CC BY
47
СОВРЕМЕННАЯ ГЕРПЕТОЛОГИЯ. 2012. Том 12, вып. 3/4. С. 134 - 142
УДК [597.851:595.1](470.57)
ГЕЛЬМИНТОФАУНА ОЗЁРНОЙ ЛЯГУШКИ (RANA RIDIBUNDA PALLAS, 1771) УРБАНИЗИРОВАННЫХ ТЕРРИТОРИЙ РЕСПУБЛИКИ БАШКОРТОСТАН
Ф. Ф. Зарипова 1, Г. Р. Юмагулова 2, А. И. Файзулин 3
1 Сибайский институт (филиал) Башкирского государственного университета Россия, 453830, Сибай, Белова, 21 E-mail: faliyabio@mail.ru 2 Башкирский государственный университет Россия, 450074, Уфа, Заки Валиди, 32 3 Институт экологии Волжского бассейна РАН Россия, 445003, Тольятти, Комзина, 10
Поступила в редакцию 07.02.2012 г.
Представлены сведения о гельминтах озёрной лягушки урбанизированных территорий Республики Башкортостан. Состав гельминтофауны включает от 5 до 15 видов в условиях критической, высокой и умеренной зоны антропогенной трансформации местообитаний. В трансформированных участках интенсивность заражения колеблется от 60.0 до 90.0%, достигает 100.0% в контрольных популяционных группировках лягушек. Ключевые слова: озёрная лягушка, гельминтофауна, урбанизированные территории, Республика Башкортостан.
ВВЕДЕНИЕ
Антропогенная трансформация, вызванная урбанизацией среды обитания, приводит к изменениям биоценотических связей в экосистемах (Вершинин, 1997), которые проявляются и в нарушении функционирования паразитарных систем. В настоящее время исследование паразито-фауны амфибий, обитающих в городских условиях, проведено на бурых лягушках в Нижнем Новгороде (Носова, 1983; Лебединский и др., 1989) и Тюмени (Буракова, 2010), на зелёных лягушках - в Казани, Самаре, Тольятти (Смирнова, Сизова, 1978; Чихляев, 2009; Чихляев и др., 2009 а, б) и Мордовии (Рыжов и др., 2004).
Сведения о гельминтофауне бурых и зелёных лягушек Южного Урала (Республики Башкортостан) представлены в работах М. Г. Баянова и соавторов (Баянов, Исанбаев, 1969; Баянов, 1992, 2001; Баянов, Юмагулова, 2001; Юмагулова, 2000). При этом исследования гельминтов урбанизированных территорий в регионе практически не проводились. В 2010 г. нами была предпринята попытка изучить связь паразито-фауны озёрной лягушки с ее трофической структурой на примере г. Салават Республики Башкортостан (Зарипова, 2011).
В настоящей статье мы продолжаем изучение видового состава и структуры сообществ гельминтов амфибий, обитающих на трансформированных биотопах зоны Предуралья (Баш-
кортостан: Краткая энциклопедия..., 1996). Озёрная лягушка (Rana ridibunda Pallas, 1771), выполняющая роль окончательного и промежуточного хозяина гельминтов, послужила удобным объектом для изучения, так как на территории Республики Башкортостан она является наиболее распространенным и многочисленным видом бесхвостых амфибий.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ
Всего исследовано 128 экз. озёрной лягушки R. ridibunda (66 самок и 62 самца), отловленных на территории г. Уфа, Уфимского, Чиш-минского районов в период с июня по июль 2008 - 2010 гг. Исследуемые территории рассматриваются по градации антропогенной трансформации в зависимости от степени урбанизации (Вершинин, 1997; Замалетдинов, 2003; Замалетдинов, Хайрутдинов, 2005), выделяются зоны: промышленная, малоэтажной застройки, многоэтажной застройки, зеленая зона и контроль. Взято 5 выборок озёрной лягушки из зоны Предуралья:
1) оз. Теплое в пойме р. Уфа микрорайона «ИНОРС», г. Уфа, промышленная зона (n = 28);
2) пруд в парке «Волна» микрорайона Затон, г. Уфа, зона многоэтажной застройки (n = 30);
3) оз. Большой Улукуль близ пос. Локотки, Уфимский район, зона малоэтажной застройки
(n = 20);
4) старицы близ р. Белая в окрестностях дер. Нагаево, г. Уфа, зелёная зона (n = 20);
5) р. Дёма у пос. Алкино, Чишминский р-н, контрольная зона (n = 30).
Оценку антропогенного воздействия проводили по результатам химического анализа проб воды из мест обитания озёрной лягушки по содержанию тяжелых металлов (Cu, Cd, Zn, Pb). Анализы проводились атомно-абсорбционным методом на аппарате Contri A (Германия) в центральной лаборатории Сибайского филиала ОАО «Учалинский горно-обогатительный комбинат» (г. Сибай).
