CC BY
16
УДК 573.01:595.762.12
1Р.А. Суходольская, 1,2А.А. Савельев
'Институт проблем экологии и недропользования АН РТ, ra5suh@rambler.ru 2Казанский (Приволжский) федеральный университет, saa@kpfu.ru
ГЕОГРАФИЧЕСКАЯ ИЗМЕНЧИВОСТЬ ПОЛОВОГО ДИМОРФИЗМА У ЖУЖЕЛИЦЫ СЛЯАБт GRANULATUS Ь. (СОЬЕОРТЕЯА, САЯАВГОАЕ)
Проведена оценка изменчивости полового диморфизма по размерам у жужелицы СагаЪш ^апиШж Ь. Отлов жуков проводился в разных географических зонах: Кемеровская область (восточная граница ареала вида), республик Татарстан (центр) и Удмуртия (север). Жуков промеряли индивидуально по шести мерным признакам. Половой диморфизм оценивали с использованием редуцированных моделей регрессии II типа с дальнейшим применением робастных методов для определения вклада региона обитания в его изменчивость. Показано, что во всех выборках самки исследуемого вида по всем исследованным признакам крупнее самцов. Величина полового диморфизма наименьшая в центре ареала и увеличивается на границах. Коэффициенты регрессии размеров самцов на размеры самок всегда положительны и изменяются в пределах 0.70-1.21. Правило Ренша у СагаЪш granulatus Ь. соблюдается только в половине исследованных случаев и, как правило, на краю ареала.
Ключевые слова: половой диморфизм по размерам; CaraЪus granulatus^; модели регрессии II типа; широтно-долготная изменчивость; правило Ренша.
Введение
Большинство физических, физиологических, экологических и эволюционных процессов в значительной степени зависят от размеров организма. Эти зависимости называют эффектами масштаба, или масштабированием. В последнее время в русскоязычной литературе укрепился соответствующий термин - скейлинг (Якимов, 2015). По определению G. Barenblatt (2003) скейлинг «...описывает очень простую ситуацию: наличие закономерных зависимостей между определенными переменными y и x, y = Axa, где A, a являются константами». Это так называемое аллометрическое уравнение обычно выражается в логарифмической форме как logy=log^+alogx. Концепция аллометрического скейлинга впервые была разработана J. Huxley (1932). Она имела результатом большое количество теоретических и эмпирических исследований законов пересчета, регулирующих аллометрические зависимости между признаками животных организмов и их размерами (Schmidt-Nielsen, 1975; Hoppeler, Wei-bel, 2005).
Различия в размерах между полами (половой диморфизм, ПД) - распространенное явление в животном царстве и, следовательно, фундаментальный компонент изменчивости размеров (An-dersson, 1994; Fairbairn, 2013). ПД считается дискуссионным аспектом эволюционной биологии
по нескольким причинам. С одной стороны, хотя половой отбор традиционно принимается как ключевой процесс, обусловленный ПД, современные исследования показывают, что половой отбор сам может вести к различиям в размерах между самками и самцами, то есть оба процесса относительно независимы (Isaac, 2005; Carranza, 2009). Эта проблема подразумевает изучение адаптивной ценности ПД, генетических ограничений его эволюции и его непосредственных и конечных причин (Fairbairn, 2007). Вторая проблема, не получившая удовлетворительного объяснения, это скейлинг ПД с размерами тела. B. Rensch (1960) в своих работах постулировал, что ПД будет увеличиваться в ряду филогенетически близких видов, если самцы у них больше самок, и, наоборот, уменьшаться, если крупнее самки. Эти постулаты были названы правилом Ренша (Abouheif, Fairbairn, 1997). Но, несмотря на многочисленные исследования самых разных таксонов (Fairbairn, 1997), не нашлось очевидных фактов в поддержку этого правила и не было предложено убедительного механизма его действия (Reiss, 1989; Bidau, Marti, 2008; Martinez et al., 2014).
