CC BY
24
УДК 575.17 581.16
Н.А. Кутлунина1 М.С. Князев2 С.А. Зимницкая1 А.Ю. Беляев3
N.A. Kutlunina M.S. Knyasev S.A. Zymnitskaya A.Y. Belyaev
генотипическое разнообразие и мужская стерильность cardamine trifida (brassicaceae) в разных частях ареала
genotypic diversity and mail sterility of cardamine trifida (brassicaceae) in different parts of distribution area
Аннотация: В 14-ти популяциях вегетативно подвижного Cardamine trifida из разных частей ареала исследовано генотипическое разнообразие и состояние мужской генеративной сферы. Выявлена различная степень стерилизации андроцея, в том числе полная. У растений из сибирских и среднерусских популяций сохраняется способность к семенному размножению и поддерживается высокий уровень генотипической изменчивости. Уральские популяции различаются между собой по степени стерильности андроцея и по уровню генотипической изменчивости. Выявлен факт расселения стерильного клона в долине р. Белой более чем на 100 км.
Ключевые слова: Cardamine trifida, генотипическое разнообразие, мужская стерильность, моноклональные популяции, антэкология.
Summary: The genotypic diversity and status of male generative sphere in 14 populations of clonal Cardamine trifida in the different parts of the distribution area were investigated. We have found the different degree of androecium sterility including complete. Plants from Siberian and Central Russian populations retained the ability of seed reproduction and maintained a high level of genotypic variability. Ural populations differed in the degree of androecium sterility and in the level of genotypic variability. We revealed the distribution of sterile clone in the valley of White River more than on 100 km.
Key words: Cardamine trifida, genotypic diversity, mail sterility, monoclonal populations, anthecology
введение. Вегетативное размножение воспроизводство. Преимущества вегетативного
свойственно большинству многолетних травя- размножения наиболее отчетливо выражены на
нистых растений. Это позволяет им быстро осваи- краю ареала, где размножение семенным путем
вать территорию, в течение некоторого времени имеет ряд ограничений из-за абиотических и
получать ресурсы от родительских растений, не биотических факторов.
зависеть от наличия опылителей и других факто- Несмотря на многочисленные преиму-
ров, лимитирующих семенное размножение. Так щества вегетативного размножения, лишь из-
как при формировании структур вегетативного редка клональные виды полностью утрачивают
и семенного размножения используются одни и семенное размножение (Левичев и др., 2010;
те же ресурсы, существует конкуренция между Eckert, 2001). Отсутствие воспроизводства се-
разными типами размножения (McLellan et al., менным путем или его ослабление у наземных
1997). Обычно в изменчивых условиях среды травянистых растений может быть связано с
преимущество получает семенное размноже- гибридизацией и (или) переходом к нечетной
ние, а в относительно постоянных - клональное полиплоидии. На преобладание того или иного
<Х!ОС>С<ХЮ<Х<>С><Х>С>С<Х>С<Х<>С>СЮ<>С<Х>С<ХЮ-ОСЮ<><Х>С>С<ХЮ-ОС<>С><Х>С>С<ХЮ^
1Уральский федеральный университет имени первого президента России Б.Н. Ельцина, кафедра ботаники, ул. Мира, 19; 620002, Екатеринбург, Россия; е-mail: natakutlunina@mail.ru, zimn@list.ru
2Учреждение Российской Академии наук Ботанический сад УрО РАН, лаборатория ЭЭиАР, ул. 8-е Марта, 202а; 620144, Екатеринбург, Россия; е-mail: knyasev_botgard@mail.ru
3 Учреждение Российской Академии наук Институт экологии растений и животных УрО РАН, лаборатория МЭР, ул. 8-е Марта, 202б; 620144, Екатеринбург, Россия; е-mail: belyaev@ipae.uran.ru
1Ural Federal University named after the first president of Russia B.N. Yeltsin, Department of botany, Mira str., 19; 620002, Ekaterinburg, Russia
2Russian Academy of Sciences, Ural Branch: Institute Botanic Garden, 8-th March str., 202a; 620144, Ekaterinburg,
Russia
3Russian Academy of Sciences, Ural Branch: Institute of Plant and Animal Ecology, 8-th March str., 202b; 620144, Ekaterinburg, Russia
Поступило в редакцию 18.04.2012 г.
