CC BY
18УДК 611.018:582.281.21:616.21
ГИСТОЛОГИЧЕСКОЕ ИССЛЕДОВАНИЕ ТРЕХ СЛУЧАЕВ МИКОТИЧЕСКОГО РИНОСИНУСИТА
Степанова А.А. (зав. лаб.)*, Авдеенко Ю.Л. (с.н.с.), Шульгина М.В. (зам. директора по научной работе), Сидоренко С.В. (проф. кафедры)
НИИ медицинской микологии им. П.Н. Кашкина, СевероЗападный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова, Санкт-Петербург, Россия
©Коллектив авторов, 2018
Изучены гистологические особенности трех случаев неинвазив-ного микотического риносинусита, обусловленные разными представителями мицелиальных грибов. Представлены схемы, демонстрирующие разнообразие анатомического строения «грибного тела» содержимого околоносовой пазухи. Детально изложены особенности воспалительной реакции описываемых случаев.
Ключевые слова: световая микроскопия, микотический риноси-нусит, смешанные инфекции
HISTOLOGICAL INVESTIGATION OF THE TREE CASES OF MYCOTIC RHINOSINUSITIS
Stepanova А.А. (head of the laboratory), Avdeenkû Y.L. (senior scientific collaborator), Shulgina M.V. (deputy director for scientific work), Sidorenko S.V. (prof. of the department)
Kashkin Research Institute of Medical Mycology of Northwestern State Medical University named after I.I. Mechnikov, St. Petersburg, Russia
©Collective of authors, 2018
Histological peculiarities of the three cases of not invasive fungal rhinosinusitis caused with different members of the filamentous fungi were studied. The diagrams demonstrated the varieties of anatomical structure of the «fungal body» in paranasal contents were presented. The peculiarities of the inflammatory reaction were presented for described cases.
Key words: light microscopy, mixed infection, mycotic rhinosinusitis
ВВЕДЕНИЕ
Цель настоящего исследования - изучение особенностей анатомического строения «грибного тела», а также характера воспалительной реакции при мико-тическом синусите.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
В данной работе изучали консультативный материал, поэтому у нас не было возможности высева культур грибов из околоносовой пазухи.
Материал фиксировали 10%-ым раствором забу-ференного раствора формалина. Далее образцы обрабатывали по методике, описанной нами ранее [1, 2]. Срезы окрашивали гематоксилином-эозином (Г-Э) и по методу PAS.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Случай 1. Пациенту К. (38 лет) был поставлен диагноз «хронический полипозный синусит правой пазухи носа в стадии обострения». В операционном материале выявлено несколько фрагментов слизистой оболочки носа и нижележащей ткани значительных размеров обычного строения. Специфической особенностью данного случая было то, что в просвете пазухи носа пациента обнаружили четыре скопления так называемого «грибного тела», различающихся по размерам и особенностям анатомического строения.
Первое «грибное тело» небольших размеров наблюдали вблизи фрагмента слизистой оболочки носа (Рис. 1 а, стрелки, 2 а, стрелки), где хаотично ориентированные, широкие (7,0-9,0 мкм), светло-фиолетовые (Г-Э) или бледно-розовые (PAS) гифы формировали одно довольно массивное скопление слегка вытянутой формы (Рис. 1 а, 1, 2 б) с неровным контуром, окруженное толстым слоем фибрина.
Контактное лицо: Степанова Амалия Аркадьевна, e-mail: amaliya.stepanova@szgmu.ru
Рис. 1. Схема, иллюстрирующая анатомическое строение «грибного тела» околоносовой пазухи (первый случай). Условные обозначения здесь и на рисунках 2 и 3: ГГ - гифы гриба, ГТ - грибное тело, К - конидии, Кр - кристаллы, Ми -мицетома, Му - муцин, Ф - фибрин.
К данному «грибному телу» вплотную примыкали два образования сходного анатомического строения -погруженные в фибрин небольшие скопления плотно расположенных широких (8,0-9,0 мкм) гиф (Рис. 1 а, 2). Наличие широких гиф с редкими септами, скорее все-
Ï--
го, свидетельствует о нахождении в данном «грибном теле» мукормицета. Ранее нам приходилось наблюдать присутствие гиф мукормицета, непосредственно локализующегося внутри «грибного тела», образованного другим видом мицелиального гриба [1, 2].