В городском пруду микрорайона Затон выявлено превышение нормы предельно допустимых концентраций (ПДКрыбохозяйственный) по меди в 76 раз, цинку в 12 раз, кадмию в 17 раз (Приказ ГК РФ по рыболовству от 28 апреля 1999 № 96 «О рыбохозяйственных нормативах»); в оз. Тёплое содержание этих металлов также увеличено в несколько раз (в 61 раз по меди, в 8 раз по цинку, в 4 раза по кадмию). В водоёме близ пос. Локотки зарегистрировано превышение норм ПДК по меди - в 41 раз, цинку -в 6 раз, кадмию - в 4 раза. В воде пруда у дер. Нагаево обнаружено превышение норм по меди и цинку - в 6 и 4 раза соответственно. Медь в воде р. Дёма (пос. Алкино Чишминского района) превышает нормативы в 7 раз, цинк - в 2 раза (Зарипова, Файзулин, 2011).
Учитывая степень урбанизации местообитаний амфибий, выборки по уровню загрязнения распределены на следующие группы - критическая («Тёплое», «Затон» и «Локотки», г. Уфа и Уфимский район); низкая («Нагаево» и «Алки-но», г. Уфа и Демский район).
Для изучения гельминтов амфибий использовали метод полных гельминтологических вскрытий (Скрябин, 1928); для окраски и просветления микропрепаратов - методику В. Е. Су-дарикова (1965). Паренхиматозные органы изучали компрессорно, желудочно-кишечный тракт - методом последовательных промываний. Определение гельминтов амфибий производили по книге К. М. Рыжикова с соавторами (1980). Для количественного анализа заражённости амфибий использовали показатели: экстенсивность, интенсивность инвазии, индекс обилия паразитов (Бреев, 1972). Характеристика видового разнообразия в компонентном сообществе паразитов земноводных проведена по индексам Шеннона (Н) и выравненности видов по обилию (е) с оценкой статистически значимых различий
по критерию t-стьюдента (Песенко, 1982). Сходство между составами гельминтов оценивали по индексу Жаккара (С,) (Песенко, 1982; Мэгарран, 1992). Статистическую обработку данных проводили общепринятыми методами (Лакин, 1990) с помощью пакетов программ STATISTICA MS Excel 2003.
Для выявления пищевых объектов земноводных исследовали содержимое желудочно-кишечного тракта. Компоненты пищи сортировали по группам, в зависимости от сохранности съеденных животных определение велось до классов, отрядов, семейств и, по возможности, до видов (Определитель насекомых..., 19б5; Мамаев и др., 197б; Определитель пресноводных беспозвоночных., 2004).
РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ
Всего у озёрных лягушек обнаружено 19 видов паразитических червей, из них: Trematoda - 1б (в том числе 5 на стадии мета-церкарий) и Nematoda - 3 (табл. 1, 2).
Трематоды представлены 11 видами в половозрелой форме: паразиты кишечника - Dip-lodiscus subclavatus (Pallas, 17б0), Opisthioglyphe ranae (Froelich, 1791), Pleurogenes claviger (Ru-dolphi, 1819), Pleurogenes intermedius Issaitchi-kow, 192б, Brandesia turgida (Brandes, 1888), Pro-sotocus confusus (Looss, 1894); паразиты лёгких -Pneumonoeces variegatus (Rudolphi, 1819), Skrja-binoeces similis (Looss, 1899); паразиты мочевого пузыря - Gorgodera cygnoides (Zeder, 1800), Gorgodera loossi (Ssinitzin, 1905), Gorgoderina vitelliloba (Olsson, 187б). Трематодами озёрная лягушка заражается по пищевым цепям через беспозвоночных и позвоночных (мальки рыб, головастики, амфибии своего вида) животных.
К личиночным формам трематод принадлежат 5 видов: Strigea strigis (Schrank, 1788), larvae, Strigea falconis Szidat, 1928, larvae, Strigea sphaerula (Rudolphi, 1803), larvae, Codonocepha-lus urnigerus (Rudolphi, 1819), larvae, Encyclome-tra colubrimurorum (Rudolphi, 1819), larvae. Последний вид гельминтов для амфибий Республики Башкортостан регистрируется впервые. Все виды метацеркарий локализовались на серозных покровах внутренних органов, мышцах задних конечностей и подкожной клетчатке. Для них озёрная лягушка является вторым промежуточным хозяином.
