CC BY
532
ISSN 0869-4362
Русский орнитологический журнал 2019, Том 28, Экспресс-выпуск 1747: 1305-1313
Головной мозг и сенсорные системы птиц: современное представление
Т.Б.Голубева, Е.В.Корнеева
Второе издание. Первая публикация в 2018*
Последние 20 лет знаменуются кардинальными изменениями в представлениях о головном мозге птиц; прежде всего это касается общих понятий и детальных данных о роли переднего мозга (Reiner et al. 2004a,b, 2005; Walsh, Milner 2011; Güntürkün et al. 2017). Существенную роль в пересмотре представлений о морфологии и функциях мозга птиц сыграли исследования морфологического строения, связей и функциональной активности различных структур мозга, которые ведутся с конца 1960-х годов (см. Reiner et al. 2004a; Wang et al. 2010; Wild et al. 2010; Karten 2015), многочисленные работы по экспрессии ранних генов, уточняющих активацию различных областей мозга при разных возбуждениях (см. Güntürkün et al. 2017), и всё увеличивающийся поток работ по изучению поведения птиц и их когнитивных способностей (см. Зорина, Смирнова 2018). Большой вклад в понимание функций мозга внесли результаты изучения зрения, слуха, сома-тосенсорной рецепции и других сенсорных систем, а также центральной регуляции пения и вокального обучения. Ведущие специалисты в области морфологии мозга птиц провели огромную работу, пересмотрели и дали новые названия отделам переднего мозга птиц, соответствующие их структуре, функции и происхождению (Reiner et al. 2004a). Несмотря на попытки использовать унифицированные названия, в публикациях по-прежнему царит разноголосица в терминологии, что несколько затрудняет понимание.
В отношении мозга птиц есть и традиционные заблуждения. Во многих статьях о мозге, поведении, интеллекте птиц авторы подчёркивают, что мозг птиц маленький по сравнению с мозгом млекопитающих. Часто такое утверждение сопровождается рисунками мозга человека и голубя или «певчей птицы» одинакового размера и во вставке — пропорционально уменьшенными. Действительно, при таком сравнении мозг голубя оказывается маленьким (Iwaniuk et al. 2005; Olkowicz et al. 2016). При этом общая масса тела голубя в четыре с лишним раза меньше мозга человека, не говоря уже о размере амадины, которая обычно подразумевается под «певчей птицей». Мозг позвоночных, как
* Голубева Т.Б., Корнеева Е.В. 2018. Головной мозг и сенсорные системы птиц: современное представление II Орнитология: история, традиции, проблемы и перспективы. Материалы Всерос. конф., посвящ. 120-летию со дня рождения профессора Г.П.Дементьева. М.: 119-128.
и многие структуры и ряд функций, находится в аллометрической зависимости от массы тела. У крупных видов абсолютная масса мозга больше, но у мелких видов масса мозга составляет большую часть от массы тела (Nealen, Ricklefs 2001). Мозг птиц и млекопитающих относительно больше, чем мозг позвоночных остальных классов. Линии регрессии массы мозга в зависимости от массы тела птиц и млекопитающих почти совпадают, то есть эндотермные животные с одинаковой массой тела имеют примерно одинаковую массу мозга. Зависимость размера мозга от массы тела у них описывается уравнением:
W = 0.078т0-689,
где W - масса мозга, а т - масса тела (Yu et al. 2014). То, что большой мозг имеют воробьиные, известно давно. Благодаря выполненному недавно сравнительному анализу массы головного мозга птиц Австралии оказалось, что самый большой мозг у попугаев, воробьиные на втором месте (Franklin et al. 2014). Большинство птенцовых видов, основную массу которых составляют представители отрядов Passeriformes и Psit-taciformes, обладают большим мозгом, но есть и исключения: мозг птенцовых Columbiformes относительно мал. У новокаледонской вороны Corvus moneduloides, использующей орудия для извлечения личинок, масса мозга заметно больше, чем у остальных врановых (Mehlhorn et al. 2010).
