Dea Lindner J. Graduate Student Literature Review: Enterotoxigenic Potential and Antimicrobial Resistance of Staphylococci from Brazilian Artisanal Raw Milk Cheeses // J. Dairy Sci. 2022. Vol. 105, № 7. P. 5685-5699. https://doi.org/10.3168/ ids.2021-21634
8. Abudawood M., Alnuaim L., Tabassum H., Ghneim H.K., Alfhili M.A., Alanazi S.T., Alenzi N.D., Alsobaie S. An Insight into the Impact of Serum Tellurium, Thallium, Osmium and Antimony on the Antioxidant/Redox Status of PCOS Patients: A Comprehensive Study // Int. J. Mol. Sci. 2023. Vol. 24, № 3. Art. № 2596. https://doi.org/10.3390/ ijms24032596
9. Адиева АА., Климова Р.Р., Абакаров Г.М., Меджидова М.Г., Джамалова СА., Омарова Д.К., Меджидов М.А. Изучение биологических свойств теллурсодержащих гетероциклических соединений // Междунар. журн. приклад. и фундам. исслед. 2021. № 10. С. 7-11.
10. Исрапилова А.И., Адиева А.А., Джафарова А.М., Абакаров Г.М., Амирханова И.В. Антибактериальные свойства теллурорганических соединений // Вопр. биол., мед. и фармацевт. химии. 2024. Т. 27, № 2. С. 35-42. https://doi.org/10.29296/25877313-2024-02-0
11. Адиева А.А., Климова Р.Р., Абакаров Г.М., Бекшоков К.С., Федорова Н.Е., Омарова Д.К., Кущ А.А., Джамалова С.А., Халимбекова А.М., Гусейнова А.Р. Цитотоксичность и противовирусная активность производных теллура в клетках, инфицированных вирусом простого герпеса и цитомегаловирусом in vitro // Юг России: экология, развитие. 2021. Т. 16, № 3. С. 108-118. https://doi.org/10.18470/1992-1098-2021-3-108-118
References
1. Vavrova S., Struharnanska E., Turna J., Stuchlik S. Tellurium: A Rare Element with Influence on Prokaryotic and Eukaryotic Biological Systems. Int. J. Mol. Sci., 2021, vol. 22, no. 11. Art. no. 5924. https://doi.org/10.3390/ ijms22115924
2. Burkholz T., Jacob C. Tellurium in Nature. Kretsinger R.H., Uversky VN., Permyakov E.A. (eds.). Encyclopedia of Metalloproteins. New York, 2013, pp. 2163-2174.
3. Jeje O., Ewunkem A.J., Jeffers-Francis L.K., Joseph L.G. Jr. Serving Two Masters: Effect of Escherichia coli Dual Resistance on Antibiotic Susceptibility. Antibiotics (Basel), 2023, vol. 12, no. 3. Art. no. 603. https://doi.org/10.3390/ antibiotics12030603
4. Liu G., Liu A., Yang C., Zhou C., Zhou Q., Li H., Yang H., Mo J., Zhang Z., Li G., Si H., Ou C. Portulaca oleracea L. Organic Acid Extract Inhibits Persistent Methicillin Resistant Staphylococcus aureus in vitro and in vivo. Front. Microbiol., 2023, vol. 13. Art. no. 1076154. https://doi.om/10.3389/fmicb.2022.1076154
5. Guo Y, Yu X., Wang J., Hua D., You Y, Wu Q., Ji Q., Zhang J., Li L., Hu Y., Wu Z., Wei X., Jin L., Meng F., Yang Y, Hu X., Long L., Hu S., Qi H., Ma J., Bei W., Yan X., Wang H., He Z. A Food Poisoning Caused by ST7 Staphylococcal aureus Harboring Sea Gene in Hainan Province, China. Front. Microbiol., 2023, vol. 14. Art. no. 1110720. https://doi.org/10.3389/fmicb.2023.1110720
6. Bamunusinghage N.P.D., Neelawala R.G., Magedara H.P., Ekanayaka N.W., Kalupahana R.S., Silva-Fletcher A., Kottawatta S.A. Antimicrobial Resistance Patterns of Fecal Escherichia coli in Wildlife, Urban Wildlife, and Livestock in the Eastern Region of Sri Lanka, and Differences Between Carnivores, Omnivores, and Herbivores. J. Wildl. Dis., 2022, vol. 58, no. 2, pp. 380-383. https://doi.ore/10.7589/iwd-d-21-00048
7. Carneiro Aguiar R.A., Ferreira F.A., Dias R.S., Nero L.A., Miotto M., Verruck S., De Marco I., De Dea Lindner J. Graduate Student Literature Review: Enterotoxigenic Potential and Antimicrobial Resistance of Staphylococci from Brazilian Artisanal Raw Milk Cheeses. J. Dairy Sci., 2022, vol. 105, no. 7, pp. 5685-5699. https://doi.org/10.3168/ ids.2021-21634
8. Abudawood M., Alnuaim L., Tabassum H., Ghneim H.K., Alfhili M.A., Alanazi S.T., Alenzi N.D., Alsobaie S. An Insight into the Impact of Serum Tellurium, Thallium, Osmium and Antimony on the Antioxidant/Redox Status of PCOS Patients: A Comprehensive Study. Int. J. Mol. Sci., 2023, vol. 24, no. 3. Art. no. 2596. https://doi.org/10.3390/ ijms24032596
9. Adieva A.A., Klimova R.R., Abakarov G.M., Medzhidova M.G., Dzhamalova S.A., Omarova D.K., Medzhidov M.A. Izuchenie biologicheskikh svoystv tellursoderzhashchikh geterotsiklicheskikh soedineniy [Biological Properties of Tellurium-Containing Heterocyclic Compounds]. Mezhdunarodnyy zhurnalprikladnykh i fundamental’nykh issledovaniy, 2021, no. 10, pp. 7-11.
10. Israpilova A.I., Adieva A.A., Dzhafarova A.M., Abakarov G.M., Amirkhanova I.V AntibakteriaTnye svoystva tellurorganicheskikh soedineniy [Antibacterial Properties of Organotellurium Compounds]. Voprosy biologicheskoy, meditsinskoy i farmatsevticheskoy khimii, 2024, vol. 27, no. 2, pp. 35-42. https://doi.org/10.29296/25877313-2024-02-04
11. Adieva A.A., Klimova R.R., Abakarov G.M., Bekshokov K.S., Fedorova N.E., Omarova D.K., Kushch A.A., Dzhamalova S.A., Khalimbekova A.M., Guseynova A.R. Cytotoxicity and Antiviral Activity of Tellurium Derivatives in Cells Infected with Herpes Simplex Virus and Cytomegalovirus in vitro. South Russ. Ecol. Dev., 2021, vol. 16, no. 3, pp. 108-118 (in Russ.). https://doi.org/10.18470/1992-1098-2021-3-108-118
Поступила в редакцию 13.09.2023/ Одобрена после рецензирования 14.12.2023/Принята к публикации 19.12.2023. Submitted 13 September 2023 /Approved after reviewing 14 December 2023 /Acceptedfor publication 19 December 2023.
