CC BY
27
Труды Карельского научного центра РАН № 1. 2019. С.106-111
Опубликована в онлайн-версии в декабре 2018 г. DOI: 10.17076^927
УДК 591. 69-599.363.2
гельминты обыкновенной бурозубки SOREX ARANEUS на территории заповедника «кивач»
и. А. никонорова1, А. п. Кутенков2, с. в. Бугмырин1, Е. п. Иешко1
1 Институт биологии Карельского научного центра РАН, ФИЦ КарНЦ РАН, Петрозаводск, Россия
2 Государственный природный заповедник «Кивач», Республика Карелия, Россия
Представленная работа является продолжением исследований по инвентаризации фауны паразитов мелких млекопитающих заповедников и природных парков европейского северо-запада России. В статье приводятся данные по видовому составу и относительной численности гельминтов обыкновенной бурозубки Sorex araneus Государственного природного заповедника «Кивач» (Республика Карелия, Россия). Методом полного гельминтологического вскрытия было обследовано 56 особей S. araneus, отловленных в июле и сентябре 2017 года. В результате проведенных исследований был обнаружен 21 вид гельминтов, относящихся к трем систематическим группам: трематоды - Brachylaima fulvum, Rubenstrema exasperatum, цес-тоды - Ditestolepis diaphana, Gulyaevolepis tripartita, Neoskrjabinolepis schaldybini, N. singularis, Staphylocystis furcata, Vigisolepis spinulosa, Dilepis undula, Hepatocestus hepaticus, Monocercus arionis и нематоды - Aonchotheca kutori, Liniscus incrassatus, Eucoleus oesophagicola, Soboliphyme soricis, Parastrongyloides winchesi, Longistriata codrus, L. didas, L. depressa и Porrocaecum depressum, Porrocaecum sp. В составе гельминтофауны обыкновенной бурозубки заповедника «Кивач» преобладают представители палеарктического фаунистического комплекса (85 %), голарктических видов и космополитов - 5 и 10 % соответственно. Наиболее высокие показатели экстенсивности инвазии отмечены у цестоды M. arionis (45 %) и нематод S. soricis (23 %), P. depressum (21 %), Longistriata sp. (93 %). Впервые у обыкновенной бурозубки на территории заповедника «Кивач» зафиксированы 8 видов паразитических червей: R. exasperatum, B. fulvum, N. singularis, S. furcata, V. spinulosa, L. incrassatus, E. oesophagicola, P. winchesi. Обнаруженные виды - типичные представители гельминтофауны обыкновенной бурозубки на территории среднетаеж-ной подзоны Карелии.
Ключевые слова: Sorex araneus; заповедник «Кивач»; Карелия; трематоды, цестоды, нематоды.
I. A. Nikonorova, A. P. Kutenkov, S. V. Bugmyrin, E. P. Ieshko. HELMINTHS OF THE COMMON SHREW SOREX ARANEUS IN THE KIVACH NATURE RESERVE
This study is a continuation of the research for the inventory of the parasite fauna of small mammals in nature reserves and parks of the North-West European Russia. Data are presented on the species composition and relative abundance of helminths in the common shrew Sorex araneus in the Kivach Strict Nature Reserve (Republic of Karelia, Russia). Findings from the surveys include 21 species of helminths belonging to three systematic groups: trematodes - Brachylaima fulvum, Rubenstrema exasperatum, cestodes -
Ditestolepis diaphana, Gulyaevolepis tripartita, Neoskrjabinolepis schaldybini, N. singu-laris, Staphylocystis furcata, Vigisolepis spinulosa, Dilepis undula, Hepatocestus hepati-cus, Monocercus arionis, and nematodes - Aonchotheca kutori, Liniscus incrassatus, Eucoleus oesophagicola, Soboliphyme soricis, Parastrongyloides winchesi, Longistriata codrus, L. didas, L. depressa and Porrocaecum depressum, Porrocaecum sp. Representatives of the Palaearctic faunal complex prevail among the helminths parasitic in the common shrew (85 %). Eight species of parasitic worms were recorded in the common shrew from the territory of the Kivach nature reserve for the first time: R. exaspera-tum, B. fulvum, N. singularis, S. furcata, V. spinulosa, L. incrassatus, E. ophagicola, P. winchesi. These species are typical representatives of the helminth fauna of the common shrew in the middle taiga subzone of Karelia.