Остаются проблемы относительно соразмерности ПД и размеров тела. Во-первых, это таксономический уровень, на котором его изучают: если правило Ренша действует - то на каком уровне организации. Большинство исследований
скейлинга ПД с размерами тела было выполнено на межвидовом уровне (Fairbairn, 2007), и только некоторые - на внутривидовом, к примеру, на некоторых кузнечиках и жуках (Stillwell et al., 2007; Bidau, Marti, 2008; Stillwell, Fox, 2009). Во-вторых, стоит вопрос о выборе подходящих измерений для оценки ПД. Не решено, является ли это взаимно заменяющим, когда используются линейные размеры или масса тела, насколько коррелируют между собой значения ПД по отдельно взятым признакам у одного и того же вида и т. п. (Martinez et al., 2014).
Жужелицы (Coleoptera, Carabidae) - семейство жуков, имеющее широкое географическое распространение, что позволяет брать выборки нескольких популяций, обитающих в различных, часто контрастных условиях. Это приобретает важность еще и потому, что предполагается, что у видов, демонстрирующих внутривидовую географическую изменчивость размеров тела (правило Бергманна) существует связь между этим паттерном и скейлингом ПД с размерами тела (Blanck-enhorn et al., 2006). В этом отношении карабиды являются прекрасной моделью для проведения сравнительных исследований. Исследования по широтной внутривидовой изменчивости жужелиц показали, что большинство исследованных полизональных видов следуют обратному правилу Бергмана, хотя встречается и зубцеобраз-ная кривая широтной изменчивости надкрылий (Sukhodolskaya, Saveliev, 2016). Что касается ПД, то показано, что самки в этом семействе крупнее самцов практически по всем исследованным шести признакам, характеризующим размеры тела (Sukhodolskaya et al., 2016). Результаты цитируемой работы перекликаются с публикацией по ор-топтероидным насекомым (Bidau et al., 2016), где также приведены кривые редуцированных моделей регрессии II типа, определяющих характер изменчивости размеров самок и самцов. Практически в известной нам литературе это единственные две публикации по сравнительной внутривидовой изменчивости ПД у ряда филогенетически близких видов насекомых. Следует оговориться, что речь идет о величинах ПД, характерных для вида в целом. Однако, насколько изменчива сама величина ПД, как она меняется под воздействием тех или иных факторов среды, не исследовано. Поэтому цель настоящей работы - определить вклад региона обитания вида в изменчивость величины ПД по разным признакам у жужелицы Carabus granulates L.
Материалы и методы исследования
Объект исследования. Carabus (Carabus) gran-
пШш Ь., 1758 - крупный жук 18-26 мм в длину с бронзовым или медным верхом, часто с зеленым блеском, иногда бронзово-черный, бедра иногда красные (рис. 1). Переднеспинка равномерно густо точечная. Усики длинные, у самца достигают середины надкрылий. Надкрылья с крупными золотистыми ямками и тонкими бороздками, умеренно выпуклые. Ямки на надкрыльях небольшие, мало заметные. Между каждыми двумя рядами ямок на надкрыльях имеются семь промежутков или же надкрылья покрыты равномерной мелкой зернистостью, иногда ямки не различимы (Исаев и др., 2004). Распространен по соседним областям Поволжья: Самарская, Ульяновская, Волгоградская, Астраханская области, Республика Татарстан, Калмыкия, Чувашская Республика и др. Встречается в светлых влажных лесах Азии и Европы. Интродуцирован в Северную Америку. Мезогигрофил. Населяет приводные местообитания или увлажненные пойменные луга с густой растительностью. Вид с одногодичным циклом, в северной тайге обитает только на лугах, а в пойменных лесах его находки единичны (Шарова, Филиппов, 2004). В более южных регионах этот влаголюбивый вид отмечается в сырых пойменных лесах (Федоренко, 1988). Зимует, часто собираясь группами, под отставшей корой деревьев. Хищник. Личинка за 4 недели до окукливания линяет 3 раза; в лаборатории удавалось выращивать жуков из яиц за 53 дня. Жуки и личинки, как и большинство жужелиц, приносят пользу, уничтожая вредителей.
