CC BY
52
БИОЛОГИЧЕСКИЕ НАУКИ
УДК 582.29:581.1(1-924.82)(470.1) DOI 10.19110/1994-5655-2018-3-23-33
ФУНКЦИОНАЛЬНАЯ ЭКОЛОГИЯ ЛИШАЙНИКА LOBARIA PULMONARIA (L.) HOFFM. В ТАЕЖНОЙ ЗОНЕ НА ЕВРОПЕЙСКОМ СЕВЕРО-ВОСТОКЕ РОССИИ
Т.К. ГОЛОВКО, И.В. ДАЛЬКЭ, О.В. ДЫМОВА, Р.В. МАЛЫШЕВ, С.Н.ПЛЮС-НИНА, Т.Н. ПЫСТИНА, Н.А. СЕМЕНОВА, Г.Н. ТАБАЛЕНКОВА, М.А. ШЕ-ЛЯКИН
Институт биологии ФИЦ Коми НЦ УрО РАН, г. Сыктывкар Solovko@ib.komisc.ru. shelyakin@ib.komisc.ru
Изучены показатели жизнедеятельности крупнолистоватого эпифитного лишайника Lobaria pulmonaria (L.) Hoffm. в условиях таежной зоны на европейском Северо-Востоке России. Выявлены сезонные изменения липидного и пигментного комплексов, температуры замерзания воды в талломах. В полевых и лабораторных условиях исследована зависимость СО2-газообмена от оводненности и освещенности талломов. Показано, что успешная адаптация L. pulmonaria к условиям обитания и сезонным изменениям основных факторов среды в значительной степени обусловлена функциональными свойствами лишайника. Благодаря этому L. pulmonaria довольно широко распространена в таежной зоне Республики Коми, а в старовозрастных осинниках является обычным эпифитным видом. Полученные результаты следует учитывать при разработке мероприятий по охране и мониторингу, прогнозировании состояния популяций лишайника при глобальных климатических изменениях.
Ключевые слова: Lobaria pulmonaria, лишайник, экологическая физиология, СО2-газообмен, среда, таежная зона, европейский Северо-Восток
T.K. GOLOVKO, I.V. DAL'KE, O.V. DYMOVA, R.V. MALYSHEV, S.N. PLYUS-NINA, T.N. PYSTINA, N.A. SEMENOVA, G.N. TABALENKOVA, M.A. SHE-LYAKIN. FUNCTIONAL ECOLOGY OF LICHEN LOBARIA PULMONARIA (L.) HOFFM. IN THE TAIGA ZONE IN THE EUROPIAN NORTHEAST OF RUSSIA
The actual information on the functional ecology of the epiphytic large-leaf lichen Lobaria pulmonaria (L.) Hoffm., a species protected on the territory of Russia and the Republic of Komi, was obtained. Seasonal changes in the lipid and pigment complexes, as well as temperature of water freezing in thalluses were established for the first time. It was shown that the green pigments fund decreases during winter, and reaches the minimum values in spring due to the oxidative destruction of chlorophylls. The fund of carotenoids is more stable. The ratio of unsaturated and saturated fatty acids increases in winter as compared to summer period. The temperature of the water-ice phase transition in winter is reduced by an average of 2.5 ° C and is about -11 ° C. The dependence of the lichen CO2-gas exchange on water content and lighting was studied in the field and laboratory conditions. It was found that hydrated thalluses at optimal light-temperature conditions assimilate CO2 at a rate of 3-6 ^mol / m s. In natural habitats, the intensity of CO2 net absorption in thalluses is highly variable and depends on the degree of dehydration. In the warm and dry period of vegetation, positive gas exchange was registered only in the early morning hours, when the thalluses were saturated with vapors of atmospheric moisture. In general, we can conclude that the lichen symbiosis is a fairly stable supe-rorganismic photosynthesizing system. Successful adaptation of L. pulmonaria to habitat conditions and seasonal changes of the main environmental factors is largely due to the functional properties of the lichen. Thanks to this, the lichen is widespread in the taiga forests of various formations, reaching the maximum abundance in the old-growth aspen forests, spruce forests and floodplain tree-like willows. The data obtained should be taken into account when taking measures to protect and monitor L. pulmonaria populations, predict the species status in the conditions of global climate change and disturbed habitats.