Состав нематод включает 3 вида в половозрелой форме - Oswaldocruzia filiformis (Goeze, 1782), Aplectana acuminata (Schrank, 1788),
Таблица 1
Состав гельминтов озёрной лягушки из локалитетов Уфимского и Чишминского районов Предуралья
Виды гельминтов Биотопы
Тёплое | Затон | Локотки | Нагаево | Алкино (контроль)
Trematoda
Gorgodera cygnoides - - 10.00±6.71 (1) 0.10 - 10.00±5.48 (1-10) 0.47
Gorgodera loossi - - - - 3.33±3.27 (2) 0.07
Gorgoderina vitellilo-ba 3.57±3.51 (1) 16.66±6.80 (2-12) 10.00±6.71 (2-5) - 6.67±4.55 (2-3)
0.04 1.10 0.35 0.17
Diplodiscus subclava-tus 3.57±3.51 (4) 0.14 - - - 3.33±3.27 (10) 0.33
Opisthioglyphe ranae 21.43±7.76 (1-8) 0,89 33.33±8.60 (4-35) 5.63 70.00±10.25 (1-22) 6.20 60.00±10.96 (5-30) 8.60 63.33±8.79 (1-62) 11.53
Pneumonoeces varie-gatus 17.86±7.24 (1-6) 0.54 36.67±8.80 (1-9) 1.37 30.00±10.25 (1-12) 1.10 5.00±4.88 (1) 0.05 26.67±8.07 (1-8) 1.13
Skrjabinoeces similis - - - - 13.33±6.20 (1-7) 0.33
Encyclometra colubrimurorum, met. 3.57±3.51 (5) 0.19 3.33±3.27 (5) 0.17 - - -
Pleurogenes claviger 7.14±4.87 (2-6) 0.29 - 5.00±4.88 (14) 0.70 15.00±7.99 (5-8) 1.00 10.00±5.48 (14-36) 2.83
Pleurogenes interme-dius - - - 10.00±6.71 (4-7) 0.55 -
Brandesia turgida - - - - 20.00±7.30 (7-16) 2.30
Prosotocus confusus - - - 20.00±8.95 (3-12) 1.35 20.00±7.30 (3-10) 1,27
Strigea strigis, met. 3.57±3.51 (8) 0.29 - - - 23.33±7.71 (2-36) 2.80
Strigea falconis, met. - - - 30.00±10.25 (4-138) 8.55 90.00±5.48 (1-51) 15.53
Strigea sphaerula, met. 14.29±6.62 (1-16) 1.21 - 55.00±11.13 (5-34) 9.65 - 6.67±4.55 (1-5) 0.20
Codonocephalus urni-gerus, met. - - - - 6.67±4.55 (1-20) 0.93
Nematoda
Oswaldocruzia filifor-mis 14.29±6.62 (1-40) 1.79 6,67±4.55 (5) 0.33 15.00±7.99 (1-8) 0.55 - -
Aplectana acuminata 3.57±3.51 (2) 0.07 - 15.00±7.99 (1-2) 0.20 - -
Cosmocerca ornata - - - - 3.33±3.27 (1) 0.03
Всего 60.71±9.23 (1-40) 5.43 60.00±8.94 (1-35) 8.60 90.00±6.71 (1-34) 18.85 100.00±0.00 (1-138) 20.10 100.00±0.00 (1-62) 39.93
Примечание. В числителе - экстенсивность заражения (Е±тЕ, %); в скобках - интенсивность заражения (I, экз.); в знаменателе - индекс обилия паразита (М, экз.).
Cosmocerca огпМа (БщаМт, 1845), локализующихся в кишечнике амфибий.
Из всех обнаруженных гельминтов 17 видов являются полигостальными (приспособившимися к паразитированию у большого круга хозяев), 2 вида - олигогостальными (О. loossi, С. urnigerus), т.е. специфичными для представителей семейства Ranidae. Узкоспецифичных (моногостальных) видов паразитов обнаружено не было.
В предуральской зоне Республики Башкортостан наибольшее разнообразие гельминтов (15 видов) отмечается у земноводных, отловленных в р. Дёма ст. Алкино; второе место занимают амфибий из оз. Тёплое, у которых обнаружено 10 видов паразитов; на третьем месте стоят озёрные лягушки из оз. Б. Улукуль близ пос. Локотки - 8 видов паразитов; наименьшее число гельминтов (6 и 5 видов соответственно) обнаружено у озёрных лягушек из стариц у р. Белая в
пос. Нагаево и из пруда в парке микрорайона Затон (см. табл. 1). Общими для четырех антропогенных участков являются 2 вида паразитов: трематоды О. гапае и Р. vaгiegatus.