Рис. 1. C. granulatus в природе (msecta.pю/ru/gaUery/52406)
Район исследований. В каждой из исследованных частей ареала жуков отлавливали в естественных ценозах, а также на территориях с антропогенным влиянием (города, пригороды, агро-
Таблица 1. Регионы исследований C. granulatus
Регион Широта Долгота Число участков Тип растительности
1 2 3 Кемеровская обл. Татарстан Удмуртия 54°56' 55°47' 57°17' 87°14' 49°06' 52°45' 20 53 16 Луга, березняки, газоны Луга, березняки, дубняки, вязовники Березняки, дубняки, вязовники
ценозы) (табл. 1). По возможности отлов проводился во всех типах биотопов, где обитают жуки исследуемого вида (лиственные леса, луга и т. п.). Отлов жуков в Республике Татарстан проводился стандартно ловушками Барбера в вегетационные сезоны 1996- 2010 гг. Остальные коллекции, включающие в себя сборы жужелиц из других частей ареала, были получены в рамках научного сотрудничества от коллег из разных регионов России: Удмуртия - северная граница ареала, Кемеровская область - восток ареала C. granulatus.
Техника исследования. Для выявления паттернов ПД были привлечены морфометрические признаки. Это связано с тем, что если насекомое продолжает питаться на стадии имаго, масса тела его будет зависеть от кормовых ресурсов. Таким образом, масса тела будет очень вариабельным показателем и не может служить надежным инструментом при полевых сборах. Морфологические признаки менее вариабельны у имаго и в целом мало зависят от условий питания. Поэтому они обычно используются как показатели размеров тела (Stillwell et al., 2010). Поскольку паттерны ПД по разным признакам у особей одного и того же вида могут варьировать (Gibert et al., 2004), в наш анализ было взято шесть морфометрических признаков жужелиц. Морфометрические промеры проводили под бинокулярным микроскопом МБС - 9 при увеличении 1х8. После определения пола у каждого жука оценивали с помощью окуляр-микрометра шесть мерных признаков: длина надкрылий - расстояние по шву от середины бортика до вершины; ширина надкрылий - расстояние между плечевыми углами левого и правого надкрылий, длина переднеспинки - расстояние по средней линии от основания до вершины, ширина переднеспинки - ширина основания, длина головы - расстояние от шеи до верхней губы, расстояние между глазами. Всего было измерено 1382 особи C. granulatus.
Статистическая обработка. Величину ПД оценивали согласно принятым в мировой практике методикам (Lovich, Gibbons, 1992): ПД = (Среднее значение признака самок/Среднее значение признака самцов) -1. Скейлинг ПД по размерам
тела проводился с использованием моделей регрессии II типа (Reduced Major Axis regression), линейных на логарифмической шкале (на исходной шкале модель имеет вид Y=aXe). Использование этого метода обосновывается тем, что в этом случае редуцированные основные оси симметричны, что означает, что получаемые параметры одинаково определяют линию регрессии, независимо от того, какая из двух переменных выбрана зависимой. Для построения модели использовались логарифмы квантилей распределения значений исследуемых признаков самцов и самок. Расчеты выполнялись в среде статистической системы R, в пакете smatr (Warton et al., 2012). Поскольку требовалось оценить влияние каждого отдельного фактора на фоне остальных факторов, то использовался робастный (устойчивый к выбросам) вариант функции, использующий М-оценки Хубера (Huber, 1964).Положительные значения коэффициента регрессии (Р) означают одинаковое направление изменения признака у самцов и самок, другими словами, с увеличением значения признака у самок, значения этого же признака у самцов тоже увеличиваются. Положительные значения константы модели (Intercept) говорят о том, что размеры самок увеличиваются быстрее, чем размеры самцов, то есть к изменениям в среде более чувствительны самки, отрицательные - свидетельствуют об обратном (Teder, Tammaru, 2005). Это позволяет делать заключения при сравнительном анализе ПД: правило Ренша подтверждается при Р> 1.0, наклон с Р< 1.0 - говорит о соответствии данных обратному правилу Ренша. Наклон, статистически значимо не отличающийся от 1.0, свидетельствует в пользу половой изометрии.
Результаты и их обсуждение
На рисунке 2 представлены данные по изменчивости длины надкрылий C. granulatus в широтном градиенте. Несмотря на статистически значимые различия по этому параметру между популяциями разных регионов, сохраняется общая тенденция их неизменности в широтном градиенте. Возможно, это объясняется небольшой ампли-
15 14 13 12 11 10 9 8
Белоруссия*
Кемеровская обл.