Keywords: Lobaria pulmonaria, lichen, ecological physiology, CO2-gas exchange, environment, taiga zone, European Northeast
Введение
Лишайники являются неотъемлемым компонентом многих экосистем и растительных сообществ, встречаются в тундре, пустынях, высокогорьях, однако наиболее благоприятными для них являются лесные местообитания. Здесь меньше колебания температуры, влажности, освещенности, больше пригодных для заселения субстратов. Поэтому лишайники являются одними из основных компонентов биоразнообразия в бореальных экосистемах.
В настоящее время список лишайников таежной зоны Республики Коми (РК) включает 866 видов, 82 из них подлежат охране [1,2], в их числе Lobaria pulmonaria (лобария легочная). Это вид с категорией статуса охраны 2 (уязвимый вид с сокращающейся численностью) охраняется на региональном [3] и федеральном уровнях [4].
Lobaria pulmonaria (L.) Hoffm. (порядок Peltige-rales W.Watson, сем. Lobariaceae Chevoll.) - крупнолистоватый лишайник с обширным ареалом, охватывающим Европу, Азию, Африку, Северную Америку и Австралию [5]. Еще в начале ХХ в. этот вид был широко распространен в лесной зоне Европы, но за прошедшее время его встречаемость значительно снизилась вследствие исчезновения коренных лесов и аэротехногенного загрязнения среды.
В Республике Коми наиболее высокие показатели обилия L. pulmonaria отмечены в южных и центральных районах [6]. Лишайник произрастает преимущественно на стволах осины в старовозрастных осиновых лесах, возникших на месте гарей. В ходе сукцессии осинники постепенно сменяются темнохвойными лесами, встречаемость и обилие вида в них снижаются. Вторым важным биотопом являются влажные долинные и приручейные ельники. Эти участки леса представляют собой рефу-
гиумы и служат ключевыми местообитаниями для многих редких видов лишайников, в том числе L. pulmonaria. Здесь лишайник обычно растет на коре рябины, реже на других древесных породах (ива, береза, ель, ольха). На севере таежной зоны лобария легочная отмечается реже, главным образом, в пойменных ивняках на стволах древовидных ив. Сходные местообитания и субстраты этот вид заселяет в предгорных и горных районах западного макросклона Северного и Приполярного Урала. Несмотря на довольно широкое распространение, L. pulmonaria имеет сравнительно узкую экологическую приуроченность. Лишайник требователен к среде обитания. Обычно он поселяется на высоте 1-2 м (иногда до 7-8 м) на влажной, часто замшелой коре нижней части стволов лиственных и хвойных деревьев (рис. 1). Для нормального роста и размножения лишайника наиболее важны высокая влажность окружающего воздуха и достаточная освещенность. Значение имеют также свойства коры форофита, возраст и категория жизненности дерева, диаметр, экспозиция и наклон ствола.
Таллом (слоевище) лишайника представляет собой сплетение гиф микобионта (аскомицеты), куда интегрированы клетки фотобионта (зеленые водоросли и/или цианопрокариоты) [7]. L. pulmonaria - трехкомпонентный лишайник, основным фото-бионтом которого является зеленая водоросль рода Dictyochloropsis. Цианобактерии рода Nostoc заключены в специальных образованиях - цефа-лодиях и осуществляют биологическую фиксацию атмосферного азота. В сухой биомассе талломов L. pulmonaria концентрация углерода и азота — основных биогенных элементов - составляет в среднем 44 и 2.2% [8]. Примерно половина сухой массы представлена растворимым белком, что в значительной степени обусловлено доминированием грибного компонента.
