CC BY
44
BicHUK ,fl,mnponeTpoBCBKoro ymBepcrneTy. Bionoria, eKonoria. Visnik Dnipropetrovs'kogo universitetu. Seria Biologia, ekologia Visnyk of Dnepropetrovsk University. Biology, ecology.
Visn. Dnipropetr. Univ. Ser. Biol. Ekol. 2014. 22(2), 122-132.
doi:10.15421/011418
ISSN 2310-0842 print ISSN 2312-301X online
www.ecology.dp.ua
УДК 598.243:(591.8+591.132.5)
Гктолопчна будова травного тракту кулиюв (Aves, Charadrii)
Л.П. Харченко, 1.О. Ликова
Харювський нацюнальний педагогiчний утверситет Мет Г. С. Сковороди, Хартв, Украгна
Дослщжено пстолопчну будову травного тракту 12 видв куликв (Aves, Charadrii). Установлено, що стшка травного тракту кулиив на гiстологiчному рiвнi складаеться i3 трьох оболонок: слизово! (епiтелiальний шар, власна пластинка слизово! оболонки, щдслизова основа), м'язово! та серозно! оболонки. У власти пласшнщ слизово! оболонки стравоходу кулиюв виявлено велику кшькють езофагальних залоз, як видiляють слиз i сприяють просуванню корму уздовж стравоходу. У залозистому шлунку кулиив розташованi глибою складнi залози, парiетально-пептичнi клiтини, яю продукують одночасно пепсиноген i соляну кислоту. Установлено адаптаци травного тракту кулиив на гiстологiчному рiвнi до далеких мiграцiй, пов'язанi з будовою стiнки кишечника: складне просторове розташування пластинок слизово! оболонки та утворення лабiринтiв i анастомозiв, багатошарове розташуван-ня крипт у стшщ тонкого кишечника та високий рiвень пролiферацii камбiальних клiтин, що забезпечуе регенерац1ю ентероцитiв. Усi вищезазначенi особливосп пстолопчно! будови стiнки травно! трубки сприяють штенсифжаци процесiв травлення на мггра-цшних зупинках i дозволяють куликам засво!ти за короткий термш велику кiлькiсть доступних кормгв.
Ключовi слова: далекi мггранти; мгграцшш зупинки; стравохщ; шлунок; кишечник
Histological structure of the digestive tract of waders (Aves, Charadrii)
L.P. Kharchenko, I.A. Lykova
G.S. Scovoroda Kharkiv National Pedagogical University, Kharkiv, Ukraine
Histological structure of digestive tracts of 12 species of waders (Aves, Charadrii) has been studied: Pluvialis squatarola (Linnaeus, 1758), Charadrius hiaticula (Linnaeus, 1758), Recurvirostra avosetta (Linnaeus, 1758), Tringa ochropus (Linnaeus, 1758), T. glareola (Linnaeus, 1758), T. nebularia (Gunnerus, 1767), T. erythropus (Pallas, 1764), Philomachus pugnax (Linnaeus, 1758), Calidris minuta (Leisler, 1812), C. ferruginea (Pontoppidan, 1763), C. alpina (Linnaeus, 1758) and Gallinago gallinago (Linnaeus, 1758). The features of histological structure of all parts of the digestive tract of the waders species under analysis were defined and adaptations in the structure of the digestive system to distant migrations were detected. It is determined that the histological structure of the wall of the esophagus of the studied species of waders is universal, and the relief of mucosa is folded; stratified squamous epithelium of the mucous membrane has an insignificant degree of hornification. A large number of esophagus glands is observed in the lamina propria of the mucosa; these glands secrete mucus which facilitates the movement of food along the esophagus. The muscular coat is well-developed and formed by longitudinal and circular layers of smooth muscle tissue. It is found that characteristics of histological structure of the stomach wall of the waders species under analysis are presupposed by the following functions: 1) glandular stomach wall provides secretion of digestive enzymes through active secretory activity of glands of deep complex; 2) secretion (mucus) of simple tubular glands is excreted to the surface of glandular stomach performing the protective function; 3) the wall of the muscular stomach provides mechanical treatment of food through well-developed muscle layer and solid layer of the cuticle. It is established that the waders' intestine is shortened, that is compensated by the complication of the relief of intestinal mucosa by plates that form complex mazes and anastomoses, several times increasing the absorbing surface of the intestine. The plates are covered with a single layer of prismatic bordered epithelium which includes Goblet cells, the number of which increases in the caudal direction of intestines. It is found out that the particular feature of the histological structure of the examined wall of the waders' small intestine is multi-layer location of crypts in the mucosa. A large number of cambial cells with figures of mitosis were noticed in the crypt, which indicated the intensive processes of proliferation of intestinal enterocytes. These features in the structure of the wall of the small intestine are considered as adaptations to distant migrations and are connected with waders' intense nutrition on migration stops. For the first time Meckel diverticulum has been found in waders and its histological structure has been described. It is established that waders' Meckel diverticulum is a lymphoid-epithelial organ and it serves as the immune system of waders' digestive tract. It is stated that the
Харювський нацюнальний педагогiчнийутверситет мет Г.С. Сковороди, вул. Артема, 29, Харпв, 61002, Украгна Skovoroda Kharkiv National Pedagogical University, Artema str., 29, Kharkiv, 61002, Ukraine Tel.: +38-097-079-39-85. E-mail: harchenko.lp@yandex.ua
wall of waders' rectum has wrinkles that contribute to its stretching; mucous membrane has the plate relief, it is lined with a single layer of epithelium bordered with many Goblet cells. It is revealed that different parts of the investigated waders' cecum have uneven development of histological structures and the presence of lymphoid tissue clusters in the lamina propria mucosa indicates the functional belonging of the cecum to the immune defense system of waders' digestive tract; the presence of mainly bordered enterocytes in the surface epithelium indicates its osmo-regulatory function.
Keywords: long-distance migrants; migration stopover; esophagus; stomach; intestine
Вступ
Травна система кулиюв ниш залишаеться практично не дослвдженою. Перш1 фрагментарт дослвдження анато-мчно! будови травно! сисгеми кулиюв зусгр1чаються в роботах Г. Гадова (Gadov and Selenka, 1891), П. Лове (Lowe, 1931a) i Ф. Гребельса (Groebbels, 1932), але вони мають описовий характер. Анатомчна будова травно! системи кулик1в дослвджена та описана £.В. Козловою (Kozlova, 1961), де також фрагментарно наведено результата пстолопчних дослвджень будови м'язового шлунка.