Татарстан Удмуртия
Рис. 2. Изменчивость длины надкрылий C. granulatus *использованы данные (Минец, Гричик, 2007)
тудой географических широт исследованных регионов (3о), поскольку в работе, где представлены данные по популяциям C. granulatus, обитающим в Предуралье, показан четкий тренд уменьшения длины надкрылий по направлению к высоким широтам (Sukhodolskaya, Saveliev, 2016).
Направление изменчивости размеров, характерное для обратного правила Бергманна (уменьшение размеров в северных популяциях), наблюдалось и в других таксонах (Филиппов, 2008). Современные данные показывают, что широтные клины по размеру тела, совпадающие с предсказаниями правила Бергмана (ПБ), существуют у эктотермных организмов и в некоторых группах довольно обычны. Несмотря на обилие литературных данных, оценить частоту встречаемости бергманновских клинов у них пока невозможно с той же полнотой, как это сделано для теплокровных животных. В крупных таксонах эктотермов (Arthropoda, Mollusca, Pisces) бергманновские клины встречаются наряду с противобергманнов-скими, а также с U-образными клинами. У членистоногих лучше всего изучены географические клины у насекомых. Однако вряд ли возможно определить долю видов Insecta, подчиняющихся ПБ, поскольку число исследованных в этом отношении видов ничтожно в сравнении с видовым богатством класса (Винарский, 2013; Blancken-horn, Demont, 2004; Chown, Gaston, 2009; Shelo-mi, 2012). Следует отметить, что в приведенных выше обзорах данные представляют собой компиляцию материала, полученного от разных авторов, которые выводят размер тела насекомого, ориентируясь на данные по размерам крыла, массе и т. д. наряду с тем, что базы анализируемых данных включают сильно разнящееся число публикаций по отдельным отрядам и семействам. К примеру, по такому прогрессивному и широко распространенному семейству как жужелицы (Coleoptera, Carabidae) крайне ограниченное количество работ выполнено на единичных видах, по
разной методике и на ограниченной территории (Ernsting, Isaaks, 1977; Evans, 1977).
В данном случае нас больше интересуют результаты по широтной изменчивости ПД. Рисунок 2 демонстрирует, что во всех исследованных регионах наблюдаются статистически значимые различия между размерами надкрылий самок и самцов. Абсолютные значения этой разницы представлены на рисунке 3, из которого видно, что ПД по размерам надкрылий уменьшается по направлению к северу, а потом вновь увеличивается. Подобная кривая изменчивости ПД по размерам, но с максимумом в средних широтах, регистрировалась у капустного листоеда (Zou, 2017), для кузнечиков показаны различия в величине ПД в разных географических широтах (Megha, 2015).
Рассматривая степень кореллированности изменчивости размеров надкрылий и ПД по этому признаку, можно сказать, что регистрируется обратное правило Ренша. Согласно Реншу (Rensch, 1960), если у вида самки по размерам больше самцов, то с увеличением размеров ПД должен уменьшаться. В нашей же работе в популяциях Белоруссии и Удмуртии, где размеры жуков больше, ПД по основному признаку, характеризующему размеры (длина надкрылий), имеет большую величину. Другими словами, исследованный нами вид жужелиц следует обратному правилу Ренша. В этом отношении полученные нами данные согласуются с выводами других исследователей, которые считают, что соответствие правилу Ренша таксоноспецифично (Guillermo-Ferreira et al., 2014) или следование обратному правилу Рен-ша связано с давлением отбора на изменчивость ПД. Вероятным объяснением таких результатов может быть и то, что самки более чувствительны к изменениям среды, и в благоприятных условиях они быстрее достигают больших размеров. Поэтому прямое и обратное правило Ренша, видимо, может служить отражением видоспецифичной чувствительности к факторам среды, и, таким образом, его следует считать следствием измен-
0,16 0,14 0,12 0,1 § 0,08 0,06 0,04 0,02 0
Белоруссия* Кемеровская обл. Татарстан
Удмуртия
Рис. 3. Изменчивость ПД по длине надкрылий в популяциях C. granulatus *использованы данные (Минец, Гричик, 2007)