Submitted 18.04.2012
типа размножения оказывают влияние внешние условия. Так, выживанию стерильных клонов способствует краевое или дизъюнктивное положение популяций. Известно формирование стерильных популяций Decodon verticillatus (L.) Ell. (Lythraceae) в северной части ареала (Dorken, Eckert, 2001; Dorken et al., 2004), наличие стерильных триплоидных популяций заносного Butomus umbellatus L. (Butomaceae) в районе Великих озер (Lui et al., 2005). Южные периферические популяции Saxifraga cernua L. (Saxifragaceae) в Колорадо характеризуются как мужской, так и женской стерильностью (Wehrmeister, Bonde, 1977), периферические популяции на острове Хонсю отличаются мужской стерильностью (Funamoto, Nacamura, 1996). В уральских популяциях S. cernua также отмечены нарушения мужской и женской репродуктивной сферы и, как следствие, частичная или полная стерильность (Капралов, Кутлунина, 2005).
По имеющимся в литературе данным, представители сем. Brassicaceae являются почти исключительно обоеполыми. Тем не менее, особи с наследственно обусловленной мужской стерильностью известны у Arabidopsis thaliana (L.) Heynh. (Кручнев, 1973; Поддубная-Арнольди, 1982); явление полной или частичной стерильности установлено у некоторых гибридогенных видов рода Cardamine L. (C. ambigua O.E. Schulz, C. schulzii K. Urbanska-Worytkiewicz, C. insueta K. Urbanska-Worytkiewicz, C. dentata Schultes и др.), иногда у межрасовых гибридов Cardamine (Цвелёв, 2003; Marhold, 1994). В 2007-2008 гг. нами были изучены четыре популяции Car-damme trifida (Lam. ex Poir.) B.M.G. Jones (Spha-erotorrhiza trifida (Lam. ex Poir.) A. Khokhr.) на Южном и Среднем Урале, и выявлены случаи полной или частичной стерильности (Князев и др., 2010). В двух популяциях все особи отличались полной мужской стерильностью, и каждая из этих популяций была представлена генетически идентичными особями - клоном. Мы продолжили наши исследования для того, чтобы выяснить, насколько часто и в какой степени происходит стерилизация в популяциях C. trifida, как это влияет на их клоновое разнообразие. Также предполагалось установить, какие факторы способствуют стерилизации и преобладанию вегетативного размножения.
Основное внимание в своем исследовании мы уделили уральским популяциям C. trifida; для сравнения использовали популяции из
сибирской части ареала и из изолированного анклава на Среднерусской возвышенности.
Материал и методика. Cardamine tri-fida - короткокорневищный клубнеобразующий травянистый многолетник, весенний эфемероид. Для этого вида характерно преимущественно вегетативное размножение подземными клубеньками листового происхождения (Беркутенко, 1999) или такими же клубеньками, развивающимися в пазухах нижних стеблевых листьев (Голицын, 1947; Князев и др., 2010). Основной ареал C. trifida охватывает юг Западной и Восточной Сибири, российский Дальний Восток, северо-западную Монголию, Северный Китай (Горчаковский, 1969; Доронькин, 1994; Дорофеев, 1998). К западу от него имеется два обособленных реликтовых фрагмента ареала: 1) на Среднерусской возвышенности (между верховьями рек Ока и Дон (около 10 местонахождений), 2) на Среднем и Южном Урале (до 40 местонахождений). На Урале вид является позднеплейстоценовым реликтом сибирского происхождения (Горчаковский, 1969), произрастает в долинах рек западного макросклона.
