CC BY
15
Труды Карельского научного центра РАН № 5. 2021. С.93-108 DOI: 10.17076/eco1299
УДК 597.556.253:57.047:591.69
ХАРАКТЕРИСТИКИ ЗАРАЖЕНИЯ ТРЕХИГЛОЙ КОЛЮШКИ (GASTEROSTEUS ACULEATUS L.) МЕТАЦЕРКАРИЯМИ ТРЕМАТОД CRYPTOCOTYLE SPP. ВО ВРЕМЯ НЕРЕСТОВОГО СЕЗОНА НА БЕЛОМ МОРЕ
П. В. Головин1, М. В. Иванов1, Т. С. Иванова1, Е. В. Рыбкина2, Д. Л. Лайус1
1 Санкт-Петербургский государственный университет, Россия
2 Зоологический институт РАН, Санкт-Петербург, Россия
Проведена количественная оценка метацеркарий трематод рода Cryptocotyle на поверхности тела у трехиглой колюшки Gasterosteus aculeatus Кандалакшского залива Белого моря. Для работы были выбраны три нерестилища, отличающиеся по сочетанию ключевых характеристик среды, влияющих на плотность производителей. Отлов рыб проводили трехкратно в течение нерестового периода с 29 мая по 7 июля 2016 г. В начале нереста характеристики заражения у рыб из разных местообитаний были очень сходны, что, скорее всего, указывает на смешивание колюшки во время зимовки. Впоследствии во всех биотопах к концу нереста отмечалось увеличение как индекса обилия паразитов (среднее число паразитов на рыбу, включая незараженных особей), так и экстенсивности заражения (доля зараженных рыб). Самые высокие значения индекса обилия и экстенсивности заражения наблюдали в лагуне Колюшковая, отличающейся от других нерестилищ колюшки значительной степенью изолированности от моря и замедленным водообменом, способствующими накоплению паразитов у особей. Отсутствие у колюшек половых различий по степени заражения указывает на то, что хотя самцы и самки несколько отличаются в отношении пространственного распределения в разные периоды нереста, эти различия недостаточны для того, чтобы привести к различиям в зараженности. Отсутствие достоверной связи между индивидуальной зараженностью и размерами тела, вероятно, объясняется высокой вариабельностью размеров рыб разного возраста.
Ключевые слова: рыбы; размножение; паразиты; смертность; динамика численности.
P. V. Golovin, M. V. Ivanov, T. S. Ivanova, E. V. Rybkina, D. L. Lajus. CHARACTERISTICS OF THREESPINE STICKLEBACK (GASTEROSTEUS ACULEATUS L.) INFECTION WITH METACERCARIAE OF CRYPTOCOTYLE SPP. TREMATODES DURING THE SPAWNING SEASON IN THE WHITE SEA
A quantitative assessment of metacercariae of the genus Cryptocotyle on the body surface of threespine sticklebacks Gasterosteus aculeatus in the Gulf of Kandalaksha, White Sea, was carried out. Three spawning grounds were studied, differing in key environmental characteristics influencing spawner population densities. Fish were caught three times during the spawning period from May 29 to July 7, 2016. Early in the spawning period,
the infection rates in fish from different locations were very similar, presumably indicating a mixing of sticklebacks during the wintering period. Later on, both the abundance (average number of parasites per fish, including non-infected individuals) and prevalence (the percentage of infected fish) of parasites increased towards the end of the spawning period in all the habitats. The parasite abundance and prevalence were the highest in Koliushkovaya Lagoon, which differs from other spawning grounds in being significantly isolated from the sea and having a greater retention time, favoring the accumulation of parasites in fish. The absence of sex-specific differences in the rate of infection in sticklebacks indicates that although the spatial distributions of males and females differ somewhat in some intervals of the spawning season, these differences are not great enough to have effect on infection rates. The absence of a reliable correlation between individual infection rate and body size is probably due to the high size variation in fish of different ages.
Keywords: fishes; parasites; reproduction; mortality; population dynamics.
Введение
Подробное изучение систем «паразит - хозяин» и их характеристик доступно на примере широко распространенных массовых видов, обитающих в изменчивых условиях среды и характеризующихся значительными колебаниями численности. В Белом море ярким представителем таких видов является трехиглая колюшка Gasterosteus aculeatus (L., 1758), в настоящее время преобладающая по численности среди рыб [Лайус и др., 2013, 2020; Ivanova et al., 2016]. Продолжительность жизни беломорской колюшки невелика - до 5 лет, а половое созревание обычно происходит на второй год [Лайус и др., 2020]. Низкие температуры значительно ограничивают продолжительность нереста вида в Белом море. Репродуктивный сезон продолжается здесь около 5-6 недель [Bakhvalova et al., 2016], в то время как в некоторых морских [Whoriskey et al., 1986] и жилых озерных [Ali, Wootton, 1999] популяциях из других частей ареала нерест занимает 2-3 месяца и даже иногда является круглогодичным в континентальных водоемах [Mori, 1987]. Именно в это время жизни рыбы находятся в наиболее тесном контакте с пропагативными стадиями развития паразитов. Одними из наиболее распространенных паразитов колюшки являются трематоды рода Cryptocotyle (Lühe, 1899), для которых рыба является вторым промежуточным хозяином. После выхода из моллюска при контакте с рыбой церкарии закрепляются на ее покровах и переходят в покоящуюся стадию -метацеркарию, окруженную цистой, которая сохраняется до момента попадания паразита в пищеварительную систему окончательного хозяина - рыбоядной птицы или млекопитающего. Трематоды рода Cryptocotyle могут оказывать патогенное воздействие на второго промежуточного хозяина. Молодь сельди Clu-
pea harengus (L., 1758) при экспериментальном массовом заражении церкариями Cryptocotyle lingua (Creplin, 1825) погибает в течение 15-30 дней [Sindermann, Rosenfeld, 1954; цит. по: Sindermann, Farrin, 1962]. У особей длинно-рылой рыбы-иглы Syngnathus typhle (L., 1758), сильно зараженных Cryptocotyle sp., отмечается снижение плодовитости [Rosenqvist, Johansson, 1995], а также вероятности встречи партнера для спаривания [Mazzi, 2004]. Отмечается, что заражение бычка-кругляка Gobius melanostomus (Pallas, 1814) церкариями C. can-cavum может приводить к сокращению запасов липидов в тканях хозяев [Щепкина, 1981]. Известны примеры патогенного воздействия трематод других родов на большеротого окуня Micropterus salmoides (Lacépede, 1802) и си-нежаберного солнечника Lepomis macrochirus (Raflnesque, 1810), приводящего к обширным повреждениям покровов и последующей гибели особей хозяев [Hoffman, 1956; Lemly, Esch, 1984; Poulin, 1993]. Кроме того, иногда отмечается специфичность воздействия по отношению к полу носителя [Mazzi, 2004; Karvonen, Lindström, 2018].
Необходимо отметить, что на протяжении длительного времени в половозрелой части беломорской популяции колюшки во время нереста наблюдается отклонение от равновесного соотношения полов [Artamonova et al., 2015]. Вполне возможно, что динамика численности трехиглой колюшки и паразитов рода Cryptocotyle в Белом море взаимосвязана, а показатели зараженности могут отражать определенные этапы жизни популяции хозяина, степень ее устойчивости к изменениям среды обитания.
Целью настоящей работы было изучение и описание пространственно-временных особенностей распределения паразитов Cryptocotyle spp. в популяции трехиглой колюшки Белого моря во время нерестового сезона.
Материалы и методы
Материал для работы собирали в 2016 году в окрестностях учебно-научной станции Санкт-Петербургского государственного университета на о. Среднем. Отлов рыбы во время нереста проводили трижды: 29-30 мая, 15-17 июня и 7 июля. Для работы использовался мальковый невод длиной 7,5 метра, с ячеей от 5 до 1 мм (в крыльях и куте соответственно). Площадь облова невода составляла 120 м2, а коэффициент уловистости - 0,6 [Ivanova et al., 2019]. Места отлова рыб - губа Сельдяная (N66°33'80.66", E33°62'25.16"), пролив Сухая Салма (N66°31'16.96", E33°64'73.70") и лагуна Колюшковая (N66°31'32.62", E33°64'59.53") (рис. 1) - представляли собой характерные прибрежные нерестилища колюшки. По сочетанию условий среды губа Сельдяная может быть охарактеризована как оптимальное местообитание, c хорошими кормовыми условиями и укрытиями в виде обширных зарослей морской травы Zostera marina (L., 1758). В то же время из-за открытости, значительного водообмена и резкого перепада глубин прогреваемость данного нерестилища сравнительно слабая [Rybkina et al., 2017; Доргам и др., 2018]. для лагуны Колюшковая характерна высокая степень прогреваемости воды, наличие водной растительности и высокий уровень изоляции от моря. При этом в лагуне в ходе исследова-
ний состава планктона и бентоса было отмечено сравнительно низкое разнообразие кормовых объектов колюшки [А. С. Демчук, устное сообщение]. Так же, как и в губе Сельдяная, для местообитания отмечено высокое обилие брюхоногого моллюска Peringia ulvae (Pennant, 1758) (прежнее родовое название Hydrobia), промежуточного хозяина одного из видов паразитов рассматриваемого рода Cryptocotyle -Cryptocotyle cancavum. Пролив Сухая Салма характеризуется значительным водообменом, относительно слабой прогреваемостью воды и низкой плотностью макрофитов (подробную характеристику районов сбора проб см. в [Lajus et al., 2020]).
