CC BY
77
УДК 597.553.2: 591.471.4
А. О. Юрцева, Д. Л. Лайус, В. С. Артамонова, С. Ф. Титов, И. И. Студенов
ИЗМЕНЧИВОСТЬ ОСТЕОЛОГИЧЕСКИХ ПРИЗНАКОВ МОЛОДИ АТЛАНТИЧЕСКОГО ЛОСОСЯ (SALMO SALAR L.) СЕВЕРО-ЗАПАДА РОССИИ: УРОВЕНЬ ФЛУКТУИРУЮЩЕЙ АСИММЕТРИИ И СРЕДНИЕ ЗНАЧЕНИЯ ПРИЗНАКОВ
Атлантический лосось (Salmo salar L.), проходную форму которого на Европейском Севере России называют семгой, является одним из наиболее ценных видов промысловых рыб, обитающих на северо-западе Российской Федерации. Область распространения атлантического лосося включает бассейны Белого, Баренцева и Балтийского морей, Онежского, Ладожского и других озер. Лосось нерестится приблизительно в 550 реках и их притоках [18]. Однако численность многих популяций очень мала и продолжает сокращаться вследствие перелова, строительства плотин, химического загрязнения, и их будущее трудно поддается прогнозированию [12, 42].
Атлантическому лососю посвящено множество исследований [см.: 52], однако биология этого вида на территории России изучена хуже, чем в других частях ареала. При этом большинство исследований посвящено изучению жизненного цикла и генетических особенностей особей из различных популяций [см.: 1, 2, 12, 18]. В тоже время одному из важнейших аспектов биологии вида — состоянию его популяций — уделялось гораздо меньше внимания.
Состояние популяций может быть оценено, в частности, с помощью анализа стабильности развития, т. е. способности развивающегося организма воспроизводить один и тот же фенотип в одинаковых условиях среды [54]. В последнее время для оценки стабильности развития широко используют показатель флуктуирующей асимметрии — случайных отклонений от полной симметрии [47, 55], который оказывается особенно полезен вместе с другими морфологическими показателями, часто используемыми для сравнения популяций — средними значениями признаков.
До настоящего времени изучение морфологической изменчивости атлантического лосося сводилось, как правило, либо к анализу средних значений признаков [4, 5, 6, 8, 15,
17, 22, 25, 26, 28, 33, 37, 44, 48, 50], либо к анализу флуктуирующей асимметрии [16, 36,
46, 53]. Несмотря на то, что обе эти группы исследований посвящены морфологической изменчивости, они имеют разные цели и в них используются зачастую разные наборы признаков. Исследования на атлантическом лососе, сочетающие оба эти подхода, до сих пор не проводились. В то же время они представляются целесообразными, поскольку позволяют дать комплексное описание популяции.
Цель настоящего исследования — оценить степень морфологических различий и стабильность развития молоди лосося из географически удаленных рек северо-запада России, а также выявить основные факторы, оказывающие влияние на морфологические характеристики молоди лосося исследованного региона. Для решения этой задачи был
© А. О. Юрцева, Д. Л. Лайус, В. С. Артамонова, С. Ф. Титов, И. И. Студенов, 2008
проведен анализ костей черепа, которые представляют собой достаточно удобные структуры для изучения фенотипической изменчивости у рыб: они позволяют выделить большое число билатеральных признаков и, таким образом, сочетать анализ флуктуирующей асимметрии и средних значений признаков [39, 41].
Материалы и методы исследования. В данном исследовании был выполнен анализ морфологических признаков в выборках молоди атлантического лосося из восьми географически удаленных рек, относящихся к бассейнам Белого, Баренцева и Балтийского морей (рис. 1, табл. 1). При анализе использованы только неполовозрелые рыбы (пестрятки), пойманные с помощью электролова. Учитывая, что в большинстве известных нам работ половой диморфизм по морфологическим признакам у молоди не был обнаружен [9, 13, 14, 17, 19, 23, 25, 37], мы не проводили разделение молоди на самок и самцов. После анализа 20 экз. по 81 признаку костей черепа, предварительно отобранному для оценки уровня флуктуирующей асимметрии, были отобраны 72 признака, для которых величина ошибки измерения была относительно невелика, что позволяло надежно оценивать величину флуктуирующей асимметрии.
