CC BY
12
DOI: 10.21055/0370-1069-2021-2-87-93
УДК 616.98:579.842.23(575.2)
А.к. джапарова1, Г.А. Ерошенко2, R.A. никифоров2, л.м. куклева2, Ж.В. Альхова2,
с.к. Бердиев1, В.В. кутырев2
характеристика и филогенетический анализ штаммов
YERSINIA PSEUDOTUBERCULOSIS иЗ САрЫЩжАЗСКого вЫЮокогорноГО очага
в тянь-шане
'Республиканский центр карантинных и особо опасных инфекций, Бишкек, Кыргызская Республика; 2ФКУЗ «Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб», Саратов, Российская Федерация
цель исследования - характеристика и молекулярно-генетическая идентификация штаммов Yersinia pseudotuberculosis, выделенных в Сарыджазском высокогорном очаге Тянь-Шаня. материалы и методы. Дифференциацию культур Y pestis и Y. pseudotuberculosis проводили по чувствительности к диагностическим бактериофагам, подвижности, ферментации мочевины, продукции пестицина. Полногеномное секвенирование выполняли с помощью Ion S5 XL System (Thermo Fischer Scientific). Для обработки данных и сборки последовательностей сырых ридов de novo использовали Ion Torrent Suite software package, 5.12 и Newbler gsAssembler 2.6. Дендрограмму строили методом Maximum Likelihood с применением программы PhyML 3.1. результаты и обсуждение. Из смешанных с Y. pestis музейных культур, полученных от сурков в сарыджазском высокогорном очаге, выделены штаммы Y. pseudotuberculosis. По данным полногеномного SNP-анализа они относятся к филогенетической группе O:3 серовара, широко распространенной по всему миру. Y. pseudotuberculosis часто присутствует в смешанных с Y. pestis культурах, выделяемых от грызунов, что следует учитывать при проведении лабораторной диагностики чумы в природных очагах.
Ключевые слова: возбудители псевдотуберкулеза и чумы, Тянь-Шаньский высокогорный очаг, филогенетический анализ штаммов, патогенность.
Корреспондирующий автор: Джапарова Айгуль Кулубековна, e-mail: ai_moon74@mail.ru.
Для цитирования: Джапарова А.К., Ерошенко ГА., Никифоров К.А., Куклева Л.М., Альхова Ж.В., Бердиев С.К., Кутырев В.В. Характеристика и филогенетический анализ штаммов Yersinia pseudotuberculosis из Сарыджазского высокогорного очага в Тянь-Шане. Проблемы особо опасных инфекций. 2021; 2:87-93. DOI: 10.21055/0370-1069-2021-2-87-93 Поступила 09.06.2021. Принята к публ. 18.06.2021.
A.K. Dzhaparova1, G.A. Eroshenko2, K.A. Nikiforov2, L.M. Kukleva2, Zh.V. Al'khova2, S.K. Berdiev1, V.V. Kutyrev2
Characteristics and Philogenetic Analysis of Yersinia pseudotuberculosis Strains from the Sarydzhaz High-Mountain Focus in the Tien-Shan
'Republican Center of Quarantine and Particularly Dangerous Infections, Bishkek, Kyrgyz Republic; 2Russian Research Anti-Plague Institute "Microbe", Saratov, Russian Federation
Abstract. The aim of the study was to characterize and carry out molecular-genetic identification of Yersinia pseudotuberculosis strains isolated in the Sarydzhaz high-mountain focus of the Tien-Shan. Materials and methods. The Y. pestis and Y. pseudotuberculosis cultures were differentiated according to their sensitivity to diagnostic bacteriophages, motility, urea fermentation, and pesticin production. Whole genome sequencing was performed using the Ion S5 XL System (Thermo Fischer Scientific). Ion Torrent Suite software package, 5.12 and Newbler gsAssembler 2.6 were used for data processing and de novo assembly of raw read sequences. The dendrogram was constructed using the Maximum Likelihood method applying the PhyML 3.1 software. Results and discussion. Strains of Y. pseudotuberculosis were isolated from museum mixed with Y. pestis cultures obtained from marmots in the Sarydzhaz high-mountain focus. According to whole genome SNP analysis, they belong to the phylogenetic group O:3 serovar, which is widespread throughout the world. Y. pseudotuberculosis is often present in mixed with Y. pestis cultures, isolated from rodents, which should be taken into account when carrying out laboratory diagnostics of plague in natural foci.
Key words: causative agents of pseudotuberculosis and plague, Tien-Shan high-mountain focus, phylogenetic analysis of strains, pathogenicity.
Conflict of interest: The authors declare no conflict of interest. Corresponding author: Aigul K. Dzhaparova, e-mail: ai_moon74@mail.ru.