Дослвдження бшьшосп автор1в щодо травно! системи кулик1в як далеких мпранпв стосуються переважно адаптацшних особливостей травно! системи у зв'язку з далекими трансатлантичними млращями (Piersma е1 al., 1993, 1999; Piersma, 1998; Starck, 1999; Dekinga ег al., 2001; Stein ег al., 2005). Р1зка змша корм1в, р1зних за по-ходженням i калорштстю, характерна для птах1в - далеких мпранпв, серед яких особливе мюце належить куликам. Травна система забезпечуе розщеплення пожив-них речовин i, таким чином, поповнюе енергетичт запаси оргашзму кулиюв тд час млрацш.
Вивчення пластичносп травно! системи птах1в - далеких мпранпв та визначення джерел енергй' для !х оргашзму щд час далеких перельопв - сучасш тенденцй' дослвджень ф1з1ологй' мпруючих птах1в (McWilliams and Karasov, 2005; Bulakhov and Pakhomov, 2010; Munoz-Garcia ег al., 2011; Bauchinger and McWilliams, 2012). Дослвдження будови травно! системи мпруючих птахiв дозволить зберегти !х на територи локальних бiотопiв, окремих регiональних утворень i держави в цшому (Pakhomov and Brygadyrenko, 2005; Bulakhov et al., 2003, 2008; Pakhomov et al., 2011; Bobyliov et al., 2014).
Основним джерелом енергй для кулиюв - далеких мпранпв щд час перельоту е лiпiди (Guy еt al., 2007; Yohannes еt al., 2010), яю запасаються у передмлрацш-ний перiод або на мiграцiйних зупинках у виглядi абдо-мiнального жиру у черевнш порожнинi. У разi нестачi жирових запасiв пiд час млращй як джерело енергй птахи споживають бшок, у першу чергу це бiлок слизових оболонок оргашв травлення (Bauchinger and McWilliams, 2012). Для штерпретащ! механiзмiв, яю лежать в основi зазначених вище фiзiологiчних процесiв, на нашу думку, не достатньо комплексних дослiджень, у тому числ ri-столопчно! будови стшки травного тракту птахiв - далеких мпранпв. Мета дано! статп - з'ясувати будову травно! системи кулиюв - далеких мпранпв на пстолопч-ному рiвнi та виявити особливостi !! будови, пов'язаш з далекими мiграцiями.
Матерiал i методи дослiджень
Матерiал дослвдження - травнi системи 12 видiв ку-ликiв. Це сивка морська Pluvialis squatarola (Linnaeus,
1758), тсочник великий Charadrius hiaticula (Linnaeus, 1758), чоботар Recurvirostra avosetta (Linnaeus, 1758), коловодник лсовий Tringa ochropus (Linnaeus, 1758), коловодник болотяний T. glareola (Linnaeus, 1758), коловодник великий T. nebularia (Gunnerus, 1767), коловодник чорний T. erythropus (Pallas, 1764), брижач Philoma-chus pugnax (Linnaeus, 1758), побережник малий Calidris minuta (Leisler, 1812), побережник червоногрудий C. ferruginea (Pontoppidan, 1763), побережник чорногру-дий C. alpina (Linnaeus, 1758), баранець звичайний Gal-linago gallinago (Linnaeus, 1758).
Матерiал збирали протягом 2011-2013 рр. у спiльних експедицшних ви!здах з орнiтологами Азово-Чорномор-сько! орнiтологiчно! станцп до рiзних бютошв Азово-Чорноморського региону. Травнi системи дослвджуваних видiв куликiв фiксували в 5-6% водному розчит нейтрального формалшу. Гiстологiчну будову рiзних вщдшв стшки травного тракту дослiджували на поперечних i поздовжнiх зрiзах. Пстолопчш препарати виготовляли, використовуючи загальноприйнятi методики, викладет у керiвництвах iз гютолопчно! технiки (Lilli, 1969; Sarkisov and Petrov, 1986). Морфометрiю оболонок стшки травного тракту проводили за допомогою окуляр-мжрометра АМ-9-2. Матерiал для шюстрацш фотографували пiд три-нокулярним мжроскопом XSP-139TP JNOEC (Япошя) iз застосуванням цифрово! камери DCM300 (USB 2.0).
Результати та ix обговорення
Стравохщ. Результати гiстологiчних дослiджень будови стшки стравоходу 12 видiв кулиюв дозволяють видiлити загальнi закономiрностi та особливосп пстолопчно! будови стiнки стравоходу дано! групи птахiв. У дослвджених видiв куликiв слизова оболонка стравоходу утворюе добре вираженi складки, форма яких рiзноманiтна: у бiльшостi видiв складки листкопо-дiбно!' (Ch. hiaticula, G. gallinago, T. glareola, C. minuta, С. ferruginea, Ph. pugnax) або пальцеподабно! (P. squa-tarola, T. ochropus, T. nebularia) форми, у R. avosetta складки мають витягнену клиноподбну форму. Висота складок варше вiд 228 до 1 119 мкм. За рахунок розтя-гування складок вiдбуваеться збшьшення просвiту стравоходу пiд час проходження корму.
Слизова оболонка стравоходу дослвджених куликв вистелена багатошаровим плоским ештелтем, ступiнь зроговiння епiтелiю незначний, оскiльки бiльшiсть кули-кiв живляться безхребетними тваринами зi слабко хгги-нiзованими покривами. Товщина епiтелiального шару складае 31-93 мкм i мае найбшьшу товщину у птахiв, корм яких складаеться з велико! юлькосп представникiв типiв членистоногих i молюсюв (G. gallinago, T. glareola, T. ochropus, Ch. hiaticula). У брижача, до складу корму якого входять зерна злакових культур, епп^альний шар стравоходу також мае значну товщину. У страво-ходi брижача виявлено псевдоволо, стiнки якого мають
здатшсть розтягуватись, збiльшуючи просвiт стравоходу у данш дiлянцi у 5-6 раав. Епп^альний шар стравоходу кулишв, у кормi яких переважають полiхети та хiрономуси, розвинений слабко - 31-47 мкм (R. avosetta, C. ferruginea, C. alpina, C. ferruginea, T. nebularia).
Власна пластинка слизово! оболонки стравоходу в усiх дослвджених видав кулиюв представлена пухкою
сполучною та ретикулярною тканинами, де розмщена велика юльксть езофагальних залоз. Виввдт протоки езофагальних залоз вщкриваються на поверхню ештел1ального шару у просвгт стравоходу. Езофагальт залози вс1х дослвджених кулиюв вистелет одношаровим призматичним ештел1ем 1 розташоваш у власнш пластинш слизово! оболонки (рис. 1).