Однако это первое описание «грибного тела», сформированного только мукормицетом, в котором фибрин выполняет, с одной стороны, роль субстрата для
его роста и развития, а с другой - защитную функцию. Нельзя исключать и тот факт, что фибрин также может быть источником питательных веществ, необходимых для роста и развития гриба. В данном случае воспаление было обусловлено наличием умеренного количества нейтрофилов и эозинофилов, расположенных в скоплениях фибрина, окружающих скопления грибов (табл.).
Рис. 2. Особенности строения «грибного тела» изученных случаев в световом микроскопе: а, б, г, ж, з, к, м, н - Г-Э; в, д, е, и, л, о, п - ПАС метод. Ув.: а, в, ж, м, н - х 100; б, к, л, и, о, п - х 200, г, д, е, з - х 400.
Таблица
Сравнительный анализ типов клеток грибов, грибных образований и клеток, участвующих в воспалении при риносинусите у пациентов
№ случая Описание типов клеток грибов Типы образований из клеток грибов Наличие кристаллов и муцина в «грибном теле» Типы клеток иммунной системы
1 Грибное тело 1: широкие гифы с редкими септами Ложная ткань Кристаллов и муцина нет Нейтрофилы и эозино-филы
Грибное тело 2: узкие гифы с частыми септами и широкие гифы с редкими септами Ложная ткань, 2 мицетомы Кристаллов и муцина нет Нейтрофилы
Грибное тело 3: узкие гифы с частыми септами Ложная ткань Кристаллов и муцина нет Нейтрофилы и макрофаги
Грибное тело 4: узкие гифы с частыми септами Ложная ткань Имеются ромбовидные кристаллы, муцина нет Воспалительная реакция отсутствует
2 Узкие гифы с частыми септами и широкие гифы с редкими септами Ложная ткань, 8 мицетом Имеются ромбовидные кристаллы и муцин Воспалительная реакция отсутствует
3 Узкие гифы с частыми септами и широкие гифы с редкими септами Ложная ткань, 5 мицетом Имеются игловидные кристаллы и муцин Воспалительная реакция отсутствует
Второе и третье грибные образования были наиболее крупных размеров. Второе «грибное тело» имело вытянутую форму, неправильный контур (Рис. 1 б, 2 ж) и состояло из двух типов гиф. Основную его часть составляли тонкие (2-3 мкм), хаотично и плотно ориентированные гифы (Рис. 1 б) ярко-малинового цвета (Г-Э), имеющие довольно часто расположенные септы. По его периферии присутствовали две мицетомы разной формы (Рис. 2 в), состоящие из более широких (8-9 мкм) гиф с редкими септами. Одно из них имело полусферическую форму (Рис. 1 б) и было в плотном контакте с «грибным телом», другое имело меньшие размеры и веерообразную форму (Рис. 2 в). Оба эти скопления были окружены тонкими, беспорядочно и более рыхло локализованными септированными гифами, которые в целом составляли 2/3 «грибного тела», тогда как на долю мукормицета приходилась остальная часть. Многочисленные нейтрофилы располагались лишь на небольшой протяженности периметра «грибного тела».
Третье «грибное тело», как и второе, имело слегка вытянутую форму (Рис. 1 в), ровный контур и состояло из тонких (2-3 мкм), слабоконтрастных, септиро-ванных, бледно-розовых гиф (PAS), расположенных плотно и хаотично относительно друг друга. Часть периферических гиф гриба была погружена в обильную тонко-фибриллярную слизь; формируемое ими скопление образовывалось из более рыхло ориентированных гиф (Рис. 1 в, стрелки). Примечательно, что по периферии описываемого «грибного тела» нам удалось выявить скопление из небольшого числа крупных (5,2 мкм), сильно оводненных конидий (Рис. 1 в) с высококонтрастными темно-коричневыми оболочками (Рис. 2 г). Иногда конидии формировали небольшие по протяженности цепочки. Так, по-видимому, привносятся извне в околоносовую пазуху конидии других видов мицелиальных грибов, последующий рост и развитие которых приводит к формированию «грибного тела» сложного анатомического строения. Наглядным при-
мером является третий тип «грибного тела», по периферии которого были выявлены скопления гиф, отличные от остальных. Нам представляется, что наличие слизи вокруг таких гиф, скорее всего, является показателем «неприятия» их основными гифами «грибного тела», необходимостью их пространственного обособления от выделяемых ими метаболитов. По 1/3 периметра данного «грибного тела» выявлены многочисленные нейтрофилы, перемежающиеся с редкими макрофагами (табл.).