Keywords: Sorex araneus; Kivach Strict Nature Reserve; Karelia; trematodes; ces-todes; nematodes.
Введение
Представленная работа является продолжением исследований по инвентаризации фауны паразитов мелких млекопитающих заповедников и природных парков европейского северо-запада России [Аниканова и др., 2003, 2005; Бугмырин и др., 2003, 2008]. Обыкновенная бурозубка Sorex araneus Linnaeus, 1758 (Sorico-morpha: Soricidae) - один из самых многочисленных и распространенных представителей мелких млекопитающих таежных экосистем на севере Европы. Высокая численность, двигательная активность, пищевая специализация и другие особенности экологии определяют таксономическое и экологическое разнообразие фауны паразитов этого вида [Nikonorova et al., 2018].
Заповедник «Кивач» расположен в подзоне средней тайги Карелии. Благодаря большой площади сохраненных в естественном состоянии природных ландшафтов териофауна заповедника имеет типичный таежный облик. Здесь обитают 43 вида млекопитающих, среди которых 7 видов насекомоядных [Кутенков, Щербаков, 1988]. Обыкновенная бурозубка -наиболее распространенный и многочисленный представитель териофауны заповедника «Кивач». В уловах мелких млекопитающих этот вид составляет 58 %, а среди землероек - 66 % [Зимин, Ивантер, 1969]. К настоящему времени единственные сведения о гельминтах обыкновенной бурозубки заповедника «Кивач» приведены лишь в общей сводке паразитов мелких млекопитающих Восточной Фенноскандии [Аниканова и др., 2007] и представляют собой результаты исследований одного сезона.
Материалы и методы
Методом полного гельминтологического вскрытия было обследовано 56 особей S. ara-
neus, отловленных в ходе планового ежегодного учета мелких млекопитающих в заповеднике «Кивач» [Кутенков, 2006] в июле и сентябре 2017 года. Учет ведется 4 линиями ловушек (по 25 шт. в каждой) и 2 канавками (по 50 м c пятью врытыми цилиндрами), расположенными в характерных лесных местообитаниях на площади 3,8 х 2,3 км (средние координаты 62°15'55" с. ш. 34°00'03" в. д.).
Обработка гельминтологического материала осуществлялась по стандартным методикам [Аниканова и др., 2007]. При определении паразитов (постоянные и временные препараты) использовали оборудование Центра коллективного пользования Федерального исследовательского центра «Карельский научный центр Российской академии наук» (микроскоп Olympus CX-4). Для видовой диагностики нематод рода Longistriata мы основывались на морфологических особенностях строения головной везикулы, половой бурсы самца и хвостового конца самки [Аниканова и др., 2007]. Для оценки относительной численности паразитов рассчитывали показатели экстенсивности инвазии (ЭИ, %), индекса обилия (ИО, экз.) и их доверительные интервалы [Rozsa et al., 2000].