Рис. 1. Стшка стравоходу коловодника великого (Tringa nebularia Gun.), поперечний зр1з, каудальний в1дд1л, г1стопрепарат (гематоксил1н i еозин, х40):
1 - складки, 2 - епл^альний шар, 3 - езофагальт залози, 4 - м'язова пластинка, 5 - тдслизова основа, 6 - дифузно розташоват лшфоцити, 7 - м'язова оболонка (а - внутршнш поздовжнiй шар, б - зовтшнш коловий шар), 8 - прошарки сполучно! тканини
М1ж езофагальними залозами добре розвинена кашлярна спгса судин. Навколо залоз розташоваш окрем1 мюцити м'язово!' пластинки, скорочення яких сприяе видаленню секрету 1з залоз. У вс1х дослвджених кулиюв поблизу залоз розташовуються лшфовдт структури, представлен! л1мфо!дними вузликами та дифузно розта-шованими л1мфоцитами, що виконують захисну функщю у передньому вщдш травного тракту.
М'язова пластинка слизово! оболонки представлена пучками гладко! м'язово! тканини, яка пд час мехатчного подразнення кормом скорочуеться та сприяе розширенню просв!ту стравоходу. Товщина м'язово! пластинки слизово! оболонки складае вщ 25 до 71 мкм.
Перемщенню корму до шлунка сприяють пери-стальтичн1 скорочення м'язово! оболонки стравоходу, яка утворена двома шарами гладко! м'язово! тканини: поз-довжнш шар (внутршнш), який забезпечуе маятнико-под1бн1 рухи, завдяки чому пермшуеться корм; коловий шар (зовшшнш) виконуе сфшктероподабт скорочення та перемщення корму. Узгоджет скорочення колового та поздовжнього шар1в м'язово! оболонки зумовлюють перистальтичт рухи, як1 сприяють пересуванню корму у каудальному напрямку. Шари м'язово! оболонки пронизат прошарками пухко! сполучно! тканини, в якй розташован1 кровоност судини та нервов1 сплет1ння та яка сприяе розтягуванню стшки стравоходу. Кр1м пери-стальтичних скорочень для м'язово! оболонки стравоходу характерт атиперистальтичт скорочення, як1 забезпе-чують викидання погадок (представники роду Тг^а).
У Рк. рugnax, пор1вняно з шшими видами дослвдже-них куликов, установлено змши взаемного розташування шар1в м'язово! оболонки: внутршнш шар - коловий, зовшшнш - поздовжн1й. На нашу думку, таке розташування шар1в м'язово! оболонки один вщносно шшого можна пояснити наявн1стю несправжнього вола у бри-жача та особливостями троф1чно! спец1ал1зац1!' (зерна злакових культур). Зерна злакових, що накопичуються у вол1, активно змочуються слизом, який видаляють езофа-гальн1 залози, а сфшктеропод1бш скорочення колового шару м'язово! оболонки тдтримують тонус ст1нки ше! д1лянки стравоходу, утримують корм, який порцшно надходить до шлунка.
У вах дослвджених куликв зовн1шня серозна оболонка представлена пухкою волокнистою сполучною тканиною з шздовжньо-ор1ентованими кровоносними судинами та нервовими пучками.
Пстолопчна будова ст1нки стравоходу у дослвджених вид1в кулик1в ушверсальна, рельеф слизово! оболонки -складчастий, багатошаровий ештелш слизово! оболонки стравоходу мае незначний ступ1нь зроговшня. У власнш пластинщ слизово! оболонки ввдшчено велику юльюсть езофагальних залоз, як1 вид1ляють слиз, що сприяе пересуванню корму уздовж стравоходу. 1нтенсивному пересуванню корму уздовж стравоходу до залозистого шлунка сприяе добре розвинена м' язова оболонка, утворена поздовжшм 1 коловим шарами гладко! м'язово! тканини.
Шлунок. У зош переходу стравоходу у залозистий шлунок еп1тел1альний шар слизово! оболонки стае тон-
ким, багатошаровий епiтелiй переходить в одношаровий. У слизовiй оболонц1 езофагальнi залози зникають i з'являються глибою складт залози (рис. 2). У bcíx до-
слвджених вида куликов слизова оболонка залозистого шлунка утворюе численш заглибини - прост! трубчасп залози, довжина яких у р!зних видш складае 37-457 мкм.
Рис. 2. Стшка залозистого шлунка коловодника великого (Tringa nebularia Gun.), поперечний зр1з, г1стопрепарат (гематоксил1н i еозин, х40):
1 - трубчастi залози, 2 - глибою складнi залозi, 3 - кiнцевi вiддiли глибоких складних залоз, 4 - вториннi протоки, 5 - первинна протока, 6 - мюцити м'язово! пластинки, 7 - тдслизова основа, 8 - м'язова оболонка (а - внутршнш поздовжнш шар, б - зовшшнш коловий шар), 9 - прошарки сполучно! тканини, 10 - серозна оболонка
Внутршня поверхня слизово! оболонки залозистого шлунка вистелена одношаровим призматичним залози-стим еп1тел1ем, який глибоко заходить у складки слизово! та вистилае порожнини простих трубчастих залоз (рис. 2). Ядра епгтелюципв слизово! оболонки приплюснут до базально! мембрани, на ашкальному полюа клтгин видшяеться секрет, який покривае по-верхню залозистого шлунка шаром в'язкого слизу, до складу якого входить велика юльюсть кислих мукопотсахарида, що мають бактерицида властивосп (Kharchenko, 2005). М1ж трубчастими залозами розта-шоваш пучки мюципв, як1 забезпечують скорочення залоз i видшення у порожнину шлунка секрету.
Власна пластинка слизово! оболонки залозистого шлунка представлена пухкою сполучною та ретикуляр-ною тканинами. М'язова пластинка слизово! оболонки залозистого шлунка в уах досл1джених куликов представлена окремими мiоцитами гладко! м'язово! тканини.
Найрозвинешшим шаром слизово! оболонки залозистого шлунка е шдслизова основа, в яюй розташованi глибок! складт залози, парiетально-пептичm клiтини яких виконують подвшну секреторну функщю, одночасно продукуючи пепсиноген i соляну кислоту. Глибою складт залози розташовуються в один шар i мають ви-довжену (T. glareola, T. ochropus, T. nebularia, C. ferrugi-nea, G. gallinago, Ch. hiaticula) або округлу (P. squatarola, T. erythropus, R. avosetta) форму; або у деюлька шар1в i мають переважно багатокутну форму (C. alpina, C. minuta, Ph. pugnax). У вах доодджених куликв складт глибок1 залози компактно згруповат, м1жзалозиста сполучна тканина майже не розвинена.