Недавно выяснилось, что при равной массе мозга количество нейронов в головном мозге у птиц больше, чем у млекопитающих. Это удалось показать с применением метода, позволяющего после превращения мозга в гомогенные изотропные суспензии ядер клеток иммуноци-тохимически идентифицировать ядра как принадлежавшие нейронам или не нервным клеткам (Herculano-Houzel et al. 2005). В мозге птиц содержится примерно в два раза больше нейронов, чем в мозге млекопитающих с равной массой мозга (Olkowicz et al. 2016), нервные клетки в мозге птиц плотнее упакованы. При этом у врановых и попугаев относительно большее количество нейронов сосредоточено в паллиаль-ных структурах переднего мозга (по сравнению с остальными птицами и млекопитающими).
Основные изменения в представлениях о мозге птиц относятся к конечному мозгу. Но поскольку во многих руководствах, учебниках и введениях в монографии центры различных функциональных систем продолговатого, среднего и промежуточного мозга объявляются «центрами проводящих путей» или «передаточными реле» на пути от периферии к коре или её аналогам, кратко остановимся на составе и некоторых функциях основных отделов мозга.
Задний мозг rhombencephalon состоит из продолговатого мозга, моста и мозжечка. В продолговатом мозге у птиц, как и у всех позвоночных, находится центры, запускающие и контролирующие работу серд-
ца, артериальное давление, дыхание, пищеварение. С этими функциями связана и ретикулярная формация. Кроме того, и что очень важно, там находятся ядра соматосенсорной чувствительности спинного мозга и V-XII головных нервов. Уже на уровне ядер продолговатого мозга (как, впрочем, и в периферических, рецепторных отделах сенсорных систем) происходит обработка сенсорной информации и продолжается на всех уровнях в путях, которых в сенсорных системах обычно не меньше двух. Так, у птиц продолжают исследовать механизм определения местоположения источника звука по интеруральной задержке: уже в первичных ядрах продолговатого мозга начинаются пути обработки сигнала: в магноцеллюлярном и затем ламинарном ядрах — по временным характеристикам, а по интенсивности путь обработки идёт от ангулярного ядра (Necker 2000; Wagner et al. 2013; Pena, Gutfreund 2014; Carr et al. 2015). Результаты изучения экспрессии ранних генов в основном и спинальном ядрах тройничного нерва вместе с результатами поведенческих экспериментов, несмотря на проблему с выявлением чувствительных к перемене магнитного поля рецепторов, доказывают участие и глазничной ветви тройничного нерва в магнитной ориентации (Heyers et al. 2010).
Мозжечок птиц в связи с освоением ими трёхмерного пространства, как правило, очень большой по сравнению с мозжечком других позвоночных. Особенно он велик у попугаев, врановых, дятлов и сов. У вра-новых, попугаев и дятлов заметно увеличены доли мозжечка, связанные с тройничным нервом и зрением, это объясняется прежде всего разнообразным использованием клюва как инструмента с обязательным участием зрения. У сов достоверно более развиты вестибулярные и соматосенсорные каудальные доли мозжечка, что объясняют их специализацией ночных хищников (Sultan 2005). Как и у млекопитающих, у птиц есть два ядра в стволе мозга, из которых идут проекции в мозжечок и которые получают проекции из конечного мозга. В отличие от млекопитающих, птицы обладают ещё и претектальным ядром (медиальное спирообразное ядро - SpM), которое соединяет конечный мозг с мозжечком. Именно это ядро, а не ядра ствола мозга, значительно увеличено у попугаев, и относительный размер этого ядра хорошо коррелирует с относительным размером конечного мозга у всех птиц. Это говорит о том, что у птиц путь «конечный мозг — SpM — мозжечок» может играть такую же роль, как кортико-понто-мозжечковый путь млекопитающих, позволяя контролировать мелкие двигательные навыки и сложные когнитивные процессы. Есть надежда, что дальнейшее изучение ядра SpM поможет прояснить роль телеэнцефало-моз-жечкого пути в эволюции сложных когнитивных способностей птиц (Gutierrez-Ibanez et al. 2018).