Таблица 2. Оценка вклада региона обитания в изменчивость ПД по мерным признакам С. granulatus
(***уровень значимостир<0.001, **р<0.01)
Регион Признак Константа модели (Intercept) Угол наклона кривой регрессии (Р)
Татарстан Длина надкрылий -0.03 0.97
Ширина надкрылий 0 49*** 0 71***
Длина переднеспинки -0 09*** 1.05
Ширина переднеспинки -0 49*** 1 29***
Длина головы 0.22** 0 72***
Расстояние между глазами 0.13*** 0.78
Кемеровская обл. Длина надкрылий -0 96*** 1 35***
Ширина надкрылий -0.61 1 35***
Длина переднеспинки -0.30 1 19***
Ширина переднеспинки -0.31** 118***
Длина головы -0.15 110***
Расстояние между глазами 0.14** 0.75
Удмуртия Длина надкрылий -0.05*** 0.98
Ширина надкрылий -0.46 1.33***
Длина переднеспинки -0.79 1.60***
Ширина переднеспинки -0.25 1,11
Длина головы 0.04* 0.89
Расстояние между глазами -0.06 1.02
В целом для вида* Длина надкрылий 0.3 0.85***
Ширина надкрылий 0.5* 0 69***
Длина переднеспинки -0.1 1.05***
Ширина переднеспинки 0.03 0 94***
Длина головы 0.02 0 94***
Расстояние между глазами 0.16** 0 70***
* Sukhodolskaya et а1., 2016.
чивости размеров тела в гетерогенных условиях среды (Garcia-Navas, 2017).
Насколько велико влияние средовых факторов на изменчивость ПД, было оценено в нашей работе. В качестве средового фактора было выбрано местообитание в ареале. Результаты редуцированных моделей II типа представлены на рисунке 4 и в таблице 2. Их анализ приводит к выводу, что местообитание в ареале в ряде случаев вносит значимый вклад в изменчивость ПД по разным признакам у исследуемого вида жужелиц. Причем основное влияние наблюдается на краю (восточной границе) ареала - в Кемеровской области. Угол наклона кривой регрессии везде положителен. Это говорит о том, что размеры самок и самцов изменяются однонаправленно независимо от места обитания в ареале, что подтверждено для многих таксонов насекомых (Teder, Таттаги, 2005). Константы моделей в половине исследованных случаев статистически недостоверны, что свидетельствует в пользу одинаковой чувствительности самок и самцов к изменениям среды.
В то же время, данные таблицы 2 показывают, что изменчивость разных признаков у С. granulatus в зависимости от региона обитания будет разная. Положительные значения константы модели говорят о том, что по исследуемому признаку размеры самок увеличиваются быстрее по сравнению с размерами самцов, отрицательные - свидетельствуют об обратном. Соответственно, при улучшении качества среды ПД у видов с большими размерами самок ПД по этому признаку будет увеличиваться (Teder, Таттаги, 2005). Относительно наших исследований можно заключить, что условия обитания в Татарстане способствуют более выраженному ПД по ширине надкрылий и параметрам головы и менее выраженному по параметрам переднеспинки. Условия обитания в Кемеровской области - к большей выраженности ПД по ширине головы и меньшей - по длине надкрылий, а условия обитания в Удмуртии - к меньшему значению ПД по двум указанным признакам. Полученные нами значения ПД по разным признакам не всегда совпадают с полученными
а
б
О 1
А 3
+ 5
о 1
А 3
+ 5
3.4 3.6 3.! Самки, мм
Самки, мм
г
о 1
А 3
+ 5
-«
2.5 3.0
Самки, мм
д
Рис. 4. Результаты регрессионного анализа морфометрических признаков С. granulatus: а, в, д - по длине надкрылий, переднеспинки. головы, соответственно; б, г, е - по ширине надкрылий, переднеспинки, головы, соответственно; 1 - Татарстан, 3 - Кемеровская область, 5 - Удмуртия.
ранее результатами, в которых приведены такие величины в среднем для вида (табл. 2). Введение в анализ моделей по вкладу региона обитания в значение ПД позволяет заключить, что в разных экологических условиях и по разным признакам ПД будет различаться. На наш взгляд, такое заключение может служить объяснением достаточно противоречивым выводам по изменчивости ПД у насекомых, когда рассматривается изменчивость ПД только по одному признаку. В нашем исследовании из восемнадцати рассмотренных случаев правило Ренша соблюдается только в семи, также в семи случаях сдвиги кривой регрессии недостоверны.