Складн глибок! залози формуються !з залозистих дольок, як не розгалуженi, осюльки вони у велиюй
к1лькосп не накопичують пепсин, а bih поспино видшяеться пд час подразнення !жею слизово! оболонки. Кожна залозиста долька складасться з велико! юлькосп альвеол, утворених одношаровим залозистим еттел1ем стовпчасто! та куб1чно! форми. Ашкальт частини клпин не прилягають щльно одна до одно!, м1ж клпинами за-лишаються щшиноподабт пром1жки. Ця особлиВсть бу-дови гландулопипв пов'язана з тим, що ц1 клпини виконують функщю подвшно! секрецц, поеднуючи в соб1 секрещю пепсиногену та соляно! кислоти (Batoev and Naletova, 2008). М1ж пар1стально-пептичними клпинами у птах1в е м1жклпинш канальц1, яю дають шестиразове збшьшення вшьно! клпинно! поверхш та прискорюють видшення компоненпв шлункового соку.
Пепсин, якиИ видшяють пар1етально-пептичш клпини, виводиться через третинш протоки залози в порожнини залозистих дольок. Порожнини залозистих дольок об'еднуються у вторинш вивщш протоки, яю, у свою чергу, вщкриваються у центральну первинну протоку, через яку пепсин виводиться на поверхню залози-стого шлунка. Дольки складних залоз оточен з уах боюв сполучною тканиною, яка мютить колагенов1 та еластичш волокна, а також пучки мюципв, що заходять 1з м'язово! пластинки слизово! оболонки, скорочення яких сприяе видшенню пепсину (рис. 2).
М'язова оболонка залозистого шлунка в ус1х вид1в дослщжених кулик1в двошарова, але мае р1зне взаемне розташування шар1в один вщносно шшого. У бшьшосп дослвджених вида внутршнш шар утворениИ поздовж-ньо ор1ентованими пучками мюципв, а зовшшнш - ко-ловими, в шших - навпаки (C. ferruginea, C. minuta, Ph. pugnax). Мгж шарами м'язово! оболонки розташоваш прошарки сполучно! тканини.
Серозна оболонка залозистого шлунка складаеться з пухко! волокнисто! сполучно! тканини, вкрито! простим плоским ештел1ем - мезотел1ем. У серознш оболонш виявлено численш кровоносш судини.
М'язовий шлунок куликов, як 1 шших пгахiв, представлений порожнистим органом, у якому створюються опгимальнi умови для мехатчно! та ммчно! обробки корму. Будова стшки м'язового шлунка дослвджених пгахiв характеризуеться формуванням щльно! кутикули. Пд шаром кутикули утворюються невелик! заглиблення -шлунковi ямки, у дно яких вщкриваються протоки про-стих трубчастих залоз, де !х секрет змшуеться !з секретом шлункових ямок, який видляють поверхневi ештелю-цити, твердае та формуе стовпчики кутикули (рис. 3).
Слизова оболонка м'язового шлунка дослвджених птахiв вистелена одношаровим призматичним залозис-тим епiтелiем, впинання якого у власну пластинку слизово! оболонки утворюють просп нерозгалуженi трубча-
сп залози, розташованi щшьно та паралельно одна однш, пронизуючи майже всю товщу власно! пластинки слизово! оболонки. Тшо та шийка залоз вистеленi одношаровим ку6!чним епiтелiем, ядра епiтелiоцигiв щшьно при-лягають до базально! мембрани, мають оксифшьну цитоплазму. Середня товщина слизово! оболонки разом !з залозами складае 257-694 мкм.
У дослвджених куликов кутикула щльно прилягае до слизово! оболонки, повторюючи !! рельеф, мае жовто-зелене забарвлення. Забарвлення кутикули залежить вщ двох шгменпв, що входять до складу жовчг бшрубшу та бшвердшу (Ыа1е1оуа, 2009). Пд час зворотньо! перистальтики п1гменти разом !з жовчю потрапляють у шлунок. У всх дослвджених видв куликв кутикула однородна, середня и товщина мшлива - ввд 57 до 412 мкм. Наймшшша та найтовща кутикула у О. gallinago (412 мкм) i Рк. pugnax (503 мкм), що, напевно, пов'язано з великою часткою твердих корм1в, як1 споживають ц1 види куликв.
Рис. 3. Ст1нка м'язового шлунка коловодника болотяного (Тпща glareola L.), поперечний зр1з, гктопрепарат (гематоксил1н 1 еозин, х100):
1 - кутикула, 2 - трубчасл залози, 3 - шлунков! ямки, 4 - м'язова оболонка (а - внутршнш поздовжнш шар, б - зовшшнш коловий шар)
У вах дослвджених вида куликов м'язова оболонка м'язового шлунка товста, що разом !з кутикулою сприяе мехашчнш обробц корму. М'язова оболонка складаеть-ся !з пучшв мюципв, у саркоплазмi яких мютиться велика кшьшсть мюглобшу, що й зумовлюе Г! темний колр. М'язова оболонка м'язового шлунка двошарова, внут-ршнш шар тонкий (78-158 мкм), складаеться з поздов-жньо-орiентованих пучшв мюципв, а зовшшнш (коловий) - товстий (305-5 385 мкм). М1ж пучками мюципв м'язово! оболонки мютяться прошарки пухко! сполучно! тканини з кровоносними судинами. Коловий шар на дорсальному та вентральному боках шлунка утворюе два головш трикутт м'язи, яи починаються вщ сухожильного центра - сухожильного дзеркальця, утворено-го численними пучками колагенових волокон. Мтж го-ловними 6!чними м'язами лежать промтжт м'язи, як1 формують стшки слших мшшв.
Серозна оболонка м'язового шлунка представлена пухкою сполучною тканиною, вкритою мезотелiем.
Таким чином, особливосп пстолопчно! будови стш-ки шлунка дослвджених вид1в куликов зумовленi и функ-ц1ональними властивостями: 1) стшка залозистого шлунка забезпечуе видшення травних ферментiв шляхом активно! секреторно! активносп глибоких складних залоз; 2) секрет (слиз) простих трубчастих залоз видшяеть-ся на поверхню залозистого шлунка та виконуе захисну функцию; 3) стшка м'язового шлунка забезпечуе мехат-чну обробку корму за рахунок добре розвинено! м'язово! оболонки та мщного шару кутикули.