Разнообразие компонентного сообщества гельминтов, судя по рис. 1, принимает максимальное значение у озёрной лягушки в промышленной зоне. Однако этот показатель снижается в градиенте от контроля к зонам с жилой застройкой. В районе г. Уфа статистически значимые различия отмечены между выборками из контроля и многоэтажной застройки (Р < 0.01).
Анализ индекса выравненности по обилию показал сходство гельминтофауны большинства выборок в районе г. Уфа (рис. 2), при этом наибольший показатель отмечен в условиях промышленной застройки для выборки «Тёплое» (е = 0.797).
При проведении сравнительного анализа видового разнообразия гельминтов амфибий из разных мест обитания максимальные значения степени сходства были выявлены для следующих популяций: для биотопов «Локотки» (III) -«Тёплое» (I) индекс Жаккара равен 63.6%, для биотопов «Затон» (II) - «Тёплое» (I) индекс Жаккара равен 50.0%. Для остальных точек индексы сходства гельминтофауны озёрной лягушки колеблются от 17.7 до 44.4%. Наибольшее сходство гельминтов амфибий из контрольной зоны наблюдается только с выборкой из зоны малоэтажной застройки («Локотки») - 35.2%. Качественное сходство паразитофауны озёрных лягушек характерно для биотопов, приближенных по степени трансформации территории.
Озеро Тёплое представляет собой водоём, образованный сточными водами ТЭЦ-2 г. Уфа. Вода теплая, зимой поверхность не покрывается льдом, уровень воды относительно постоянный. Обитающая в данном биотопе группировка озёрных лягушек отличается обедненным составом гельминтов при низком уровне инвазии и включает только две группы паразитов: редкие (4 вида с ЭИ от 14.29 до 21.43%) и еди-
Таблица 2
Показатели заражённости и разнообразия гельминтов озёрной лягушки урбанизированных территорий Республики Башкортостан
Локалитеты выборок Всего, экз. Заражено, экз. E, % I, экз. М, экз. S
Тёплое (I) 28 17 60.71 8.94 5.43 10
Затон (II) 30 18 60.00 14.33 8.60 5
Локотки (III) 20 18 90.00 20.94 18.85 8
Нагаево (IV) 20 20 100.0 20.10 20.10 6
Алкино (К) 30 30 100.0 39.93 39.93 15
Обозначения. Е - показатель экстенсивности, I - интенсивность инвазии, М - индекс обилия, - число видов.
§1.8-,
¡1.64 "1.44
ничные (у оставшихся 6 видов ЭИ от 3.57 до 7.14%) (см. табл. 1).
Пруд в парке «Волна» является некрупным изолированным водоёмом со стоячей водой. Берега густо поросли макрофитами. Дно глубокое, илистое, поросшее подводной растительностью. Озёрные лягушки отличаются обедненным составом гельминтов, и структура сообществ паразитов весьма упрощена: обычные (2), редкие (1) и единичные (2) виды.
Озеро Большой Улукуль представляет собой залив р. Уршак. Это открытый слабопроточный водоём с густой надводной и подводной растительностью. Отмечается более разнообразный состав гельминтов (8 видов) при высоком уровне заражённости отдельными видами: O. ranae (70.0%; 6.2 экз.), S. sphaerula, met. (55.0%; 9.7 экз.). Структура сообществ паразитов неоднородна и включает все группы: доминантные (1), субдоминантные (1), обычные (1), редкие (4) и единичные (1).
Четвертый исследуемый участок расположен в окрестностях дер. Нагаево г. Уфа и пред-
э
S1.2H £1.0-
к
0.84
0.6 0.40.2 0
- 1
- 2
- 3
- 4
- 5
Тёплое
Затон
Локотки
Нагаево
Алкино
Рис. 1. Индекс Шеннона (Н) компонентного сообщества гельминтов (популяции хозяина) в условиях различной застройки: 1 - промышленная, 2 - многоэтажная, 3 - малоэтажная, 4 - зелёная зона, 5 - контроль
0.9 0.8 0.70.60.50.40.3-
ч к ю о о к
к н о о к к
о К я й Л
13 0.14
0
1 0
к
Тёплое
Затон
Локотки
Нагаево
Алкино
Рис. 2. Индекс выравненное™ по обилию (e) компонентного сообщества гельминтов (популяции хозяина) в условиях различной застройки: 1 -промышленная, 2 - многоэтажная, 3 - малоэтажная, 4 - зелёная зона,
5 - контроль
ставляет собой ряды мелководных послепавод-ковых прудов у р. Белая. Озёрные лягушки отличаются обедненным составом гельминтов (6 видов) со средним уровнем инвазии. Структура сообщества включает четыре группы паразитов: субдоминантные (О. гапае, ЭИ = 60.0%), обычные («5. falconis, ЭИ = 30.0%), редкие (3 вида с ЭИ от 10.0 до 20.0%) и единичные (Р. variegatus, ЭИ = 5.0%).