Результаты и обсуждение
В результате проведенных исследований у S. araneus зарегистрировано 20 видов гельминтов, относящихся к трем систематическим группам: трематоды, цестоды, нематоды (табл.). Трематоды представлены двумя видами - Brachylaima fulvum Dujardin, 1843 и Rubenstrema exasperatum (Rudolphi, 1819), принадлежащими соответственно к семействам Brachylaemidae и Omphalometridae. Цестод обнаружено 8 видов, относящихся к двум семействам - Hymenolepididae (Ditestolepis diaphana (Cholodkowsky, 1906), Neoskrjabinolepis schaldybini Spassky, 1947, N. singularis (Cholod-
e
Видовой состав и относительная численность гельминтов обыкновенной бурозубки Э. araneus заповедника «Кивач»
Species composition and abundance of helminths of the common shrew S. araneus in the Kivach Nature Reserve
Локализация Localization Исследования 2017 г. Study 2017 N - 56 Исследования 1997 г. [Аниканова и др., 2007] Study 1997 [Anikanova et al., 2007] N - 24
ЭИ, % [CI ] L эи-1 Prevalence ИО, экз. [CI ] L ио-1 Abundance ЭИ, % [CI ] эи Prevalence ИО, экз. [CI ] ио Abundance
Trematoda
Rubenstrema exasperatum ж 1,8 [0,04-9,6] 0,02 [0,00-0,05]
Brachylaima fulvum ж 1,8 [0,04-9,6] 0,02 [0,00-0,05]
Cestoda
Ditestolepis diaphana к 10,7 [4-21,9] 0,6 [0,2-1,3] 12,5 [2,6-32,4] 1 [0,13-3,13]
Gulyaevolepis tripartita к 4,1 [0,1-21,1] 3 [0,00-9,00]
Neoskrjabinolepis schaldybini к 14,3 [6,4-26,2] 3,0 [1,2-7,0] 41,6 [22,1-63,4] 20,7 [8,0-40,8]
N. singularis к 1,8 [0,04-9,6] 0,09 [0,00-0,27]
Staphylocystis furcata к 12,5 [5,2-24,1] 0,33 [0,13-0,8]
Vigisolepis spinulosa к 16,1 [7,6-28,3] 0,98 [0,32-2,8]
Dilepis undula, larva к 5,4 [1,1-14,9] 0,05 [0,00-0,11] 25 [9,8-46,7] 1,7 [0,54-4,58]
Monocercus arionis к 44,6 [31,3-58,5] 2,3 [1,4-3,6] 58,7 [36,6-77,9] 4,6 [1,9-9,9]
Hepatocestus hepaticus пч 1,8 [0,04-9,6] 0,02 [0,00-0,05] 4,1 [0,1-21,1] 0,3 [0,00-0,9]
Nematoda
Aonchotheca kutori ж 12,5 [5,2-24,1] 0,36 [0,1-1,1] 4,1 [0,1-21,1] 3 [0,00-0,9]
Liniscus incrassatus мп 1,8 [0,04-9,6] 0,23 [0,00-0,7] нд
Eucoleus oesophagicola пщ 1,8 [0,04-9,6] 0,02 [0,00-0,05] нд
Soboliphyme soricis ж 23,2 [13-36,4] 0,5 [0,25-0,89] 16,6 [4,7-37,4] 1,1 [0,2-3,9]
Parastrongyloides winchesi к 1,8 [0,04-9,6] 0,05 [0,00-0,16]
Longistriata sp. к 92,9 [82,7-98] 35,2 [27,8-44,1] 95,8 [78,9-99,9] 44,2 [30,7-61,7]
Porrocaecum depressum, larva ж, к 21,4 [11,6-34,4] 0,9 [0,3-2,2]
Porrocaecum sp., larva к 3,6 [0,4-12,3] 0,04 [0,00-0,09]
Примечание. ж - желудок, к - кишечник, пч - печень, пт - полость тела, пщ - пищевод, мп - мочевой пузырь; нд - нет данных.
Note. * - stomach, k - intestines, nn - liver, nT - body cavity, n^ - esophagus, Mn - bladder; ha - no data.
kowsky, 1912), Staphylocystis furcata (Stieda, 1862), Vigisolepis spinulosa (Cholodkowsky, 1906)) и Dilepididae (Dilepis undula (Schrank, 1788), Hepatocestus hepaticus (Baer, 1932),
Monocercus arionis (Siebold, 1859)). Фауна нематод представлена 10 видами из 5 семейств -Capillariidae (Aonchotheca kutori (Ruchlyadeva, 1946), Liniscus incrassatus Diesing, 1851, Eucole-
®
us oesophagicola (Soltys, 1952)), Soboliphymidae (Soboliphyme soricis Baylis et King, 1932), Stron-gyloididae (Parastrongyloides winchesi Morgan, 1928), Heligmosomidae (Longistriata didas Thomas, 1953, L. codrus Thomas, 1953, L. depressa Dujardin, 1845), Anisakidae (Porrocaecum de-pressum (Zeder, 1800), Porrocaecum sp.). В составе гельминтофауны обыкновенной бурозубки заповедника «Кивач» преобладают представители палеарктического фаунистического комплекса (85 %), голарктических видов и космополитов - 5 и 10 % соответственно.