Рис. 1. Лишайник Lobaria pulmonaria в природе. Внешний вид талломов в ранне-весенний (апрель (А)) и зимний периоды (январь (Б)). Фото. И.В.Далькэ.
Fig.1. Lichen Lobaria pulmonaria in natural habitat. Appearance of thalluses in early spring (April) and winter period (January). Photo by I.V. Dal'ke.
Среди лишайников с листоватым талломом L. pulmonaria является одним из наиболее быстро растущих видов [9]. По оценке Muir с соавт. [10], прирост таллома составляет в среднем 4 мм/год, а в отдельных случаях может достигать 1 см. Для роста талломов благоприятно наличие световых окон в лесном пологе [11]. Годичный прирост L. pulmonaria на 15% больше в окнах разновозрастных древосто-ев, чем в затененных местообитаниях. В листопадных лесах на юго-востоке Канады наиболее благоприятными для роста лишайника являются переходные (весенний и осенний) периоды с относительно теплой и влажной погодой [12].
В данной работе приведены результаты изучения эколого-биологических свойств L. pulmonaria в условиях подзоны средней тайги. Нами сфокусировано внимание на сезонных и суточных изменениях функциональной активности лишайника, чтобы оценить его реакцию на воздействие природно-климатических факторов среды.
Материал и методы
Исследования проводили в 2012 - 2015 гг. в полевых и лабораторных условиях. В опытах использовали талломы лишайника, обитающего в старовозрастном осиннике с примесью ели и пихты в древостое вблизи г. Сыктывкара (61о34' с.ш., 50° 33' в.д.). Освещенность, температуру и относительную влажность воздуха (ОВВ) в местообитании измеряли с помощью регистрирующего устройства LI-1400 (LI-COR, США) с набором метеорологических датчиков.
Изучение анатомо-морфологической структуры талломов осуществляли с помощью световой (Axiovert 200M, Carl Zeiss,Германия) и сканирующей микроскопии (Tesla BS 300, Чехия). Поперечные срезы толщиной около 30 мкм готовили на вибрационном микротоме для мягких тканей. Просмотрено по 12-15 срезов с 8-10 типичных талломов молодого и зрелого возраста.
Фотосинтетические пигменты экстрагировали из периферийной части слоевища смесью ацетона с диметилсульфоксидом (ДМСО) в соотношении 1:2. Содержание зеленых и желтых пигментов определяли спектрофотометрически на приборе UV-1700 (Shimadzu, Япония) при длинах волн 6б2, 644 нм (хлорофиллы а и б) и 478 нм (каротиноиды).
Для анализа липидов образцы талломов фиксировали жидким азотом и высушивали лио-фильно с помощью FreeZone 2.5L (Labconco, США). Липиды экстрагировали смесью хлороформа и метанола. Объединенные экстракты отмывали от нели-пидных примесей, растворитель отгоняли на ротор-но-вакуумном испарителе и взвешивали. Выделение различных групп липидов осуществляли с применением классических методов липидологии [13].
Жирные кислоты (ЖК) анализировали в виде их метиловых эфиров, получаемых кипячением в 5%-ном растворе HCl в метаноле в течение 1 ч. Полученные эфиры анализировали на газо-жид-костном хроматографе «Хроматэк. Кристалл 5000.1» (Россия) с использованием капиллярной колонки длиной 105 м и диаметром 0.25 мм «RESTEK»
(США) в изотермическом режиме. Активность пере-кисного окисления липидов определяли по накоплению продуктов реакции с тиобарбитуровой кислотой [14].
СО2/Н2О-газообмен в природных условиях измеряли с помощью портативной системы ADC LCPro+ (ADC BioScientific Ltd, Англия), в лаборатории чаще использовали ИК-газоанализатор LI-7000 (LI-COR, США) [15]. В полевых опытах таллом зажимали в листовой камере портативной фотосинтетической системы и адаптировали около 2 мин. Затем проводили серию измерений газообмена с интервалом записи данных 1 мин. При работе на LI-7000 слоевища помещали в термостатируемую листовую камеру объемом 30 см3. Через камеру прокачивали атмосферный воздух. В качестве источника света использовали лампу ДРЛФ-1000 (Россия).