Средний мозг mesencephalon у птиц хорошо развит и имеет типич-
ное для позвоночных строение. Он состоит из тегментума tegmentum, спрятанного под полушариями, тектума tectum и полукружного вздутия torus semicircularis. В тегментуме (покрышке) находятся ядра общего моторного и окуломоторного контроля, в том числе и вышеупомянутое ядро SpM. Из этой области, отвечающей за движение глазного яблока, поднятие века, реакцию зрачков на свет, выходит III пара головных нервов n. oculomotorius. Для выполнения этой функции сюда приходит информация от сетчатки, переключившись в зрительном тектуме. Блоковый нерв (IV, n. trochlearis) отходит приблизительно в вентролатеральной области среднего мозга. Тектум — сложная слоистая структура, число слоёв у птиц не менее 15. Зрительная часть тек-тума наиболее изучена и настолько хорошо развита, что некоторые современные авторы используют название «зрительный тектум» tectmun opticum для всего тектума, но в тектум приходит информация и от других сенсорных систем, и некоторые исследователи применяют для этой структуры термин tectum mesencephali. Аксоны ганглиозных клеток сетчатки приходят в верхние 7 слоёв, слуховой и тактильный входы — в нижние слои (Luksch 2003). У птиц зрительный тектум особенно велик, что отражает важность зрения для большинства птиц. Тектум выпячивается латерально, его часто называют «зрительными долями». Вентральная относительно III желудочка часть, полукружное вздутие, получает информацию от ядер продолговатого мозга VIII нерва, в основном от слуховых ядер (Carr, Boudreau 1991; Krützfeldt et al. 2010). Поскольку в этом образовании наиболее изучено и наиболее велико именно слуховое ядро среднего мозга, nucleus mesencephalicus lateralis pars dorsalis (MLD), гомолог внутренних бугров четверохолмия, большинство авторов используют либо название ядра — MLD (Carr et al. 2015; и др.), либо, по аналогии с мозгом млекопитающих, термин «внутренние бугры четверохолмия» — inferior colliculi — IC (Krützfeldt et al. 2010; Wagner 2003; и др.). На уровне среднего мозга происходит важный этап обработки информации от зрительной, слуховой и других сенсорных систем, в том числе, имеет место конвергенция соматосен-сорной и слуховой информации (Wild 1995). Хорошо изучено создание пространственной карты на основании зрительной и слуховой афферен-тации для определения местонахождения добычи у сипухи Tyto alba (Knudsen 2002; Singheiser et al. 2012; Wagner et al. 2013; Pena, Gutfreund 2014). Центральное ядро внутренних бугров ICC получает прямую иннервацию от контралатерального ламинарного ядра и непрямую - от ипсилатерального ядра через контралатеральное дорзальное ядро латерального лемниска. Сипухи кодируют информацию об инте-руральной временной задержке, используя карту места, которую создаёт активность нейронов IC (MLD), настроенных на местоположение источника звука в пространстве (Carr et al. 2015). Благодаря изящному
методическому приёму — надеванию на совят определённого возраста очков с линзами, смещающими изображение на 23°, — исследовано формирование и взаимодействие акустической (в IC) и зрительной (в тектуме) карт пространства на уровне среднего мозга. Перестройка проекций из IC в наружное ядро внутренних бугров ICX, которое, в свою очередь, проектируется в тектум, подстраивает локализацию источника звука под искажённую видимую карту (Knudsen 2002; Singheiser et al. 2012). Выявлены временные границы критического периода (возраст до 200 дней), в течение которого «исправление» зрительной карты позволяет восстановить акустическую карту.