Четвертое, самое мелкое по размерам, «грибное тело» (Рис. 1 г) имело округлую форму и четко очерченный периметр. Составляющие его гифы тонкие (2-3 мкм), септированные, плотно и хаотично ориентированные по типу ложной ткани, при окрашивании по методу PAS имели ярко-малиновый цвет. Особенностью анатомического строения данного «грибного тела» было наличие в нем небольшого числа (Рис. 1
г) кристаллических включений ромбовидной формы (Рис. 2 д, е) и варьирующих размеров (от 3,0-4,3 до 5,5-7,0 мкм), окрашенных в светло-розовый цвет, что делало их легко различимыми на срезах. На большом увеличении светового микроскопа можно было видеть, что кристаллы могли быть гомогенными (Рис. 2
д) либо состоять из плотно расположенных фрагментов (Рис. 2 е). Отметим, что вблизи данного «грибного тела» клетки иммунной системы отсутствовали.
По морфологии гиф можно предположить наличие в первом «грибном теле» данного случая только му-кормицета, во втором - какого-то вида мицелиального гриба с тонкими септированными гифами и мукормицета, а в третьем - гиф и конидий неизвестного вида с тонкими и частыми септами и, наконец, только последнего - в четвертом. Признаков инвазии в данном случае не обнаружено.
Случай 2. Пациентке П. (31 год) был поставлен клинический диагноз «хронический левосторонний микотический верхнечелюстной синусит». В данном случае элементы слизистой оболочки околоносовой пазухи не были представлены.
В содержимом околоносовой пазухи обнаружено одно довольно крупное «грибное тело» слегка удлиненной формы (Рис. 3 а), имевшее асимметричное строение и волнистый контур. Основу его образовывала «ложная ткань», состоящая из плотно и хаотично расположенных тонких (2-3 мкм) септированных гиф. На одной из наиболее протяженных латеральных сторон «грибного тела» имело место меньшее по толщине и занимаемой площади рыхлое скопление (Рис. 3 а, 2), образованное из широких (6-8 мкм), хаотично ориентированных гиф с контрастными клеточными стенками и редкими септами. В содержимом «грибного тела», основанного из тонких гиф, имели место многочисленные скопления из одиночных кристаллов ромбовидной формы (2,0-4,0 х 5,6-7,0 мкм), расположенных в светлых полостях (Рис. 2 ж, з). По краям «грибного тела» были выявлены две группы из трех и пяти формирующихся мицетом разного диаметра, окруженные чехлом из рыхло ориентированных отмерших фрагментов гиф (Рис. 3 а, 2 ж). Гифы в мицетомах довольно широкие (6-7 мкм), хаотично и плотно локализующиеся, без картин периферического апикального роста и снабженные редкими септами.
Рис. 3. Схема анатомического строения «грибного тела»
околоносовой пазухи: второй (а) и третий (б) случаи.
Иногда в основании мицетом можно было наблюдать обильные скопления муцина (Рис. 2 и). Кониди-альное спороношение в исследуемом материале отсутствовало. Выявленные различия в морфологии гиф «грибного тела», а также наличие мицетом позволяют допустить присутствие неизвестного вида мицелиаль-ного гриба и мукормицета, то есть смешанного типа синусита. Интересно отметить, что скопления гиф неизвестного вида мицелиального гриба и мукормицета находились в плотном контакте, но между собой не «смешивались». По глазомерной оценке 2/3 площади среза «грибного тела» была занята неизвестным видом мицелиального гриба с тонкими гифами и частыми септами, а остальная часть - мукормицетом.