Локализация большинства (12 видов) гельминтов обыкновенной бурозубки ограничена отделами кишечника. В желудке найдены 5 видов, один вид (E. oesophagicola) - в пищеводе. Нематоды вида L. incrassatus обнаружены в мочевом пузыре, цестоды Hepatocestus he-paticus - в печени. Большинство видов паразитов обыкновенной бурозубки (12) обладают сложными жизненными циклами, в осуществлении которых S. araneus выступает в роли дефинитивного (9), промежуточного или пара-тенического хозяина. Разнообразие паразитов с простым циклом определяется нематодами семейства Heligmosomidae.
В видовом отношении у S. araneus в разнотипных биотопах заповедника «Кивач» преобладают нематоды (10 видов), среди которых самые высокие показатели относительной численности были у нематод рода Longistriata (ЭИ = 92,9 %; ИО = 35,1). При выполнении па-разитологического вскрытия у обыкновенной бурозубки было выявлено 1969 экз. нематод Longistriata sp., из которых только 357 удалось выделить и определить до вида. Из них наибольшее количество нематод - 236 (66 %) -было отнесено к виду L. codrus; доля в выборке нематод L. depressa и L. didas составила 11 и 23 % соответственно.
Вторыми по встречаемости среди круглых червей были P. depressum(21,4 %) и редкий для Карелии вид S. soricis (23,2 %), промежуточными хозяевами которых служат олигохеты семейств Enchytraeidae и Lumbricaeidae. Высокая численность паразитов может свидетельствовать о ведущей роли этой группы беспозвоночных в питании обыкновенной бурозубки на территории заповедника «Кивач». Остальные виды нематод характеризуются относительно низкими показателями уровня инвазии (табл.).
Среди цестод (8 видов) наибольшие показатели зараженности были отмечены для видов M. arionis (44,6 %), V. spinulosa (16 %) и N. schal-dybini (14,3 %), все они являются биогельминтами, для них характерен цикл развития с участием одного или двух промежуточных хозяев.
Состав трематод у S. araneus менее разнообразен, зарегистрировано всего 2 вида - B. fulvum и R. exasperatum - с невысокими показателями экстенсивности инвазии и индекса обилия. Оба вида имеют сложный цикл развития, и обыкновенная бурозубка для них является окончательным хозяином.
Полученные нами данные дополняют первоначальные сведения о фауне гельминтов обыкновенной бурозубки заповедника «Кивач» [Ани-канова и др., 2007]. В предшествующий период (сборы выполнялись в июле 1997 года) было исследовано 24 особи S. araneus и выявлено 8 видов гельминтов - 6 видов цестод, 2 вида нематод, а также нематоды рода Longistriata, которые до вида не определялись (табл.).
Для обоих периодов наибольшее распространение получили специфичные паразиты обыкновенной бурозубки - цестода Monocer-cus arionis, заражение которой происходит при поедании различных видов наземных моллюсков, и нематоды рода Longistriata sp., жизненный цикл которых может осуществляться через дождевых червей. Единственным видом, выявленным в 1997-м, но не обнаруженным в 2017 году, был Gulyaevolepis tripartita (Zar-nowski, 1955). Количество видов гельминтов, обнаруженных в эти годы, различно. Основные отличия, по-видимому, определяются размером выборки хозяина и касаются редких паразитов, вероятность обнаружения которых возрастает с увеличением числа исследованных животных.
Таким образом, по результатам настоящих и проведенных ранее исследований в заповеднике «Кивач» у обыкновенной бурозубки зарегистрирован 21 вид гельминтов (трематод - 2, цестод - 9, нематод - 10), что больше, чем на территориях заповедников и парков более северных районов: Кандалакшский заповедник -18 [Аниканова и др., 2005], Костомукшский - 12, парк «Дружба» - 10 [Бугмырин и др., 2008], НП «Паанаярви» и «Оуланка» - 15 видов [Бугмырин и др., 2003]. Обнаруженные виды гельминтов являются типичными представителями паразито-фауны обыкновенной бурозубки на территории среднетаежной подзоны Карелии.
Финансовое обеспечение исследований осуществлялось из средств федерального бюджета на выполнение государственного задания КарНЦ РАН (№ 0221 -2017-0042).