Из 72 признаков 10 являются счетными (количество зубов на предчелюстной, язычной, верхне-, нижнечелюстной и небной костях; отверстий, открывающихся в каналы сейсмосенсорной системы на нижнечелюстной, предкрышечной и крыловидно-ушной костях, рис. 2, Б) и 62 — мерными (промеры
Рис. 1. Места сбора материала
Таблица 1
Характеристики выборок и мест сбора материала (характеристики температурных условий - по: [3, 24]; уклоны рек бассейна р. Печора — по: [21], рек Умба и Шуя — по: [11], остальных рек — по: [24])
Река Бассейн Дата сбора выборок Размер выборки Стандартная длина, среднее и диапазон изменчивости, мм Характеристики среды
Средняя температура воздуха, °С Уклон реки, м/км
января июля
Кола Баренцево море 27.08. 2001 30 101 (64-163) -8 12 1,7
Верхняя Печора Баренцево море 19.07.1998 21 113 (79-143) -19 16 2,3
Унья Баренцево море 18.07.2000 20 114(84-170) -19 16 3,0
Илыч Баренцево море 13.07.1998 15 111(68-138) -18 16 0,7
Кереть Белое море 05.10.2001 30 96 (61-155) -12 14 1,1
Умба Белое море 10.07.2001 30 97(78-126) -12 14 1,3
Мезенская Пижма Белое море 01.07.2000 30 90(68-124) -17 15 0,8
Шуя Балтийское море 07.09.2001 30 99 (55-154) -10 17 0,6
Рис. 2. Морфологические признаки, используемые для сравнения молоди атлантического лосося из разных рек А - мерные признаки - расстояния между указанными точками костей: 1 - articulare, 2 - dentale, 3 - hyomandibulare, 4 - ceratohyale, 5 - epihyale, 6 - quadratum, 7 - supraoccipitale; Б - счетные признаки - число отверстий, открывающихся в каналы сейсмосенсорной системы на внутренней поверхности нижнечелюстной кости (1), в нижней части наружной поверхности (2) и передней части предкрышечной кости (3) (см. также табл. 3).
сочленовной, нижнечелюстной, подъязычно-челюстной, рожковидно- и верхнегиоидной, квадратной и верхнезатылочной костей, рис. 2, А).
Уровень флуктуирующей асимметрии оценивали с помощью показателя (R — L)/(R + L), где R и L — значение признака для правой и левой стороны тела особи соответственно. При сравнении выборок их ранжировали по каждому признаку; интегральный уровень изменчивости для выборки определяли по сумме рангов [7, 41]. Для выявления значимости различий между двумя выборками с целью сравнения показателей их флуктуирующей асимметрии по комплексу признаков использовался критерий знаков [20].
Сравнение выборок по средним значениям признаков проводили для счетных и мерных признаков отдельно. Поскольку использованные нами счетные признаки не коррелировали с размером особей, при сравнении выборок мы использовали для них значения, полученные непосредственно в результате измерений. Для статистического сравнения выборок использовали однофакторный дисперсионный анализ.
В отличие от счетных мерные признаки коррелировали с размером особей, поэтому при сравнении выборок по мерным признакам был использован метод анализа главных компонент, который позволяет описывать значительную долю изменчивости всего комплекса признаков с помощью относительно небольшого числа новых параметров, называемых главными компонентами. В частности, первая главная компонента, описывающая значительную долю изменчивости всего комплекса признаков, обычно интерпретируется как общий размер. Остальные главные компоненты описывают вариацию формы [32]. Это позволяет сравнивать изменчивость формы у разноразмерных особей. Для анализа были использованы только те главные компоненты, для которых были обнаружены значимые различия между выборками при применении однофакторного дисперсионного анализа. Для интерпретации главных компонент в дальнейшем мы определяли нагрузки мерных признаков на каждую из главных компонент.
Чтобы представить совместную вариацию нескольких признаков (в данном случае главных компонент) на плоскости, был выполнен кластерный анализ. При кластеризации в качестве меры сходства использовали квадратные Евклидовы дистанции, в качестве алгоритма кластеризации выступал метод невзвешенных парных групповых средних UPGMA. Кроме этого, при сравнении выборок использовали дискриминантный анализ, с помощью которого оценивали вероятность того, что исследование данного набора признаков позволяет отнести особь к той выборке, из которой она в действительности взята. Математический анализ выполняли при помощи компьютерных программ Excel 2000 и Statistica 6.0.
Помимо оценок, связанных с самими морфологическими показателями, определялись также корреляция средних значений морфологических признаков и уровень флуктуирующей асимметрии с параметрами среды, которые, согласно литературным данным, могут оказывать влияние на морфологические особенности рыб (уклон реки, температура) [33, 49]. Уклон реки определяли как отношение длины реки к перепаду высот [11, 21, 24]; для характеристики температурных условий были выбраны зимние (январь) и летние (июль) температуры воздуха [3, 24] (табл. 1).
Результаты исследований. Длина молоди семги из восьми выборок рек северо-запада России довольно широко варьировала и составляла от 55 до 170 мм, в среднем для выборки — от 90 до 114 мм (см. табл. 1). В то же время известно, что величина морфологических признаков (особенно пластических) может зависеть от размера рыбы. Поэтому сравнение выборок по значениям морфологических признаков, полученным непосредственно при измерении, было возможно только при отсутствии корреляции величины признаков с длиной особей.
Корреляции счетных признаков с длиной особей выявлено не было, что позволило в дальнейшем сравнивать выборки по тем значениям счетных признаков, которые были получены непосредственно при измерении (табл. 2, 3). Сравнение выборок по количеству зубов на челюстных костях (см. табл. 2) показало, что диапазон изменчивости этих признаков довольно сходный у молоди из разных рек, и соответствующие показатели в значительной мере перекрываются. Аналогичная картина наблюдалась для числа отверстий, открывающихся в каналы сейсмосенсорной системы на костях черепа (см. табл. 3). Поэтому для выявления различий между выборками по счетным признакам был применен однофакторный дисперсионный анализ.