Для изучения зависимости нетто-поглощения СО2 от уровня оводненности талломы сначала насыщали влагой, помещая их на 45 мин в воду, затем в эксикатор с хлоридом кальция. Определения СО2/Н2О-обмена проводили сразу после гидратации и далее в течение 6 ч по мере потери талломами всей поглощенной влаги. Относительное содержание воды в талломе (ОСВ,%) рассчитывали: ОСВ = [(Мсыр. - Мсух.)>100/[(Мсыр. насыщ. -Мсух.)], где Мсыр. - масса сырого таллома (г), Мсух. - масса полностью высушенного таллома (г), Мсыр. насыщ. - масса таллома, полностью насыщенного водой (г).
Чтобы оценить способность лишайника поглощать воду из окружающей атмосферы, воздушно-сухие талломы экспонировали в насыщенной водой замкнутой камере (ООВ 95±1% и температура 20.8±0.2 °C) и регистрировали изменение массы талломов во времени, не вынимая их из камеры. Талломы лишайника находились в камере в подвешенном состоянии.
Температуру замерзания воды в талломах определяли в разные сезоны года с помощью метода дифференциальной сканирующей микрокалориметрии на приборе DSC-60 (Shimadzu, Япония). Образцы помещали в алюминиевый контейнер объемом 5 мм3 и охлаждали со скоростью 1 оС/мин от +5 °С до -30 °С, непрерывно регистрируя интенсивность тепловыделения. Температуру кристаллизации воды определяли по началу пика фазового перехода. После измерений материал высушивали при 105 °С до постоянной массы. Оводненность оценивали по разности сырой и сухой массы объекта. Количество претерпевшей фазовый переход воды определяли по формуле: m = 335Q, где Q -тепловой эффект при замерзании воды (Дж), 335 -удельная теплота льдообразования (Дж/кг).
Статистическую обработку данных проводили с помощью программы Statistica 10 (StatSoft Inc., США). В таблицах и на рисунках приведены средние арифметические значения и их стандартные ошибки. Биохимические анализы выполнены в 3-5-кратной биологической и 2-3-кратной аналитической повтор-ности. Газометрические показатели определяли в 58-кратной биологической повторности.
Результаты и обсуждение
Анатомо-морфологическая структура.
Таллом L. pulmonaria гетеромерного типа толщиной 180-280 мкм, более толстый в местах формирования ризин (рис. 2, табл. 1). Верхний (коровый) слой, 30-35 мкм толщиной, образован плотно прилегающими друг к другу гифами гриба. Четко очерченный альгальный (водорослевый) слой, 45-48 мкм толщиной, сложен из клеток зеленой водоросли диаметром около 5 мкм.
Под слоем клеток зеленой водоросли рыхло расположены гифы гриба диаметром 4.5 мкм, формирующие сердцевину, толщина которой, в значительной степени, определяет толщину слоевища. В местах, свободных от ризин, толщина медуллярного (сердцевинного) слоя составляет в среднем 90100 мкм, в области формирования ризин может достигать 240 мкм. В лопастях лишайника образуются тяжи из плотно упакованных грибных гифов, придающие поверхности таллома своеобразный
Рис. 2. Поперечный срез (А-В) и поверхность нижнего корового слоя (Г) таллома Lobaria pulmonaria: 1 -верхний коровый слой; 2 - альгальный слой; 3 - медуллярный слой (сердцевина) и 4 - нижний коровый слой. Остальные объяснения в тексте.
Fig. 2. Cross-section (А-B) and the lower bark layer surface (Г) of Lobaria pulmonaria thallus: 1 - upper bark layer; 2 - algal layer; 3 - medullary layer and 4 - lower bark layer. Other explanations see in the text.