Литература
Аниканова В. С., Бугмырин С. В., Иешко Е. П. Методы сбора и изучения гельминтов мелких млеко-
@
питающих. Учебное пособие. Петрозаводск: КарНЦ РАН, 2007. 115 с.
Аниканова В. С., Иешко Е. П., Бойко Н. С. Гель-минтофауна бурозубок рода Sorex (Soricidae, Insectivora) Кандалакшского заповедника // Паразитология. 2005. Т. 39, № 6. С. 559-568.
Аниканова В. С., Иешко Е. П., Бугмырин С. В. Нематоды мелких млекопитающих Карелии // Труды КарНЦ РАН. 2003. № 4. С. 173-180.
Бугмырин С. В., Беспятова Л. А., Аниканова В. С., Иешко Е. П. Паразиты мелких млекопитающих парка «Дружба» (Финляндия) и государственного природного заповедника «Костомукшский»(Россия) // Труды КарНЦ РАН. 2008. № 13. C. 32-40.
Бугмырин С. В., Иешко Е. П., Аниканова В. С., Беспятова Л. А. К фауне паразитов мелких млекопитающих национальных парков «Паанаярви», «Оулан-ка» // Труды КарНЦ РАН. 2003. № 3. С. 97-101.
Зимин В. Б., Ивантер Э. В. Фаунистический обзор наземных позвоночных заповедника «Кивач»
References
Anikanova V. S., Bugmyrin S. V., leshko E. P. Metody sbora i izucheniya gel'mintov melkikh mlekopitayu-shchikh [Methods for collection and study of helminthes in small mammals]. Petrozavodsk: KarRC RAS, 2007. 115 p.
Anikanova V. S., leshko E. P., Boyko N. S. Gel'-mintofauna burozubok roda Sorex (Soricidae, Insectivora) Kandalakshskogo zapovednika [The helminth fauna of the shrew genus Sorex (Insectivora: Soricidae) in the Kandalaksha Nature Reserve]. Parasitologiya [Parasitology]. 2005. Vol. 39, по. 6. P. 559-568.
Anikanova V. S., leshko E. P., Bugmyrin S. V. Nema-tody melkikh mlekopitayushchikh Karelii [Nematode fauna of small mammal in Karelia]. Trudy KarNTs RAN [Trans. KarRC RAS]. 2003. Nо. 4. P. 173-180.
Bugmyrin S. V., Bespyatova L. A., Anikanova V. S., leshko E. P. Parazity melkikh mlekopitayushchikh parka "Druzhba" (Finlyandiya) i gosudarstvennogo prirod-nogo zapovednika "Kostomukshskii" (Rossiya) [Parasites of small mammals in Friendship Park (Finland) and Kostomukshskii State Nature Reserve (Russia)]. Trudy KarNTs RAN [Trans. KarRC RAS]. 2008. Nо. 13. P. 32-40.
Bugmyrin S. V., leshko E. P., Anikanova V. S., Bespyatova L. A. K faune parazitov melkikh mlekopitayushchikh natsional'nykh parkov "Paanayarvi", "Oulanka" [On the fauna of small mammal parasites in the Paana-jarvi and Oulanka National Parks]. Trudy KarNTs RAN [Trans. KarRC RAS]. 2003. Nо. 3. P. 97-101.
// Труды гос. природ. заповедника «Кивач». 1969. № 1. С. 22-64.
Кутенков А. П. Тридцать лет работы стационаров по учету мелких млекопитающих в заповеднике «Кивач»: основные итоги и обсуждение результатов // Труды гос. природ. заповедника «Кивач». 2006. № 3. С. 80-106.
Кутенков А. П., Щербаков А. Н. Млекопитающие // Фауна заповедника «Кивач»: круглоротые, рыбы, земноводные, пресмыкающиеся, птицы, млекопитающие / Ред. В. Е. Соколов. М., 1988. С. 36-43.
Nikonorova I. A., Binkiene R., Bugmyrin S. V., leshko E. P. Helminth fauna of the common shrew Sorexara-neus L. in the European part of the species range // Паразитология. 2018. Т. 52, № 1. С. 41-69.