Тонкий кишечник дослвджених куликов, як i шших птах1в, представлений дванадцятипалою, порожньою та клубовою кишками. В уах дослщжених вид1в куликв установлено ускладнення рельефу слизово! оболонки кишечника за рахунок складного просторового розташу-вання пластинок, вкритих одношаровим призматичним облямованим епiтелiем. На поверхнi плазмолеми обля-мованих ентероципв завершуються процеси травлення (пристшне травлення) та вщбуваеться всмоктування
поживних речовин. В епiтелiальному шарi також розмщена велика кшькють бокалопод1бних клтгини, ям продукують слиз. Кшькють бокалоподбних клпин в епiтелiï пластинок збшьшуеться в каудальному напрямку.
Особливютю пстолопчно! будови слизово! оболонки дванадцятипало! кишки досл!лжених куликов е наявнiсть «анастомозш» мгж кишковими пластинками (рис. 4). У T. erythropus, T. glareola, C. ferruginea, C. alpina плас-
тинки зростаються та утворюють практично суцшьнии шар; у T. nebularia та T. ochropus пластинки утворюють анастомози бшя основи; у G. gallinago, Ch. hiaticul, C. minuta, Ph. pugnax, P. squatarola кшьюсть анастомозш значно зменшуеться, рельеф слизово! оболонки представлении видовженими пластинками з гладкою поверхнею або розаченими верхшками. Висота кишкових пластинок варше вщ 258 до 685 мкм.
Рис. 4. Стшка дванадцятипало!' кишки коловодника болотяного (Tringa glareola L.), поперечний 3pi3, кран1альний вщдш, г1стопрепарат (гематоксил1н i еозин, х100):
1 - пластинки слизово! оболонки, 2 - анастомози м1ж пластинками, 3 - кишков1 крипти, 4 - м'язова оболонка
Покривний еттелш слизово! оболонки дванадцятипало!' кишки бшя основи пластинок утворюе швагшацп у власну пластинку слизово! оболонки, формуючи кишко-вi крипти (Лiберкюновi залози). Кишковi крипти досль джених вид1в куликов мають дно, тшо та перешийок, вистеленi цилiндричним епiтелiем, до складу якого вхо-дять облямованi та бокалоподiбнi ентероцити. Альвео-лярне розширення донно! частини крипт вказуе на !х секреторну функцию. На дш крипт розташоваш залозистi клiтини Панета, яю продукують компоненти кишкового соку, у тому числ пептидази.
За даними Д. Старка (81агск, 1996), щ^феращя ентероциттв кишечника прискорюеться зменшенням штервалу 8-фази, пад час яко! вщбуваеться реплiкацiя ДНК, тим самим темпи мистичного подiлу камбiальних клiтин прискорюються. У дослвджених кулишв в еттели крипт виявлено значну к1льк1сть фпур мiтозiв у камбь альних клпинах, що свщчить про високу регенерацшну активнiсть ентероцитiв (рис. 5). На нашу думку, високий мiтотичний шдекс камбiальних клiтин на дш кишкових крипт сввдчить про високу швидюсть пролiферацii ентероцитiв. Велика к1льк1сть крипт i !х багатошарове розташування у стшщ тонкого кишечника дослвджених кулишв сприяе швидкому оновленню кишкового епггелш, що, у свою чергу, сприяе штенсифшацп процесiв травлення та всмоктування поживних речовин щд час коротких мпрацшних зупинок.
У бiльшостi дослвджених видiв куликов крипти слизово! оболонки дванадцятипало! кишки розташован1 у 23 шари, мають альвеолоподiбно розширену форму (Т. пе-
bularia, T. erythropus, T. ochropus, T. glareola, C. fer-ruginea, C. alpina, C. minuta, Ph. pugnax). У P. squatarola i R. avosetta крипти розташоваш в один шар. Середнш дааметр крипт - 20-111 мкм.
М'язова пластинка слизово! оболонки дванадцятипало! кишки у досл!лжених вид1в кулишв представлена окремими мюцитами, яш розташовуються мтж криптами. Пдслизова основа слизово! оболонки в ус1х досл1джених вид!в птах1в слабко виражена.
М'язова оболонка стшки дванадцятипало! кишки двошарова, утворена гладкою м'язовою тканиною. Внутршнш шар (поздовжнш) - тонкий (11-14 мкм), у деяких вид1в представлений окремими мюцитами (C. ferruginea, C. alpina, C. minuta), у Ch. hiaticula - роз-винений краще (30 мкм). Зовшшнш шар (коловий) добре розвинений (78-284 мкм), забезпечуе перистальтичнi скорочення стшки дванадцятипало! кишки, що сприяе пересуванню х1мусу в каудальному напрямку.
Гiстологiчна будова стшки порожньо! та клубово! кишок у вах досл1джених вид1в кулиюв подiбна до пстолопчно! будови стшки дванадцятипало! кишки. Слизова оболонка вкрита одношаровим залозистим епiтелiем, у якому ввдшчено збiльшення кшькосп бокалопод1бних клтган у каудальному напрямку. Рельеф слизово! оболонки пластинчастий.
Основш особливосп пстолопчно! будови стшки порожньо! та клубово! кишок пов'язаш з! змiнами в архiтектонiцi слизово! оболонки, яка ускладнюеться, утворюючи лаб!ринти та анастомози м1ж пластинками слизово! оболонки (рис. 6, 7). У крашальному вщдш
порожньо! кишки пластинки слизово! оболонки видовжеш, тому часто утворюють зигзагоподабш лабiринти, що збiльшуе загальну площу всисно!
поверхнi. К1льк1сть анастомозiв мгж пластинками порожньо! кишки у каудальному напрямку зменшуеться. Ця тенденция установлена також для клубово! кишки.