Таблица 2
Число зубов у молоди атлантического лосося из рек Кереть, Умба, Мезенская Пижма (М. Пижма), Кола, Верхняя Печора (В. Печора), Унья, Илыч и Шуя на нижнечелюстной, предчелюстной, небной, верхнечелюстной и язычной костях
Река Нижнечелюстная Предчелюстная Небная Верхнечелюстная Язычная
lim M lim M lim M lim M lim M
Кола 8-13 10,35 5-8 6,40 9-14 11,02 13-21 17,08 1-4 3,08
В. Печора 8-12 9,83 5-8 6,64 8-16 11,64 12-21 16,14 2-5 3,55
Унья 8-11 9,25 5-8 6,30 8-13 10,83 10-18 14,60 2-4 3,20
Илыч 7-12 9,75 4-8 6,32 6-15 10,75 8-18 14,14 2-4 3,39
Кереть 7-13 10,08 4-9 6,42 8-14 10,90 12-21 15,70 2-5 3,07
Умба 7-14 11,22 5-9 6,78 8-16 11,78 12-23 16,82 2-5 3,62
М. Пижма 7-12 9,15 4-9 6,85 7-14 10,75 11-17 14,73 2-4 3,27
Шуя 7-11 9,40 4-8 6,10 8-13 10,62 12-19 14,25 2-5 2,88
Примечание. Указаны значения для левой стороны тела: lim — размах варьирования, M — среднее значение признака (то же для табл. 3)
Таблица 3
Число отверстий, открывающихся в каналы сейсмосенсорной системы, у молоди атлантического лосося рек Кереть, Умба, Мезенская Пижма (М. Пижма), Кола, Верхняя Печора (В. Печора), Унья, Илыч и Шуя на наружной (1) и внутренней (2) поверхностях нижнечелюстной кости, в нижней части наружной поверхности (3) и передней части (4) предкрышечной кости
и крыловидно-ушной кости (5)
Река 1 2 3 4 5
lim M lim M lim M lim M lim M
Кола 4-5 4,40 4-6 5,07 4-6 4,58 4-6 4,78 2-4 3,05
В. Печора 3-7 4,67 4-8 5,67 3-6 4,64 4-6 4,76 2-4 3,48
Унья 3-6 4,58 4-7 5,23 4-7 5,05 4-6 4,63 3-5 3,53
Илыч 4-6 4,79 5-7 5,79 3-6 5,46 4-5 4,64 3-4 3,21
Кереть 4-6 4,65 4-6 4,97 4-7 5,05 3-6 4,38 3 3,03
Умба 4-6 4,43 4-6 4,85 3-7 4,48 4-6 4,52 3 3,02
М. Пижма 3-7 4,70 3-7 5,12 4-7 5,03 3-5 4,32 3-4 3,12
Шуя 4-6 5,00 4-6 5,13 4-6 4,70 4-6 4,77 3-4 3,22
Этот анализ позволил выявить, что максимальные различия между выборками (р < 0,01) наблюдаются по числу зубов на верхне- и нижнечелюстных костях (рис. 3, А), а также числу отверстий, открывающихся в каналы сейсмосенсорной системы на нижнечелюстной и клиновидно-ушной костях (рис. 3, Б). Молодь из р. Шуя и притоков р. Печоры в среднем на костях черепа имеет большее число отверстий, открывающихся в каналы сейсмосенсорной системы, по сравнению с молодью из рек Кереть, Умба и Кола (см. табл. 3, рис. 3, Б). В свою очередь молодь из рек Кереть, Умба и Кола характеризуется большим числом зубов на челюстных костях по сравнению с молодью из притоков Печоры (кроме Верхней Печоры) (см. табл. 2, рис. 3, А).
л
(и
т
©
18,0
17.0
16.0
15.0
14.0
13.0
Кола
О
В. Печора ♦
О Умба
М. Пижма ^ Унья
О
Шуя
О Кереть
♦
Илыч
9,0
10,0
11,0
Нижнечелюстная
кость
Б
§ й И *
о
ыло
Кры
3,6
3,5
3,4 Н
3,3
3,2
3,1
3,0
2,9
о
о
Унья
♦
Шуя
о
ОМ. Пижма ^Кола
♦ В. Печора
♦ Илыч
Умба Кереть
4,8
5,0
5,2
1,6
1,2
0,8
0,4
0,0
-0,4
5,4
В
5,6
Илыч
♦
5,8 6,0
Нижнечелюстная
кость
В. Печора ♦
♦
Унья
Умба
О
О
Кереть
Кола
О
М. Пижма Шуя
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,5
2,0
Фактор 2
Рис. 3. Распределение молоди из рек Кереть, Умба, Мезенская Пижма (М. Пижма), Кола, Верхняя Печора (В. Печора), Унья, Илыч и Шуя в полях счетных и мерных признаков
А — по количеству зубов на верхне- и нижнечелюстных костях; Б — по количеству отверстий, открывающихся в каналы сейсмосенсорной системы на внутренней поверхности нижнечелюстной и крыловидно-ушной костях; и в полях 2 и 3 главных компонент для мерных признаков (В). Черным ромбом отмечены выборки из притоков
р. Печоры
1
В отличие от счетных мерные признаки имели достоверную корреляцию с длиной рыб (р < 0,05). Это не позволяло в дальнейшем сравнивать группы по исходным значениям мерных признаков. Поэтому нами был проведен анализ главных компонент.