После фиксации рыб формалином проводили сканирование левой стороны тела с разрешением 1200 dpi на сканере Epson Perfection Photo 4490. Для этого отсортированных по полу рыб раскладывали небольшими группами в ванночку со стеклянным дном, которую наполняли водой на глубину около 1 см для уменьшения световых бликов и запотевания. После этого рыб прижимали сверху поролоновым вкладышем по размеру формы и конструкцию размещали на рабочей поверхности сканера.
На полученных изображениях проводили определение количества цист метацеркарий, формирующих вместе с окружающими мелани-зированными тканями хозяина (капсулой) округлые пятна (рис. 2). Учет цист осуществляли
0;5 см
Рис. 2. Отсканированные изображения хвостовых плавников незараженной (слева) и зараженной (справа) особей колюшки. Цисты Cryptocotyle spp. представлены в виде темных пятен
Fig. 2. Scanned images of the caudal fins of uninfected (left) and infected (right) stickleback individuals. Dark spots - Cryptocotyle spp. cysts
только на лопасти хвостового плавника, так как эта часть тела является полупрозрачной и, в отличие, например, от складывающихся вдоль боков грудных плавников, удобна для рассмотрения на плоской поверхности. Диаметр капсул с цистами составлял около 300-450 мкм, значительно превышая размер пигментных пятен на кожных покровах. Для изучения связи индивидуальной зараженности с размерами тела хозяина с помощью электронной линейки в программе !тадеи мы измеряли длину особей. Для особей из пробной выборки (п=30) в этой же программе параллельно с длиной определяли площадь контура тела с хвостовым плавником, а также площадь одного грудного плавника. При расчете полной площади поверхности рыбы площадь тела с хвостовым плавником умножали на два, площадь грудного плавника - на четыре. Для линейной длины тела и общей площади поверхности тела было получено регрессионное уравнение зависимости. Также мы рассчитали среднюю долю площади поверхности хвостового плавника от общей площади поверхности рыбы. Для пробной выборки (п = 37) параллельно с оценкой количества цист на лопасти хвостового плавника проводилась и оценка их числа на всем теле. Полученные средние значения позволили нам пересчитать количество паразитов на хвостовом плавнике на всю поверхность тела для всего материала - с целью сопоставления с опубликованными в литературе и собственными данными в дальнейшем.
Статистическая обработка материала проводилась в программах Past и Microsoft Excel. После проверки распределения вариантов в выборках на нормальность была проведена процедура 1од10-трансформации значений индекса обилия -средней численности паразитов у всех особей в выборках (включая незараженных). Помимо индекса обилия в работе оценивалась экстенсивность заражения - доля зараженных по хвостовым плавникам особей от общего числа рыб в выборках. Определение доли рыб с заражением любой части тела производилось по формуле:
z2
n1 n2 n„ —
-1 + x(1--2)z
N N N ,
где N - общее число особей в выборке, n1 - число особей с заражением на лопасти хвостового плавника, n2 - число особей без заражения на лопасти хвостового плавника, z1 - средняя доля всех паразитов на поверхности хвостового плавника, z2 - средняя доля всех паразитов на поверхности тела без учета хвостового плавника.
Результаты
Параметры регрессионной зависимости между длиной и площадью поверхности тела колюшки. Распределение паразитов на хвостовых плавниках рыб
Получена следующая регрессионная зависимость общей площади от длины тела:
Э = 0,697 Б!-1'755 (Я2 = 0,92),
где Э - общая площадь тела, см2, ЭЬ - стандартная длина, см.
Площадь лопасти хвостового плавника рыбы в среднем составила 7,52 ± 0,31 % от общей площади тела.
Доля цист на хвостовых плавниках рыб составила 20,59 ± 3,87 %.
Пространственные и временные различия рыб по индексу обилия и экстенсивности заражения
Подробная информация о полученных значениях индекса обилия для самцов и самок, пойманных на разных нерестилищах в разное время нереста, представлена в таблице.
Индекс обилия в выборках варьировал от 0,1 ± 0,06 до 8,66 ± 1,74 (рис. 3). Максимальный индекс обилия для губы Сельдяная и пролива Сухая Салма был равен 22, для лагуны Ко-люшковая - 32 (при пересчете на всю поверхность тела - 85 и 124).
По индексу обилия рыбы из лагуны Колюш-ковая достоверно превосходили рыб из губы Сельдяная и пролива Сухая Салма в середине (ANOVA, Tukey's post-hoc, p < 0,01) и конце (ANOVA, Tukey's post-hoc, p < 0,01) нереста. В остальных случаях попарных сравнений достоверных отличий между выборками не обнаружено.
Значения индекса обилия достоверно выросли от начала к концу нереста в проливе Сухая Салма (ANOVA, Tukey's post-hoc, p = 0,02) и лагуне Колюшковая (ANOVA, Tukey's post-hoc,
Характеристика изученных выборок трехиглой колюшки в 2016 г. Description of the studied samples of the threespine stickleback in 2016.
Пол Sex Период нереста Period of spawning Станция Location Объем выборки Sample size Кол-во зараженных особей Number of infected individuals Индекс обилия (хвостовой плавник) Parasite abundance (tail) Индекс обилия (все тело) Parasite abundance (whole body) индекс обилия (на см2) Parasite abundance (per sq. cm.)
Самцы Males Начало Beginning Губа Inlet 15 1 0,07 0,26 0,02
Пролив Strait - - - - -
Лагуна Lagoon 16 4 1 ± 0,59 3,86 ± 2,28 0,3 ± 0,18
Середина Middle Губа Inlet 14 1 1,57 6,07 0,4
Пролив Strait 12 2 0,42 ± 0,29 1,61 ± 1,11 0,11 ± 0,08
Лагуна Lagoon 14 9 4,43 ± 2,28 17,09 ± 8,79 1,02 ± 0,5
Конец End Губа Inlet 15 3 0,27 ± 0,15 1,03 ± 0,59 0,07 ± 0,04
Пролив Strait 15 4 0,67 ± 0,36 2,57 ± 1,39 0,16 ± 0,08
Лагуна Lagoon 15 11 10,07 ± 2,51 38,86 ± 9,68 2,75 ± 0,7
Самки Females Начало Beginning Губа Inlet 15 2 0,13 ± 0,09 0,51 ± 0,35 0,03 ± 0,02
Пролив Strait 30 1 0,03 0,13 0,01
Лагуна Lagoon 15 9 2,27 ± 1,18 8,75 ± 4,56 0,5 ± 0,25
Середина Middle Губа Inlet 15 2 0,13 ± 0,09 0,51 ± 0,35 0,03 ± 0,02
Пролив Strait 17 5 1,82 ± 1,3 7,04 ± 5,01 0,36 ± 0,25
Лагуна Lagoon 16 9 3,25 ± 1,12 12,55 ± 4,31 0,71 ± 0,25
Конец End Губа Inlet 15 3 0,27 ± 0,15 1,03 ± 0,59 0,05 ± 0,03
Пролив Strait 15 8 2,47 ± 1,01 9,52 ± 3,91 0,52 ± 0,2
Лагуна Lagoon 15 10 7,27 ± 2,44 28,05 ± 9,42 1,55 ± 0,51
Примечание. Использованы следующие сокращения названий местообитаний: губа Сельдяная - Губа, пролив Сухая Салма - Пролив, лагуна Колюшковая - Лагуна.
Note. Legend: Seldianaya Inlet - Inlet, Sukhaya Salma Strait - Strait, Koliushkovaya Lagoon - Lagoon.
Рис. 3. Индекс обилия и экстенсивность заражения трехиглой колюшки паразитами Cryptocotyle spp. в 2016 году на разных станциях Керетского архипелага
Fig. 3. Abundance and prevalence of infection of the threespine stickleback with Cryptocotyle spp. at different stations of the Keret Archipelago in 2016
p < 0,01). Самые высокие значения индекса обилия отмечены в середине и конце нереста для рыб из лагуны Колюшковая (ANOVA, Tukey's post-hoc, p < 0,01).
На протяжении всего нерестового сезона самцы и самки повсеместно не различались по индексу обилия (Kruskal-Wallis, p > 0,05, все сравнения).
Экстенсивность заражения рыб, у которых на хвостовых плавниках были обнаружены мета-церкарии Cryptocotyle spp., варьировала в разных выборках от 3,3 до 70,0 % (рис. 3), в то время как предполагаемая экстенсивность заражения для всех рыб в выборках изменялась соответственно от 15 до 100 %. На протяжении всего нереста максимальная экстенсивность заражения наблюдалась в лагуне Колюшковая (во все даты p < 0,05 при сравнении с остальными двумя биотопами). Тогда как экстенсивность заражения в проливе Сухая Салма и губе Сельдяная во все даты различалась недостоверно (ф-тест, начало нереста: p = 0,28; середина: p = 0,16; конец: p = 0,087). Как и в случае с индексом обилия, отмечена очевидная тенденция увеличения доли зараженных особей от начала к концу нереста (пролив Сухая Салма: ф-тест, p < 0,0001; лагуна Колюшковая: ф-тест, p = 0,025).