Нами исследованы 11 популяций C. trifida в уральской части ареала (табл. 1, рис. 1), две популяции в основной части ареала (Иркутская обл.) и одна в европейской части ареала (Липецкая обл.). В каждой популяции были собраны подземные клубеньки с 24-х или более растений, произрастающих на расстоянии 5-10 м друг от друга. В 9 из 14 исследованных популяций собраны и зафиксированы в спирто-уксусном фиксаторе (3:1) соцветия C. trifida. В связи с тем, что доля генеративных особей в большинстве популяций очень низкая, количество исследованных соцветий меньше, чем выборка материала, отобранного для аллозимного анализа (5-15 соцветий или 20-60 цветков).
Приготовление экстрактов для изофер-ментного анализа и электрофорез в 6,4 %-ном полиакриламидном геле в трис-ЭДТА-боратной системе проводили по стандартной методике (Семериков, Беляев, 1995). Для идентификации клонов использованы 8 ферментных систем: фосфоклюкоизомераза (PGI), 6-фосфоглюконат-дегидрогеназа (6PGD), шикиматдегидрогеназа (SKDH), алкогольдегидрогеназа (ADH), лейци-наминопептидаза (LAP), эстераза (С-EST), глю-таматоксалоацетат трансаминаза (GOT), NADH дегидрогеназа (NADHdh).
В связи с полиплоидностью C. trifida, интерпретация электрофореграмм в терминах
Исследованные популяции С. ігі/ісіа
№ популяции* Название популяции (выборки), сокращенное название Дата сбора материала Местонахождение Ценотическая характеристика
Средний Урал, р. Чусовая
1 Георгиевская, СЯ 13 V 2007 Свердловская обл., Первоуральский р-н, по правому берегу, ниже скал Камни Георгиевские Луг
2 Лёвинская, Ь\¥ 13 V 2007 Там же, по правому берегу выше скал Камень Лёвинский Под пологом соснового редколесья
Южный Урал, бассейн верхнего течения р. Сим
3 Берда, ЕЖ 08 V 2007 Челябинская обл., Ашинский р-н, по р. Берда выше устья р. Зырянка, левый берег Уремные заросли, сероольховники на пологом склоне
4 Сим-Куряк, 8К 13 V 2008 Там же, левый берег р. Сим ниже устья р. Куряк Осыпи под скалами и уремные заросли
5 Гребни, вВ 14 V 2008 Там же, правый берег ниже скал «Гребни» Липняк на щебнистых склонах
Южный Урал, р. Белая
6 Дуги, Бв 14V2008 10V2009 Респ. Башкортостан, Белорецкий р-н, по левому берегу у подножья и на скалах Доменные Ворота По щебнистым, мшистым склонам, под пологом соснового редколесья
7 Ашкарка Вторая, А2 11V2009 Там же, по левому берегу около 2 км выше скал «Лесная пристань Шулемовка» (40 км вниз по течению от популяции «Дуги») По щебнистым, мшистым склонам, под пологом соснового редколесья
8 Шулемовка, 8Н 21V2007 Там же, по правому берегу, под скалами «Лесная пристань Шулемовка» По щебнистым, мшистым склонам, под пологом соснового редколесья
9 Маячная, МСН 11V2009 Там же, по левому берегу, 58 км вниз по течению от популяции «Дуги» По щебнистым, мшистым склонам, под пологом соснового редколесья
10 Тимирово, ТМ 12V2009 Респ. Башкортостан, Бурзянский р-н, по левому берегу против с. Тимирово (95 км вниз по течению от популяции «Дуги») Под пологом липняков и на скалистых склонах
11 Сатра, 8Т 12V2009 Там же, по правому берегу около 2 км ниже устья р. Сатра (106 км вниз по течению от популяции «Дуги») По щебнистым, мшистым склонам, под пологом соснового редколесья
оз. Байкал, южный берег
12 Буровщина, В\¥ 26 V 2009 Иркутская обл., Слюдянский р-н, у дачного пос. Буровщина Под пологом лиственного редколесья, по полянам
13 Мангутай, МІЧ 26 V 2009 Там же, по левому берегу р. Безымянная, у дачного пос. Мангутай Под пологом лиственного редколесья, по полянам