Таблица 1
Показатели анатомо-морфологической структуры талломов Lobaria pulmonaria
Table 1
Indicators of anatomical and morphological structure of Lobaria pulmonaria thalluses
Вариант* Толщина, мкм Диаметр гибных гиф, мкм Диаметр клеток водоросли, мкм
Таллом Верхний коровый слой Водорослевый слой Сердцевина Нижний коровый слой
Молодой 191 ±22** 250±20 31±6 44±6 89±18 25±3 4.5±0.9 4.6±0.6 5.0±0.7 5.5±0.7
Зрелый 181±36 285±20 34±8 48±6 98±16 27±3
Примечание: *Представлены разные участки таллома: молодой - краевой участок таллома, зрелый - участок таллома ближе к месту прикрепления лишайника к субстрату; **над чертой - вне зоны ризин, под чертой - в зоне ризин.
Note: *Different parts of the lichen thallus are presented: young - marginal part of the lichen thallus, mature -part of the thallus near the lichen attachment to the substrate; ** above the line - out of the rhizine zone, under the line - in the rhizine zone.
сетчатый внешний вид и прочность. В местах расположения тяжей толщина таллома составляет 240-280 мкм. Нижний коровый слой, толщиной 2527 мкм, сложен плотно упакованными гифами и имеет выросты (ризины), обеспечивающие прикрепление таллома к субстрату. Для улучшения аэрации внутренней части слоевища на нижней стороне формируются специальные отверстия до 13 мкм в диаметре.
Состав и сезонные изменения содержания липидов. Липиды являются гетерогенными соединениями, липидные компоненты входят в состав клеточных мембран, вовлекаются в различные физиолого-биохимические процессы, участвуют в защитных реакциях. Результаты наших исследований показали, что на долю липидов приходилось от 29 до 54% экстрактивных веществ талломов L. pulmonaria (табл. 2). Содержание липидов в сухой биомассе талломов варьировало от 7 до 13 мг/г. Их концентрация была заметно выше в зимне-весенний период. В составе липидов L. pulmonaria обнаружены нейтральные липиды (НЛ), фосфолипиды (ФЛ), бетаиновые липиды (БЛ) и гликолипиды (ГЛ). На долю НЛ приходилось от б6 до 83 % суммы всех экстрагированных липидов. Пул НЛ включает три- и диацилглицерины, стерины и свободные жирные кислоты. Большинство НЛ являются запасными веществами, другие участвуют в метаболизме или служат структурными соединениями. ФЛ выполняют преимущественно структурную функцию, входят в состав клеточных мембран. Их доля варьировала от 9 до 27%. Бетаиновые липиды - это продукт биосинтеза водорослевого компонента лишайника, на их долю приходилось 3-8% всех липидов. Доля ГЛ составляла менее 1%. Однако эти липиды чрезвычайно важны для жизнедеятельности лишайникового организма, так как входят в состав мембран фотосинтетического аппарата фотобионта.
Таблица 2
Состав и содержание липидов в талломах Lobaria pulmonaria, мг/г сухой массы (2013 г.)
Table 2
Composition and content of lipids in Lobaria pulmonaria thalluses, mg/g of dry mass (2013)
Таблица 3
Содержание метиловых эфиров жирных кислот в талломах Lobaria pulmonaria, % от суммы метиловых эфиров жирных кислот
Table 3
The content of fatty acids methyl esters in Lobaria pulmonaria thalluses, % of total fatty acids methyl esters
Дата С16:0 С18:0 С18:1 С18:2 С18:3 НЖК ННЖК ННЖК/ НЖК
13.07.12 20.35 4.37 18.97 51.06 4.94 24.72 75.28 3.0
13.11.12 15.79 2.62 13.77 56.8 11.00 18.41 81.59 4.4
15.01.13 16.21 2.57 13.95 53.37 13.90 18.78 81.22 4.3
03.04.13 14.94 2.35 12.21 57.38 13.12 17.29 82.71 4.8
24.04.13 17.39 3.67 13.76 57.62 7.55 21.06 78.94 3.7
чем НЖК. Вклад ННЖК заметно увеличивался в осенне-зимний период и в начале весны, что обусловлено, вероятно, адаптацией к низким температурам. Известно, что увеличение в мембранах ННЖК способствует сохранению их функциональных свойств (текучесть, проницаемость) при отрицательных температурах.