Применение этого метода позволило выделить 10 главных компонент, объясняющих 99 % общей изменчивости морфологических признаков всех выборок по 62 мерным признакам (табл. 4). В дальнейшем именно эти главные компоненты были использованы для сравнения выборок по мерным признакам. Для выявления достоверности различий между выборками, как и в случае со счетными признаками, был проведен однофакторный дисперсионный анализ.
Таблица 4
Средние значения 1-10 главных компонент (ГК), полученных для мерных признаков
(объяснение см. в тексте)
ГК 1 ГК 2 ГК 3 ГК 4 ГК 5 ГК б ГК 7 ГК S ГК 9 ГК 1Q
Кола -),1S9 Q,1S3 -Q,Q37 -Q,672 -Q,47Q -Q,354 -Q,S22 -Q,226 Q,156 -Q,449
В. Печора Q,113 1,41б Q,S93 -Q,4Q9 Q,449 Q,1SS -Q,Q16 Q,679 Q,179 -Q,612
Унья Q,2Q3 1,439 Q,746 Q,173 -Q,Q34 Q,S61 Q,431 Q,562 -Q,QQ5 -Q,4S1
Илыч -Q,Q54 1,QQQ 1,1б1 -Q,7Q6 Q,3Q2 Q,422 -Q,727 -Q,Q63 -Q,27Q Q,QQ1
Кереть Q,25S -Q,316 -Q,151 Q,294 -Q,29S Q,Q24 Q,444 Q,341 Q,257 -Q,339
Умба -3,112 -Q,459 -Q,Q32 -Q,S95 -Q,Q51 Q,195 Q,49Q -Q,54Q -Q,255 -Q,15Q
М. Пижма Q,34S Q,454 Q,Q95 -1,QQ1 -Q,5S5 Q,23S Q,S12 -Q,2S6 Q,171 Q,S4S
Шуя Q,174 Q,445 -Q,162 Q,211 -Q,579 -1,1Q7 -Q,143 -Q,341 Q,Q79 Q,472
Однофакторный дисперсионный анализ позволил определить, что наибольшие различия между выборками (р < 0,01) наблюдаются по 2-й, 3-й и 4-й главным компонентам (рис.
3, В). Максимальные нагрузки по этим главным компонентам имели промеры сочленовной, подъязычно-челюстной, квадратной и верхней затылочной костей, свидетельствуя о том, что именно по этим мерным признакам наблюдаются наиболее сильные различия между молодью из разных популяций. По первой главной компоненте, характеризующей размер особей [32], значимых различий между выборками обнаружено не было.
Для более наглядного представления результатов анализа морфологической изменчивости был проведен кластерный анализ. При этом оказалось, что как по форме костей черепа, так и по счетным признакам молодь из восьми природных популяций атлантического лосося подразделяется на две группы. Первая группа включает в себя выборки из притоков Печоры (Верхняя Печора, Унья, Илыч), а во вторую объединяются все остальные выборки. При этом наибольшее сходство наблюдалось между молодью из рек Кереть, Умба и Кола (Карелия, Кольский п-ов).
Для того чтобы определить, с какой вероятностью возможно различать по морфологическим признакам отдельных особей из каждой группы, мы провели дискриминантный анализ.
Молодь из притоков р. Печора, наиболее сильно отличающаяся от остальной молоди, идентифицировалась с помощью дискриминантного анализа с высокой точностью (правильно идентифицируются 93 % особей по форме костей черепа, и 81 % — по счетным признакам). В целом же принадлежность особи к выборке из той или иной реки на основании данных о форме костей черепа определяется с точностью около 80 %, т. е. достаточно надежно. Что же касается счетных признаков, то по ним наблюдается значительное перекрывание выборок из разных рек (см. табл. 1, 2), и идентифицировать молодь только
на основании данных по счетным признакам с высокой точностью не удается (лишь 46 % особей идентифицируются правильно).
Для того чтобы определить, с какими факторами среды может быть связана изменчивость морфологических признаков и разделение выборок на группы, описанные выше, оценивалась корреляция параметров изменчивости признаков с характеристиками среды. Достоверной корреляции средних значений счетных признаков с температурой и мерных признаков с уклоном реки, о которых сообщается в литературе [10, 33, 49], нам обнаружить не удалось (кроме числа отверстий, открывающихся в каналы сейсмосенсорной системы на внутренней поверхности нижнечелюстной кости, которое показывало достоверную корреляцию с температурой воздуха января (г = 0,74, р < 0,05).
Что же касается флуктуирующей асимметрии, то как по форме костей черепа, так и по счетным признакам, она оказалась наиболее высокой у молоди лосося из притоков р. Печоры. Минимальный уровень асимметрии среди проанализированных нами выборок был зарегистрирован в выборке лосося из р. Шуи (бассейн Балтийского моря). Была обнаружена отрицательная корреляция флуктуирующей асимметрии с температурой воздуха января (г = -0,817; р < 0,05) для счетных, и г = -0,522 (N8) для мерных признаков.