В отношении мигрирующих птиц выяснено, что с увеличением дальности миграции относительная масса зрительных долей (среднего мозга) увеличивается, при этом масса как конечного мозга, так и всего головного мозга уменьшаются, а масса мозжечка не изменяется (Vincze et al. 2015).
Промежуточный мозг diencephalon птиц почти полностью скрыт под большими полушариями. Основные его образования — эпиталамус (эпифиз), гипоталамус и таламус. С сенсорными системами связан в основном дорзальный таламус - сложное, содержащее множество ядер и до сих пор недостаточно изученное образование промежуточного мозга. У анамний дорзальный таламус разделяется на ростральный лем-ноталамический отдел, который получает прямой вход от сетчатки, без дополнительного синапса, а также проекции от ядер лемниска других сенсорных систем, и каудальной коллоталамический отдел, который получает свой вход в основном из tectum opticum. Эту же терминологию используют и для рептилий. В неврологии птиц одни авторы используют термины «лемноталамический» и «коллоталамический» (Jar-vis 2009), другие, по аналогии с терминологией, применяемой для описания мозга млекопитающих, предпочитают термины «таламофугаль-ный» и «тектофугальный», соответственно. У птиц с фронтально расположенными глазами и с большим бинокулярным полем, таких как совы, сильнее развит таламофугальный путь, у птиц с латеральным расположением глаз более существенен тектофугальный путь. Оба пути проецируются в гиперпаллиум конечного мозга, в Wulst, по новой номенклатуре hyperpallium apicale (HA). Волокна зрительного нерва в таламофугальном пути совершают полный перекрёст и оканчиваются в ядрах дорзального таламуса, гомологичных наружным коленчатым телам млекопитающих (GLd). Важное звено тектофугального зрительного пути — круглое ядро n. rotundus — также находится в таламусе. В таламусе лежит и связанное со слуховой системой овальное ядро n. ovoidalis.
Нервные волокна ганглиозных клеток сетчатки и затем их текталь-ные клетки-мишени группируются в разные параллельные потоки.
Большая часть ганглиозных клеток сетчатки проецируется в первые 67 слоёв тектума, где их аксоны устанавливают связи с дендритами нейронов, тела которых лежат в 13-м слое. Эти нейроны получают информацию о разных качествах зрительного изображения. Сюда же приходит информация из слухового MLD (IC) о пространственной карте. Нейроны 13-го слоя тектума, настроенные на определённую зрительную информацию, проецируются в соответствующие отделы круглого ядра промежуточного мозга. Аксоны нейронов специального типа этого слоя тектума формируют нисходящий тектобульбарный путь, ответственный за реакцию приближения, и путь в ствол мозга, запускающий реакцию избегания. Восходящий путь из круглого ядра идёт в ento-pallium (зрительная область нидопаллиума) и оттуда в hyperpallium apicale, зрительный Wulst.
Wulst содержит 3 или 4 слоя, и всегда рассматривалась как гомолог коры млекопитающих. Каудальная часть Wulst — зрительная область, ростральная — соматосенсорная.
У птиц передний мозг telencephalon не имеет шестислойной коры с чёткими слоями и областями, занимающимися обработкой информации определённой сенсорной модальности, или моторной коры. Две основные области переднего мозга птиц, базальный желудочковый гребень (BVR) и дорзальный желудочковый гребень (DVR), раньше считали родственными базальным ганглиям млекопитающих. Анализ организации «ядер» мозга птиц, их связей, молекулярных свойств, электрофизиологические и нейрохимические данные показали, что только внутренняя часть BVR гомологична базальным ганглиям млекопитающих и по относительным размерам сравнима с ними. Оставшиеся дор-зальные области BVR и весь DVR, а также Wulst и arcopallium имеют области с восходящими и нисходящими проекциями, поразительно сходные с определёнными слоями коры млекопитающих. Только в переднем мозге области разных сенсорных и других модальностей и ядра, схожие функционально и нейрохимически с определёнными слоями коры, пространственно расположены совершенно не так, как у млекопитающих. В результате традиционные области переднего мозга, за исключением базальных структур, переименованы в паллиальные структуры. По современным представлениям, паллиум птиц состоит из гиперпаллиума, мезопаллиума, нидопаллиума и акропаллиума. В состав паллиума входят также ольфакторная область, гиппокамп и ами-гдала (Reiner et al. 2004a,b, 2005).