Река Дёма расположена близ ст. Алкино Чишминского района, этот биотоп удален от г. Уфа на расстояние более чем 70 км. Берега густо поросли фанерофитами, гемикриптофита-ми, а также гидрофитами и гидатофитами. Озёрные лягушки характеризуются разнообразным составом гельминтов, а структура сообществ паразитов выглядит следующим образом: доминантные (1), субдоминантные (1), редкие (7) и единичные (6) виды.
Таким образом, структура гельминтофау-ны амфибий предуральской зоны с увеличением пресса становится неоднородной и значительно упрощается. Так, в условиях повышенного антропогенного воздействия на долю единичных и редких видов приходится от 60.0 — 66.0 («Затон», «Локотки», «Нагаево») до 100.0% («Тёплое»), и практически не обнаружены доминантные виды. А в эталонной группе стабильно преобладают доминантные/субдоминантные виды гельминтов (13.0% в популяции «Алкино»). Анализ зараженности амфибий (экстенсивность, интенсивность инвазии и индекс обилия паразитов) в контрольной зоне показывает высокие результаты (Е = 100.0%, М = 39.9 экз.), а в трансформированных участках эти показатели (Е, %)
варьируют от 60.0 до 90.0%, индекс обилия паразитов (М) от 5.43 до 18.9 экз.
В циркуляции гельминтов амфибий непосредственное участие принимают водные объекты питания. Пищевой рацион лягушек меняется в градиенте урбанизации: так, в условиях от зелёной зоны до зоны жилых застроек доля водных объектов питания возрастает от 15.9 - 29.2% («Нагаево», «Локотки») до 50.0% (популяция «Затон») и снова уменьшается в промышленной зоне до 30.0% («Тёплое»). Такую динамику увеличения доли водных кормов в урбанизированных экосистемах В. Л. Вершинин (1997) объяснял возможным возрастанием фактора беспокойства. В контрольном биотопе доля водных кормов составила 21.6% (табл. 3).
В пищевом рационе озёрных лягушек из оз. Тёплое микрорайона Инорс г. Уфа зарегистрировано 6 видов водных беспозвоночных (30.0%). Стрекозы семейства Agrinidae, а также ручейники (ТпсЬор1ега) могут служить промежуточными хозяевами для трематод кишечника Р. claviger, а представители двукрылых из семейства Culicidae - для церкарий легочного паразита Р. variegatus.
В городском пруду парка микрорайона Затон г. Уфа на долю водных животных приходится 12 видов или 50.0%, которые также могут оказаться промежуточными хозяевами для гельминтов: жуки семейства Буй8^ае и моллюски -для трематоды кишечника О. гапае, моллюски родов Planorbis и Anisus - для легочной трематоды Р. variegatus и церкарий мочевого пузыря О. viteШloba, а поедание амфибий своего вида становится одним из путей заражения для мета-церкарий Е. сolubrimurorum, локализующихся в подкожном эпителии.
У озёрных лягушек оз. Большой Улукуль пос. Локотки Уфимского района было зарегистрировано 7 видов животных (29.2%), участвующих в циркуляции гельминтов. Так, стрекозы семейств СоМи1^ае и Lestidae могли стать промежуточными хозяевами для трематоды мочевого пузыря О. cygnoides и кишечника Р. с1а-viger, а моллюски семейств Lymnaeidae и P1anorbidae - для церкарий легочного паразита Р. variegatus, мочевого пузыря О. viteШloba и ки-
Таблица 3
Водные объекты питания озёрной лягушки, участвующие в циркуляции гельминтов
Объекты питания Локалитеты
Тёплое Затон Локотки Нагаево Алкино
Виды % Виды % Виды % Виды % Виды %
Кл. Insecta Coleoptera, Dytiscidae 1 4.2
Coleoptera, Dytiscidae, larvae — — — — — — — — 1 2.7
Coleoptera, Hydrophilidae — — — — — — — — 1 2.7
Odonata sp. — — — — — — — — 1 2.7
Odonata, Agrionidae 1 5.0 — — — — — — — —
Odonata, Corduliidae — — — 1 4.7 — — — —
Odonata, Aeschnidae — 1 4.2 — — — — — —
Odonata, Lestidae 1 5.0 1 4.2 1 4.17 — — — —
Hemiptera, Corixidae — — — — — 1 5.3 1 2.7
Hemiptera, Gerridae 1 5.0 1 4.2 — — — — 1 2.7
Hemiptera, Naucoridae 1 5.0 1 4.2 1 4.17 1 5.3 1 2.7
Hemiptera, Nepidae — — — — — — — — —
Hemiptera, Notonectidae — — — — — — — — —
Diptera, Culicidae 1 5.0 — — — — — — — —
Trichoptera sp. 1 5.0 — — — — — — — —
Кл. Nematomorpha — — — — 1 4.17 — — — —
Кл. Gastropoda Lymnaeidae 4 16.7 1 4.17 1 5.3 1 2.7
Planorbidae - — 2 8.1 1 4.17 — — — —
Кл. Amphibia Anura, Ranidae 1 4.2 1 4.17 1 2.7
Итого 6 30.0 12 50.0 7 29.2 3 15.9 8 21.6
шечной трематоды O. ranae. Каннибализм становится источником заражения метацеркариями S. sphaerula.