Citation: Dzhaparova A.K., Eroshenko G.A., Nikiforov K.A., Kukleva L.M., Al'khova Zh.V., Berdiev S.K., Kutyrev V.V. Characteristics and Philogenetic Analysis of Yersinia pseudotuberculosis Strains from the Sarydzhaz High-Mountain Focus in the Tien-Shan. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2021; 2:87-93. (In Russian). DOI: 10.21055/0370-1069-2021-2-87-93 Received 09.06.2021. Accepted 18.06.2021.
Eroshenko G.A., ORCID: https://orcid.org/0000-0001-5403-989X Nikiforov K.A., ORCID: https://orcid.org/0000-0002-4115-9486 Kukleva L.M., ORCID: https://orcid.org/0000-0003-2438-8364 Al'khova Zh.V., ORCID: https://orcid.org/0000-0001-7681-5773 Kutyrev V.V., ORCID: https://orcid.org/0000-0003-3788-3452
Yersinia pseudotuberculosis - распространенная повсеместно в почве грамотрицательная бактерия семейства Enterobacteriaceae. Некоторые представители Y pseudotuberculosis способны вызывать псевдотуберкулез - острое инфекционное заболевание, характеризующееся лихорадкой, интоксикацией, поражением тонкого кишечника, печени, нередко скарлатиноподобной сыпью. Заболевание возникает после приема зараженной пищи или воды. В род Yersinia входят еще два патогенных для человека вида - Y enterocolitica и Y pestis. Y enterocolitica вызывает энтеропатогенную инфекцию - кишечный иерсиниоз, сходный по симптомокомплексу с псевдотуберкулезом. Другой патогенный вид - Y pestis -передается через кровь, способен паразитировать на насекомых и вызывать особо опасное системное заболевание - чуму, которая при отсутствии лечения может привести к летальному исходу. По данным генетических исследований, Y. pestis - одна из молодых ветвей эволюции Y pseudotuberculosis [1-6].
Обе бактерии близки по свойствам, и нередки случаи их одновременного выделения от переносчиков - грызунов, что затрудняет дифференциальную лабораторную диагностику при проведении эпидемиологического мониторинга природных очагов чумы. В настоящее время известен 21 серологический вариант псевдотуберкулезного микроба, из которых в патологии человека существенное значение имеют одиннадцать сероваров - O:1a, O:1b, O:1c, O:2a, O:2b, O:2c, O:3, O:4a, O:4b, O:5a, O:5b [7]. Важной детерминантой патогенности всех трех иер-синий является родоспецифическая плазмида каль-цийзависимости pCad (синонимы pYV, pCD1) с м.м. 42-47 МДа [8-11]. Она кодирует комплекс белков, объединенных в единую систему III типа секреции, позволяющую нейтрализовать клетки, участвующие в иммунном ответе хозяина, и блокирует синтез ци-токинов.
при исследовании штаммов Y. pestis, полученных от носителей чумы - серых сурков Marmota bai-bacina в Сарыджазском высокогорном очаге, нами выявлены смешанные культуры, содержащие также и клетки Y pseudotuberculosis. Для разделения клеток этих двух патогенных иерсиний использованы такие признаки, как чувствительность к диагностическим чумным и псевдотуберкулезным бактериофагам, подвижность, способность ферментировать мочевину, наличие пестициногенной активности, выявление с помощью метода флуоресцирующих антител. Выделенные из совместных с Y pestis 1710 и 1701 культур чистые культуры пседотуберкулезного микроба обозначены как Y. pseudotuberculosis 1710 и 1701. Ранее нами был проведен комплексный анализ свойств штаммов Y pestis из Сарыджазского высокогорного очага и установлена их принадлежность к филогенетической линии 0.ANT античного биовара основного подвида [12-14]. Однако поскольку сведения по патогенным штаммам Y. pseudotuberculosis из Сарыджазского и других высокогорных очагов Тянь-
Шаня отсутствуют, нами исследованы их фенотипи-ческие и генетические свойства и проведена молекулярная идентификация по данным сравнительного полногеномного SNP-анализа.
Материалы и методы
Изучение культурально-морфологических, биохимических свойств использованных штаммов Y pestis и Y pseudotuberculosis проводили в соответствии с традиционными методами лабораторной диагностики чумы и патогенных иерсиний [15]. Для дифференциации использовали диагностические бактериофаги - диагностический чумной покровской, диагностический чумной Л-413С и диагностический псевдотуберкулезный; иммуноглобулины чумные флуоресцирующие производства РосНИПЧИ «Микроб», продукцию пестицина и чувствительность к нему. Штаммы выращивали при температуре 28 °С в течение 24-48 часов на LB-бульоне и агаре. Выделение ДНК штаммов Y pestis и Y pseudotuberculosis проводили с помощью набора PureLink Genomic DNA Mini Kit (Invitrogen, США). Для полногеномного секвенирования штаммов использовали Ion S5 XL System (Thermo Fischer Scientific). Для обработки данных и сборки последовательностей сырых ридов de novo применяли Ion Torrent Suite software package, 5.12 и Newbler gsAssembler 2.6. Поиск маркерных SNPs проводили с использованием программы Wombac 2.0 на базе операционной системы BioLinux 8.0. Дендрограмму строили методом Maximum Likelihood с применением программы PhyML 3.1 и модели HKY85. Визуализацию дендро-граммы выполняли в программе FigTree 1.4.3.