Рис. 5. Крипти у стшщ дванадцятипало'1 кишки коловодника великого (Tringa nebularia Gun.), поперечний зрiз, гiстопрепарат (гематоксилiн i еозин, х250): 1 - крипти, 2 - облямоваш ентероцити, 3 - альвеолярне розширення донно! частини крипт, 4 - окремi мiоцити м'язово! пластинки, 5 - тдслизова основа, 6 - м'язова оболонка (а - внутршнш поздовжнш шар, б - зовшшнш коловий), 7 - серозна оболонка
Рис. 6. Стшка порожньо1 кишки побережника червоногрудого (Calidris/егги^пеа Pontop.), поперечний зр1з, крашальний в1дд1л, г1стопрепарат (гематоксил1н 1 еозин, х100): 1 - пластинки слизово! оболонки, розташоваш зигзагоподiбно, 2 - бокаложедбш клгтини, 3 - кишков! крипти, 4 - м'язова оболонка
Товщина криптального шару порожньо! та клубово! кишок у каудальному напрямку залишаеться майже не-змшною, а даметр крипт зменшуеться (23 -83 мкм), форма !х залишаеться альвеолоподiбною. В епиелл крипт мтотичний щдекс епiтелiоцитiв залишаеться високим, вщмчено збшьшення кiлькостi бокалоподiбних клпин при пролiферацi! камбiального ешгелю крипт. М!ж криптами розташованi окремi мюцити м'язово! пластинки. Наявнiсть крипт i !х висока регенерацiйна здатнiсть свщ-чать про iнтенсивнi процеси травлення та всмоктування поживних речовин уздовж усього тонкого вщдшу кишеч-
ника дослвджених куликв, що можна розглядати як адап-тацiю до штенсивного живлення на мцращйних зупинках.
М'язова пластинка слизово! оболонки порожньо! та клубово! кишок представлена окремими мюцитами; шдслизова основа розвинена слабко. М'язова оболонка двошарова: внутршнш шар - поздовжнш, тонкий i у бшьшосп дослщжених вида представлений окремими мюцитами, зовшшнш шар - коловий, добре розвинений. Скорочення мюципв колового шару стшок порожньо! та клубово! кишок забезпечують перистальтичнi рухи, що сприяе пересуванню х1мусу в каудальному напрямку.
В ycix дослвджених вид1в куликов на aHTHMe3emepia-льнiй поверхн каудального вщдшу порожньо! кишки виявлено дивертикул Меккеля, який е справжЩм дивертикулом. Слизова оболонка дивертикула Меккеля вкри-та одношаровим цилiндричним епiтелiем, криптальний шар розвинений слабко. У дшянщ основи дивертикула Меккеля крипти розташоваш в один шар, а в середнш дшянщ та у верхшщ - фрагментарно (рис. 8). Рельеф слизово! оболонки в основi дивертикула Меккеля пред-
ставлений невисокими пластинками, а в середнш дшянщ та верх1вщ слизова оболонка щшьно шфшьтрована лiмфоцитaми. М'язова оболонка двошарова: внутршнш шар - поздовжнш, тонкий, зовшшнш - коловий, добре розвинений. Уа оболонки стшки дивертикула Меккеля шфшьтроват лiмфоïдними структурами, що дае шдстави стверджувати: дивертикул Меккеля у кулиюв е периферичним органом iмyнноï системи.
Рис. 7. Стшка клубовоУ кишки тсочника великого (Charadrius hiaticula L.), поперечний зр1з, кран1альний вщд1л, г1стопрепарат (гематоксил1н i еозин, х100): 1 - пластинки слизовоï оболонки, 2 - бокалоподабш клiтини, 3 - кишковi крипти, 4 - м'язова оболонка (а - внутршнш поздовжнш, б - зовшшнш коловий шар), 5 - серозна оболонка
Рис. 8. Дивертикул Меккеля коловодника люового (Tringa ochropus L.) у середнш дшянщ, поперечний 3pi3, гктопрепарат (гематоксилш i еозин, х40):
1 - станка порожньо! кишки, 2 - дивертикул Меккеля, 3 - лiмфоïднa тканина, 4 - л1мфовдш бляшки у м'язовш оболонщ, 5 - м'язова оболонка
Товстий кишечник у кулиюв представлений прямою кишкою. Пряма кишка у дослвджених кулиюв складае 3-9% загально! довжини кишечника та мае пла-стинчастий рельеф. Особливосп гiстологiчно!' будови стшки прямо! кишки пов'язат з й функщями. У стiнцi
прямо! кишки для збшьшення поверхнi слизово! оболонки утворюються складки, в як глибоко заходить м'язова пластинка слизово! оболонки та сприяе штенсивному скороченню складок (рис. 9). Висота складок у дослщжених видiв куликов варше вщ 102 до 600 мкм.
Рельеф слизово! оболонки прямо! кишки - пластин-частий. Пластинки слизово! оболонки прямо! кишки розширюються бшя основи. У бшьшосп дослщжених видав висота пластинок складае 70-141 мкм. У Я. avo-.etta, Т. nebulaгia, Т.е^кгорш, Рк. pugnax пластинки висок (277-372 мкм), шод1 утворюють звиви. Щшьшсть розташування пластинок у стшщ прямо! кишки у переважно! бшьшосп дослщжених видав зменшуеться, тому анастомози мтж пластинками не утворюються.
Слизова оболонка прямо! кишки вистелена одноша-ровим залозистим епiтелiем, у якому переважають бокалоподiбнi клпини. Крипти розташовуються в один шар, мають альвеолоподiбну форму, дiаметр крипт коливаеться в|д 12 до 88 мкм. У криптах вщмчено клпини з фнурами миоз1в, що свщчить про активну секреторну функцш крипт i постшш регенерацiйнi про-цеси в епиели прямо! кишки.
Рис. 9. Складки слизовоУ оболонки прямо!' кишки тсочника великого (Charadrius hiaticula L.) у каудальному вщдШ, поперечний 3pi3, пстопрепарат (гематоксилiн i еозин, х40):
1 - пластинки, 2 - крипти, 3 - м'язова пластинка, 4 - тдслизова основа, 5 - м'язова оболонка (а - внутршнш коловий, б - зовшшнш поздовжнш шар)
В уах дослщжених куликв у стшщ прямо! кишки щдслизова основа мае товщину 10-25 мкм i штко роздiляе м'язову пластинку слизово! оболонки та м'язову оболон-ку, у якш вщмчено змшу взаемного розташування шар1в м'язово! оболонки пор1вняно з тонким кишечником. М' язова оболонка прямо! кишки залишаеться двошаро-вою: внутршнш шар - коловий, зовшшнш - поздовжнш Товщина шарiв м'язово! оболонки у дослщжених куликв р1зниться. У бшьшосп дослщжених видав товщина вну-тршнього колового шару коливаеться в межах 97-271 мкм, зовшшнього поздовжнього - 25-97 мкм. У Р. squataгola та С. feгruginea зовшшнш поздовжнш шар складае 107174 мкм, а товщина колового шару - 40-45 мкм. Взаемне розташування та значна товщина шар1в м'язово! оболонки та наявнiсть прошаркв сполучно! тканини сприяють поси-ленню перистальтичних рух1в та прискорюють виведення неперетравлених решток корму.