В прудах у р. Белая близ пос. Нагаево в желудках озёрных лягушек зарегистрировано 3 вида водных обитателей (15.9%): так, моллюски из семейства Lymnaeidae, обнаруженные в желудках озёрных лягушек, могли стать причиной заражения такими паразитами, как трематоды легких P. variegatus, кишечника O. ranae, P. cla-viger, P. confusus, метацеркариями в подкожной кутикуле и серозной оболочке внутренних органов S. falconis.
У озёрных лягушек урбанизированных территорий с критической степенью антропо-прессии (оз. Тёплое, пруд в парке микрорайона Затон, оз. Большой Улукуль пос. Локотки) по пищевым цепям циркулирует 2, 4 и 6 видов трематод соответственно. В зелёной зоне с низкой степенью трансформации среды (дер. Нагаево) по трофическим связям циркулируют 5 видов трематод. Заражение кишечными нематодами O. filiformis и A. acuminata в антропогенных биотопах происходит путем перорального переноса инвазионных личинок на суше.
На долю водных кормов в контрольной популяции озёрных лягушек из р. Дёма у ст. Ал-кино Чишминского района приходится 8 видов (21.6%). С участием жуков семейства Dytiscidae происходит циркуляция таких гельминтов, как O. ranae, P. claviger, P. confusus; стрекозы (Odonata) участвуют в циклах развития трематод мочевого пузыря G. cygnoides, G. loossi и легких S. similis. Моллюски семейства Lymnaeidae часто становятся промежуточными хозяевами для легочного паразита P. variegatus, кишечной трематоды D. subclavatus, а также для личинок всех трех видов стригеид. Неполовозрелые особи озёрной лягушки, отмеченные в пищеварительном тракте амфибий, являются источником заражения трематодой мочевого пузыря G. vitelli-loba, метацеркариями C. urnigerus, локализующимися на серозных оболочках и мышцах задних конечностей. Нематода C. ornata попадает в кишечник лягушки случайно при заглатывании наземных кормов. В итоге по пищевым цепям амфибий из контрольной группы циркулируют 13 видов сосальщиков.
Таким образом, различия в гельминтофау-не исследованных группировок озёрных лягушек
являются следствием разной степени антропо-прессии на каждую из них. Так, в зоне с критической нагрузкой на группировку озёрных лягушек (микрорайон Затон) мы наблюдаем наименьшее количество видов паразитов, поскольку загрязняющие факторы снижают численность промежуточных и дополнительных хозяев трематод, а также напрямую воздействуют на цер-карий при выходе из гастропод.
Озеро Тёплое испытывает высокую степень антропогенной нагрузки за счет попадания сточных вод, меняющих физико-химические параметры и температурный режим водоёма, что приводит к некоторому увеличению числа видов гельминтов. Повышенная температура воды увеличивает сезонную активность озёрных лягушек, благоприятствует развитию водной растительности и, соответственно, численности промежуточных хозяев трематод: Gastropoda, Diptera семейства Culicidae, Trichoptera, Odonata семейств Agrionidae, Lestidae. Более активное питание лягушек отражается и на видовом разнообразии гельминтов (10 видов).
Критическое загрязнение воды в оз. Б. Улукуль близ пос. Локотки Уфимского района можно объяснить, по всей вероятности, попаданием в водоём пестицидов с обрабатываемых полей. Они, в свою очередь, обогащают минеральный состав воды и благотворно влияют на фитопланктон и гидробионтов водоёма, которые включены в пищевые цепи консументов следующих порядков. Последние являются промежуточными хозяевами паразитических червей амфибий, которые превалируют по показателям экстенсивности инвазии среди урбоценозов Пре-дуралья.
В зелёной зоне г. Уфа (дер. Нагаево) увеличивается значение экстенсивности, интенсивности инвазии и индекса обилия паразитов, несмотря на небольшое видовое разнообразие гельминтов.