Ненасыщенные жирные кислоты более подвержены липопероксидации, чем насыщенные. Как и ожидалось, низкая интенсивность перекисного окисления липидов (ПОЛ), 3.3 нмоль/г сырой массы, имела место зимой, когда талломы находились в анабиозе. Летом уровень ПОЛ был в 25 раз выше. Эта закономерность сохраняется и при пересчете ПОЛ на сумму липидов. Повышение липопероксидации в весенне-летний период обусловлено активацией процессов жизнедеятельности, усилением метаболизма. Возможно также, что образование в результате ПОЛ гидрофильных продуктов окисления меняет структуру липидного бислоя мембран в гидрофобных участках, создавая тем самым условия для пассивного транспорта метаболитов от водоросли к грибу [16].
Таблица 4
Содержание фотосинтетических пигментов в талломах Lobaria pulmonaria, мг/г сухой массы
Table 4
Photosynthetic pigments content in Lobaria pulmonaria thalluses, mg/g of dry mass
Липиды Январь Апрель Июнь Ноябрь
Экстрактивные вещества 21.7+1.7 23.7+3.8 29.2+0.2 19.2+2.0
Сумма липидов в экстрактах 11.2+0.9 12.8+1.3 8.5+0.3 6.8+1.5
Гликолипиды 0.07±0.01 0.09±0.02 0.09±0.02 0.04±0.01
Фосфолипиды 1.05±0.12 2.5±0.2 1.38±0.04 1.88±0.17
Нейтральные липиды 9.2±1.2 9.85±1.2 6.3±0.30 4.5±1.5
Бетаиновые липиды 0.82+0.01 0.35+0.03 0.72+0.1 0.39+0.02
Дата Хлорофилл Каротиноиды Хлорофилл Каротиноиды
14.06.12 1.52 ± 0.19 0.40 ± 0.02 3.8 ± 0.3
02.08.12 2.00 ± 0.23 0.44 ± 0.03 4.6 ± 0.3
13.11.12 1.30 ± 0.06 0.41 ± 0.02 3.2 ± 0.1
13.12.12 1.27 ± 0.12 0.38 ± 0.05 3.3 ± 0.1
03.04.13 1.06 ± 0.12 0.38 ± 0.06 2.8 ± 0.2
24.04.13 0.86 ± 0.05 0.28 ± 0.01 3.1 ± 0.1
24.06.13 1.28 ± 0.19 0.39 ± 0.05 3.3 ± 0.1
29.07.13 1.89 ± 0.08 0.43 ± 0.01 4.4 ± 0.3
11.09.13 2.30 ± 0.30 0.70 ± 0.07 3.3 ± 0.1
Жирнокислотный анализ выявил присутствие в талломах следующих основных насыщенных (НЖК) и ненасыщенных жирных кислот (ННЖК) — пальмитиновой (С16:0), стеариновой (С18:0), олеиновой (С18:1), линолевой (С18:2) и линоленовой (С18:3) (табл.3). Среди ЖК преобладала линолено-вая, на ее долю приходится свыше 50% всех ЖК. Содержание ННЖК было в три-пять раз больше,
Фотосинтетические пигменты являются индикатором фотобионта в лишайниках. Содержание зеленых пигментов в расчете на единицу сухой массы таллома L. pulmonaria варьировало от 0.9 до 2.3 мг/г (табл. 4). По нашим подсчетам, на 1 м2 таллома приходилось 150 - 180 мг хлорофилла. Это близко к величинам, приводимым для данного вида лишайника, обитающего в юго-западной части Ка-
нады [17]. Следует отметить, что L. pulmonaria относится к видам с довольно высоким содержанием хлорофилла а - ключевого хлорофилла, входящего в состав реакционных центров фотосистем фото-бионта [18].