Для «грибного тела» околоносовой пазухи анализируемого случая характерно асимметричное строение, обусловленное присутствием разных представителей грибов (неизвестный вид мицелиального гриба с тонкими гифами и частыми септами, а также мукорми-цет). Данные настоящей работы демонстрируют факт формирования мукормицетом мицетом специфического анатомического строения, что было показано нами ранее [1, 2]. Отсутствие спороношения и зрелых конидий, а также наличие формирующихся мицетом в анализируемом материале свидетельствует о «молодости» процесса колонизации грибами просвета околоносовой пазухи. Воспалительная реакция в данном случае не выявлена.
Случай 3. Пациентке С. (43 года) был поставлен диагноз «хронический правосторонний синусит верхнечелюстной пазухи». Фрагменты слизистой оболочки в анализируемом случае отсутствовали. В просвете околоносовой пазухи отмечали довольно массивное «грибное тело» сферической формы (Рис. 3 б). Основную часть его составляли плотно и хаотично расположенные тонкие (2-3 мкм), септированные гифы, формирующие ложную ткань (Рис. 2 л, 3 б, 1). По центру «грибного тела» проходила узкая, слегка извилистая полоса варьирующей толщины (30-40 мкм) (Рис. 2 л, стрелка, 3 б, 2), образуемая яркоокрашенными в малиновый цвет (PAS) широкими (7,0-9,0 мкм) гифами гриба, лишенными септ, рыхло и плотно расположенных относительно друг друга. Последние по особенностям строения были сходны с мукормицетами. Две более короткие и узкие (10-20 мкм) полосы сходного строения располагались на одинаковом расстоянии от центральной (Рис. 3 б, 3).
По краю «грибного тела» наблюдали два небольших
и неглубоких углубления разного диаметра, внутри которых находились одиночные мицетомы, состоящие из рыхло и хаотично расположенных скоплений с редкими септами грибных гиф, погруженных в слизь (Рис.
2 к, м, 3 б, 4). Также по периферии «грибного тела» отмечали одно скопление прямоугольной формы (Рис.
3 б, 5), содержащее аналогичные гифы (7,0-9,0 мкм). Снаружи его присутствовали рыхло и беспорядочно расположенные сильнодеформированные отмершие гифы. Пять мицетом разного диаметра (от 50 до 90 мкм) располагались по периферии «грибного тела» (Рис. 2 н, 3 б, 6). Две из них размещались в небольших углублениях (Рис. 3 б, 4), тогда как три - в один ряд и близи «грибного тела», но не находились в плотном контакте с ним (Рис. 3 б, 6). Мицетомы состояли из беспорядочно локализующихся широких (7,0-8,0 мкм) гиф с редкими септами. Они со всех сторон были окружены довольно широкой обкладкой из сильноде-формированных отмерших клеток гиф. Иногда в самой толще «грибного тела» выявляли светлые участки разного размера, содержащие умеренной электронной плотности гомогенный муцин (Рис. 2 о, п). Изредка в муцине можно было наблюдать скопления из небольшого числа мелких, одиночных, светлых, игловидной формы кристаллов (Рис. 2 п). Воспалительная реакция в описываемом случае отсутствовала.