Экстенсивность заражения у самцов и самок практически во всех выборках различалась недостоверно. Статистически достоверное превышение зараженности у самок было выявлено только для начала нереста в лагуне Колюшковая (ф-тест, p = 0,044).
Размеры тела хозяина и степень
зараженности паразитами
Распределение значений длины тела рыб в выборках соответствовало нормальному. Во
всех выборках самки трехиглой колюшки имели большую длину тела, чем самцы (t-тест, p < 0,01, все сравнения). Средняя длина самок составила 6,24 ± 0,04 см, а длина самцов -5,75 ± 0,03 см. И у самцов, и у самок колюшки связь количества паразитов на всей поверхности с линейными размерами тела во всех биотопах и во все даты была недостоверна. Включение или исключение из анализа незара-женных особей колюшки не влияло на силу корреляции между параметрами.
Обсуждение
На протяжении всего репродуктивного сезона трехиглой колюшки в Белом море на всех трех нерестилищах у рыб отмечено присутствие метацеркарий Cryptocotyle spp. Заражение этим паразитом происходит, очевидно, в прибрежной зоне, где взрослые рыбы проводят месяц-полтора и примерно столько же времени - появившаяся молодь. На нерестилищах трехиглой колюшки в Белом море обитают моллюски Littorina saxatilis (Olivi, 1792), L. obtusata (L., 1758) и Peringia ulvae, находящиеся в числе основных потребителей мертвого органического вещества - детрита, а также обрастаний макрофитов - перифитона [Hootsman, Vermaat, 1985]. Данные виды являются первыми промежуточными хозяевами трематод рода Cryp-tocotyle в Белом море [Гранович, Горбушин, 1995; Zander et al., 2002; Левакин, 2004; Rybki-na et al., 2016]. Очевидно, заражение колюшки паразитами происходит именно в прибрежье, поскольку в открытом море, где рыбы проводят большую часть своей жизни, контакт с промежуточным хозяином отсутствует.
Высокие значения индекса обилия паразита в лагуне Колюшковая, по-видимому, свя-
заны с большой плотностью распределения моллюсков Peringia ulvae, которая составляет 17 760 ± 3760 экз./м2 [здесь и далее -М. В. Иванов, неопубликованные данные]. Однако в губе Сельдяная, для которой были отмечены самые низкие значения индекса обилия, плотность Peringia ulvae является сопоставимой с их плотностью распределения в лагуне -22 400 ± 6400 экз./м2. С этим видом брюхоно-гого моллюска ассоциирован вид C. cancavum. Также в губе Сельдяная встречаются моллюски рода Littorina - промежуточные хозяева C. lingua. Плотность колюшки на нерестилищах с высокой плотностью макрофита Zostera marina, подобных губе Сельдяная, может достигать максимальных значений (до 87 экз./м2 в начале нереста), отличаясь от нерестилищ с низким обилием макрофитов или отсутствием таковых в 3-7 раз [Lajus et al., 2021]. Возможной причиной низкой зараженности колюшки в губе Сельдяная могут являться динамичные гидрологические условия, в первую очередь прилив-но-отливные течения, препятствующие скоплению личинок паразита в прибрежной зоне [Е. В. Рыбкина, неопубликованные данные]. В лагуне Колюшковая водообмен гораздо слабее. Это, кроме того, приводит еще и к более высокой температуре в лагуне.
В проливе Сухая Салма, отличающемся сравнительно низкими значениями индекса обилия и доли зараженных рыб, вероятно, сказывается как низкая плотность P. ulvae (826 ± 349 экз./м2), так и сравнительно низкая, согласно нашим наблюдениям [Доргам и др., 2018], численность колюшки и, соответственно, менее выраженное массовое стайное поведение, в результате которого соседствующие рыбы могли быть подвержены заражению от одних и тех же моллюсков-хозяев [Barber, 2003]. На низкую предпочитаемость данного нерестилища также могут косвенно указывать данные, полученные при исследовании состояния биохимических систем антиоксидантной защиты у беломорской колюшки с тех же нерестилищ, которые описаны в нашей работе. Согласно полученным результатам, при повсеместном увеличении интенсивности работы антиоксидантных систем у рыб от начала к концу нереста самый высокий прирост по содержанию глутатиона отмечен именно в проливе, несмотря на сравнительно низкое содержание пептида в тканях рыб из данной локации в начале нереста. Объясняется это исследователями как возможное последствие транзитной роли места для уже отнерестившихся самцов и самок с таких нерестилищ, как Сельдяная губа, которые сравнительно раньше сородичей при-
ступили к восполнению своих запасов за счет питания [Смирнов и др., 2019]. Как и в случае губы Сельдяная, в качестве фактора, влияющего на относительно низкую интенсивность заражения в проливе Сухая Салма, можно отметить наличие выраженных приливно-отливных течений.
Оценки экстенсивности заражения взрослых рыб, полученные на основе просмотра хвостовых плавников, варьировали в разных выборках от 3 до 70 %. С учетом возможности заражения паразитами любого участка тела оценочная доля зараженных особей-производителей могла составлять от 15 до 100 %. В целом можно отметить, что экстенсивность заражения у взрослых рыб в нашей работе и молоди колюшки в других наших исследованиях в этом районе имеет сходный характер. Например, согласно данным 2011-2012 гг., экстенсивность заражения сеголетков колюшки из губы Сельдяная составляла от 8 до 67 %, что заметно уступает уровню зараженности в лагуне Колюшковая, где он варьировал от 67 до 100 % [Rybkina et al., 2016]. В нашей работе оценочная экстенсивность заражения по всему телу в губе Сельдяная составляла от 40 до 66 %, а в лагуне Колюшковая - от 93 до 100 %. Тем не менее необходимо отметить, что указанные для молоди значения получены в результате полного пара-зитологического анализа (при этом большинство цист располагалось на поверхности тела), в то время как в нашей работе просматривались только цисты на поверхности тела, что затрудняет прямое сравнение этих выборок. Однако, так как площадь прибрежных нерестилищ с зостерой в Белом море относительно невелика [Ivanova et al., 2016], можно предположить, что индекс обилия и экстенсивность заражения молоди в целом являются несколько более низкими, чем у взрослых колюшек, из-за сравнительно малой площади поверхности тела молоди, а также сравнительно меньшего времени нахождения в прибрежье, где распространены паразиты [Догель и др., 1958; Pennycuick, 1971] Кроме того, сложность сравнения обусловлена высокой межгодовой изменчивостью численности рыб, в частности, связанной с климатическими условиями. Так, за относительно короткий период с 2005 по 2007 год численность колюшки в разные годы менялась примерно на порядок - с 10-20 до 122-237 экз./м2 береговой линии [Иванова и др., 2007].
Анализ литературы показал, что по частоте встречаемости паразитов Cryptocotyle spp. беломорская популяция сопоставима с популяциями из других частей ареала. В Балтийском море экстенсивность заражения рыб Cryptoco-
tyle cancavum (Creplin, 1825) в 1998 г. достигала 87 % [Zander et al., 1984], а в Северном море у западного побережья Швеции в 1979-1981 гг. до 91 % рыб были заражены метацеркария-ми Cryptocotyle lingua (Creplin, 1825) [Barber, 2003]. В Северном море исследователи отмечали не более 35 цист на всю поверхность тела, а в Балтике - редко более нескольких экземпляров на одну особь хозяина. Индивидуальная зараженность рыб в беломорской популяции была сравнительно более высокой, экстраполированное нами на основании данных по хвостовому плавнику максимальное количество паразитов на особь в лагуне Колюшковая достигало значения 124 экземпляра. В литературе отмечается, что закрепление метацеркарий может чаще отмечаться на мягких и наиболее подвижных частях тела, таких как лопасти хвостового и грудного плавников [Miller, McCoy, 1930; цит. по: Sekhar, Threlfall, 1970]. В первом приближении результаты нашей работы частично подтверждают селективность закрепления церкарий - при средней доле площади хвостового плавника в 7,52 % от площади поверхности всего тела на этой части тела может быть сосредоточено 20,59 % всех цист, т. е. плотность цист здесь была примерно в три раза выше, чем в среднем на теле. В работе по бычкам-круглякам Азовского моря анализ паттернов распределения цист Cryptocotyle spp. показал похожие результаты - около 14,8 % всех цист было сосредоточено на хвостовых плавниках рыб [Корнейчук, Мартыненко, 2009], хотя дальнейшее сравнение затруднено тем, что авторы не указали долю площади хвостового плавника от площади поверхности тела. В упомянутой ранее работе по Балтике [Zander et al., 1984] наблюдаемое распределение цист по телу не отличалось от случайного, однако это могло быть связано с невысокой точностью
анализа из-за низкой встречаемости паразитов. Известны случаи очень высокой индивидуальной зараженности рыб, например, в популяции реки Санта-Инес, Калифорния, число цист C. cancavum у одной колюшки может достигать 2000 экземпляров. В экспериментальных условиях была определена скорость достижения средних и высоких значений индивидуальной зараженности - 2-3 недели [Wootton, 1957], но патогенные проявления такого воздействия не описаны, хотя повышенная смертность сильно зараженных особей вполне ожидаема [Sindermann, Rosenfeld, 1954; цит. по: Sindermann, Farrin, 1962]. Сопоставимые примеры интенсивности заражения регистрировали и для трехиглых колюшек из Белого моря (Д. Л. Лай-ус, неопубликованные данные) (рис. 4).