Обсуждение результатов исследования. Изучение морфологической изменчивости костей черепа позволило разделить анализированные выборки молоди атлантического лосося на две группы: к первой относятся выборки из притоков р. Печоры, а ко второй — выборки из рек Кольского п-ва (Умба, Кола), Карелии (Кереть и Шуя) и Архангельской области (Мезенская Пижма). Особенно сильно молодь этих двух групп различается по форме костей черепа (сочленовной, подъязычно-челюстной, квадратной и верхней затылочной), что позволяет отнести конкретную особь к одной из двух групп с достаточно высокой степенью надежности (80 %). По количеству на костях черепа зубов и отверстий, открывающихся в каналы сейсмосенсорной системы на костях черепа, наблюдается значительное перекрывание показателей для молоди из разных рек, вследствие чего эти признаки непригодны для идентификации принадлежности молоди к конкретной популяции или даже к одной из двух групп. Эти результаты согласуются с результатами исследования молоди лосося из 7 рек Швеции [44], в котором было отмечено, что мерные признаки позволяют с большей точностью (>80 %), чем счетные, идентифицировать лосося из разных рек.
Морфологические различия, наблюдаемые нами между молодью лосося из р. Печоры, с одной стороны, и молодью из рек Кольского п-ва (Умба, Кола), Карелии (Кереть и Шуя) и Архангельской области (Мезенская Пижма), с другой стороны, могут объясняться как генетическими особенностями популяций, так и различиями в условиях обитания молоди в разных реках. Известно, что генетически популяции рек Кола и Умба (Кольский п-ов) более сходны с лососем р. Печора, чем с лососем рек Кереть и Шуя (Карелия) [18]. В то же время в данном исследовании показано, что молодь рек Кольского п-ва проявляет большее морфологическое сходство с молодью рек Карелии, а не с лососем р. Печора. Ни по одному из известных генетических маркеров разделения популяций на группы, аналогичные тем, которые были выделены нами на основании данных, полученных при изучении костей черепа, не наблюдается [18, 31, 45, 51]. Таким образом, картина морфологического сходства популяций не соответствует картине их генетического сходства. Ранее наблюдалось аналогичное явление, когда сравнивали природную и заводскую молодь, происходящую из одной и той же популяции — заводские выборки оказались в большей
степени сходными между собой, чем с природной молодью тех рек, откуда они происходили [30]. Следовательно, вся совокупность данных свидетельствует о значительном влиянии среды на признаки, изученные в этой работе.
Действительно, в литературе имеются данные о том, что условия среды являются важным фактором при формировании как счетных [10, 33, 38, 43, 49 и др.], так и мерных признаков [33, 34, 38, 48]. Р. Р. Клайтор и соавторы [33], в результате анализа 47 популяций атлантического лосося Северной Америки и запада Европы, пришли к выводу, что форма тела молоди в значительной степени определяется уклоном реки (т. е. скоростью течения), в то время как счетные признаки (исследовали число лучей в плавниках) определяются, в первую очередь, температурным режимом. В данном исследовании не было выявлено корреляции формы костей черепа молоди с уклоном рек, в которых она обитает. Возможно, это объясняется тем, что реки, из которых был взят материал, различаются по величине уклона незначительно [21], а молодь из разных рек предпочитает участки со сходными гидрологическими характеристиками [21, 27, 29].
Наблюдаемое морфологическое сходство между молодью из рек Кереть (Карелия), Кола и Умба (Кольский п-ов) и значительные отличия молоди из притоков р. Печора от рыб из других популяций объясняются, скорее всего, климатическими особенностями соответствующих регионов. Так, притоки р. Печора, в отличие от других изученных рек, расположены в зоне резкоконтинентального климата, а баренцевоморские реки Кольского п-ва и беломорские реки Карелии — в сходных условиях с более морским климатом. Кроме того, эти реки объединяются также и по гидрологическим показателям [12].
По данным Р. В. Казакова [11], лососевые реки на территории России наиболее сильно отличаются друг от друга по температурному режиму, поэтому было проверено, не наблюдается ли корреляция между температурным режимом рек и какими-либо морфологическими особенностями костей черепа молоди. В качестве характеристик температурного режима были выбраны зимние (январь) и летние (июль) температуры воздуха, которые являются наиболее доступными характеристиками температурных условий обитания молоди. При этом считается, что зимние температуры являются наиболее критичными для лосося в речной период его жизни [35].
Несмотря на то, что в данном исследовании были представлены популяции рек из удаленных друг от друга частей ареала с диапазоном средних температур января от -9 °С до -19 °С и июля от +12 °С до +17 °С, авторы не обнаружили корреляции большинства счетных признаков с температурным режимом рек. Поэтому можно предположить, что количество зубов и отверстий, открывающихся в каналы сейсмосенсор-ной системы, на костях черепа у молоди лосося определяется, скорее всего, другими параметрами среды.