Результаты и обсуждение
Штаммы Y. pestis 1710 и 1701 выделены в разных участках Сарыджазского высокогорного очага в составе тянь-Шаньского высокогорного очага от сурков Marmota в 1971 г. При их изучении выявлено, что штаммы неоднородны по составу клеток. каждый штамм был разделен на две субпопуляции - 1710/1 и 1710/2; 1701/1 и 1701/2. Сравнение субпопуляций проводили по диагностическим признакам, используемым для дифференциации Y. pes-tis и Y pseudotuberculosis [15]. Полученные данные приведены в табл. 1.
В итоге по комплексу проведенных исследований получены чистые культуры псевдотуберкулезного микроба, которые обозначены как Y pseudotuberculosis 1710 и Y pseudotuberculosis 1701. Штаммы являются прототрофами и растут на минимальном агаре без добавления аминокислот. Поскольку данные по штаммам Y pseudotuberculosis, циркулирующим в Сарыджазском и других тянь-Шаньских высокогорных очагах, в литературе отсутствуют, нами проведены исследования по их молекулярно-генетической идентификации в срав-
Таблица 1 / Table 1
сравнительный анализ свойств клеток разных субпопуляций в смешанных культурах Y. pestis 1710 и 1701
Comparative analysis of the properties of cells of different subpopulations in mixed cultures of Y. pestis 1710 and 1701
Диагностические признаки Diagnostic properties Штаммы Yersinia Strains of Yersinia
1710/1 1710/2 1701/1 1701/2
Лизис диагностическим чумным бактериофагом Покровской Lysis by the diagnostic plague bacteriophage of Pokrovskaya + - + -
Лизис диагностическим чумным бактериофагом Лариной Л-413С Lysis by the diagnostic plague bacteriophage of Larina L-413S + - + -
Лизис диагностическим псевдотуберкулезным бактериофагом Lysis by diagnostic pseudotuberculosis bacteriophage + + + +
Выявление в мазках с помощью чумных флуоресцирующих иммуноглобулинов Detection in smears using plague fluorescent immunoglobulins + - + -
Наличие подвижности Mobility - + - +
Ферментация мочевины Fermentation of urea - + - +
Продукция пестицина Pesticine production + - + -
Чувствительность к пестицину Pesticin sensitivity - + - +
Рост на минимальном агаре Growth on minimal agar - + - +
Наличие плазмид The presence of plasmids pCad, pFra, pPst - pCad, pFra, pPst -
Установление видовой принадлежности и обозначение полученной чистой культуры Species identification and designation of the resulting pure culture Y pestis 1710 Y. pseudotuberculosis 1710 Y pestis 1701 Y. pseudotuberculosis 1701
нении со штаммами псевдотуберкулеза из других регионов мира. Выделена ДНК штаммов Y pseudotuberculosis 1710 и 1701 и определена их полногеномная нуклеотидная последовательность.
Для проведения молекулярно-генетической идентификации полученных штаммов Y. pseudotuberculosis и установления их филогенетических связей были использованы полногеномные последовательности 30 других штаммов Y. pseudotuberculosis из базы данных NCBI GenBank, выделенных на протяжении XX в. в разных регионах мира (табл. 2). Данные по штаммам Y pseudotuberculosis В-6862-6866 и B-6796 приведены в соответствии с паспортами, полученными из Государственной коллекции патогенных микроорганизмов и клеточных культур ФБУН ГНЦ ПМБ [16].
Филогенетическое дерево взятых в работу штаммов Y pseudotuberculosis представлено на рисунке.
на дендрограмме видна четкая кластеризация штаммов Y. pseudotuberculosis по степени их филогенетического родства. Отдельные ветви составили штаммы разных сероваров. Так, отдельную ветвь составили штаммы O:1 серовара, которые разделились на два подветви. в первую подветвь вошли штаммы O:1a серовара из Италии, Финляндии и Канады, время выделения которых в NCBI GenBank указано как 1900-2008 гг. Другая подветвь состоит преимущественно из штаммов O:1b серовара, выделенных в Англии в 1983 г., или с неизвестным происхождением. В целом представители этой ветви O:1 серовара
выделены в Европе, Северной Америке, Австралии, что свидетельствует об их глобальном распространении. Также на филогенетическом дереве псевдотуберкулеза тесно сгруппировались штаммы O:2 серовара, полученные в разных странах (Италия, Франция, Китай) (рисунок).