Учитывая, что большую часть жизни балтийская колюшка проводит в отдалении от берега, как и беломорская [Candolin, Voigt, 2003], но по биомассе превосходит вторую примерно в 100 раз [Ivanova et al., 2016], возможно, что более низкая зараженность колюшки в Балтике объясняется значительно меньшей численностью первых промежуточных хозяев-гастро-под или же пик выхода церкарий по времени не совпадает с массовым нерестом рыб, когда они концентрируются в прибрежье. Более вероятным представляется первый вариант, так как в балтийской популяции колюшки пики встречаемости зараженных рыб отмечались в разное время года при относительно постоянных низких средних значениях интенсивности [Zander et al., 1984]. В то же время сравнивать значения обилия моллюсков в двух водоемах затруднительно из-за неоднородности условий обитания в прибрежье, например, по Балтике отмечаются значения плотности Peringia spp., варьирующие от 1000-5000 до 40 000 экз./м2 [Kreft, 1991, цит. по: Zander et al., 2002; Zander
Рис. 4. Самка трехиглой колюшки, зараженная большим количеством цист Cryptocotyle spp. (лагуна Колюшковая, 19 июня 2013 года. Фото Д. Л. Лайуса)
Fig. 4. A female threespine stickleback infected with a large number of Cryptocotyle spp. (Koliushkovaya lagoon, June 19, 2013. Photo by D. L. Lajus)
et al., 2002], в то время как в Белом море также отмечается разная плотность поселений вида -от 6000 до 50 000 экз./м2 [Naumov et al., 2003; Aristov et al., 2015]. Немаловажно также учитывать масштабы смертности гастропод, в том числе в результате патогенного воздействия редий [Kreft, 1991, цит. по: Zander et al., 2002; De Montaudouin et al., 2003].
Самцы и самки колюшки достоверно не различались между собой ни по индексу обилия, ни по экстенсивности заражения, что не позволяет говорить о селективности воздействия паразитов по отношению к особям конкретного пола. Кроме того, сходный уровень зараженности самцов и самок позволяет говорить о том, что они проводят в прибрежье примерно одинаковое время - поскольку заражение может происходить только в прибрежной зоне, но не в открытом море. Следовательно, наблюдаемое на нерестилищах колюшки Белого моря преобладание самок соответствует соотношению полов в популяции, а не является отражением особенностей пространственного распределения на нересте. В случае же равного соотношения полов необходимо допустить, что примерно половина самцов находится во время нереста в открытом море, что неизбежно приводило бы к их сравнительно более низкой зараженности. Это подтверждается и различиями в упитанности самцов в конце сезона, вероятно, вызванными тем, что некоторые особи на нерестилищах не принимают участие в размножении [Демчук и др., 2018].
Согласно нашим наблюдениям, основанным на исследовании хоминга колюшки с помощью мечения, подходя к берегу, рыбы обычно движутся вдоль него и быстро находят знакомые места, вероятно, по зрительным ориентирам [Ivanova et al., 2019]. Не имея привычных ориентиров по возвращении с глубины после зимовки, возможно, колюшка некоторое время перемещается вдоль береговой линии до попадания в закрытые местообитания, сходные с лагуной Колюшковая. Локальные условия, в частности изоляция и высокая прогреваемость (до 22 °С), способствуют ограничению обмена и увеличению продолжительности нахождения рыб на нерестилище и, следовательно, накоплению паразитов. В сравнении с другими нерестилищами пролив Сухая Салма отличается более слабой прогреваемостью в мае и начале июня - до 12 °С (по данным наших сезонных измерений), в то время как в литературе отмечено, что при снижении температуры воды до 10 °С появление церкарий Cryptoco-tyle spp. значительно угнетается [Sindermann, Rosenfield, 1954; цит. по: Sindermann, Farrin,
1962]. Поэтому локальные условия в проливе в начале нереста могли быть неблагоприятными не только для массового нереста колюшки, но и для эмиссии паразитов, в результате чего здесь наблюдалиеь низкие уровни зараженности по сравнению с серединой и концом нереста.
Рис. 3 показывает, что различия в уровне зараженности у колюшки из разных нерестилищ наблюдались даже в самом начале нереста. Это может иметь два объяснения. Первое -рыбы возвращаются на те же нерестилища, где они родились (явление хоминга), сохраняя таким образом сформированные с первых недель жизни различия в уровне зараженности [Ryb-kina et al., 2016]. Второе - на местах зимовки колюшка полностью перемешивается, хоминг по отношению к своим нерестилищам в том пространственном масштабе, в котором мы работаем, отсутствует, и наблюдаемые различия появились уже в этом сезоне в силу разной паразитарной нагрузки в разных местообитаниях. Мы полагаем, что гораздо более вероятным является второе объяснение, поскольку на момент взятия первой пробы в желудках рыб уже была икра [А. С. Демчук, устное сообщение] и, кроме того, у колюшки хорошо выражены перемещения производителей уже после подхода в прибрежную зону [Доргам и др., 2018].
При отходе в открытое море после нереста рыбы с разных нерестилищ снова перемешиваются, при этом уровень заражения у них в целом повышается. Но для того, чтобы он сохранялся на одном среднем уровне, приходится допустить, что за время пребывания в открытом море средний уровень заражения снова снижается. Поскольку с увеличением размера рыбы ожидаемо постепенное накопление паразитов [Догель и др., 1958] и они с высокой вероятностью могут переживать зиму [McGlad-dery, Burt, 1982], снижение заражения должно быть обусловлено повышенной смертностью зараженных рыб. Это может происходить или за счет гибели более возрастных рыб, или за счет прямого воздействия паразита на жизнеспособность рыб, приводящего к гибели более зараженных рыб независимо от их возраста. Возможно и наложение этих эффектов.
В связи с накоплением паразитов является логичным предположение о наличии прямой положительной связи между количеством регистрируемых цист и размером тела особей колюшки. В некоторых исследованиях данный эффект у колюшек был явно выражен [Barber, 2003]. Однако в нашем случае этой связи не наблюдалось. Поскольку количество цист, скорее всего, зависит от возраста, а не от раз-
мера, слабая связь между возрастом и размером у рыб после достижения половозрелости, приводящая к низкой изменчивости размеров тела взрослых рыб [Jones, Hynes, 1950; Allen, Wootton, 1982], может маскировать связь зараженности с размером. Поэтому изучение связи возрастной структуры популяции колюшки с показателями зараженности может позволить оценить степень стресса, которому подвержены рыбы разного возраста. В качестве другого возможного подхода для анализа стресса можно использовать анализ флуктуирующей асимметрии, являющейся результатом нестабильности развития, уровень которой может возрастать при стрессе разной природы [Lajus et al., 2019].
Если предположить, что связь между длиной и зараженностью положительная, то нехватка наиболее зараженных крупных рыб может быть объяснена повышенной смертностью в результате патогенного воздействия Cryptocotyle spp., что представляется более вероятным для самцов - в связи с численным преобладанием самок в популяции. Информация о негативном воздействии Cryptocotyle spp. на колюшку сильно ограничена, так как зачастую экологические взаимоотношения паразитов и хозяев подробно изучаются на примере коммерчески ценных видов рыб, к которым колюшка не относится. Полученные нами ранее данные свидетельствуют о том, что нерестовая и посленере-стовая смертность рыб обоих полов невелика и составляет всего около 0,1 % от численности производителей [Golovin et al., 2019]. Однако на нересте наблюдалось различие по темпам относительной смертности полов - самцы погибали чаще (0,0044 % от числа самцов на нерестилище в день), чем самки (0,003 % от числа самок на нерестилище в день). Исходя из формирующегося сдвига соотношения полов в пользу самок, повышенная смертность самцов, ослабленных в результате заботы о гнездах и потомстве, сохраняется и после репродуктивного сезона, когда рыбы отходят от берегов на зимовки. Интенсивность заражения в популяции от года к году может сохраняться на определенном уровне и из-за более раннего созревания и гибели самцов от старости, что отмечалось в работах Де Фавери и соавторов по Фенноскандии [DeFaveri et al., 2014], а также Ершова и Сухотина по Белому морю [Yershov, Sukhotin, 2015].