Тем не менее при формировании как счетных признаков, так и формы костей черепа температурный режим имеет весьма важное значение. Об этом свидетельствует повышение уровня флуктуирующей асимметрии у молоди, обитающей в реках с более низкими зимними температурами, которые являются, по всей видимости, одним из факторов стресса. Средняя зимняя температура воздуха значительно понижается при продвижении в восточном направлении вследствие более континентальных климатических условий, и изменяется от -9 °С на западе российской части ареала (р. Шуя) атлантического лосося до -19 °С на востоке (р. Печора). В этом же направлении повышается уровень флуктуирующей асимметрии, что говорит о снижении стабильности развития молоди в восточных регионах. Зимние условия имеют особое значение для атлантического лосося, поскольку в это время года действует множество факторов, которые могут вызывать стресс и гибель
молоди [см.: 35], поэтому неудивительно, что самый высокий уровень флуктуирующей асимметрии отмечен у молоди из притоков р. Печоры. Есть все основания предполагать, что именно зимние температуры определяют восточную границу распространения атлантического лосося [12].
О существенном негативном влиянии низких температур на атлантического лосося говорит также и то, что численность его популяций на севере России снижается в холодные периоды по сравнению с более теплыми [40]. Снижение стабильности развития у молоди, обитающей ближе к восточной границе распространения этого вида, подтверждает точку зрения о неблагоприятном воздействии низких зимних температур на атлантического лосося.
Таким образом, установлено, что обнаруженные в данном исследовании различия в форме костей черепа между молодью из разных рек определяются, в первую очередь, условиями ее обитания. В то же время, одной из наиболее важных характеристик среды, влияющих на стабильность развития молоди лосося северо-запада России, по-видимому, являются температурные условия в зимний период. Итак, комплексное изучение как средних значений морфологических признаков, так и уровня их флуктуирующей асимметрии является перспективным подходом для оценки состояния популяций лосося.
Авторы благодарны М. Ю. Алексееву, И. В. Кононову, А. А. Махрову, В. А. Широкову, И. Л. Щурову за предоставленный материал, Л. П. Флячинской за помощь при сканировании образцов, Е. А. Дорофеевой за консультации при определении костей и за помощь при работе с литературой, О. С. Воскобойниковой за консультации по сейсмосенсорной системе рыб, Н. В. Максимовичу и А. В. Неелову за ценные замечания при написании статьи.
Данное исследование проведено при финансовой поддержке Министерства Науки (проект «Петербургская ихтиологическая школа» НШ-378.2006.4), РФФИ (проект 05-04-49232),
Программы поддержки ведущих научных школ (НШ-8596.2006.4) и Программы «Происхождение и эволюция биосферы».
Summary
Yurtseva A. O., Lajus D. L., Artamonova V C., Titov S. F., Studenov I. I. Variation of osteological characters of Atlantic salmon (Salmo salar L.) juveniles from north-west of Russia: fluctuating asymmetry and means.
Atlantic salmon parr from eight populations in the northwest of Russia have been analyzed using 72 cranial bilateral characters. It was shown that the analysis of cranial bones shape allows to identify the river of origin with probability of 80%. The differences between samples by average values and a fluctuating asymmetry level of osteological characteristics are chiefly determined by environmental conditions.
E-mail: [email protected]
Литература
1. Артамонова В. С. Генетические маркеры в популяционных исследованиях атлантического лосося (Salmo salar L.). I. Признаки кариотипа и аллозимы // Генетика. 2007а. Т. 43, № 3. С. 293-307.
2. Артамонова В. С. Генетические маркеры в популяционных исследованиях атлантического лосося (Salmo salar L.). II. Анализ последовательностей ДНК // Генетика. 2007б. Т. 43, № 4. С. 437-450.
3. Атлас СССР / Под ред. В. В. Точенова. Гос. управление по геодезии и картографии. М., 1985.
4. Вернидуб М. Ф. Экстерьер молоди семги и его изменения в процессе роста // Труды ПИНРО. 1977. Вып. 32. С. 119-131.
5. Дорофеева Е. А., Казаков Р. В., Ильенкова С. А., Урбанас Е. В. Особенности морфологии черепа атлантического лосося Salmo salar L., кумжи Salmo trutta L. и их гибридов // Труды Зоол. ин-та АН СССР
1989. Т. 201. С. 17-28.
6. Дорофеева Е. А., Казаков Р. В., Ильенкова С. А., Урбанас Е. В. Остеологические особенности молоди лосося (Salmo salar L.), кумжи (Salmo trutta L.) и их гибридов // Труды Зоол. ин-та АН СССР.
1990. Т. 222. С. 132-143.
7. Захаров В. М. Асимметрия животных: популяционно-феногенетический подход. М., 1987.
8. Зелинский Ю. П. Структура и дифференциация популяций и форм атлантического лосося. Л., 1985.
9. Ильенкова С. А., Казаков Р. В. Морфологическая характеристика заводской молоди проходных лососевых рыб рода Salmo. Сообщ. 1. Оценка фенотипической изменчивости сеголеток атлантического лосося // Науч. труды ГосНИОРХ. 1981. Вып. 174. С. 15-23.
10. Казаков Р. В. Влияние температуры при инкубации икры на некоторые меристические признаки у невского (атлантического) лосося Salmo salar L. // Рыбохозяйственное изучение внутренних водоемов. Сб. 4. Л., 1970. С. 18-21.