Что касается широтной изменчивости размеров и ПД, то в обзорной работе ' В1апскеп^гп с соавторами заключают, что для артро-под характерно, что широтные изменения самцов выражены в большей степени, чем у самок (В1апскеп^гп et а1., 2007). Это ведет к широтным изменениям значения ПД. Однако в микроэволюционном отношении на реакцию самок и самцов влияет множество факторов (дифференцированная фе-нотипическая пластичность, разнонаправленный отбор). Работа является компиляций работ многих исследователей на тему изменчивости ПД у членистоногих: только у 55 видов из 98 изменчивость самцов была выше, чем изменчивость самок. Тем не менее, в широтном аспекте самцы изменяются более круто, чем самки. Этот факт соответствует правилу Ренша и говорит в пользу того, что некий фактор, изменяющийся закономерно в широтном направлении, ответственен за соответствие этому правилу. Наши исследования в определенном смысле существенно дополняют эту картину. У исследованного нами вида жужелиц по комплексу из шести мерных признаков правило Ренша соблюдается, как правило, на краю ареала (Кемеровская область - восточная граница обитания С. granulatus, Удмуртия - северная). Таким образом, она дополняет исследования изменчивости ПД и показывает пути оперирования эволюционных процессов, ответственных за реализацию правила Ренша, в относительно мелком масштабе.
Заключение
Несмотря на всеобъемлющую сущность полового диморфизма и огромные усилия исследований, посвященных его эволюционной значимости, до сих пор не раскрыты механизмы,
- 1 -н-/ + /
О 1 А /У
--- 3 АЗ /+ X'
5 + 5 + у у ? У
Ф /
У у
«дед
ь/Р\
ь/р'
о яг &
/а/
А &
2.0 2.5
Самки, мм
в
ответственные за его реализацию у разных организмов. Показанная в нашей работе зависимость изменчивости полового диморфизма от географического местообитания и того, какой из признаков размеров тела был взят в анализ, предполагает дальнейшие исследования этого феномена как на межпопуляционном уровне для других видов, так на межвидовом, что поможет прояснению условий соблюдения правила Ренша у насекомых.
Благодарности. Авторы выражают глубокую признательность проф. Кемеровского государственного университета Н.И. Еремеевой и доценту Ижевского государственного университета С.В. Дедюхину за представленные для морфоме-трических промеров коллекции жужелиц, к.б.н. А.К. Жеребцову и сотрудникам лаборатории биомониторинга ИПЭН АН РТ за помощь в сборе и определении жуков.
Список литературы
1. Винарский М.В. О применимости правила Бергмана к эктотермным организмам: современное состояние проблемы // Журнал общей биологии. 2013. T. 74, № 5. С. 327-339.
2. Исаев А.Ю., Егоров Л.В., Егоров К.А. Жесткокрылые (Insecta, Coleoptera) лесостепи Среднего Поволжья. Ульяновск: Изд-во УлГУ, 2004. 72 с.
3. Минец М.Л., Гричик В.В. Изменчивость фенетических и морфологических характеристик популяций жужелицы Carabus granulatus L. (Coleoptera, Carabidae) на территории Беларуси // Вестник Белорусского ун-та. Серия 2. 2007. №2. С. 69-74.
4. Федоренко Д.Н. Фауна жужелиц (Coleoptera, Carabidae) Московской области // Насекомые Московской области. Проблемы кадастра и охраны. М.: Наука, 1988. С. 20-46.
5. Филиппов Б.Ю. Пути адаптации и экологические закономерности освоения жужелицами (Coleoptera, Carabidae) Севера Русской равнины: Автореф. дисс. ... докт. биол. наук. М., 2008. 41 с.
6. Шарова И.Х., Филиппов Б.Ю. Экология жужелиц лесов в дельте Северной Двины. Архангельск: Поморский ун-т, 2004. 116 с.
7. Якимов В.Н. Методология анализа скейлинга таксономического, филогенетического и функционального разнообразия биотических сообществ: Дисс. ... докт. биол. наук. Нижний Новгород, 2015. 465 с.