Максимальное накопление хлорофиллов отмечали ближе к осени. Содержание хлорофиллов в талломах было наименьшим в апреле, что обусловлено их окислительной деструкцией. Талломы характеризовались довольно высоким накоплением каротиноидов. На их долю приходилось около 25% всего пула фотосинтетических пигментов. Судя по изменению величины соотношения хлорофиллы/ка-ротиноиды, относительное содержание желтых пигментов возрастало к весне, что отражает их защитную роль. Каротиноиды способны выполнять анти-оксидантные функции, предотвращать избыточное накопление активных форм кислорода, повреждающих клеточные структуры и важные биомолекулы [19, 20]. Следует отметить, что по величине фонда и сезонной динамике фотосинтетических пигментов талломы L. pulmonaria сопоставимы с вечнозелеными хвойными древесными растениями таежной зоны [21].
Температура замерзания воды в талломах. В литературе сведения о температуре замерзания воды в организме пойкилогидрических фото-автотрофов немногочисленны [22]. Для некоторых видов лишайников пограничной считается температура около -5 °С [23]. С помощью метода биологической калориметрии нами впервые были получены данные о температуре фазового перехода вода-лед и количестве перешедшей в лед воды в талломе L. pulmonaria (табл. 5). В весенне-летний период (апрель-август) вода в свежеотобранных талломах лишайника замерзала при температуре -7.5 °С. С началом осени отмечали достоверное снижение температуры фазового перехода вода-лед. Минимальные значения этого показателя были зарегистрированы в ноябре-декабре. В холодный период года температура замерзания воды в талломах (-11°C) была на 2-3 °С ниже, чем в теплый. Следует иметь в виду, что в зимние месяцы в районе исследований среднесуточная отрицательная температура воздуха составляет -10...-14 °С, и не исключено понижение температур до -30.-40 °С, что существенно ниже температуры фазового перехода вода-лед в талломах лишайника. По нашим расчетам, кристаллизации могло подвергаться от 26 (январь) до 46% (август) всей присутствующей в талломах воды.
Считается, что в почках хвойных фазовый переход претерпевает гидратационная вода, которая находится в растворимой фазе цитоплазмы [24]. По мнению других авторов [25], при снижении
температуры до -15 °С кристаллизуется свободная вода в межклетниках. H. Haranczyk с соавт. [26], используя гравиметрический и метод ядерного магнитного резонанса, выделили в талломах Umbi-licaria aprina соответственно две (слабо и сильно связанную) и три фракции воды (слабо, сильно и очень сильно связанную). Согласно данным работы [23], при постепенном охлаждении слоевищ этого лишайника до -20 °С клеточная вода диффундировала из клеток зеленой водоросли и гриба и кристаллизовалась на поверхности гиф в межклетниках медуллярного и альгального слоев, обычно заполненных воздухом. Потерявшие воду клетки зеленой водоросли сжимались, а гифы гриба образовывали пустотелые трубки. В результате образующийся в межклетниках лед не повреждал таллом. При согревании таллома клетки водоросли и гриба поглощали талую воду из межклетников и вновь становились тургесцентными.
Водный обмен. Оводненность лишайников и, следовательно, их физиологическая активность полностью зависят от наличия влаги в окружающей среде. При минимальном содержании воды (510%) лишайники переходят в состояние криптобио-за [27]. В период выпадения обильных осадков содержание воды в них значительно возрастает, порой превышая сухую массу в 1.5-3 раза.
У гидратированного лишайника L. pulmonaria верхний коровый слой эластичный, хорошо пропускает свет к водорослевому слою, который придает таллому зеленую окраску. При подсыхании таллом сжимается, края его скручиваются, площадь таллома сокращается более чем на 30%, и он приобретает серо-коричневую окраску. Свойство таллома L. pulmonaria к скручиванию при десикации ранее было отмечено в работе М. Bartak с соавт. [28]. По мнению авторов, это способствует снижению испарения влаги и предотвращает фотодинамическое повреждение клеток фотобионта.