11. Казаков Р. В. Гидрологические особенности рек как среды обитания атлантического лосося Salmo salar L. // Науч. труды ГосНИОРХ. 1983. Вып. 195. С. 80-105.
12. Казаков Р. В., Веселов А. Е. Популяционный фонд атлантического лосося России // Атлантический лосось / Под ред. Р. В. Казакова. СПб., 1998. С. 383-395.
13. Казаков Р. В., Ильенкова С. А., Козлов В. В. Морфологическая характеристика заводской молоди проходных рыб рода Salmo. Сообщ. 2. Оценка фенотипической изменчивости годовиков атлантического лосося Salmo salar L. и кумжи Salmo trutta L. после зимовки в разных температурных условиях // Науч. труды ГосНИОРХ. 1982. Вып. 190. С. 23-39.
14. Казаков Р. В., Ильенкова С. А., Козлов В. В. Фенотипическая оценка двухгодовиков семги, выпускаемых Умбским рыбоводным заводом // Науч. труды ГосНИОРХ. 1983. Вып. 203. С. 53-62.
15. Казаков Р. В., Ляшенко А. Н., Антонова В. П. Внутрипопуляционная дифференциация атлантического лосося Salmo salar L. реки Печоры. 2. Различия в морфологии ювенильных пестряток из Верхней Печоры и Пижмы // Науч. труды ГосНИОРХ. 1991. Вып. 307. С. 3-11.
16. Казаков Р. В., Ляшенко А. Н., Титов С. Ф. Использование показателей флуктуирующей асимметрии для контроля за эколого-генетическим состоянием популяций атлантического лосося Salmo salar L. и кумжи Salmo trutta L. // Труды III Всесоюз. совещ. по генетике, селекции и гибридизации рыб. Л., 1989. С. 169-178.
17. Казаков Р. В., Семенова О. В. Морфологическая характеристика заводской и природной молоди семги Salmo salar L. // Труды Зоол. ин-та АН СССР. 1986. Т. 154. С. 75-86.
18. Казаков Р. В., Титов С. Ф. Популяционно-генетическая организация вида Salmo salar L. // Атлантический лосось / Под ред. Р. В. Казакова. СПб., 1998. С. 43-72.
19. Кулида С. В. Биологическая характеристика молоди семги бассейна Верхней Печоры // Проблемы экологии и биологии атлантического лосося. Л., 1985. С. 163-173.
20. Лакин Г. Ф. Биометрия. М., 1990.
21. Мартынов В. Г. Семга уральских притоков Печоры (экология, морфология, воспроизводство). Л., 1983.
22. Мельникова М. Н. Сравнительная характеристика молоди семги рек Варзуги, Колы и Емцы // Науч.-техн. бюл. ВНИОРХ. 1959. № 8. С. 12-15.
23. Митанс А. Р. Некоторые характеристики речных и заводских покатников латвийского лосося // Рыбохозяйственные исследования в бассейне Балтийского моря, 1968. Вып. 4. С. 160-182.
24. Ресурсы поверхностных вод СССР / Под ред. И. М. Жила и Н. М. Алюшинской. Л., 1972
25. Салманов А. В. Остеологические особенности заводской и природной молоди семги (Salmo salar L.) из р. Лувеньга // Труды Зоол. ин-та АН СССР. 1986. Т. 154. С. 87-98.
26. Салманов А. В. Анализ изменчивости морфометрических показателей у заводской и природной молоди атлантического лосося (Salmo salar L.) // Труды Зоол. ин-та АН СССР. 1989. Т. 192. С. 126-144.
27. Студенов И. И. Условия и состояние естественного воспроизводства атлантического лосося в бассейне р. Северной Двины: Автореф. канд. дис. СПб., 1997. 24 с.
28. Студенов И. И., Студенова М. А. Сравнительный анализ морфометрии молоди семги из рек Волюга и Падома (бассейн р. Северной Двины) // Симпозиум по атлантическому лососю: Тез. докл. Сыктывкар, 1990. С. 46.
29. Шустов Ю. А. Экология молоди атлантического лосося. Петрозаводск, 1983.
30. Юрцева А. О., Лайус Д. Л., Махров А. А., Артамонова В.С., Студенов И.И., Титов С. Ф. Влияние условий рыбоводных заводов на стабильность развития атлантического лосося из природных популяций рек бассейна Белого моря // Матер. IX Междунар. конф. «Проблемы изучения, рационального использования и охраны ресурсов Белого моря». Петрозаводск, 11-14 октября 2004 г.: Тез. докл. Петрозаводск, 2005. С. 349-353.
31. Asplund T., Veselov A., Primmer C.R., Bakhmet I., Potutkin A., Titov S., Zubchenko A., Studenov I., Kaluzchin S., Lumme J. Geographical structure and postglacial history of mtDNA haplotype variation in Atlantic salmon (Salmo salar L.) among rivers of the White and Barents Sea basins // Ann. Zool. Fen. 2004. N 41. P. 465-475.
32. Bookstein F., Chernoff B., Elder R., Humphries J, Smith G, Strauss R. Morphometrics in evolutionary biology. Special publication 15. Philadelphia, 1985.