Среднерусская возвышенность
14 Плющань, РЬ 08 V 2010 Липецкая обл., Краснинский р-н, поправому берегу р. Дон, ниже устья р. Плющанка Березняк-зеленомошник на известняковом щебне
КутлунинаН.А., Князев М.С., Зимницкая С.А., Беляев А.Ю. Генотипическое разнообразие и мужская стерильность Сагёатте /г//Мг (Вгаввюасеае) в разных частях ареала
«локус-аллель» невозможна. Анализ изофоре-грамм позволил выявить своеобразные сочетания бэндов (окрашиваемых полос) по каждой ферментной системе, которые мы интерпретируем как морфы. Идентичные сочетания морф по исследованным системам у сравниваемых особей рассматривали как свидетельство принадлежности растений к одному изозимному фенотипу или генотипу (клону). Генотипическое разнообразие оценивали с помощью модифицированного индекса разнообразия Симпсона ф), предложенного для клональных растений (ЕМгап^ Roose, 1987): D = 1-Е{[п(п - 1)] /[И(И-
1)]}, где а - число выявленных в популяции изо-энзимных фенотипов i (генотипов или клонов), N - общее число проанализированных растений. Индекс разнообразия варьирует от 0 в популяциях, состоящих из одного генотипа, до 1 в популяциях, где каждая особь является уникальным генотипом.
Состояние андроцея исследовали под бинокулярным стереоскопическим микроскопом МБС-10 и микроскопом Leica DM 2500. Фертильность пыльцевых зерен определяли ацето-карминовым методом.
Результаты и их обсуждение. Стерилизация мужской генеративной сферы - отличительная особенность С. trifida (табл. 2). В норме андроцей представлен шестью тычинками разной длины. Четыре тычинки имеют длинные тычиночные нити, две - короткие. Пыльник че-тырехгнездный, с гнездами, овальными в продольном сечении. Во время развития андроцея отклонение от нормы наблюдается на нескольких этапах. Основные из них приведены ниже:
1. Нарушения морфогенеза тычинки, которые приводят к формированию стаминодиев, тычинок с сильно укороченными тычиночными нитями или сидячих тычинок.
Таблица 2
Генотипическое разнообразие в популяциях СагСаште ^фСа и состояние мужской генеративной сферы
попу- ляция Генотипическое разнообразие Уровень стерильности андроцея
выборка для аллозимного анализа количество выявленных генотипов Б, индекс Симпсона степень стерилизации спорогенной ткани пыльников продукция пыльцевых зёрен от нормы, % степень фертильности пыльцевых зёрен, %
Средний Урал, р. Чусовая
GR 26 7 0,78 почти полная <0,1 0
LW 27 8 0,79 полная 0 0
Южный Урал, бассейн верхнего течения р. Сим
BR 24 1 0 - - -
SK 24 10 0,83 частичная 1-5 5-10
GB 24 12 0,87 частичная 1-5 0-70
Р. Белая
DG 26 1 0 полная в большинстве пыльников 0,1-1 0
А2 24 1 0 - -
SH 32 1 0 полная в большинстве пыльников 0 0
мен 20 1 0 - -
тм 24 1 0 - - -
ST 24 1 0 - - -
Оз. Байкал, южный берег
BW 24 24 1 нет 90-100 90-95
мы 24 24 1 нет 90-100 10-100
Среднерусская возвышенность
PL 24 22 0,96 частичная 1-5 5-30
примечание: прочерки по популяциям стоят там, где эмбриологические исследования не проводились.
2. Нарушения в развитии спорогенной ткани пыльника, которые выражаются в отсутствии дифференциации микроспороцитов, частичной или полной их стерилизации. В случае частичной стерилизации микроспороцитов в пыльнике происходит образование небольшого числа фертильных пыльцевых зерен, пыльник имеет нормально развитую стенку и сохраняет характерную форму. В случае полной стерилизации форма пыльника изменяется на почти грушевидную.