Вопрос о полной гомологии паллиальных структур птиц и неокор-текса млекопитающих остаётся спорным. Подтверждена надёжными, по мнению цитируемых авторов, маркерами молекулярная идентичность нейронов 4-го слоя неокортекса мышей и нейронов энтопаллиу-ма и поля L (Dugas-Ford et al. 2012). У птиц эти нейроны не имеют ха-
рактерной для коры пирамидальной формы. Так, нейроны, соответствующие нейронам слоя 4 тектофугального пути зрительной коры и получающие вход из круглого ядра дорзального таламуса, находятся в энтопаллиуме, расположенном в нидопаллиуме. Интрателенцефали-ческие нейроны, соответствующие интернейронам слоя 2/3 млекопитающих обнаружены в более дорзальных отделах нидопаллиума, а проекционные нейроны, соответствующие нейронам слоя 5 неокортекса млекопитающих, расположены в акропаллиуме, их аксоны идут в ствол мозга. Другие авторы сомневаются в полной гомологии этих структур и слоёв коры (Medina et al. 2013). В недавней работе с экспрессией генов показано, что нейроны мезопаллиума, но не нидопаллиума птиц имеют сходные транскрипционные факторы с нейронами слоёв 2, 3, 5 и 6 неокортекса млекопитающих (Briscoe et al. 2018).
Обнаружены в паллиуме у птиц и слои и колонки, столь характерные для коры млекопитающих. Слоистую структуру и колонки имеет паллиальный отдел слуха — поле L и каудальный мезопаллиум (Wang et al. 2010). В зрительной паллиальной зоне тектофугального пути выявлены слои и колонки, последние выстраиваются по ходу аксонов от нейронов круглого ядра таламуса в нидопалиуме и мезопаллиуме. Нейронные кластеры и аксонные столбцы ориентированы ортогонально слоям (Ahumada-Galleguillos et al. 2015). Изучение срезов переднего мозга мухоловки-пеструшки Ficedula hypoleuca, ориентированных нетрадиционно - перпендикулярно плоскости афферентного входа - также показало чёткую колончатую организацию нейронов Wulst (Голу-бева и др. 2001).
Данные, полученные при изучении переднего мозга птиц изменили представление об эволюции мозга позвоночных и заставили вернуться к вопросу о происхождение неокортекса млекопитающих. Очевидно, что функция ведёт к аналогичной схеме организации структуры. Вопрос о гомологии отдельных областей паллиума разных классов позвоночных и неокортекса млекопитающих будет решаться благодаря дальнейшим исследований.
Работа поддержана грантом РФФИ (проект № 17-06-00404).
Литература
Голубева Т.Б., Зуева Л.В., Корнеева Е.В., Хохлова ТВ. 2001. Развитие фоторецептор-ных клеток сетчатки и нейронов Wulst у птенцов мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca) II Орнитология 28: 188-202. Зорина З.А., Смирнова A.A. 2018. Современные представления о когнитивных способностях врановых птиц ll Орнитология: история, традиции, проблемы и перспективы. Материалы Всерос. конф., посвящ. 120-летию со дня рождения профессора Г.П.Дементьева. М.: 163-168. Ahumada-Galleguillos P., Fernandez M., Marin G.J., Letelier J.C., Mpodozis J. 2015. Anatomical organization of the visual dorsal ventricular ridge in the chick (Gallus gallus): layers and columns in the avian pallium II J. Comp. Neurol. 523: 2618-2636.
Briscoe S.D., Albertin C.B., Rowell J.J., Ragsdale C.W. 2018. Neocortical association cell types in the forebrain of birds and alligators // Curr. Biol. 28: 686-696.