Заключение
Рассматривая изученные местообитания, в которых встречалась зараженная тремато-
дами Cryptocotyle spp. колюшка, можно отметить, что за счет различного сочетания условий обитания их вклад в обеспечение существования паразитарной системы не является одинаковым. Значительная часть популяции колюшки собирается на нерест в местообитаниях, сходных по средовым характеристикам с губой Сельдяная, - с обширной кормовой базой и относительно благоприятными условиями для выживания и роста молоди [йетоИик et а1., 2015; ЯуЬк1па et а1., 2017]. Однако доступное для гнездовых участков пространство здесь сильно ограничено, а высокая плотность рыб и каннибализм могут снижать потенциально высокую производительность нерестилища [М. В. Иванов, неопубликованные данные]. Вероятно, из-за сравнительно высокой численности производителей уровень заражения отдельных взрослых рыб здесь не является высоким, но за счет более позднего перераспределения особей хозяина может происходить эффективное распространение паразитов по водоему и их переход на следующий уровень внутри паразитарной системы. Лагуна Колюшковая, вероятно, в силу географической обособленности и отсутствия хищных рыб представляется предпочтительным нерестилищем для колюшки. С другой стороны, разнообразие кормовых организмов здесь очень ограничено [ЯуЬк1па et а1., 2017], в результате чего у молоди колюшки может наблюдаться более низкое содержание полиненасыщенных жирных кислот, чем у рыб из губы Сельдяная [Мурзина и др., 2017]. Замедленный водообмен в лагуне способствует накоплению значительного количества паразитов как у взрослых рыб, так и у молоди [ЯуЬкта et а1., 2016], и именно в этом случае в наибольшей степени может проявляться патогенное воздействие на хозяина. Возможно, в случае высокой численности рождающейся молоди такие нерестилища могут очень активно вовлекаться в процессы, связанные с попу-ляционной динамикой паразитов. Пролив Сухая Салма является типичным биотопом и местом нереста колюшки в Белом море, но условия в нем не способствуют значительному накоплению паразитов в популяции колюшки, так как плотность производителей и, вероятно, паразитов здесь сравнительно невелика. Таким образом, активно участвуя в биотических взаимодействиях в гетерогенных условиях среды и за счет реализации разных репродуктивных стратегий изменяя свою численность, трехи-глая колюшка преобразует облик морской экосистемы, оказывая воздействие и на динамику тех видов паразитов, для которых является хозяином. А подобные распространенные пара-
зиты, в частности трематоды рода Cryptocotyle, могут являться наглядным индикатором жизненной истории и приспособленности популяции вида-хозяина.
Авторы благодарят руководство учебно-научной станции Санкт-Петербургского государственного университета за возможность проводить круглогодичные исследования на Белом море.
Исследование выполнено при финансовой поддержке РФФИ в рамках научного проекта № 19-34-90158.
Литература
Гранович А. И., Горбушин А. М. Различия зараженности самок и самцов литоральных моллюсков родов Littorina и Hydrobia Кандалакшского залива Белого моря партенитами трематод // Паразитология. 1995. Т. 29, № 3. С. 167-178.
ДемчукА. С., Иванов М. В., Иванова Т. С., Полякова Н. В., Головин П. В., Лайус Д. Л. Питание беломорской трехиглой колюшки Gasterosteus aculeatus (Linnaeus, 1758) на нерестилищах // Труды КарНЦ РАН. 2018. № 4. С. 42-58. doi: 10.17076/them818
Догель В. А., Петрушевский Г. К., Полянский Ю. И. Основные проблемы паразитологии. Л.: ЛГУ, 1958. 364 с.
Доргам А. С., Головин П. В., Иванова Т. С., Иванов М. В., Лайус Д. Л. Гетерогенность морфологических признаков трехиглой колюшки Gasterosteus aculeatus L. на разных этапах нереста // Труды КарНЦ РАН. 2018. № 4. С. 59-73. doi: 10.17076/them819
Иванова Т. С., Полякова Н. В., Корбулин В. В., Лайус Д. Л. Популяционная изменчивость трехиглой колюшки Керетского архипелага Кандалакшского залива Белого моря // Экологические исследования беломорских организмов. СПб.: ЗИН РАН, 2007. С.51-52.
КорнейчукЮ. М., Мартыненко И. М. Особенности распределения метацеркарий трематод рода Cryp-tocotyle (Heterophyidae) по поверхности тела бычка-кругляка Appolonia (Neogobius) melanostomus // Экология моря. 2009. Вып. 79. С. 11-14.
Лайус Д. Л., Иванова Т. С., Шатских Е. В., Иванов М. В. «Волны жизни» беломорской колюшки // Природа. 2013. № 4. С. 43-52.
Лайус Д. Л., Головин П. В., Зеленская А. Е., Демчук А. С., Доргам А. С., Иванов М. В., Иванова Т. С., Мурзина С. А., Полякова Н. В., Рыбкина Е. В., Юрце-ва А. О. Трехиглая колюшка Белого моря: популяци-онные характеристики и роль в экосистеме // Сибирский экологический журнал. 2020. № 2. С. 167-183. doi: 10.15372/SEJ20200203.
Левакин И. А. Влияние инвазии трематодами Bu-nocotyle progenetica (Hemiuridae) и Cryptocotyle can-cavum (Heterophyidae) на смертность морских литоральных моллюсков Hydrobia ulvae (Gastropoda: Pro-sobranchia) при воздействии экстремально высокой
температуры // Паразитология. 2004. Вып. 38, № 4. С. 352-358.
Мурзина С. А., Нефедова З. А., Пеккоева С. А., Лайус Д. Л., Иванова Т. С., Немова Н. А. Вариация некоторых показателей липидного метаболизма у молоди колюшки (Gasterosteus aculeatus L.) из разных биотопов Кандалакшского залива Белого моря // Ученые записки ПетрГУ. 2017. Т. 8, № 169. С. 21-27.
Смирнов Л. П., Суховская И. В., Борвинская Е. В., Лайус Д. Л. Изменчивость некоторых показателей антиоксидантной защиты в мускулатуре и печени колюшки трехиглой (Gasterosteus aculeatus) Белого моря в нерестовый период // Труды КарНЦ РАН. 2019. № 12. С. 55-66. doi: 10.17076/eb1055
Щепкина А. М. О воздействии метацеркарий трематод Cryptocotyle concavum на липидный состав тканей бычка-кругляка // Паразитология. 1981. Вып. 16, № 2. С. 185-187.
Ali M., Wootton R. J. Effect of variable food levels on reproductive performance of breeding female three-spined sticklebacks // J. Fish. Biol. 1999. Vol. 55, no. 5. P. 1040-1053. doi: 10.1111/j.1095-8649.1999.tb00739.x Allen J. R. M., Wootton R. J. Age, growth and rate of food consumption in an upland population of the three-spined stickleback, Gasterosteus aculea-tus L. // J. Fish Biol. 1982. Vol. 21, no. 1. P. 95-105. doi: 10.1111/j. 1095-8649.1982.tb02827.x
AristovD., Varfolomeeva M., Puzachenko G. All's good in a famine? Hydrobia ulvae as a secondary prey for juveniles of Iceland moonsnails Amauropsis islandica at the White Sea sandflats // J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 2015. Vol. 95, no. 8. P. 1601-1606. doi: 10.1017/ s0025315415000454
Artamonova V. S., Ivanova T. S., Shatskikh E. V., IvanovM. V., MakhrovA. A., Lajus D. L. Predominance of females in the White sea populations of three-spined stickleback Gasterosteus aculeatus: phenotypic and ge-notypic screening // Meeting in St. Petersburg: Fourth International Conference, Dedicated to N. W. Timo-feev-Ressovsky and His Scientific School "Modern Problems of Genetics, Radiobiology, Radioecology, and Evolution". Dubna: JINR, 2015. 198 p.
Bakhvalova A. E., Ivanova T. S., IvanovM. V., Dem-chuk A. S., Movchan E. A., Lajus D. L. Long-term changes in the role of threespine stickleback Gaste-rosteus aculeatus in the White Sea: predatory fish consumption reflects fluctuating stickleback abundance during the last century // Evol. Ecol. Res. 2016. Vol. 17, no. 3. P. 317-334.
Barber I. Parasites and size-assortative schooling in three-spined sticklebacks // Oikos. 2003. Vol. 101. P. 331-337. doi: 10.1034/j.1600-0706.2003.12458.x
Candolin U., Voigt H.-R. Size-dependent selection on arrival times in sticklebacks: why small males arrive first // Evolution. 2003. Vol. 57, no. 4. P. 862-871. doi: 10.1554/0014-3820(2003)057[0862:ssoati]2.0.co;2
De Montaudouin X., Blanchet H., KisielewskiI., Desclaux C., Bachelet G. Digenean trematodes moderately alter Hydrobia ulvae population size structure // J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 2003. Vol. 83, no. 2. P. 297-305. doi: 10.1017/s0025315403007112h
DeFaveri J., Shikano T., Merilä J. Geographic variation in age structure and longevity in the Nine-Spined Stickleback (Pungitius pungitius) // PLoS ONE. 2014. Vol. 9, no. 7: e102660. doi: 10.1371/journal.pone. 0102660
Demchuk A., IvanovM., Ivanova T., Polyakova N., Mas-MartiE., Lajus D. Feeding patterns in seagrass beds of three-spined stickleback Gasterosteus aculea-tus juveniles at different growth stages // J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 2015. 9 p. doi: 10.1017/s0025315415000569
Golovin P. V., Bakhvalova A. E., Ivanov M. V., Ivanova T. S., Smirnova K. A., Lajus D. L. Sex-biased mortality of marine threespine stickleback Gasterosteus aculeatus L. during their spawning period in the White Sea // Evol. Ecol. Res. 2019. Vol. 20. P. 279-295.