3. Частичная или полная стерилизация пыльцевых зерен на разных стадиях гаметофи-тогенеза. Уровень стерильности мужского гаме-тофита в разных популяциях может изменяться от 0 до 100 %.
Анализ состояния андроцея показал (табл. 2), что стерилизация мужской генеративной сферы в той или иной степени характерна для всех изученных популяций. В сибирских популяциях BW и МИ отмечен низкий уровень стерилизации андроцея, что приводит к высо-
кой эффективности опыления и семенного размножения. Изоферментный анализ показал, что сибирские популяции характеризуются высоким уровнем генотипической изменчивости (табл.
2) - каждый образец выборки, отобранный на расстоянии 5 м друг от друга, оказался уникальным генотипом. Несомненно, в этих популяциях вегетативное размножение С. М;рСа достаточно активное - хорошо прослеживаются компактные куртины, состоящие из десятков парциальных особей (по всей видимости, клоны), но их размеры не превышают шага отбора проб.
В среднерусской популяции PL отмечен ряд аномалий в развитии мужской репродуктивной сферы и высокий уровень стерилизации андроцея (табл. 2). Выявленные аномалии практически не сказываются на генотипической структуре популяции: только две особи имели идентичный генотип, все остальные были уникальными ф=0,96). Популяция PL отличается от остальных изученных высоким обилием С. М;рСа - в ценозе он является субдоминантом
3-го яруса (с обилием 4 по шкале Друде) и значительной долей цветущих особей, создающих весенний аспект. По всей видимости, при тесном контакте антэкологически совместимых особей перенос пыльцы осуществляется эффективно и даже небольшого количества пыльцы оказывается достаточно для поддержания высокого генетического полиморфизма.
У C. trifida мужская стерильность отмечена во всех районах исследования, но наиболее выражена на Урале. В разных частях уральского ареала нами выявлено 45 генетически различных клонов с полной мужской стерильностью. Очевидно, мужская стерильность возникала у C. trifida неоднократно. Генетическому разнообразию клонов с мужской стерильностью соответствует многообразие типов нарушений в развитии мужской репродуктивной сферы. Возможно, это свидетельствует о том, что мутации, вызывающие эти аномалии, могут быть связаны с разными частями генома. То же самое отмечено для других видов, например, в популяциях Decodon verticillatus (Dorken, Eckert, 2001; Eckert, Barrett, 1993). Поскольку на Урале преобладают клоны с полной и частичной мужской стерильностью, очевидно, что естественный отбор благоприятствовал сохранению соответствующих генетических дефектов. Такой отбор можно назвать «провоцирующим», поскольку он, обеспечивая тактический успех, приводит к эволюционному тупику.
Один из важных результатов исследования - выявление единственного клона с полной мужской стерильностью, расселившегося по р. Белой более чем на 100 км. Считается, что уни-парентные виды проигрывают видам с нормальным половым размножением (бипарентными), поскольку имеют меньшую возможность к адаптации (Грант, 1984; Гребельный, 2008; Orive, 1993). Однако в долине р. Белой один клон освоил практически все местообитания (кроме луговых сообществ), известные у этого вида на Урале: скальные обнажения (большая часть популяции DG), уремные заросли кустарников (часть популяции DG), сосняки зеленомошники на щебнистых склонах (MCH), липняки разнотравные (TM), остепненные кустарниковые склоны (по левому берегу напротив урочища Акбута). Таким образом, следует предполагать, что по крайней мере у изучаемого вида значительная часть адаптационного потенциала обеспечивается на уровне особи (единственного генотипа), а не на уровне системы генотипов. Возраст белорецко-
го клона может оказаться весьма значительным. По-видимому, в климатически неблагоприятную эпоху позднего плейстоцена исходная популяция сократилась до единственного клона, который после восстановления приемлемых условий (в голоцене) широко распространился по долине р. Белая. Если, в эволюционном смысле, стерильные клоны бесперспективны (Грант, 1984, Гребельный, 2008), то их тактические преимущества оказываются неожиданно значимыми и вполне долговременными даже в условиях экологической неоднородности и нестабильности. Возможно, решающие преимущества бипарент-ных видов над клонами проявляются только в условиях фитотий (инвазии новых фитофагов, штаммов и видов вирусных, грибковых заболеваний и др.), к которым клоны оказываются неустойчивыми.