8. Abouheif E., Fairbairn D.J. A comparative analysis of sexual size dimorphism: assessing Rensch's rule // American Naturalist. 1997. V. 149. P. 540-562.
9. Andersson M. Sexual selection. Princeton: Princeton University Press, 1994. 599 p.
10. Barenblatt G. Scaling. Cambridge: Cambridge University Press, 2003. 171 p.
11. Bidau C.J., Marti D.A. Rensch's rule in Dichropluspratensis: a reply to Wolak // Annals of the Entomological Society of America. 2008. V. 101. P. 802-803.
12. Bidau C.J., Marti D.A. Contrasting patterns of sexual size dimorphism in the grasshoppers Dichroplusvittatusand D. pratensis (Acrididae, Melanoplinae) // Journal of Orthoptera Research. 2008. V.17. P. 201-211.
13. Bidau C.J., Taffarel A., Castillo E.R. u Breaking the rule: multiple patterns of scaling of sexual size dimorphism with body size in orthopteroid insects //Revista de la Socied ad Entomologica Argentina. 2016. V. 75 (1-2). P. 11-36.
14. Blanckenhorn W.U., Stillwell R.C., Young K.A., Fox C.W., Ashton K.G. When Rensch meets Bergmann, does sexual size dimorphism change with latitude? // Evolution. 2006. V. 60. P. 2004-2011.
15. Blanckenhorn W.U., Demont M. Bergmann and Converse Bergmann Latitudinal Clines: Two Ends of a Continuum? // Integrative Comparative Biology. 2004. V. 44. P. 413-424.
16. Blanckenhorn W.U., Meier R., Teder T. Rensch's rule in insects, patterns among and within species // Sex, size and gender roles evolutionary studies of sexual size dimorphism. Oxford: Oxford University Press, 2007. P. 60-70.
17. Carranza J. Defining sexual selection as sex-dependent selection // Animal Behavior. 2009. V. 77. P. 749-751.
18. Chown S.L., Gaston K.J. Body size variation in insects: a macroecological perspective // Biological Reviews. 2009. V. 85, Iss. 1. P. 139-169.
19. Ernsting G., Isaaks J.A. Effects of temperature and season on egg size, hatchling size and adult size in Notiophilus bi-guttatus // Ecological Entomology. 1977. V. 22, Iss.1. P. 32-40.
20. Evans W.G. Geographic variation, distribution and tax-onomic status of the intertidal insect Thalassotrechus barbarae (Horn) (Coleoptera: Carabidae) // Questions Entomologicae. 1977. V. 13. P. 83-90.
21. Fairbairn D.J. Introduction: the enigma of sexual size dimorphism // Sex, size and gender roles: Evolutionary studies of sexual size dimorphism. Oxford: University Press, 2007. P. 1-12.
22. Fairbairn D.J. Odd Couples: Extraordinary differences between the sexes in the animal kingdom. Princeton: Princeton University Press, 2013. 312 p.
23. Garcia-Navas V., Noguerales V., Cordero PJ., Ortego J. Ecological drivers of body size evolution and sexual size dimorphism in short-horned grasshoppers (Orthoptera: Acrididae) // BioRxiv 2017. Doi: http://dx.doi.org/10.1101/119560.
24. Gibert P., Capy P., Imasheva A., Moreteau B., Morin J.P., Petavy G., David J.R. Comparative analysis of morphological traits among Drosophila melanogaster and D. simulans: genetic variability, clines and phenotypic plasticity // Genetica. 2004. V. 120. P. 165-179.
25. Guillermo-Ferreira R., Novaes L.S., Lecci P.C. Allometry for Sexual Size Dimorphism in Stoneflies Defies the Rensch's Rule // Neotropical entomology. 2014. V. 43. P. 172-175.
26. Hoppeler H., Weibel E. R. Editorial: Scaling functions to body size: theories and facts // Journal of Experimental Biology. 2005. V. 208. P. 1573-1574.
27. Huber P.J. Robust estimation of a location parameter // Annals of Mathematical Statistics.1964. V. 35, №1. P.73-101.
28. Huxley J.S. Problems of relative growth. London, Methuen, 1932. 276 p.
29. Isaac J.L. Potential causes and life-history consequences of sexual size dimorphism in mammals // Mammal Review. 2005. V. 35. P. 101-115.