Околоносовая пазуха представляет собой влажное и темное место, по температурным условиям благоприятное для развития грибов. Сюда токами воздуха привносятся конидии разных видов грибов, последующий рост и развитие которых приводит к формированию так называемого «грибного тела», для которого, как показывают наши исследования, характерно разнообразное анатомическое строение. Обычно в околоносовой пазухе формируется одно «грибное тело» [1-4]. В первом случае настоящего исследования был выявлен редкий случай образования в околоносовой пазухе четырех типов анатомического строения «грибного тела», в двух других - по одному довольно крупному. Особенности его анатомического строения у первого пациента («грибное тело» 2 и 3), а также во втором случае, где оно состояло из разных типов гиф, заключаются в следующем: скопления широких гиф, предположительно мукормицета, - это более молодая часть, привнесенная извне. В третьем случае данного исследования и двух ранее нами приведенных [1, 2] с другим типом анатомического строения «грибного тела», обусловленного присутствием узких и широких гиф, основной остов был образован узкими септированными гифами, а широкие гифы мукормицета пронизывали его в виде узких малочисленных или многочисленных скоплений слегка извилистой формы. Формирование такого анатомического типа «грибного тела», по-видимому, происходит при попадании в околоносовую пазуху «инокулюма» смешанного типа, составленного из конидий разных видов мицелиальных грибов, один из которых был мукормицетом. При изучении анатомического строения содержимого пазухи пациентов с микотическим риносинуситом [данные настоящего исследования, 1-4] выявлено, что в содержимом околоносовой пазухи обычно присутствует совершенно нетипичное для условий культуры образование - ложная ткань, состоящая из плотно адгезированных и хаотично ориентированных гиф мицелиального гриба с тон-
кими септированными гифами. Иногда, в случае наличия спороношения и/или аспергиллем, можно определить принадлежность этих грибов к аспергиллам [1, 2]. Уникальным представляется в 1 случае данного исследования первое «грибное тело», состоящее только из широких гиф мукормицета. Несмотря на довольно компактное и хаотичное расположение гиф, здесь не формируется истинно ложная ткань, гифы гриба локализуются компактно благодаря наличию фибрина. Формирование истинно ложной ткани возможно ввиду наличия снаружи клеточной стенки гиф некоторых видов мицелиальных патогенных грибов так называемого «внеклеточного матрикса». До сих пор последний был выявлен для гиф субстратного мицелия и вегетативных гиф тканевых форм некоторых видов патогенных грибов, относящихся к родам Aspergillus, Scedosporium и Pseudallescheria [5-13]. Интересно, что для ранее изученных нами патогенных видов грибов родов Trichophyton [14, 15] и Fusarium [16] внеклеточный матрикс для гиф мицелия культуральных форм не был характерен. Мы считаем, что мукормицеты не способны формировать ложную ткань из-за отсутствия снаружи клеточной стенки гиф мицелия культу-ральных и тканевых форм гриба именно внеклеточного матрикса [17]. Возможно, поэтому они не образуют массивных скоплений в грибном теле, а лишь узкие, слегка извилистые, редкие [1, 2] или многочисленные полосы (третий случай настоящего исследования). Таким образом, мукормицеты не способны формировать в околоносовой пазухе ригидные и устойчивые к не-
благоприятным внешним условиям образования, а в ассоциации с другими видами мицелиальных грибов образуют «полосатые грибные тела». Формируемые ими мицетомы существенным образом отличаются от аспергиллем отсутствием радиального и маргинального апикального роста. Другой особенностью является то, что гифы в мицетомах мукормицетов располагаются плотно и хаотично. Мы полагаем, что рост мицетом такого анатомического строения осуществляется ввиду отсутствия у составляющих их гиф типичных для мицелиальных грибов ригидных септ путем одновременного роста растяжения их клеточных стенок.
В трех из описанных случаев в составе «грибного тела» обнаружили кристаллические включения (табл.) и только в одном из них - наблюдали редкие мелкие игловидные кристаллы, отдаленно напоминающие кристаллы Шарко-Лейдена [18], что не исключает присутствие аллергического компонента. Однако характерные для аллергического типа риносинусита многочисленные эозинофилы в этом материале отсутствовали.
Все три описанных случая представляют собой не-инвазивный тип риносинусита. В изученных «грибных телах» элементы спороношения не выявлены, что может быть показателем «молодости» инфекционного процесса. Пока остается открытым вопрос о том, возможно ли спороношение в области мицетом мукормицетов и каков характер его топографической локализации.
ЛИТЕРАТУРА
1. Авдеенко Ю.Л., Степанова А.А., Митрофанов В.С. и др. Гистологическое исследование микотического синусита. Проблемы медицинской микологии. 2017; 19 (3): 32-40. [Avdeenko Y.L., Stepanova A.A., Mitrofanov V.S. i dr. Gistologicheskoe issledovanie mikoticheskogo sinusita. Problemy medicinskoj mikologii. 2017; 19 (3): 32-40 (in Russ)].