33. Claytor R. R., MacCrimmon H. R., Gots B. L. Continental and ecological variance components of European and North American Atlantic salmon (Salmo salar) phenotypes // Biol. J. Linn. Soc. 1991. Vol. 44. P. 203-229.
34. Claytor R. R., Verspoor E. Discordant phenotypic variation in sympatric resident and anadromous Atlantic salmon (Salmo salar) populations // Can. J. Zool. 1991. N 69. P. 2846-2852.
35. CunjakR. A., Prowse T. D., ParrishD. L. Atlantic salmon (Salmo salar) in winter: «the season of parr discontent»? // Can. J. Fish. and Aquatic Sci. 1998. N 55. Suppl. 1. P. 161-180.
36. EriksenM. S., EspmarkÁ. M., Poppe T., BraastadB. O., SalteR., BakkenM. Fluctuating asymmetry in farmed Atlantic salmon (Salmo salar) juveniles: also a maternal matter? // Environmental Biology of Fishes 2008. Vol. 81, N 1. P. 87-99.
37. Fleming I. A., Jonsson B., Gross M. R. Phenotypic divergence of sea-ranched, farmed and wild salmon // Can. J. Fish. Aquat. Sci. 1994. Vol. 51. P. 2808-2824.
38. García de Leániz C., Fleming I. A., Einum S. A critical review of adaptive genetic variation in Atlantic salmon: implications for conservation // Biol. Rev. 2007. Vol. 82. P. 173-211.
39. Lajus D. L. Variation patterns of bilateral characters: variation among characters and among populations in the White Sea herring (Clupea pallasi marisalbi) // Biol. J. Linn. Soc. 2001. N 74. P. 237-253.
40. LajusD. L., DmitrievaZ. V., Kraikovski A. V., Lajus, J. A., Yurchenko, A.Y., Alexandrov, D. A. The use of historical catch data to trace the influence of climate on fish populations: examples from the White and Barents Sea fisheries in 17th — 18th centuries // ICES J. Mar. Sci. 2005. Vol. 62, N 7. P. 1426-1435.
41. Lajus D. L, Knust R., Brix O. Fluctuating asymmetry and other parameters of morphological variation of eelpout Zoarces viviparus from different parts of distributional range // Sarsia. 2003. N 88. P. 247-260.
42. Lajus D. L., Titov S. F., Spiridonov V. A. Report on the status of salmon populations in Russia // World Wildlife Foundation (WWF) Report. 2001.
43. Lindsey C. C. Factors controlling meristic variation in fishes // Fish Physiol. 1988. Vol. XIB. P. 197-274.
44. MacCrimmon H. R., Claytor R. R. Meristic and morphometric identity of Baltic stocks of Atlantic salmon (Salmo salar) // Can. J. Zool. 1985. Vol. 63. P 2032-2037.
45.Makhrov A. A., VerspoorE., Artamonova V. S., O'SullivanM. Atlantic salmon colonization ofthe Russian Arctic coast: pioneers from North America // J. Fish Biol. 2005. N 67. Suppl. A. P 68-79.
46. Moran P., Izquierdo J. I., Pendas A. M., Garsia-Vazquez E. Fluctuating asymmetry and isosyme variation in Atlantic salmon: relation to age of wild and hatchery fish // Trans. Am. Fish. Soc. 1997. Vol. 126. P. 194-199.
47. Palmer A. R., Strobeck C. Fluctuating asymmetry: Measurement, analysis, patterns // Ann. Rev. Ecol. Syst. 1986. Vol. 17. P. 391-421.
48. Riddell B. E., Leggett W. C. Evidence of an adaptive basis for geographic variation in body morphology and time of downstream migration of juvenile Atlantic salmon (Salmo salar) // Can. J. Fish. Aquat. Sci. 1981. Vol. 38. P. 308-320.
49. TaningA. V. Experimental study of meristic characters in fishes // Biol. Rev. Cambridge Philos. Soc. 1952. N 27. P. 169-193.
50. Thorpe J. E., Mitchell K. A. Stocks of Atlantic salmon (Salmo salar) in Britain and Ireland: Discreteness, and current management // Can. J. Fish. Aquat. Sci. 1981. Vol. 38. P. 1576-1590.
51. Tonteri A., Titov S., Veselov A., Zubchenko A., Koskinen M. T., Lesbarreres D., Kaluzhin S., Bakhmet I., Lumme J., Primmer C. R. Phylogeography of anadromous and non-anadromous Atlantic salmon (Salmo salar) from northern Europe // Ann. Zool. Fennici. 2005. N 42. P. 1-22.
52. Verspoor E., Stradmeyer L., Nielsen J. L. The Atlantic salmon: genetics, conservation and management. Oxford, 2007.
53. Vollestad L. A., Hindar K. Developmental stability and environmental stress in Atlantic salmon Salmo salar // Heredity. 1997. Vol. 78. P. 215-222.
54. Waddington C. H. The strategy of the genes. London, 1957.
55. Zakharov V. M. Future prospects for population phenogenetics // Soviet Sci. Rev. F. Phisiol. General Biol. 1989. Vol. 4. P. 1-79.