A priori допустимо предположение, что основной механизм расселения C. trifida - гидрохорный (клубеньками и целыми растениями с участками почвы во время половодий), а обмен диаспорами между соседними популяциями существенен и постоянен. Однако полученные данные противоречат этим предположениям. Так, популяция BR представлена единственным клоном, хотя расположена лишь в 3 км от долины р. Сим, где отмечается достаточно высокий генетический полиморфизм популяций. Таким образом, за время существования популяции BR она не была сколько-нибудь существенно «разбавлена» другими генотипами. Аналогично, в популяциях LW и GR, расположенных лишь в 3 км друг от друга по одному берегу р. Чусовая, общих клонов (генотипов) не установлено. По всей видимости, реализуется другая модель -обмен диаспорами между популяциями в пределах одной реки происходит, но редко, например, во время уникальных (катастрофических) наводнений.
Естественно предполагать, что нормальное развитие андроцея не только достаточно, но и необходимо для эффективного опыления и устойчивого семенного размножения. Однако эмбриологические, генетические исследования в популяции PL, так же как наблюдения in situ показали, что даже при глубоких нарушениях развития андроцея C. trifida и многократном снижении количества фертильных пыльцевых зерен некоторое количество плодов образуется, и этого оказывается достаточно для поддержания генетического полиморфизма на высоком уровне. В сочетании с вегетативным размножением это-
го оказывается достаточно для неопределенного долгого сохранения популяции и поддержания ее ценотических позиций.
По нашему мнению, генетическое обеднение уральских популяций вызывается не столько высоким уровнем мужской стерильности, сколько экологическими факторами. Если подходящие для произрастания вида участки располагаются мозаично - а местные условия
лишь приемлемы, но не оптимальны, - семенное размножение может оказаться крайне неэффективным и приводит к «провоцирующему» отбору, дающему значительные конкурентные преимущества бесплодным растениям.
Исследования выполнены при поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (гранты 10-04-00989а и 10-04-96012-р_урал_а).
ЛИТЕРАТУРА
Беркутенко А.Н. Природа необычных подземных органов Cardamine trifida (Lam. ex Poiret) B.M. Jones, или имеют ли родовое значение признаки вегетативных органов в систематике Cruciferae? // Мат. VI между-нар. конф. по морфологии растений памяти И.Г. и Т.И. Серебряковых. - М., 1999. - С. 34-35.
Голицын С.В. Dentaria alaunica S. Golits. sp. nova // Выбор семян Ботанического сада Воронежского ун-та. - Воронеж, 1947. - Вып. 8. - С. 27.
Горчаковский П.Л. Основные проблемы исторической фитогеографии Урала. - Свердловск, 1969. -
286 с.
Грант В. Видообразование у растений. - М.: Мир, 1980. - 407 с.
Гребельный С.Д. Клонирование в природе. Роль остановки генетической рекомбинации в формировании фауны и флоры. - СПб.: ЗИН РАН, 2008. - 286 с.
Доронькин В.М. Sphaerotorrhiza (O.E. Schulz) Khokhr. - Шарокоренник (зубяночка) // Флора Сибири. -Новосибирск: Наука, 1994. - Т. 7. - С. 78.
Дорофеев И.В. Семейство крестоцветных - Cruciferae (Brassicaceae) средней полосы Европейской части Российской Федерации // Turczaninowia, 1998. - Т. 1, № 3. - С. 5-91.
Капралов М.В., Кутлунина Н.А. Репродуктивная биология вивипарной Saxifraga cernua (Saxifragaceae) на Урале // Бот. журн., 2005. - Т. 90, № 2. - С. 227-233.