2. Степанова А.А., Авдеенко Ю.Л., Подковальников С.Л. Сравнительный гистологический анализ двух клинических случаев микотического риносинусита. Проблемы медицинской микологии. 2018; 20 (1): 33-39. [Stepanova A.A., Avdeenko Y.L., Podkoval'nikov S.L. Sravnitel'nyj gistologicheskij analiz dvuh klinicheskih sluchaev mikoticheskogo rinosinusita. Problemy medicinskoj mikologii. 2018; 20 (1): 33-39 (In Russ)].
3. Степанова А.А., Авдеенко Ю.Л., Подковальников С.Л. Гистологическое изучение микотического риносинусита. Сборник материалов 5-й отчетной сессии научных подразделений СЗГМУ им. И.И. Мечникова «Фундаментальные исследования в современной медицине: достижения и перспективы». СПб., 2018: 33-34. [Stepanova A.A., Avdeenko Y.L., Podkoval'nikov S.L. Gistologicheskoe izuchenie mikoticheskogo rinosinusita. Sbornik materialov 5-j otchetnoj sessii nauchnyh podrazdelenij SZGMU im. I.I. Mechnikova "Fundamental'nye issledovaniya v sovremennoj medicine: dostizheniya i perspektivy". SPb., 2018: 33-34 (In Russ)].
4. Степанова А.А., Авдеенко Ю.Л., Подковальников С.Л. Микроскопическое изучение микотического риносинусита. Успехи мед. микологии, Тез. докл. конф., том XVIII. М., 2018: 423. [Stepanova A.A., Avdeenko Y.L., Podkoval'nikov S.L. Mikroskopicheskoe izuchenie mikoticheskogo rinosinusita. Uspekhi med. mikologii, Tez. dokl. konf., tom XVIII. M., 2018: 423 (In Russ)].
5. Степанова А.А., Синицкая И.А., Авдеенко Ю.Л. Субмикроскопическое изучение клеток вегетативного мицелия Aspergillusfumigatus Fres. Проблемы медицинской микологии. 2004; 6 (3): 34-40. [Stepanova A.A., Sinickaya I.A., Avdeenko Y.L. Submikroskopicheskoe izuchenie kletok vegetativnogo miceliya Aspergillus fumigatus Fres. Problemy medicinskoj mikologii. 2004; 6 (3): 34-40 (In Russ)].
6. Степанова А.А., Босак И.А., Синицкая И.А. Цитологическое исследование Aspergillus fumigatus Fres. в легких мышей. Проблемы медицинской микологии. 2013; 15 (1): 52-58. [Stepanova A.A., Bosak I.A., Sinickaya I.A. Citologicheskoe issledovanie Aspergillus fumigatus Fres. v legkih myshej. Problemy medicinskoj mikologii. 2013; 15 (1): 52-58 (In Russ)].
7. Stepanova А.А., Vasilyeva N.V., Zhang F. et al. Electronmicroscopic investigations of invasive aspergillosis, caused with Aspergillus fumigatus. Проблемы медицинской микологии. 2015;17 (3): 38-41. [Stepanova A.A., Vasilyeva N.V., Zhang F. et al. Electronmicroscopic investigations of invasive asper-gillosis, caused with Aspergillus fumigatus. Problemy medicinskoj mikologii. 2015;17 (3): 38-41 (In Russ)].
8. Stepanova A.A., de Hoog S., Vasilyeva N.V. Intra- and interspecific diversity of ultrastructural markers in Scedosporium. Fungal Biology. 2016; 120: 147-154.
9. Степанова А.А., Васильева Н.В., Чжан Ф. и др. Ультраструктурное исследование клеток вегетативного мицелия Aspergillus candidus Link, выращенных in vitro. Проблемы медицинской микологии. 2016; 18 (2): 23-27. [Stepanova A.A., Vasil'eva N.V., Chzhan F. i dr. Ul'trastrukturnoe issledovanie kletok vegetativnogo miceliya Aspergillus candidus Link, vyrashchennyh in vitro. Problemy medicinskoj mikologii. 2016; 18 (2): 23-27 (In Russ)].