Carr C.E., Boudreau R.E. 1991. Central projections of auditory nerve fibers in the barn owl // J. Comp. Neurol. 314: 306-318.
Carr C.E. Christensen-Dalsgaard J. 2015. Sound localization strategies in three predators // Brain Behav. Evol. 86: 17-27.
Carr C.E., Shah S., McColgan T., Ashida G., Kuokkanen P.T., Brill S., Kempter R., Wagner H. 2015. Maps of interaural delay in the owl's nucleus laminaris // J. Neuro-physiol. 114, 3: 1862-1873. DOI: 10.1152/jn.00644.2015.
Dugas-Ford J., Rowell J.J., Ragsdale C.W. 2012. Cell-type homologies and the origins of the neocortex // Proc. Natnl. Acad. Sci. U.S.A. 109: 16975-16979.
Franklin D.C., Garnett S.T., Luck, Gutierrez-Ibanez C., Iwaniuk A.N. 2014. Relative brain size in Australian birds // Emu 114, 2: 160-170 https://doi.org/ 10.1071/MU13034
Güntürkün O., Stacho M., Ströckens F. 2017. The brains of reptiles and birds // J. Kaas (ed.). Evolution of Nervous Systems. 2nd ed. London, 1: 173-221.
Gutierrez-Ibanez C., Iwaniuk A.N., Wylie D.R. 2018. Parrots have evolved a primate-like telencephalic-midbrain-cerebellar circuit // Scientific reports 8: 9960. www.nature.com/ scientificreports doi:10.1038/s41598-018-28301-4.
Iwaniuk A.N., Dean K.M., Nelson J.E. 2005. Interspecific allometry of the brain and brain regions in parrots (Psittaciformes): Comparisons with other birds and primates // Brain Behav. Evol. 65: 40-59.
Jarvis E.D. 2009. Evolution of the pallium in birds and reptiles // M.D. Binder, N. Hirokawa, U. Windhorst (eds.). Encyclopedia of Neuroscience. Springer: 1390-1400.
Karten H.J. 2015. Vertebrate brains and evolutionary connectomics: on the origins of the mammalian 'neocortex' // Phil. Trans. R. Soc. B. 370: 20150060. http:// dx.doi.org/10. 1098/rstb.2015.0060
Knudsen E.I. 2002. Instructed learning in the auditory localization pathway of the barn owl // Nature 417: 322-328.
Krützfeldt N.O.E., Logerot P., Kubke M.F., Wild J.M. 2010. Connections of the auditory brainstem in a songbird, Taeniopygia guttata. I. Projections of nucleus angularis and nucleus laminaris to the auditory torus // J. Comp. Neurol. 518: 2108-2134. doi:10.1002/ cne.22334
Luksch H. 2003. Cytoarchitecture of the avian optic tectum: neuronal substrate for cellular computation // Rev. Neurosci. 14: 85-106.
Heyers D., Zapka M., Hoffmeister M., Wild J.M., Mouritsen H. 2010. Magnetic field changes activate the trigeminal brainstem complex in a migratory bird // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 107, 20: 9394-9399. doi: 10.1073/ pnas.0907068107.
Herculano-HouzelS., Lent R. 2005. Isotropic fractionator: A simple, rapid method for the quantification of total cell and neuron numbers in the brain // J. Neurosci. 25, 10: 25182521.
Medina S. Hunt G.R., Gray R.D., Wild J.M. Kubke M.F. 2013. Perineuronal satellite neuroglia in the telencephalon of New Caledonian crows and other Passeriformes: evidence // PeerJ 1: e110; DOI: 10.7717/peerj.110.
Mehlhorn J., Hunt G.R., Gray R.D., Rehkämper G., Güntürkün O. 2010. Tool-making New Caledonian crows have large associative brain areas // Brain Behav. Evol. 75: 63-70.