Выделенные нами штаммы Y pseudotuberculo-sis 1710 и 1701 вошли в филогенетическую группу, включающую штаммы O:3 серовара. отдельную подветвь этой филогенетической группы составили штаммы Y. pseudotuberculosis В-6796 и В-6863, выделенные в Ставропольском крае в 1957 и 1961 гг. Также отдельную подветвь O:3 серогруппы образовали штаммы В-6864 (Ставропольский край, 1940), В-6865 и В-6866 (Ленинградская обл., 1955) и два штамма из дальнего зарубежья - IP32938 (Аргентина, 1900/2008) и IP32544 (ЮАР, 1990). Таким образом, штаммы O:3 серовара тоже имеют глобальное распространение и получены на территории Европы, Южной Америки и Южной Африки. Выделенные нами штаммы Y. pseudotuberculosis 1710 и 1701 из Сарыджазского высокогорного очага (суслики Marmota, 1971) вошли в отдельный кластер совместно со штаммом псевдотуберкулеза В-6862 О:3 серовара, полученным от большой песчанки Rhombomys opimus в Туркменской АССР (Марийская обл., 1961). Поскольку эти штаммы выделены на территории трех республик центральной Азии, но на значительном расстоянии друг от друга, это свидетельствует о широком распространении штаммов этой подветви
Таблица 2 / Table 2
Штаммы Y. pestis и Y. pseudotuberculosis, использованные в работе Y pestis and Y. pseudotuberculosis strains used in the work
Штамм Strain Место выделения Site of isolation Источник, время выделения Source, date of isolation Серовар Serovar Наличие плазмид Presence of plasmids
1 2 3 4 5
Y. pestis
C092 Колорадо, США Colorado, USA больной, 1992 patient, 1992 pCad (pYV), pFra, pPst
Y. pseudotuberculosis
A-1701 Сарыджазский высокогорный очаг, Нарынкольский р-н, Республика Казахстан Sarydzhaz high-mountain focus, Narynkol district, Republic of Kazakhstan сурок Marmota, 1971 Marmota marmot, 1971 н/д n/d pCad
A-1710 Сарыджазский высокогорный очаг, ур. Кок-Пак, Кокпакский мезоочаг, Киргизская Республика Sarydzhaz high mountain focus, Kok-Pak natural landmark, Kokpak meso-focus, Kyrgyz Republic сурок Marmota, 1971 Marmota marmot, 1971 н/д n/d pCad
B-6863 Ставропольский край, Благодарненский р-н Stavropol Territory, Blagodarnensky District малый суслик Spermopilus pygmaeus, 1961 small souslik Spermopilus pygmaeus, 1961 O:3 pCad
B-6865 Ленинградская обл., Тосненский р-н, д. Ям-Ижора Leningrad Region, Tosnensky Distr., Yam-Izhora village домовая мышь Mus musculus, 1955 house mouse Mus musculus, 1955 O:3 pCad
B-6864 Ставропольский край, Буденновский р-н, с. Прасковея Stavropol Territory, Budennovsky district, Praskoveya village малый суслик Spermopilus pygmaeus, 1940 г. small souslik Spermopilus pygmaeus, 1940 O:3 pCad
B-6862 Туркменистан, Марийская обл., 15 км ю.-з. ст. Илотань Turkmenistan, Mari Region, 15 km south-west of Ilotan station большая песчанка Rhombomys opimus, 1961 great gerbil Rhombomys opimus, 1961 O:3 pCad
B-6796 Ставропольский край, Новоселецкий р-н Stavropol Territory, Novoseletsky Distr. малый суслик Spermophilus pygmaeus, 1957 small souslik Spermophilus pygmaeus, 1957 0:3 pCad
B-6866 Ленинградская обл., Тосненский р-н, д. Ям-Ижора Leningrad Region, Tosnensky Distr., Yam-Izhora village домовая мышь Mus musculus, 1955 house mouse Mus musculus, 1955 O:3 pCad
IP32938 Аргентина Argentina 1900/2008* O:3 нет данных (н/д) no data (n/d)
IP32544 ЮАР Republic of South Africa 1900/2008 O:3 н/д n/d
OK5586 Япония Japan 1990 O:3 н/д n/d
OK6O88 Япония Japan 1990 0:10 н/д n/d
PT682 Япония Japan 1987 0:2b н/д n/d
IP33177 РФ RF 1900/2008 0:1 н/д n/d
1231 РФ RF 1985 0:4b н/д n/d
IP31758 РФ, Приморский р-н RF, Primorsky district 1966 0:1b н/д n/d
IP33250 РФ RF 2001 0:3 н/д n/d
No5 Новая Зеландия New Zealand 1900/2008 0:2b н/д n/d
MW109-2 Япония Japan 1900/2008 0:11 н/д n/d
R-819 Япония Japan 1900/2008 0:5b н/д n/d
IP33054 Испания Spain 1900/2008 0:2 н/д n/d
N912 Китай China 1900/2008 0:2b н/д n/d
FDAARGOS-416 н/д n/d н/д n/d 0:2b н/д n/d
Окончание табл. 2 /Ending of the Table 2
1 2 3 4 5
IP32921 Франция France 1900/2008 O:2 н/д n/d
B-7194 н/д n/d н/д n/d O:1b н/д n/d
B-7195 н/д n/d н/д n/d O:1b н/д n/d
IP32670 Англия England 1983 O:1b н/д n/d
IP33038 Австралия Australia 1900/2008 O:1 н/д n/d
2888 Италия Italy 1900/2008 O:1a н/д n/d
260 Канада Canada 1900/2008 O:1a н/д n/d
IH111554 Финляндия Finland 1900/2008 O:1a н/д n/d
Примечания: н/д - нет данных.