10. Степанова А.А., Васильева Н.В., Босак И.А. и др. Особенности строения Aspergillus fumigatus при экспериментальном аспергиллезе у мышей. Проблемы медицинской микологии. 2016; 18 (4): 40-52. [Stepanova A.A., Vasil'eva N.V., Bosak I.A. i dr. Osobennosti stroeniya Aspergillus fumigatus pri ehksperimental'nom aspergilleze u myshej. Problemy medicinskoj mikologii. 2016; 18 (4): 40-52 (In Russ)].
11. Stepanova A.A., Vasilyeva N.V., Bogomolova T.S., et al. Cytological study of the in vitro growing cells of vegetative mycelium of Scedosporium apiospermum. Problems in medical mycology. 2017; 19 (1): 24-30.
12. Stepanova A.A., Yamaguchi M.M., Chibana H., et al. Comparative ultrastructural analysis of the in vitro growing hyphal cells of Scedosporium aurantiacum. Problems in medical mycology. 2017; 19 (3): 18-25.
13. Степанова A.A., Васильева Н.В., Чжан Ф. и др. Ультраструктурная организация Aspergillus spp. в тканях легких пациентки. Проблемы медицинской микологии. 2018; 20 (2): 29-39. [Stepanova A.A., Vasil'eva N.V., Chzhan F. i dr. Ul'trastrukturnaya organizaciya Aspergillus spp. v tkanyah legkih pacientki. Problemy medicinskoj mikologii. 2018; 20 (2): 29-39 (In Russ)].
14. Савицкая Т.И., Васильева Н.В., Мартынов А.А. и др. Электронно-микроскопическое изучение выращенных in vitro клеток Trichophyton rubrum (Castell.) Semon. Проблемы медицинской микологии. 2007; 9 (1): 20-25. [Savickaya T.I., Vasil'eva N.V., Martynov A.A. i dr. Elektronno-mikroskopicheskoe izuchenie vyrashchennyh in vitro kletok Trichophyton rubrum (Castell.) Semon. Problemy medicinskoj mikologii. 2007; 9 (1): 20-25 (In Russ)].
15. Степанова А.А. Ультраструктура клеток Trichophyton violaceum Sabour. ex E. Bodin, выращенных на агаре Чапека. Проблемы медицинской микологии. 2010; 12 (2): 36-42. [Stepanova A.A. Ul'trastruktura kletok Trichophyton violaceum Sabour. ex E. Bodin, vyrashchennyh na agare Chapeka. Problemy medicinskoj mikologii. 2010; 12 (2): 36-42 (In Russ)].
16. Степанова А.А., Гагкаева Т.Ю. Цитологическое изучение клеток вегетативного мицелия Fusarium oxysporum Scltdl. Материалы международной научной конференции «Проблемы микологии и фитопатологии в XXI веке». СПб., 2013: 253-254. [Stepanova A.A., Gagkaeva T.Y. Citologicheskoe izuchenie kletok vegetativnogo miceliya Fusarium oxysporum Scltdl. Materialy mezhdunarodnoj nauchnoj konferencii "Problemy mikologii i fitopatologii v XXI veke". SPb., 2013: 253-254 (In Russ)].
17. Степанова А.А., Хостелиди С.Н., Аравийский Р.А. и др. Электронно-микроскопическое исследование Lichtheimia sp. in vivo и in vitro. Проблемы медицинской микологии. 2012; 14 (4): 55-61. [Stepanova A.A., Hostelidi S.N., Aravijskij R.A. i dr. Elektronno-mikroskopicheskoe issledovanie Lichtheimia sp. in vivo i in vitro. Problemy medicinskoj mikologii. 2012; 14 (4): 55-61 (In Russ)].
18. Granville L., Chirala M., Cernoch P., et al. Fungal sinusitis: histologic spectrum and correlation with cultures. Hum. Pathol. 2004; 35 (4): 474-481.
Поступила в редакцию журнала: 02.11.2018
Рецензент: Т.С. Богомолова