Князев М.С., Кутлунина Н.А., Зимницкая С.А., Беляев А.Ю. Распространение и генотипическая изменчивость Cardamine trifida (Brassicaceae) на Урале // Бот. журн. 2010. - Т. 95, № 12. - С. 1718-1726.
КручневВА. Генная и цитоплазматическая мужская стерильность растений. - М.: Колос, 1973. - 277 с.
Левичев И.Г., Туниев Б.С., Тимухин И.Н. О происхождении Gagea spathacea (Liliaceae) во флоре Кавказа // Бот. журн., 2010. - Т. 95, № 4. - С. 464-481.
Поддубная-Арнольди В.А. Характеристика семейств покрытосеменных растений по цитоэмбриологи-ченским признакам. - М.: Наука, 1982. - 350 с.
Семериков В.Л., Беляев А.Ю. Аллозимный полиморфизм в природных популяциях и культурных сортах клевера лугового (T. pratense L.) // Генетика, 1995. - Т. 31, № 6. - С. 815-819.
Цвелёв Н.Н. О некоторых крестоцветных (Brassicaceae) Восточной Европы // Новости сист. высш. раст., 2003. - Т. 35. - С. 95-108.
Dorken M.E., Eckert C.G. Severely reduced sexual reproduction in northern populations of a clonal plant Decodon verticillatus (Lythraceae) // J. Ecol., 2001. - Vol. 89. - P. 339-350.
Dorken M.E., NevilleK.L., Eckert C.G. Evolutionary vestigialization of sex in clonal plant: selection versus neutral mutation in geographically peripheral populations // Proc. R. Soc. Lond. B, 2004. - Vol. 271. - Р. 2375-2380.
Eckert C.G. The loss of sex in clonal plants // Evol. Ecol., 2002. - Vol. 15. - P. 501-520.
Eckert C.G., Barrett S.C.H. Clonal reproduction and pattern of genotypic diversity in Decodon verticillatus (Lythraceae) // Amer. J. Bot., 1993. - Vol. 80. - P. 1175-1182.
EllstrandN.C., RooseM.L. Pattern of genotypic diversity in clonal plant species // Amer. J. Bot., 1987. - Vol. 74. - P. 123-131.
Funamoto T., Nacamura T. Notes on somatic chromosome numbers in japanese Saxifraga. (3) Karyotypes and pollen grains of three species // La Kromosomo, 1996. - Vol. 2. - P. 2792-2798.
Li W., Wang B., Wang J. Lack of genetic variation of an invasive clonal plant Eichhornia crassipes in China revealed by RAPD and ISSR markers // Aquatic Bot., 2006. - Vol. 84, № 2. - P. 176-180.
Lui K., Thompson F.L., Eckert C.G. Causes and consequences of extreme variation in reproductive strategy and vegetative growth among invasive populations of a clonal aquatic plant, Butomus umbellatus L. (Butomaceae) // Biol. Invas., 2005. - № 7. - P. 427-444.
Marhold K. Taxonomy of the genus Cardamine L. (Cruciferae) in the Carpathians and Pannonia. I. Cardamine pratensis group // Folia Geobot. Phytotax. (Praha), 1994. - Vol. 29, № 3. - P. 335-374.
McLellan A.J., Prati D., Kalts O., Schmid B. Structure and analysis of phenotypic and genetic variation in clonal plants // The ecology and evolution of clonal plants // H. de Kroon, J. van Groenendael (eds.). - Backhuys Publishers, Leiden, 1997. - P. 185-210.
Wehrmeister R.R., Bonde E.K. Comparative aspects of growth and reproductive biology in arctic and alpine population of Saxifraga cernua L. // Arc. Alp. Res., 1977. - Vol. 9. - P. 401-406.
Zhang Yu-Ye., ZhangD-J., Barret S. Genetic uniformity characterizes the invasive spread of water hyacinth (Eichhornia crassipes), a clonal aquatic plant // Mol. Ecol., 2010. - Vol. 19, № 9. - P. 1774-1786.