*Годы выделения приведены по данным из NCBI GenBank. Note: n/d - no data.
*Years of isolation are based on data from NCBI GenBank
B_6796 Stavropol Territory, 1957.0:3
B_6863 Stavropol Territory, 1961,0:3
B_6864 Stavropol Territory, 1940,0:3
B_6865 Leningrad Region, 1955,0:3
B_6866 Leningrad Region, 1955,0:3
1P32938 Argentina, 1900/2008,0:3
1P32544 Republic of South Africa, 1900/2008,0:3
B_6862 Turkmenistan, 1961,0:3
1701 Republic of Kazakhstan,Sarydzhaz high-mountain focus,19711 1710 Kyrgyz Republic, Sarydzhaz high mountain focus,1971
C-OK5586 Japan,1990,0:3 OK6O88 Japan,1990,0:10 PT682 Japan,1987.0:2b
0:3
г IP33177 Russia, 1990/2008,0:1
1231
Russia, 1988,0:4b
IP31758 Russia, 1966,0:1b — IP33250 Russia, 2001,0:3
-No5 New Zealand, 1900/2008,0:2b
MW109_2 Japan, 1900/2008,0:1 R819 Japan 1900/2008,0:5b
I—*
"HI,
H
IP33054 Spain 1900/2008,0:2 N912 China 1900/2008,0:2b
-C092 Yersinia pestis
г FDAARGOS_416 0:2b ЧР32921 France 1900/2008,0:2 B_7194 0:lli B.7195 0:1b
IP32670 England, 1983,0:1b IP33038 Australia, 1900/2008,0:1 ,1 0:1a
"I 2888 Italy, 1900/2008,0:1a Г 260 Canada 1900/2008,0:la 11H111554 Finland 1900/2008.0:1 a
0:2,0:2b
0:la, 0:lb
Филогенетическое родство штаммов Y. pseudotuberculosis 1710 и 1701 из Сарыджазского высокогорного очага в Тянь-Шане по данным полногеномного секвенирования на основе 11575 выявленных коровых SNPs. Метод Maximum Likelihood c моделью замены HPY85 при помощи программы PhyML 3.1, с 500-бутстреп поддержкой
Phylogenetic relations of Y. pseudotuberculosis strains 1710 and 1701 from the Sarydzhaz high-mountain focus in the Tien-Shan according to whole genome sequencing data based on 11575 identified core SNPs. Maximum Likelihood method with HPY85 replacement model using PhyML 3.1 software, with 500 bootstrap support
Y pseudotuberculosis в центральноазиатских природных очагах чумы. Данные филогенетического анализа позволяют предположить, что штаммы Y. pseudotuberculosis 1710 и 1701 из Сарыджазского высокогорного очага в Тянь-Шане относятся к 0:3 серовару, поскольку входят в филогенетическую группу, состоящую только из штаммов 0:3 серовара.
Еще одну отдельную подветвь на дендрограмме составили штаммы, выделенные в Японии, России (включая Приморский регион), Новой Зеландии преимущественно в 1966-2001 гг. По-видимому, они представляют штаммы дальневосточной скар-латиноподобной лихорадки. Эта подветвь включает псевдотуберкулезные штаммы, относящиеся к разным сероварам: 01-05, 010-011, - что может быть связано с изменчивостью 0-антигена у этой филогенетической группы Y pseudotuberculosis.