Зовншня серозна оболонка представлена пухкою волокнистою сполучною тканиною.
Ус оболонки прямо! кишки штенсивно шфшьтрова-н дифузно розташованими лiмфоцитами та вузликами, як1 виконують захисну функцию.
Сл1п1 кишки виявлеш не в ус1х дослщжених куликв. У Т. nebulaгia та Т. glaгeola слш кишки редукованi, найбiльшi !х розм1ри вщмчено у Рк. pugnax. Морфолопчно слiпа кишка подшяеться на шийку, основу та верх1вку. Слизова оболонка слших кишок у вах дослщжених вид1в куликв вистелена одношаровим об-
лямованим епп^ем. Рельеф слизово! оболонки в р1зних дiлянках слшо! кишки неоднорщний. У дшянщ шийки рельеф слизово! оболонки пластинчастий, висота пластинок складае 75-307 мкм. Крипти у власнш пластинщ слизово! оболонки розташованi переважно в один шар, дааметр крипт коливаеться вщ 22 до 85 мкм. Власна пластинка слизово! оболонки у цш дшянщ слшо! кишки шфшьтрована лiмфоцитами. М'язова пластинка слизово! оболонки представлена окремими мюцитами, пщслизова основа виражена слабко. М'язова оболонка двошарова, внутршнш шар - поздовжнш (13-20 мкм), зовшшнш -коловий (33-164 мкм). У м'язовш оболонщ вщмчено наявнiсть л!мфо!дних вузликв.
У дшянщ тша слшо! кишки у бшьшосп дослщжених видав кулиюв спостерiгаегься нерiвномiрний розвиток пстолопчних структур. У слизовш оболонщ дорсомедаа-льно! частини стiнки слшо! кишки вщмчено концентра-щк> л1мфо!дно! тканини (рис. 10). Пластинки слизово! оболонки стають менш вираженi, розм1ри крипт i щль-нсть !х розташування зменшуються. У м'язовш оболонщ у цш дшянщ вщмчено л1мфо!дт бляшки. У склада повер-хневого еппелш вщмчено переважно облямоваш енте-роцити, кльисть бокалоподiбних клпин значно менша, нж у прямш кишц1. Крипти розташованi в один шар, вщмчено наявнiсть у криптах кл^тин !з фцурами мтоз1в. Пщслизова основа у цш дшянщ менш виражена, розвиток м'язово! оболонки по дааметру слшо! кишки нерiвномiр-ний. У дшянщ верхiвки слшо! кишки в усх дослщжених
кулиюв слизова оболонка заповнена лiмфо!дною тканиною, крипти ввдсутт. М'язова оболонка тонка.
Зовшшня серозна оболонка слшо! кишки представлена одношаровим мезотелiем. Нерiвномiрний розвиток гiстологiчних структур у рiзних дшянках слшо! кишки дозволяе стверджувати, що наявнiсть у власнш пластин-
ц1 слизово! оболонки скупчень лiмфоïдно! тканини вка-зуе на функщональну приналежн1сть слшо! кишки до системи органв iмyншого захисту травного тракту кулиюв, а наявшсть у склащ поверхневого епiтелiю переваж-но облямованих ентероципв свщчить про u осморегу-лювальну функщю.
Рис. 10. Стшка слшо*1 кишки брижача (Philomachus pugnax L.) у дшянщ тша, поперечний зрiз, гiстопрепарат (гематоксилш i еозин, х100):
1 - пластинки, 2 - крипти, 3 - лiмфоïднa тканина, 4 - тдслизова основа, 5 - м'язова оболонка
Таким чином, йстолопчщ дослвдження травного тракту кулиюв дозволили встановити, що у будов1 стшки травного тракту сформувалася низка адаптащй, пов'язаних з 1нтенсиф1кащею живлення на мпращйних зупинках. Нищ можна стверджувати, що пластичнсть травно! системи е одшею з адаптащй птах1в до р1зко! змши корм1в i до три-валого голодування пд час мпрацш (McWilliams and Karasov, 2005; Bauchinger and McWilliams, 2012). Змши пстолойчно! будови стшки травного тракту сприяють ефективносп травлення птах1в - мпранпв i визначають меж1 пластичносп !х травно! системи.
Висновки
Травна система кулик1в виконуе одну з основних фу-нкцш в оргашзм1 птах1в на мпращйних зупинках: через травний тракт проходить велика юльюсть корм1в, як1 штенсивно розщеплюються, поживн речовини всмок-туються у кров, поповнюючи енергетичн запаси оргат-зму птах1в. Для шдтримання такого високого р1вня метабол1зму у кулиюв як далеких мпранпв на пстолопчному р1вн1 сформувався ряд пристосувань у стшщ травно! трубки:
- секреторний апарат покривного епггелш (езофагальн залози стравоходу, просп трубчасп залози залозистого шлунка, бокалоподабщ ентероцити кишечника), який виконуе захисну функщю стшки травно! трубки куликв щд час штенсивного живлення на мпращйних зупинках;
- просторове розташування пластинок слизово! обо-лонки кишечника, як1 утворюють складш лаб1ринти та
анастомози, що збшьшуе поверхню травлення та всмок-тування поживних речовин;
- бaгaтошaровiсть криптального шару у слизовш оболонц1 тонкого кишечника, що сприяе видшенню велико! юлькосп ферменпв у порожнину кишечника, як1 забезпечують iнтенсивний процес травлення та всмокту-вання поживних речовин на мпращйних зупинках;
- високий рiвень пролiферaцi! в кaмбiaльних клтти-нах крипт забезпечуе постшне оновлення кишкових ентероципв та прискорюе процеси травлення у кулиюв на мпращйних зупинках;
- розвиток шaрiв м'язово! оболонки травно! трубки та змши !х взаемного розташування уздовж травно! трубки забезпечують перистальтичш та aнтиперистaльтичнi скорочення, що сприяе швидкому проходженню по травному тракту та дае змогу куликам засво!ти максима-льну кшьюсть доступних корм1в.