Для контрольной точки зоны Предуралья характерны высокие значения всех показателей, определяющих заражённость озёрных лягушек гельминтами.
ВЫВОДЫ
1. В целом у озёрной лягушки зоны Предуралья Республики Башкортостан с ростом степени антропогенной нагрузки на биотоп отмечается: уменьшение величины инвазии; упрощение структуры сообществ гельминтов; сокращение
видов паразитических червей, циркулирующих через водные объекты пищи амфибий.
2. Разнообразие компонентного состава гельминтов у озёрной лягушки снижается в градиенте от контроля к зелёной зоне и районам города с жилыми застройками г. Уфа. Статистически значимые различия отмечены между популяциями из контрольной зоны и многоэтажной застройки (P < 0.01).
3. Также условия высокой антропопрессии неблагоприятно сказываются на встречаемости окончательных хозяев гельминтов (рептилий, птиц, млекопитающих), в связи с чем падает заражённость амфибий личиночными стадиями (метацеркариями) на урбанизированных территориях.
4. Наши данные подтверждают закономерности изменения гельминтофауны амфибий, полученные для других районов Республики Башкортостан (Зарипова, 2011), а также для других регионов России (Чихляев, 2007; Чихляев и др., 2009 а; Буракова, 2010).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Баянов М. Г. 1992. Гельминты земноводных Башкирии // Вопросы экологии животных Южного Урала. Уфа : Изд-во Башкир. гос. ун-та. Вып. 5. С. 2 - 10.
Баянов М. Г. 2001. Эхиностоматиды в почках амфибий // Итоги биологических исследований. Уфа : Изд-во Башкир. гос. ун-та. Вып. 7. С. 29 - 31.
БаяновМ. Г., Исанбаев З. К. 1969. Паразитические черви амфибий Башкирии // Науч. конф., по-свящ. 50-летию Башкир. АССР : рефер. докл. / Башкир. фил. АН СССР. Уфа. С. 108 - 110.
Баянов М. Г., Юмагулова Г. Р. 2001. Гельминты бесхвостых амфибий из различных местообитаний // Итоги биологических исследований. Уфа : Изд-во Башкир. гос. ун-та. Вып. 6. С. 153 - 155.
Башкортостан : краткая энциклопедия. 1996. Уфа : Науч. изд-во «Башкирская энциклопедия». 672 с.
Бреев К. А. 1972. Применение негативного биноминального распределения для изучения популя-ционной экологии паразитов. Методы паразитологи-ческих исследований. Л. : Наука. Ленингр. отд-ние. 70 с.
Буракова А. В. 2010. Структура паразитофауны популяций остромордой лягушки (Rana arvalis Nilss.) в условиях антропогенного воздействия // Урбоэкоси-стемы : проблемы и перспективы развития : материалы V Междунар. науч.-практ. конф. Ишим : Изд-во Ишим. гос. пед. ин-та. Вып. 5. С. 135 - 138.
Вершинин В. Л. 1997. Экологические особенности популяций амфибий урбанизированных территорий : автореф. дис. ... д-ра биол. наук. Екатеринбург. 47 с.
Замалетдинов Р. И. 2003. Экология земноводных в условиях большого города (на примере г. Казани) : автореф. дис. ... канд. биол. наук. Казань. 24 с.
Замалетдинов Р. И., Хайрутдинов И.З. 2005. Земноводные и пресмыкающиеся. Экология города Казани. Казань : Фэн. С. 191 - 204.
Зарипова Ф. Ф. 2011. Структура паразитофау-ны и трофическая структура Rana ridibunda Pallas, 1771 в условиях урбоэкосистемы г. Салават Республики Башкортостан // Экологический сборник 3 : тр. молодых ученых Поволжья / под ред. проф. С. В. Сак-сонова. Тольятти : Кассандра. С. 72 - 76.
Зарипова Ф. Ф., Файзулин А. И. 2011. Использование амфибий для анализа загрязнения малых рек Южного Урала тяжелыми металлами // Экология малых рек в XXI веке : биоразнообразие, глобальные изменения и восстановление экосистем / отв. ред. Т. Д. Зинченко, Г. С. Розенберг. Тольятти : Кассандра. С. 61.
Лакин Г. Ф. 1990. Биометрия : учеб. пособие для биол. спец. вузов. 4-е изд., перераб. и доп. М. : Высш. шк. 352 с.
Лебединский А. А., Голубева Т. Б., Анисимов В. И. 1989. Некоторые особенности гельминтофауны бурых лягушек в условиях антропогенного воздействия // Фауна и экология беспозвоночных. Горький : Изд-во Горьк. гос. пед. ин-та. С. 41 - 46.