Таким образом, нами впервые проведено изучение свойств и молекулярно-генетическая идентификация штаммов псевдотуберкулезного микроба, полученных от грызунов в Сарыджазском высокогорном очаге Тянь-Шаня. Установлено, что они являются прототрофами и вошли в группу штаммов
Y pseudotuberculosis, относящихся к 0:3 серовару, что позволяет предположить их принадлежность к этому серовару. Штаммы 1710 и 1701 выделены от сурков, а родственный им штамм В-6862 - от большой песчанки в Туркмении. Штаммы патогенны для грызунов и представляют опасность для человека. Штаммы Y. pseudotuberculosis часто выделяются от грызунов в очагах чумы совместно с Y. pestis, что необходимо учитывать при выполнении дифференциальной лабораторной диагностики патогенных иерсиний при проведении эпидемиологического мониторинга в природных очагах.
конфликт интересов. Авторы подтверждают отсутствие конфликта финансовых/нефинансовых интересов, связанных с написанием статьи.
список литературы
1. Parkhill J., Wren B.W., Thomson N.R., Titball R.W., Holden M.T., Prentice M.B., Sebaihia M., James K.D., Churcher C., Mungall K.L., Baker S., Basham D., Bentley S.D., Brooks K., Cerdeno-Tarraga A.M., Chillingworth T., Cronin A Davies R.M., Davis P., Dougan G., Feltwell TT, Hamlin N., Holroyd S., Jagels K., Karlyshev A.V., Leather S., Moule S., Oyston P.C., Quail M., Rutherford K., Simmonds M., Skelton J., Stevens K., Whitehead S., Barrell B.G. Genome sequence of Yersinia pestis, the causative agent of plague. Nature. 2001; 413(6855):523-7. DOI: 10.1038/35097083.
2. Skurnik M., Peippo A., Ervelä E. Characterization of the O-antigen gene clusters of Yersinia pseudotuberculosis and the cryptic O-antigen gene cluster of Yersinia pestis shows that the plague bacillus is most closely related to and has evolved from Y. pseudotuberculosis serotype O:1b. Mol. Microbiol. 2000; 37(2):316-30. DOI: 10.1046/ j.1365-2958.2000.01993.x.
3. Wren B.W. The Yersiniae - a model genus to study the rapid evolution of bacterial pathogens. Nat. Rev. Microbiol. 2003; 1(1):55-64. DOI: 10.1038/nrmicro730.
4. Chain P.S., Carniel E., Larimer F.W., Lamerdin J., Stoutland P.O., Regala W.M., Georgescu A.M., Vergez L.M., Land M.L., Motin V.L., Brubaker R.R., Fowler J., Hinnebusch J., Marceau M., Medigue C., Simonet M., Chenal-Francisque V., Souza B., Dacheux D., Elliott J.M., Derbise A., Hauser L.J., Garcia E. Insights into the evolution of Yersinia pestis through whole-genome comparison with Yersinia pseudotuberculosis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2004; 101(38):13826-31. DOI: 10.1073/pnas.0404012101.
5. Reuter S., Connor T.R., Barquist L., Walker D., Feltwell T., Harris S.R., Fookes M., Hall M.E., Petty N.K., Fuchs T.M.,
Corander J., Dufour M Ringwood T., Savin C., Bouchier C., Martin L., Miettinen M., Shubin M., Riehm J.M., Laukkanen-Ninios R., Sihvonen L.M., Siitonen A., Skurnik M., Falcao J.P., Fukushima H., Scholz H.C., Prentice M.B., Wren B.W., Parkhill J., Carniel E., Achtman M., McNally A., Thomson N.R. Parallel independent evolution of pathogenicity within the genus Yersinia. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2014; 111(18):6768-73. DOI: 10.1073/pnas.1317161111.
6. McNally A., Thomson N.R., Reuter S., Wren B.W. Add, stir and reduce: Yersinia spp. as model bacteria for pathogen evolution. Nat. Rev. Microbiol. 2016; 14(3):177-90. DOI: 10.1038/ nrmicro.2015.29.
7. Tsubokura M., Aleksic S. A simplified antigenic scheme for serotyping of Yersinia pseudotuberculosis: phenotypic characterization of reference strains and preparation of O and H factor sera. Contrib. Microbiol. Immunol. 1995; (13):99-105.
8. Gemski O.P., Lazere J.R., Casey T., Wohlhieter J.A. Presence of a virulence-associated plasmid in Yersinia pseudotuberculosis. Infect. Immun. 1980; 28(3):1044-7. DOI: 10.1128/iai.28.3.1044-1047.1980.
9. Gemski P., Lazere J.R., Casey T. Plasmid associated with pathogenicity and calcium dependency of Yersinia enterocolitica. Infect. Immun. 1980; 27(2):682-5. DOI: 10.1128/iai.27.2.682-685.1980.
10. Portnoy D.A., Martinez R.J. Role of a plasmid in the pathogenicity of Yersinia species. Curr. Top. Microbiol. Immunol. 1985; 118:29-51. DOI: 10.1007/978-3-642-70586-1 3.