Hoffman G. L. The life cycle of Crassiphiala bulbo-glossa (Trematoda: Strigeida). Development of the me-tacercaria and cyst, and effect on the fish hosts // J. Parasitol. 1956. Vol. 42, no. 4. P. 435-444. doi: 10.2307/3274528
Hootsmans M. J. M., Vermaat J. E. The effect of periphyton-grazing by three epifaunal species on the growth of Zostera marina L. under experimental conditions // Aquatic Botany. 1985. Vol. 22, no. 1. P. 83-88. doi: 10.1016/0304-3770(85)90032-4
Ivanova T. S., IvanovM. V., Golovin P. V., Polyakova N. V., Lajus D. L. The White Sea threespine stickleback population: spawning habitats, mortality, and abundance // Evol. Ecol. Res. 2016. Vol. 3. P. 301-315.
Ivanova T. S., IvanovM. V., Bakhvalova A. E., Polyakova N. V., Golovin P. V., KucheryavyyA. V., Yurtse-va A. O., Smirnova K. A., Lajus D. L. Homing ability and site fidelity of marine threespine stickleback on spawning grounds // Evol. Ecol. Res. 2019. Vol. 20. P. 297-315.
Jones J. W., Hynes H. B. N. The age and growth of Gasterosteus aculeatus, Pygosteus pungi-tius and Spinachia vulgaris as shown by their oto-liths // J. Anim. Ecol. 1950. Vol. 19. P. 59-73. doi: 10.2307/1571
Karvonen A., Lindström K. Spatiotemporal and gender-specific parasitism in two species of gobiid fish // Ecol. Evol. 2018. Vol. 8, no. 12. P. 6114-6123. doi: 10.1002/ece3.4151
Kreft K. A. Befalls- und Populationsdynamik ausgewählter digener Trematoden und ihrer Wirte in der Schlei: PhD thesis. University of Hamburg, Hamburg, 1991. doi: 10.1007/BF02368399
Lajus D. L., Golovin P. V., Yurtseva A. O., Ivanova T. S., Dorgham A. S., IvanovM. V. Fluctuating asymmetry as an indicator of stress and fitness in stickleback: analysis of publications and testing cranial structures // Evol. Ecol. Res. 2019. Vol. 20. P. 83-106.
Lajus D. L., Lysenko L. A., Kantserova N. P., Tush-ina E. D., Ivanova T. S., Nemova N. N. Spatial heterogeneity and temporal dynamics of proteindegrading activity and life-history traits in threespine stickleback Gasterosteus aculeatus // Int. Aquat. Res. 2020. Vol. 12(3). P. 161-170. doi: 10.22034/IAR.2020.1894323. 1019
Lajus D. L., Ivanova T. S., Rybkina E. C., Lajus Yu. A., IvanovM. V. Multidecadal fluctuations of threespine
stickleback in the White Sea and their correlation with temperature // ICES J. Mar. Sci. 2021. P. 1-13. doi: 10.1093/icesjms/fsaa192
LemlyA. D., Esch G. W. Population biology of the trematode Uvuliferambloplitis (Hughes, 1927) in juvenile bluegill sunfish, Lepomis macrochirus, and largemouth bass, Micropterus salmoides // J. Parasitol. 1984. Vol. 70, no. 4. P. 466-474. doi: 10.2307/3281394
Mazzi D. Parasites make male pipefish careless // J. Evol. Biol. 2004. Vol. 17. P. 519-527. doi: 10.1111/ j. 1420-9101.2004.00704.x
McGladdery S. E., BurtM. D. B. Potential of parasites for use as biological indicators of migration, feeding, and spawning behavior of northwestern Atlantic herring (Clupea harengus) // Can. J. Fish. Aquat. Sci. 1982. Vol. 42. P. 1957-1968. doi: 10.1139/f85-243
Miller H. M., McCoy O. R. An experimental study of behavior of Cercaria floridensis in relation to its fish intermediate host // J. Parasitol. 1930. Vol. 16, no. 4. P. 185-197. doi: 10.2307/3271513
Mori S. Geographical variations in freshwater populations of the three-spined stickleback, Gasteros-teus aculeatus, in Japan // J. J. Ichthyol. 1987. Vol. 34. P. 165-175. doi: 10.1007/bf02904141
NaumovA. D., Berger V. Ya., Galaktionov K. V. Features of the White Sea ecosystems: the structure and dynamics of the benthical and pelagic communities // Oceanology. 2003. Vol. 43. P. 134-144.
Pennycuick L. Frequency distributions of parasites in a population of three-spined sticklebacks, Gasteros-teus aculeatus L., with particular reference to the negative binominal distributions // Parasitology. 1971. Vol. 63, no. 3. P. 389-406. doi: 10.1017/s0031182000079920
Poulin R. Age-dependent effects of parasites on anti-predator responses in two New Zealand freshwater fish // Oecologia. 1993. Vol. 96. P. 431-438. doi: 10.1007/BF00317516
Rosenqvist G., Johansson K. Male avoidance of parasitized females explained by direct benefits in a pipefish // Animal Behaviour. 1995. Vol. 49, no. 4. P. 1039-1045. doi: 10.1006/anbe.1995.0133
Rybkina E. V., Demchuk A. S., Ivanova T. S., Lajus D. L., GalaktionovK. V. Parasite infestation of marine threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus) during early ontogenesis // Evol. Ecol. Res. 2016. Vol. 17. P. 335-354.
Rybkina E. V., Ivanova T. S., Ivanov M. V., Kucheryavyy A. V., Lajus D. L. Habitat preference of the three-spined stickleback juveniles in the White Sea in experimental conditions and in the wild eelgrass // J. Mar. Biol. Assoc. UK. 2017. Vol. 97, no. 7. P. 1437-1445. doi: 10.1017/s0025315416000825
Sekhar C. S., Threlfall W. Helminth parasites of the gunner, Tautogolabrus adspersus (Walbaum) in Newfoundland // J. Helminthol. 1970. Vol. 44, no. 2. P. 169-188. doi: 10.1017/s0022149x00021726
Sindermann C. J., Rosenfeld A. Diseases of fishes of the Western North Atlantic. III. Mortalities of sea herring (Clupea harengus) caused by larval trematode invasion // Maine Dept. Sea and Shore Fish Res. Bull. 1954. No. 21. P. 1-16.
Sindermann C. J., Farrin A. E. Ecological studies of Cryptocotyle lingua (Trematoda: Heterophy-
idae) whose larvae cause "pigment spots" of marine fish // Ecology. 1962. Vol. 43, no. 1. P. 69-75. doi: 10.2307/1932041
WhoriskeyF. G., FitzGeraldG. J., ReebstS. G. The breeding-season population structure of three sym-patric, territorial sticklebacks (Pisces: Gasterosteidae) // J. Fish Biol. 1986. Vol. 29. P. 635-648. doi: 10.1111/ j.1095-8649.1986.tb04980.x
Wootton D. M. The life history of Cryptocotyle con-cavum (Creplin, 1825) Fischoeder, 1903 (Trematoda: Heterophyidae) // J. Parasitol. 1957. Vol. 43, no. 3. P. 271-279. doi: 10.2307/3274345
YershovP., SukhotinA. Age and growth of marine three-spined stickleback in the White Sea 50 years af-
References
Demchuk A. S., IvanovM. V., Ivanova T. S., Polya-kova N. V., Golovin P. V., Laius D. L. Pitanie belomorskoi trekhigloi kolyushki Gasterosteus aculeatus (Linnaeus, 1758) na nerestilishchah [Feeding of the threespine stickleback Gasterosteus aculeatus (Linnaeus, 1758) in spawning grounds]. Trudy KarNTs RAN [Trans. KarRC RAS]. 2018. No. 4. P. 42-58. doi: 10.17076/them818
Dogel' V. A., Petrushevskii G. K., Polyanskii Yu. I. Os-novnye problemy parazitologii [Principal issues of parasitology]. Leningrad: LGU, 1958. 364 p.
Dorgam A. S., Golovin P. V., Ivanova T. S., Ivanov M. V., Laius D. L. Geterogennost' morfologicheskikh priznakov trekhigloi kolyushki Gasterosteus aculeatus L. na raznykh etapakh neresta [Morphological variation of threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus) on different stages of spawning period]. Trudy KarNTs RAS [Trans. KarRC RAS]. 2018. No. 4. P. 59-73. doi: 10.17076/them819
Granovich A. I., Gorbushin A. M. Razlichiya zara-zhennosti samok i samtsov litoral'nykh mollyuskov rodov Littorina i Hydrobia Kandalakshskogo zaliva Belogo mo-rya partenitami trematod [Differences in the trematode parthenite infection rate in males and females of the littoral snail genera Littorina and Hydrobia in the Kandalaksha Bay of White Sea]. Parazitologiya [Parasitology]. 1995. Vol. 29, no. 3. P. 167-178.
Ivanova T. S., Polyakova N. V., Korbulin V. V., La-jus D. L. Populyatsionnaya izmenchivost' trekhi-gloi kolyushki Keretskogo arkhipelaga Kandalaksh-skogo zaliva Belogo morya [Population variability of the threespine stickleback of the Keret Archipelago of the Kandalaksha Bay of the White Sea]. Ekol. issled. belomorskikh organizmov [Ecol. studies of the White Sea organisms]. St. Petersburg: ZIN RAN, 2007. P. 51-52.