30. Lovich J.E., Gibbons J.W. A review of techniques for quantifying sexual size dimorphism // Growth Development and Aging. 1992. V. 56. P. 269 - 281.
31. Martinez P.A., Ferreira A.T., Bidau C.J.A phylogenet-ic approach to the study of sexual size dimorphism in Felidae and an assessment of Rensch's rule // Ecosistemas. 2014. V. 23. P. 27-36.
32. Megha S., Dharbal1 D.U., Jayashree H., Sachidananda M., Channaveerappa H. Observation of body size in different geographical population of grasshopper Neorthacrisacuti cep-sacuticeps (Bolivar) // International Journal of Pure and Applied Zoology. 2015. V. 3, Iss. 4. P. 354 - 357.
33. Reiss M.J. The allometry of growth and reproduction. Cambridge: Cambridge University Press, 1989. [Электронный ресурс]. 1989. Режим доступа: http://dx.doi.org/10.1017/ CB09780511608483. Проверено 16.06.2017.
34. Rensch B. Evolution above the species level. New York: Columbia University Press, 1960. 419 p.
35. Schmidt-Nielsen K. Scaling in biology: the consequences of size // Journal of Experimental Zoology. 1975. V. 194. P. 287-397.
36. Shelomi M. Where are we now? Bergmann's rule sensu lato in insects // American Naturalist. 2012. V. 180(4). P. 511-519.
37. Stillwell R.C., Blanckenhorn W.U., Teder T., Davidow-itz G., Fox C.W. Sex differences in phenotypic plasticity affect variation in sexual size dimorphism in insects: from physiology to evolution // Annual Review of Entomology. 2010. V. 55. P. 227-245.
38. Stillwell R.C., Fox C.W. Geographic variation in body size, sexual size dimorphism and fitness components of a seed beetle: local adaptation versus phenotypic plasticity // Oikos. 2009. V.118. P. 703-712.
39. Stillwell R.C., Fox W.U., Meier R., Teder T. Rensch's rule in insects, patterns among and within species. // Sex, size and gender roles evolutionary studies of sexual size dimorphism. Oxford: Oxford University Press, 2007. P. 60-70.
40. Sukhodolskaya R.A., Saveliev A.A., Muhammetnabiev T.R. Sexual Dimorphism of Insects and Conditions of Its Manifestation // Research Journal of Pharmaceutical, Biological and Chemical Sciences. 2016. V. 7(2). P. 1992-2001.
41. Sukhodolskaya R., Saveliev A. Body size variation in Ground Beetles (Coleoptera: Carabidae) // PeriodicumBiologo-rum.2016. V. 118, №3. P. 273-278.
42. Teder T., Tammaru T. Sexual Size Dimorphism within species increases with body size in insects // Oikos. 2005. V. 108. P. 321-334.
43. Warton D.I., Duursma R.A., Falster D.S., Taskinen S. Smatr 3 - an R package for estimation and inference about al-lometric lines // Methods in ecology and evolution. 2012. №3.
P. 257-259.
44. Zou C., Xiao-Liang, He-Hai-Min Geographical variation of life-history traits in the cabbage beetle, Colaphellus bowringi (Coleoptera: Chrysomelidae) // Acta entomologica sinica. 2017. V. 60(1). P. 60-66.
R.A. Sukhodolskaya, A.A. Saveliev. Geographical variation of sexual size dimorphism of the ground beetle Carabus granulatus L. (Coleoptera, Carabidae).
Sexual size dimorphism (SSD) of the ground beetle Carabus granulatus L. werestudied. Beetles were sampled in different geographical zones: the Kemerovo area (the eastern edge of the species-area), the Republic of Tatarstan (the centre) and the Republic of Udmurtia (the northern part). Specimens were measured individually for six linear traits (1382 specimenswere studied). We used RMA method to estimate SSD direction and contribution of habitation regions into its variation. SSD was female-biased in the studies species with the lowest values in the centre of area and increased - toward the edges. The coefficients of regression were positive and varied from 0.70 to 1.21, indicating, that Carabus granulates L. followed Rench's rule only in half of studied cases and predominantly at the edge of area.
Keywords: SSD; carabids; reduced major axis regression; latitude-longitude variation; Rench's rule.