11. Кутырев B.B., Попов Ю.А., Проценко Ö.A. Плазмиды патогенности Yersinia pestis. Молекулярная генетика, микробиология и вирусология. 1986; 6:3-11.
12. Eroshenko G.A., Nosov N.Y., Krasnov Y.M., Oglodin Y.G., Kukleva L.M., Guseva N.P., Kuznetsov A.A., Abdikarimov S.T., Dzhaparova A.K., Kutyrev V.V. Yersinia pestis strains of ancient phylogenetic branch 0.ANT are widely spread in the high-mountain plague foci of Kyrgyzstan. PLoS One. 2017; 12(10):e0187230. DOI: 10.1371/journal.pone.0187230.
13. Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al'hova Zh.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/ fmicb.2018.01106.
14. Ерошенко Г.А., Джапарова А.К., Оглодин Е.Г., Альхова Ж.В., Куклева Л.М., Кузнецов A.A., Краснов Я.М., Абдикаримов С.Т., Кутырев В.В. Филогеография штаммов Yersinia pestis ветви 0.ANT, выделенных в Тянь-Шане и Памиро-Алае в XX-XXI веках. Проблемы особо опасных инфекций. 2020; 1:76-84. DOI: 10.21055/0370-1069-2020-1-76-84.
15. Онищенко Г.Г., Кутырев В.В., редакторы. Лабораторная диагностика особо опасных инфекционных болезней. Практическое руководство. М.: ЗАО «Шико»; 2013. 560 с.
16. Platonov M.E., Blouin Y., Evseeva V.V., Afanas'ev M.V., Pourcel C., Balakhonov S.V., Vergnaud G., Anisimov A.P. Draft genome sequences of five Yersinia pseudotuberculosis ST19 isolates and one isolate variant. Genome Announc. 2013; 1(2):e0012213. DOI: 10.1128/genomeA.00122-13.
References
1. Parkhill J., Wren B.W., Thomson N.R., Titball R.W., Holden M.T., Prentice M.B., Sebaihia M., James K.D., Churcher C., Mungall K.L., Baker S., Basham D., Bentley S.D., Brooks K., Cerdeno-Tarraga A.M., Chillingworth T., Cronin A., Davies R.M., Davis P., Dougan G., Feltwell T., Hamlin N., Holroyd S., Jagels K., Karlyshev A.V., Leather S., Moule S., Oyston P.C., Quail M., Rutherford K., Simmonds M., Skelton J., Stevens K., Whitehead S., Barrell B.G. Genome sequence of Yersinia pestis, the causative agent of plague. Nature. 2001; 413(6855):523-7. DOI: 10.1038/35097083.
2. Skurnik M., Peippo A., Ervelä E. Characterization of the O-antigen gene clusters of Yersinia pseudotuberculosis and the cryptic O-antigen gene cluster of Yersinia pestis shows that the plague bacillus is most closely related to and has evolved from Y. pseudotuberculosis serotype O:1b. Mol. Microbiol. 2000; 37(2):316-30. DOI: 10.1046/j.1365-2958.2000.01993.x.
3. Wren B.W. The Yersiniae - a model genus to study the rapid evolution of bacterial pathogens. Nat. Rev. Microbiol. 2003; 1(1):55-64. DOI: 10.1038/nrmicro730.
4. Chain P.S., Carniel E., Larimer F.W., Lamerdin J., Stoutland P.O., Regala W.M., Georgescu A.M., Vergez L.M., Land M.L., Motin V.L., Brubaker R.R., Fowler J., Hinnebusch J., Marceau M., Medigue C., Simonet M., Chenal-Francisque V., Souza B., Dacheux D., Elliott J.M., Derbise A., Hauser L.J., Garcia E. Insights into the evolution of Yersinia pestis through whole-genome comparison with Yersinia pseudotuberculosis. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2004; 101(38):13826-31. DOI: 10.1073/pnas.0404012101.
5. Reuter S., Connor T.R., Barquist L., Walker D., Feltwell T., Harris S.R., Fookes M., Hall M.E., Petty N.K., Fuchs T.M., Corander J., Dufour M., Ringwood T., Savin C., Bouchier C., Martin
L Miettinen M., Shubin M., Riehm J.M., Laukkanen-Ninios R., Sihvonen L.M., Siitonen A., Skumik M., Falcao J.P., Fukushima H., Scholz H.C., Prentice M.B., Wren B.W., Parkhill J., Camiel E., Achtman M., McNally A., Thomson N.R. Parallel independent evolution of pathogenicity within the genus Yersinia. Proc. Natl Acad. Sci. USA. 2014; 111(18):6768-73. DOI: 10.1073/pnas.1317161111.