Бiблiографiчнi посилання
Batoev, C.Z., Naletova, L.A., 2008. Zheludochnoe pish-hevarenie u ptic [Gastric digestion in birds]. Izd-vo BGU, Ulan-Ude (in Russian). Bauchinger, U., McWilliams, S.R., 2012. Tissue-specific mass changes during fasting: The protein turnover hypothesis. M.D. McCue (ed.). Comparative physiology of fasting, starvation, and food limitation, 12. Springer-Verlag, Berlin, Heidelberg. pp. 193-206. Bobyliov, Y.P., Brygadyrenko, V.V., Bulakhov, V.L., Gaichenko, V.A., Gasso, V.Y., Didukh, Y.P., Ivashov, A.V., Kucheriavyi, V.P., Maliovanyi, M.S., Mytsyk, L.P., Pakhomov, O.Y., Tsaryk, I.V., Shabanov, D.A., 2014. Ekologija [Ecology]. Folio, Kharkiv (in Ukrainian).
Bulakhov, V.L., Emerjanov, I.G., Pakhomov, O.Y., 2003. Bio-raznoobrazie kak funkcional'naja osnova jekosistem [Biodiversity as functional basis of ecosystems]. Visn. Dnipropetr. Univ. Ser. Biol. Ekol. 11(1), 3-8.
Bulakhov, V.L., Gubkin, A.A., Ponomarenko, O.L., Pakhomov, O.Y., 2008. Biologichne riznomanittya Ukrainy. Dnipropet-rovs'ka oblast'. Ptahy: Negorobcepodibni (Aves: Non-Passeriformes) [Biological diversity of Ukraine. Dnipropet-rovsk region. Aves: Non-Passeriformes]. Dnipropetrovsk Univ. Press, Dnipropetrovsk (in Ukrainian).
Bulakhov, V.L., Pakhomov, O.Y., 2010. Funkcional'na zoologija [Functional zoology]. Dnipropetrovsk Univ. Press, Dni-propetrovsk (in Ukrainian).
Dekinga, A., Dietz, M., Koolhaas, A., Piersma, T., 2001. Time course reversibility of changes in the gizzards of red knots alternately eating hard and soft food. J. Exp. Biol. 204(12), 2167-2173.
Gadov, H.U., Selenka, E., 1891. Vogel. I Anatomischer Theil. Dr H.G. Bronn's Klassen und Orduungen des Thier-Reichs, 6(4), 1-1008.
Groebbels, F., 1932. Der Vogel. Birds. 1, 32-41.
Guy, M.R.I., Davidson, N.C., Wilson, J.R., 2007. Survival of the fattest: Body stores on migration and survival in red knots Calidris canutus islandica. J. Avian Biol. 38(4), 479-487.
Kharchenko, L.P., 2005. Gistologichna budova zalozystogo shlunku ptahiv riznoi' trofichnoi' specializacii' [Histological structure of the glandular stomach of birds of various food specialization]. Biologija ta Valeologija [Biology and Val-ueology] 7, 114-123 (in Ukrainian).
Kozlova, E.V., 1961. Rzhankoobraznye. Podotrjad Kuliki [Charadriiformes. Charadrii]. Fauna SSSR. Pticy [Fauna of the USSR. Birds] 2(1), 15-17 (in Russian).
Lilli, R., 1969. Patologicheskaja tehnika i prakticheskaja gisto-himija [Pathological technique and practical histochemistry]. Mir, Moscow (in Russian).
Lowe, P.R., 1931. On the relation of the Gruimorphae to the waders Charadriimorphae. Ibis 491-534.
McWilliams, S.R., Karasov, W.H., 2005. Migration takes guts: Digestive physiology of migratory birds and its ecological significance. Birds of Two Worlds 6, 67-78.
Munoz-Garcia, A., Amidor, S., McCue, M.D., McWilliams, S.R., Pinshow, B., 2012. Allocation of endogenous and dietary protein in the reconstitution of the gastrointestinal tract in migratory blackcaps at stopover sites. J. Exp. Biol. 10, 1069-1075.
Naletova, L.A., 2009. Osobennosti kutikuly i kutikuljarnoj plastiny muskul'nogo zheludka kur i gusej [Features of cuticles and cuticular plateof a muscular stomach of hens and geese]. Vestnik Burjatskogo Gosudarstvennogo Universiteta 4, 190-192 (in Russian).
Pakhomov, O.Y., Brygadyrenko, V.V., 2005. Koncepcija systemy zahodiv z ohorony navkolyshn'ogo pryrodnogo seredovyshha Dnipropetrovs'koi' oblasti na 2005-2015 roky [Concept of system for actions on environment protection in Dnipropetrovsk region for 2005-2015]. Visn. Dnipropetr. Univ. Ser. Biol. Ekol. 13(1), 213-225.
Pakhomov, O.Y., Gasso, V.Y., Goloborodko, K.K., Poljakov, M.V., Grycan, Y.I., Bulakhov, V.L., Brygadyrenko, V.V., Kljuchko, Z.F., Mezhzherin, S.V., Novicky, R.O., Pysanec, Y.M., Pljushh, I.G., Ponomarenko, O.L., Puchkov, O.V., Radchenko, V.G., 2011. Chervona knyga Dnipropetrovskoi oblasti. Tvarynnyj svit [The red book of Dnipropetrovsk region. Animals]. New Print, Dnipropetrovsk (in Ukrainian).
Piersma, T., 1998. Guts don't fly: Small digestive organs in obese Bar-tailed Godwits. Auk 115(1), 195-203.
Piersma, T., Dietz, M., Dekinga, A., Nebel, S., van Gils, J., Bat-tley, Ph., Spaans, B., 1999. Reversible size-changes in stomachs of shorebirds: When, to what extent, and why? Acta Ornithol. 34(2), 175-181.
Piersma, T., Koolhaas, A., Dekinga, A., 1993. Interactions between stomach structure and diet choice in shorebirds. Auk 110(3), 552-564.
Sarkisov, D.S., Petrov, J.A., 1986. Mikroskopicheskaja tehnika [The microscopic technique]. Medicina, Moscow (in Russian).
Starck, J.M., 1999. Phenotypic flexibility of the avian gizzard: Rapid, reversible and repeated changes of organ size in response to changes in dietary fibre content. J. Exp. Biol. 202(22), 3171-3179.
Stein, R.W., Place, A.R., Lacourse, T., Guglielmo, C.G., Williams, T.D., 2005. Digestive organ sizes and enzyme activities of refueling Western sandpipers (Calidris mauri): Contrasting effects of season and age. Physiol. Biochem. Zool. 78(3), 434-446.
Yohannes, E., Valcu, M., Lee, R., Kempenaers, B., 2010. Resource use for reproduction depends on spring arrival time and wintering area in an arctic breeding shorebird. J. Avian Biol. 41, 580-590.
Надшшла до редколегп 28.09.2014