Rozsa L., Reiczigel J., Majoros G. Quantifying parasites in samples of hosts // J. Parasitol. 2000. Vol. 86, по. 2. P. 228-232.
Поступила в редакцию 08.10.2018
KutenkovA. P. Tridtsat' let raboty statsionarov po uchetu melkikh mlekopitayushchikh v zapovednike "Ki-vach": osnovnye itogi i obsuzhdenie rezul'tatov [Thirty years functioning of the permanent small mammals' trapping stations in "Kivach" reserve: main results and discussion]. Trudy gos. prirod. zapovednika "Kivach" [Proceed. Kivach St. Nat. Reserve]. 2006. No. 3. P. 80-106.
Kutenkov A. P., Shcherbakov A. N. Mlekopitayu-shchie [Mammals]. Fauna zapovednika "Kivach": kru-glorotyye, ryby, zemnovodnyye, presmykayushchiye-sya, ptitsy, mlekopitayushchiye [The fauna of the Kivach Reserve: cyclostomes, fish, amphibians, reptiles, birds, mammals]. Moscow, 1988. P. 36-43.
Zimin V. B., Ivanter E. V. Faunisticheskii obzor na-zemnykh pozvonochnykh zapovednika "Kivach" [Fau-nistic review of the terrestrial vertebrates of the Kivach Nature Reserve]. Trudy gos. prirod. zapovednika "Kivach" [Proceed. Kivach St. Nat. Reserve]. 1969. No. 1. P. 22-64.
Nikonorova I. A., Binkiene R., Bugmyrin S. V., leshko E. P. Helminth fauna of the common shrew Sorexara-neus L. in the European part of the species range. Parasitologiya. 2018. Vol. 52, no. 1. P. 41-69.
Rozsa L., Reiczigel J., Majoros G. Quantifying parasites in samples of hosts. J. Parasitol. 2000. Vol. 86, no. 2. P. 228-232.
Received October 08, 2018
Э
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ:
CONTRIBUTORS:
Никонорова Ирина Анатольевна
стажер-исследователь лаб. паразитологии животных и растений
Институт биологии КарНЦ РАН, Федеральный исследовательский центр «Карельский научный центр РАН»
ул. Пушкинская, 11, Петрозаводск, Республика Карелия,
Россия, 185910
эл. почта: nikonnira@mail.ru
Nikonorova, Irina
Institute of Biology, Karelian Research Centre, Russian Academy of Sciences
11 Pushkinskaya St., 185910 Petrozavodsk, Karelia, Russia e-mail: nikonnira@mail.ru
Кутенков Анатолий Петрович
ведущий научный сотрудник Государственный природный заповедник «Кивач» ул. Заповедная, 14, пос. Кивач, Кондопожский район, Республика Карелия, Россия, 186220 эл. почта: stapesy@mail.ru
Kutenkov, Anatoly
Kivach Strict Nature Reserve 14 Zapovednaya St., 186220 Kivach Village, Kondopozhsky District, Karelia, Russia e-mail: stapesy@mail.ru
Бугмырин Сергей Владимирович
заведующий лаб. паразитологии животных и растений Институт биологии КарНЦ РАН, Федеральный исследовательский центр «Карельский научный центр РАН»
ул. Пушкинская, 11, Петрозаводск, Республика Карелия,
Россия, 185910
эл. почта: sbugmyr@mail.ru
Bugmyrin, Sergey
Institute of Biology, Karelian Research Centre, Russian Academy of Sciences
11 Pushkinskaya St., 185910 Petrozavodsk, Karelia, Russia e-mail: sbugmyr@mail.ru
Иешко Евгений Павлович
главный научный сотрудник лаб. паразитологии животных и растений
Институт биологии КарНЦ РАН, Федеральный исследовательский центр «Карельский научный центр РАН»
ул. Пушкинская, 11, Петрозаводск, Республика Карелия,
Россия, 185910
эл. почта: ieshko@krc.karelia.ru
leshko, Evgeny
Institute of Biology, Karelian Research Centre, Russian Academy of Sciences
11 Pushkinskaya St., 185910 Petrozavodsk, Karelia, Russia e-mail: ieshko@krc.karelia.ru