Nealen P.M., Ricklefs R.E. 2001. Early diversification of the avian brain: body relationship // J. Zool. 253: 391-404. doi:10.1017/S095283690100036X
Necker R. 2000. The avian ear and hearing // G.C.Whittow (ed.). Sturkie's Avian Physiology. Orlando: 21-38.
Olkowicz S., Kocourek M., Luean R.K., Portes M., Fitch W.T., Herculano-Houzel S., NimecP. 2016. Birds have primate-like numbers of neurons in the forebrain // Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 113: 7255-7260. doi/10.1073/pnas.1517131113.
Pena J.L., Gutfreund Y 2014. New perspectives on the owl's map of auditory space // Curr. Opin. Neurobiol. 24: 55-62. doi:10.1016/j.conb.2013.08.008.
Reiner A., Bruce L., Butler A., Csillag A., Kuenzel W., Medina L., Paxinos G., Perkel D., Powers A., Shimizu T., Striedter G., Wild M., Ball G., Durand S., Güntürkün O., Lee D., MeHo C., White S., Hough G., Kubikova L., Smulders T., Wada K., Dugas-Ford J., Husband S., Yamamoto K., Yu J., Siang C., Jarvis E.D. 2004a. Revised nomenclature for avian telencephalon and some related brainstem nuclei // J. Comp. Neurol. 473: 377-414.
Reiner A., Perkel D., Mello C., Jarvis J.D. 2004b. Songbirds and the revised avian brain nomenclature // H.P. Zeigler, P.R. Marler (eds.). Behavioral Neurobiology of Birdsong. Annals N.Y. Acad. Sci. 1016: 77-108.
Reiner A., Yamamoto K., Karten H.J. 2005. Organization and evolution of the avian fore-brain // Anat. Rec. Part A. Discov. Mol. Cell. Evol. Biol. 287: 1080-1102.
Singheiser M., Gutfreund Y., Wagner H. 2012. The representation of sound localization cues in the barn owl's inferior colliculus // Frontiers in Neural Circuits. 6. doi: 10.3389/ fncir.2012.00045.
Sultan F. 2005. Why some bird brains are larger than others // Curr. Biol. 15, 17: R649-R650. doi: 10.1016/j.cub.2005.08.043/
Vincze O., Vagasi C.I., Pap P.L., Osvath G., Möller A.P. 2015. Brain regions associated with visual cues are important for bird migration // Biol. Lett. 11: 20150678. http://dx.doi. org/10.1098/rsbl.2015.0678.
Wagner H., Güntürkün O., Nieder B. 2003. Anatomical markers for the subdivisions of the barn owl's inferior-collicular complex and adjacent subventricular structures // J. Comp. Neurol. 465: 145-159.
Wagner H., Kettler L., Orlowski J., Tellers P. 2013. Neuroethology of prey capture in the barn owl (Tyto alba L.) // J. Physiol. 107: 51-61.
Walsh S., Milner A. 2011. Evolution of the avian brain and senses // G.Dyke, G.Kaiser (eds.). Living Dinosaurs: The Evolutionary History of Modern Birds. 1st ed. John Wiley & Sons, Ltd.: 282-305.
Wang Y., Brzozowska-Prechtl A., Karten H.J. 2010. Laminar and columnar auditory cortex in avian brain // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 107: 12676-12681.
Wild J.M. 1995. Convergence of somatosensory and auditory projections in the avian torus semicircularis, including the central auditory nucleus // J. Comp. Neurol. 358, 4: 465-486.
Wild J.M., Krützfeldt N.O.E. 2010. Neocortical-like organization of avian auditory 'cortex' // Commentary on: Wang Y, Brzozowska-Prechtl A, Karten H.J. Laminar and Columnar Auditory Cortex in Avian Brain // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 107: 12676-12681.
Yu Y., Karbowski J., Sachdev R.N.S., Feng J. 2014. Effect of temperature and glia in brain size enlargement and origin of allometric body-brain size scaling in vertebrates // BMC Evol. Biol. 14: 178.