Korneichuk Yu. M., Martynenko I. M. Osobenno-sti raspredeleniya metatserkarii trematod roda Cryp-tocotyle (Heterophyidae) po poverkhnosti tela bych-ka-kruglyaka Appolonia (Neogobius) melanostomus [Features of the distribution of metacercariae of trematodes of the genus Cryptocotyle (Heterophyidae) over the body surface of the round goby Appolonia (Neogobius) melanostomus]. Ekol. morya [Ecol. of the Sea]. 2009. Vol. 79. P. 11-14.
Laius D. L., Ivanova T. S., Shatskih E. V., Ivanov M. V. "Volny zhizni" belomorskoi kolyushki ['Waves of life'
ter a population collapse // Polar. Biol. 2015. Vol. 38. P. 1813-1823. doi: 10.1007/s00300-015-1743-7
Zander C. D., Kollra H.-G., Antholz B., Mayer W., Westphal D. Small-sized euryhaline fish as intermediate hosts of the digenetic trematode Cryptocotyle con-cavum // Helgoländer Meeresuntersuchungen. 1984. Vol. 37. P. 433-443. doi: 10.1007/bf01989322
Zander C. D., Kocoglu Ö., Skroblies M., Strohbach U. Parasite populations and communities from the shallow littoral of the Orther Bight (Fehmarn, SW Baltic Sea) // Parasitol. Res. 2002. Vol. 88. P. 734-744. doi: 10.1007/s00436-002-0652-1
Поступила в редакцию 19.08.2020
of the White Sea stickleback]. Priroda [Nature]. 2013. No. 4. P. 43-52.
Levakin I. A. Vliyaniye invazii trematodami Bunoco-tyle progenetica (Hemiuridae) i Cryptocotyle cancavum (Heterophyidae) na smertnost' morskikh litoral'nykh mollyuskov Hydrobia ulvae (Gastropoda: Prosobranchia) pri vozdeistvii ekstremal'no vysokoi temperatury [Effect of invasion by trematodes Bunocotyle progenetica (Hemiuridae) and Cryptocotyle cancavum (Heterophyidae) on mortality of marine littoral molluscs Hydrobia ulvae (Gastropoda: Prosobranchia) exposed to extreme high temperatures]. Parazitologiya [Parasitology]. 2004. Vol. 38, no. 4. P. 352-358.
Murzina S. A., Nefedova Z. A., Pekkoeva S. A., La-jus D. L., Ivanova T. S., Nemova N. A. Variatsiya ne-kotorykh pokazatelei lipidnogo metabolizma u molodi kolyushki (Gasterosteus aculeatus L.) iz raznykh bio-topov Kandalakshskogo zaliva Belogo morya [Variation of some parameters of lipid metabolism in juvenile stickleback (Gasterosteus aculeatus L.) from different biotopes of the Kandalaksha Bay of the White Sea]. Uchenye zapiski PetrGU [Proceed. Petrozavodsk St. Univ.]. 2017. Vol. 8, no. 169. P. 21-27.
Shchepkina A. M. O vozdeistvii metatserkarii trematod Cryptocotyle concavum na lipidnyi sostav tka-nei bychka-kruglyaka [On the effect of metacercariae of the trematodes of Cryptocotyle concavum on the lipid suction of the tissues of the round goby]. Parazitologiya [Parasitology]. 1981. Vol. 16, no. 2. P. 185-187.
SmirnovL. P., Sukhovskaya I. V., Borvinskaya E. V., Laius D. L. Izmenchivost' nekotorykh pokazatelei an-tioksidantnoi zashchity v muskulature i pecheni kolyushki trekhigloi (Gasterosteus aculeatus) Belogo morya v nerestovyi period [Variability of some indicators of antioxidant protection in the muscles and liver of the three-spined stickleback (Gasterosteus aculea-tus) of the White Sea during the spawning period]. Trudy KarNTs RAN [Trans. KarRC RAS]. 2019. No. 12. P. 55-66. doi: 10.17076/eb1055
Ali M., Wootton R. J. Effect of variable food levels on reproductive performance of breeding female three-spined sticklebacks. J. Fish. Biol. 1999. Vol. 55, no. 5. P. 1040-1053. doi: 10.1111/j.1095-8649.1999.tb00739.x
Allen J. R. M., Wootton R. J. Age, growth and rate of food consumption in an upland population of the three-spined stickleback, Gasterosteus aculea-
tus L. J. Fish Biol. 1982. Vol. 21, no. 1. P. 95-105. doi: 10.1111 /j. 1095-8649.1982.tb02827.x
AristovD., Varfolomeeva M., Puzachenko G. All's good in a famine? Hydrobia ulvae as a secondary prey for juveniles of Iceland moonsnails Amauropsis islandica at the White Sea sandflats. J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 2015. Vol. 95, no. 8. P. 1601-1606. doi: 10.1017/ s0025315415000454
Artamonova V. S., Ivanova T. S., Shatskikh E. V., Ivanov M. V., Makhrov A. A., Lajus D. L. Predominance of females in the White sea populations of three-spined stickleback Gasterosteus aculeatus: phenotypic and ge-notypic screening. Meeting in St. Petersburg: Fourth International Conference, Dedicated to N. W. Timo-feev-Ressovsky and His Scientific School "Modern Problems of Genetics, Radiobiology, Radioecology, and Evolution". Dubna: JINR, 2015. 198 p.
Bakhvalova A. E., Ivanova T. S., Ivanov M. V., Dem-chuk A. S., Movchan E. A., Lajus D. L. Long-term changes in the role of threespine stickleback Gasterosteus aculeatus in the White Sea: predatory fish consumption reflects fluctuating stickleback abundance during the last century. Evol. Ecol. Res. 2016. Vol. 17, no. 3. P. 317-334.
Barber I. Parasites and size-assortative schooling in three-spined sticklebacks. Oikos. Vol. 101. P. 331-337. doi: 10.1034/j.1600-0706.2003.12458.x
Candolin U., Voigt H.-R. Size-dependent selection on arrival times in sticklebacks: why small males arrive first // Evolution. 2003. Vol. 57, no. 4. P. 862-871. doi: 10.1554/0014-3820(2003)057[0862:ssoati]2.0.co;2
De Montaudouin X., Blanchet H., Kisielewski I., DesclauxC., BacheletG. Digenean trematodes moderately alter Hydrobia ulvae population size structure // J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 2003. Vol. 83, no. 2. P. 297-305. doi: 10.1017/s0025315403007112h
DeFaveri J., Shikano T., Merilä J. Geographic variation in age structure and longevity in the Nine-Spined Stickleback (Pungitius pungitius) // PLoS ONE. 2014. Vol. 9, no. 7: e102660. doi: 10.1371/journal.pone. 0102660
Demchuk A., Ivanov M., Ivanova T., Polyakova N., Mas-Marti E., Lajus D. Feeding patterns in seagrass beds of three-spined stickleback Gasterosteus aculea-tus juveniles at different growth stages. J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 2015. 9 p. doi: 10.1017/s0025315415000569
Golovin P. V., Bakhvalova A. E., Ivanov M. V., Ivanova T. S., Smirnova K. A., Lajus D. L. Sex-biased mortality of marine threespine stickleback Gasterosteus acu-leatus L. during their spawning period in the White Sea. Evol. Ecol. Res. 2019. Vol. 20. P. 279-295.
Hoffman G. L. The life cycle of Crassiphiala bulbo-glossa (Trematoda: Strigeida). Development of the me-tacercaria and cyst, and effect on the fish hosts. J. Parasitol. 1956. Vol. 42, no. 4. P. 435-444. doi: 10.2307/3274528
Hootsmans M. J. M., Vermaat J. E. The effect of periphyton-grazing by three epifaunal species on the growth of Zostera marina L. under experimental conditions. Aquatic Botany. 1985. Vol. 22, no. 1. P. 83-88. doi: 10.1016/0304-3770(85)90032-4
Ivanova T. S., Ivanov M. V., Golovin P. V., Polyako-va N. V., Lajus D. L. The White Sea threespine stickle-
back population: spawning habitats, mortality, and abundance. Evol. Ecol. Res. 2016. Vol. 3. P. 301-315.
Ivanova T. S., Ivanov M. V., Bakhvalova A. E., Polyakova N. V., Golovin P. V., Kucheryavyy A. V., Yurtse-va A. O., Smirnova K. A., Lajus D. L. Homing ability and site fidelity of marine threespine stickleback on spawning grounds. Evol. Ecol. Res. 2019. Vol. 20. P. 297-315.