Мамаев Б. М., Медведев Л. Н., Правдин Ф. Н. 1976. Определитель насекомых европейской части СССР. М. : Просвещение. 304 с.
Мэгарран Э. 1992. Экологическое разнообразие и его измерение. М. : Мир. 184 с.
Носова К. Ф. 1983. Гельминты бесхвостых амфибий зеленой зоны города Горького // Фауна, систематика, биология и экология гельминтов и их промежуточных хозяев. Горький : Изд-во Горьк. гос. пед. ин-та. С. 44 - 50.
Определитель насекомых Европейской части СССР : в 5 т. Т. 2. Жесткокрылые и Веерокрылые / под общей ред. Г. Я. Бей-Биенко. 1965. М. ; Л. : Наука. 668 с.
Определитель пресноводных беспозвоночных России и сопредельных территорий. Т. 6. Моллюски. Полихеты. Немертины. 2004. СПб. : Наука. С.-Пе-терб. отд-ние. 528 с.
Песенко Ю. А. 1982. Принципы и методы количественного анализа в фаунистических исследованиях. М. : Наука. 287 с.
Рыжиков К. М., Шарпило В. П., Шевченко Н. Н. 1980. Гельминты амфибий фауны СССР. М. : Наука. 278 с.
Рыжов М. К., Чихляев И. В., Ручин А. Б. 2004. О гельминтах озерной лягушки Rana ridibunda в Мордовии // Актуальные проблемы герпетологии и ток-синологии / Ин-т экологии Волжского бассейна РАН. Тольятти. Вып. 7. С. 119 - 121.
Скрябин К. И. 1928. Метод полных гельминтологических вскрытий позвоночных, включая человека. М. : Изд-во МГУ. 45 с.
Смирнова М. И., Сизова В. Г. 1978. Гельмин-тофауна водных амфибий зеленой зоны г. Казани // Природные ресурсы Волжско-Камского края. Казань : Изд-во Казан. гос. ун-та. Вып. 5. С. 194 - 201.
Судариков В. Е. 1965. Новая среда для просветления препаратов // Тр. Гельминтологической лаборатории АН СССР. Т. 15. Вопросы биологии гельминтов и их взаимоотношений с хозяевами. С. 156 - 157.
Чихляев И. В. 2007. Структура сообществ гельминтов озерной лягушки Rana ridibunda Pallas, 1771 из водоемов г. Тольятти с различным уровнем антро-попрессии // Актуальные проблемы экологии Волжского бассейна : материалы докл. молодеж. науч. конф. / Ин-т экологии Волжского бассейна РАН. Тольятти. С. 169 - 173.
Чихляев И. В. 2009. О гельминтах прудовой лягушки Rana lessonae Camerano, 1882 в Самаре // Вестн. Мордов. гос. ун-та. № 1. С. 96 - 98.
Чихляев И. В., Файзулин А. И., Замалетди-нов Р. И., Кузовенко А. Е. 2009 а. Трофические связи и гельминтофауна зеленых лягушек Rana esculenta complex (Anura, Amphibia) урбанизированных территорий Волжского бассейна // Пращ Украш. Герпетол. тов-ва. № 2. С. 102 - 109.
Чихляев И. В., Файзулин А. И., Замалетдинов Р. И. 2009 б. Гельминты съедобной лягушки Rana esculenta Linnaeus, 1758 (Anura, Amphibia) Среднего Поволжья // Поволж. экол. журн. № 3. С. 270 - 274.
Юмагулова Г. Р. 2000. Гельминты амфибий Южного Урала : автореф. дис. ... канд. биол. наук. Уфа. 19 с.
HELMINTHOFAUNA OF THE MARSH FROG RANA RIBUNDA PALLAS, 1771 ON THE URBANIZED AREAS OF THE REPUBLIC OF BASHKORTOSTAN
F. F. Zaripova 1, G. R. Yumagulova 2, A. I. Faizulin 3
1 Sibay Institute of Bashkir State University 21 Belov Str., Sibay 453830, Russia E-mail: faliyabio@mail.ru 2 Bashkir State University 32 Zaki Validi Str., Ufa 450000, Russia 3Institute of Ecology of the Volga River Basin, Russian Academy of Sciences 10 Komzin Str., Togliatti 445003, Russia
The paper provides data on the helminthes in the marsh frog from the urbanized areas of the Republic of Bashkortostan. The helminthofauna comprises 5 to 15 species depending on the habitat anthropogenic transformation type (moderate, high or critical). The helminth contamination intensity among Rana ridibunda on the transformed territories ranges from 60 to 90% and reaches 100% in the control populations.
Key words: marsh frog, helminthofauna, urbanized areas, Republic of Bashkortostan.