6. McNally A., Thomson N.R., Reuter S., Wren B.W. Add, stir and reduce: Yersinia spp. as model bacteria for pathogen evolution. Nat. Rev. Microbiol. 2016; 14(3):177-90. DOI: 10.1038/ nrmicro.2015.29.
7. Tsubokura M., Aleksic S. A simplified antigenic scheme for serotyping of Yersinia pseudotuberculosis: phenotypic characterization of reference strains and preparation of O and H factor sera. Contrib. Microbiol. Immunol. 1995; (13):99-105.
8. Gemski O.P., Lazere J.R., Casey T., Wohlhieter J.A. Presence of a virulence-associated plasmid in Yersinia pseudotuberculosis. Infect. Immun. 1980; 28(3):1044-7. DOI: 10.1128/iai.28.3.1044-1047.1980.
9. Gemski P., Lazere J.R., Casey T. Plasmid associated with pathogenicity and calcium dependency of Yersinia enterocolitica. Infect. Immun. 1980; 27(2):682-5. DOI: 10.1128/iai.27.2.682-685.1980.
10. Portnoy D.A., Martinez R.J. Role of aplasmid in the pathogenicity of Yersinia species. Curr. Top. Microbiol. Immunol. 1985; 118:29-51. DOI: 10.1007/978-3-642-70586-1_3.
11. Kutyrev V.V., Popov Yu.A., Protsenko O.A. [Plasmids of pathogenicity of Yersinia pestis]. Molekulyarnaya Genetika, Mikrobiologiya i Virusologiya [Molecular Genetics, Microbiology and Virology]. 1986; 6:3-11.
12. Eroshenko G.A., Nosov N.Y., Krasnov Y.M., Oglodin Y.G., Kukleva L.M., Guseva N.P., Kuznetsov A.A., Abdikarimov S.T., Dzhaparova A.K., Kutyrev V.V. Yersinia pestis strains of ancient phylogenetic branch 0.ANT are widely spread in the high-mountain plague foci of Kyrgyzstan. PLoS One. 2017; 12(10):e0187230. DOI: 10.1371/journal.pone.0187230.
13. Kutyrev V.V., Eroshenko G.A., Motin V.L., Nosov N.Y., Krasnov J.M., Kukleva L.M., Nikiforov K.A., Al'hova Zh.V., Oglodin E.G., Guseva N.P. Phylogeny and classification of Yersinia pestis through the lens of strains from the plague foci of Commonwealth of
Independent States. Front. Microbiol. 2018; 9:1106. DOI: 10.3389/ fmicb.2018.01106.
14. Eroshenko G.A., Dzhaparova A.K., Oglodin E.G., Al'khova Zh.V., Kukleva L.M., Kuznetsov A.A., Krasnov Ya.M., Abdikarimov S.T., Kutyrev V.V. [Phylogeny of Yersinia pestis Strains Belonging to 0.ANT Branch, I solated in Tien-Shan and Pamir-Alay in XX-XXI Centuries]. Problemy Osobo Opasnykh Infektsii [Problems of Particularly Dangerous Infections]. 2020; (1):76-84. DOI: 10.21055/0370-1069-2020-1-76-84.
15. Onishchenko G.G., Kutyrev V.V., editors. [Laboratory Diagnostics of Particularly Dangerous Infectious Diseases. Practice Guidelines]. Moscow: "Shiko"; 2013. 560 p.
16. Platonov M.E., Blouin Y., Evseeva V.V., Afanas'ev M.V., Pourcel C., Balakhonov S.V., Vergnaud G., Anisimov A.P. Draft genome sequences of five Yersinia pseudotuberculosis ST19 isolates and one isolate variant. Genome Announc. 2013; 1(2):e0012213. DOI: 10.1128/genomeA.00122-13.
Authors:
Dzhaparova A.K., Berdiev S.K. Republican Center for Quarantine and Particularly Dangerous Infections of the Ministry of Health of the Kyrgyz Republic. 92, Skryabina St., Bishkek, Kyrgyz Republic. E-mail: rckooi@mail.ru.
Eroshenko G.A., Nikiforov K.A., Kukleva L.M., Al'khova Zh.V., Kutyrev V.V. Russian Research Anti-Plague Institute "Microbe". 46, Universitetskaya St., Saratov, 410005, Russian Federation. E-mail: rusrapi@microbe.ru.
об авторах:
Джапарова А.К., Бердиев С.К. Республиканский центр карантинных и особо опасных инфекций Министерства здравоохранения Кыргызской Республики. Кыргызская Республика, Бишкек, ул. Скрябина, 92. E-mail: rckooi@mail.ru.
Ерошенко Г.А., Никифоров К.А., Куклева Л.М., Альхова Ж.В., Кутырев В.В. Российский научно-исследовательский противочумный институт «Микроб». Российская Федерация, 410005, Саратов, ул. Университетская, 46. E-mail: rusrapi@microbe.ru.