Jones J. W., Hynes H. B. N. The age and growth of Gasterosteus aculeatus, Pygosteus pungitius and Spinachia vulgaris as shown by their otoliths. J. Anim. Ecol. 1950. Vol. 19. P. 59-73. doi: 10.2307/1571 Karvonen A., Lindström K. Spatiotemporal and gender-specific parasitism in two species of gobiid fish. Ecol. Evol. 2018. Vol. 8, no. 12. P. 6114-6123. doi: 10.1002/ece3.4151
Kreft K. A. Befalls- und Populationsdynamik ausgewählter digener Trematoden und ihrer Wirte in der Schlei: PhD thesis. University of Hamburg, Hamburg, 1991. doi: 10.1007/BF02368399
Lajus D. L., Golovin P. V., Yurtseva A. O., Ivanova T. S., Dorgham A. S., Ivanov M. V. Fluctuating asymmetry as an indicator of stress and fitness in stickleback: analysis of publications and testing cranial structures. Evol. Ecol. Res. 2019. Vol. 20. P. 83-106.
Lajus D. L., Golovin P. V., Zelenskaia A. E., Demchuk A. S., Dorgham A. S., Ivanov M. V., Ivanova T. S., Murzina S. A., Polyakova N. V., Rybkina E. V., Yurtse-va A. O. Threespine Stickleback of the White Sea: Population Characteristics and Role in the Ecosystem. Contemporary problems of Ecology. 2020. Vol. 13, no. 2. P. 132-145. doi: 10.1134/S1995425520020079
Lajus D. L., Lysenko L. A., Kantserova N. P., Tushi-na E. D., Ivanova T. S., Nemova N. N. Spatial heterogeneity and temporal dynamics of proteindegrading activity and life-history traits in threespine stickleback Gasterosteus aculeatus. Int. Aquat. Res. 2020. Vol. 12(3). P. 161-170. doi: 10.22034/IAR.2020.1894323.1019
Lajus D. L., Ivanova T. S., Rybkina E. C., Lajus Yu. A., Ivanov M. V. Multidecadal fluctuations of threespine stickleback in the White Sea and their correlation with temperature. ICES J. Marine Sci. 2021. P. 1-13. doi: 10.1093/icesjms/fsaa192
LemlyA. D., Esch G. W. Population biology of the trematode Uvulifer ambloplitis (Hughes, 1927) in juvenile bluegill sunfish, Lepomis macrochi-rus, and largemouth bass, Micropterus salmoides. J. Parasitol. 1984. Vol. 70, no. 4. P. 466-474. doi: 10.2307/3281394
Mazzi D. Parasites make male pipefish careless. J. Evol. Biol. 2004. Vol. 17. P. 519-527. doi: 10.1111/ j. 1420-9101.2004.00704.x
McGladdery S. E., Burt M. D. B. Potential of parasites for use as biological indicators of migration, feeding, and spawning behavior of northwestern Atlantic herring (Clupea harengus). Can. J. Fish. Aquat. Sci. 1982. Vol. 42. P. 1957-1968. doi: 10.1139/f85-243
Miller H. M., McCoy O. R. An experimental study of behavior of Cercaria floridensis in relation to its fish intermediate host. J. Parasitol. 1930. Vol. 16, no. 4. P. 185-197. doi: 10.2307/3271513
Mori S. Geographical variations in freshwater populations of the three-spined stickleback, Gasterosteus acu-
leatus, in Japan. J. J. Ichthyol. 1987. Vol. 34. P. 165-175. doi: 10.1007/bf02904141
NaumovA. D., Berger V. Ya., GalaktionovK. V. Features of the White Sea ecosystems: the structure and dynamics of the benthical and pelagic communities. Ocea-nology. 2003. Vol. 43. P. 134-144.
PennycuickL. Frequency distributions of parasites in a population of three-spined sticklebacks, Gasteros-teus aculeatus L., with particular reference to the negative binominal distributions. Parasitology. 1971. Vol. 63, no. 3. P. 389-406. doi: 10.1017/s0031182000079920
Poulin R. Age-dependent effects of parasites on anti-predator responses in two New Zealand freshwater fish. Oecologia. 1993. Vol. 96. P. 431-438. doi: 10.1007/ BF00317516
Rosenqvist G., Johansson K. Male avoidance of parasitized females explained by direct benefits in a pipefish. Animal Behaviour. 1995. Vol. 49, no. 4. P. 1039-1045. doi: 10.1006/anbe.1995.0133
Rybkina E. V., Demchuk A. S., Ivanova T. S., La-jus D. L., GalaktionovK. V. Parasite infestation of marine threespine stickleback (Gasterosteus aculeatus) during early ontogenesis. Evol. Ecol. Res. 2016. Vol. 17. P. 335-354.
Rybkina E. V., Ivanova T. S., Ivanov M. V., Kuche-ryavyiA. V., Lajus D. L. Habitat preference of the three-spined stickleback juveniles in the White Sea in experimental conditions and in the wild eelgrass. J. Mar. Biol. Assoc. UK. 2017. Vol. 97, no. 7. P. 1437-1445. doi: 10.1017/s0025315416000825
Sekhar C. S., Threlfall W. Helminth parasites of the gunner, Tautogolabrus adspersus (Walbaum) in Newfoundland. J. Helminthol. 1970. Vol. 44, no. 2. P. 169-188. doi: 10.1017/s0022149x00021726
Sindermann C. J., Rosenfeld A. Diseases of fishes of the Western North Atlantic. III. Mortalities of sea herring (Clupea harengus) caused by larval trematode invasion. Maine Dept. Sea and Shore Fish Res. Bull. 1954. No. 21. P. 1-16.
Sindermann C. J., Farrin A. E. Ecological studies of Cryptocotyle lingua (Trematoda: Heterophy-idae) whose larvae cause "pigment spots" of marine fish. Ecology. 1962. Vol. 43, no. 1. P. 69-75. doi: 10.2307/1932041
WhoriskeyF. G., FitzGeraldG. J., Reebst S. G. The breeding-season population structure of three sympat-ric, territorial sticklebacks (Pisces: Gasterosteidae). J. Fish Biol. 1986. Vol. 29. P. 635-648. doi: 10.1111/ j.1095-8649.1986.tb04980.x
Wootton D. M. The life history of Cryptocotyle con-cavum (Creplin, 1825) Fischoeder, 1903 (Trematoda: Heterophyidae). J. Parasitol. 1957. Vol. 43, no. 3. P. 271-279. doi: 10.2307/3274345
YershovP., SukhotinA. Age and growth of marine three-spined stickleback in the White Sea 50 years after a population collapse. Polar. Biol. 2015. Vol. 38. P. 1813-1823. doi: 10.1007/s00300-015-1743-7
Zander C. D., Kollra H. -G., Antholz B., Mayer W., WestphalD. Small-sized euryhaline fish as intermediate hosts of the digenetic trematode Cryptocotyle con-cavum. Helgolander Meeresuntersuchungen. 1984. Vol. 37. P. 433-443. doi: 10.1007/bf01989322
Zander C. D., Kocoglu O., Skroblies M., Strohbach U. Parasite populations and communities from the shallow littoral of the Orther Bight (Fehmarn, SW Baltic Sea). Parasitol. Res. 2002. Vol. 88. P. 734-744. doi: 10.1007/ s00436-002-0652-1
Received August 19, 2020
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ:
CONTRIBUTORS:
Головин Павел Валерьевич
младший научный сотрудник, аспирант кафедры ихтиологии и гидробиологии биологического факультета Санкт-Петербургский государственный университет 16-я линия В. О., 29, Санкт-Петербург, Россия, 199178 эл. почта: pasha-golovin@yandex.ru тел.: +79216506066
Golovin, Pavel
St. Petersburg State University
29, 16th Line V. O., 199178 St. Petersburg, Russia
e-mail: pasha-golovin@yandex.ru
tel.: +79216506066
Иванов Михаил Валерьевич
доцент кафедры ихтиологии и гидробиологии биологического факультета, к. б. н. Санкт-Петербургский государственный университет 16-я линия В. О., 29, Санкт-Петербург, Россия, 199178 эл. почта: ivmisha@gmail.com
Ivanov, Mikhail
St. Petersburg State University
29, 16th Line V. O., 199178 St. Petersburg, Russia
e-mail: ivmisha@gmail.com
Иванова Татьяна Сослановна
ассистент кафедры ихтиологии и гидробиологии биологического факультета
Санкт-Петербургский государственный университет 16-я линия В. О., 29, Санкт-Петербург, Россия, 199178 эл. почта: tut2000@gmail.com
Ivanova, Tatiana
St. Petersburg State University
29, 16th Line V. O., 199178 St. Petersburg, Russia
e-mail: tut2000@gmail.com
Рыбкина Елена Викторовна
младший научный сотрудник Беломорской биологической станции «Картеш» Зоологический институт РАН
Университетская наб., 1, Санкт-Петербург, Россия, 199034 эл. почта: onebat@yandex.ru
Лайус Дмитрий Людвигович
доцент кафедры ихтиологии и гидробиологии биологического факультета, к. б. н. Санкт-Петербургский государственный университет 16-я линия В. О., 29, Санкт-Петербург, Россия, 199178 эл. почта: dlajus@gmail.com
Rybkina, Elena
White Sea Biological Research Station Kartesh, Zoological Institute, Russian Academy of Sciences 1 Universitetskaya Emb., 199034 St. Petersburg, Russia e-mail: onebat@yandex.ru
Lajus, Dmitry
St. Petersburg State University
29 16th Line V. O., 199178 St. Petersburg, Russia
e-mail: dlajus@gmail.com