В литературе имеются сведения о том, что сухие лишайники способны поглощать не только капельную воду, но и водяные пары из атмосферного воздуха [29]. Механизм этого процесса имеет чисто физический характер. Нами проведено детальное исследование водопоглощающей и водо-удерживающей способности талломов L. pulmonaria в лабораторных условиях. Воздушно-сухие талломы (массовая доля воды составляла 10.8±0.2%) экспонировали в насыщенной парами воды замкнутой камере и регистрировали изменение их массы. Интенсивное поглощение влаги отмечали в течение первых 0.5 -1.0 ч экспозиции (рис. 3). За этот период содержание влаги в талломах увеличилось вдвое, до 20%. В последующие 4 ч оводненность
Показатель Январь Апрель Август Сентябрь Октябрь Ноябрь
Содержание воды, % 61± 4.0 51.0±6.8 54.0± 2.4 63.0±2.8 70.0±4.7 44.0±4.5
Доля замерзшей, от всей воды 0.26± 0.12 0.29±0.05 0.46±0.05 0.39±0.03 0.28± 0.02 0.34±0.09
Температура замерзания воды, °С -8.9± 1.5 -7.8±0.4 -7.5±0.3 -8.7±0.4 -9.7± 0.9 -10.5±1.0
Таблица 5
Содержание воды и температура фазового перехода вода-лед в талломах Lobaria pulmonaria
Table 5
Water content and water-ice phase transition temperature in Lobaria pulmonaria thalluses
О'00 4.48 9 36 14-2419-12:4-00 28 4 Время, ч млн
0 Он 4 4Х 9 лб 14 24 IV 12 24 00 28 48 Время, ч мин
Рис. 3. Динамика поглощения паров воды воздушно-сухими талломами (А) и потеря воды при испарении оводненными талломами лишайника Lobaria pulmonaria (Б).
Fig. 3. Dynamics of water vapor absorption by air-dry Lobaria pulmonaria thalluses (A) and loss of water at evaporation by hydrated lichen thalluses (Б).
талломов возросла до 30%, а за сутки достигла 45%. После перемещения из камеры в комнатные условия (температура воздуха 23±0.4°С, ОВВ 44±1%) талломы быстро теряли влагу, особенно в первые 0.5-1.0 ч. Через 5 ч от начала экспозиции их оводненность уменьшилась до 12%, а спустя сутки составила 10.4%.
Полученные результаты свидетельствуют о способности талломов лишайника L. pulmonaria восстанавливать оводненность за счет поглощения
Рис. 4. Суточная динамика СО2-газообмена талломов Lobaria pulmonaria в природных условиях: 1 -нетто-поглощение СО2; 2 - выделение СО2 в темноте; 3 - гросс-поглощение (июнь, 2013 г.). Fig. 4. Daily dynamics of CO2-gas exchange of Lobaria pulmonaria thalluses in natural conditions: 1 -net absorption of CO2; 2 - release of CO2 in the dark; 3 - gross-absorption of CO2 (June, 2013).
воды из насыщенной влагой атмосферы. Благодаря этому лишайник сохраняет метаболическую активность в засушливый период вегетации. Так, например, в июне-июле 2013 г. температура среды в полуденные часы иногда поднималась до 28-30 °С, а относительная влажность воздуха падала до 40 %. В таких условиях талломы быстро теряли влагу. Днем они обезвоживались практически до воздушно-сухого состояния (содержание воды около 10%), а ранним утром следующих суток их масса повышалась на 10-15 % за счет поглощения атмосферной влаги (ОВВ 70-75 %, температура воздуха 20-22 °С). В результате частичной гидратации талломы имели положительный газообмен в утренние часы, тогда как днем у них регистрировали выделение СО2 (рис. 4). В результате большую часть суток углеродный баланс талломов L. pulmonaria был отрицательным. Наши результаты подтверждают мнение ряда авторов [12] о том, что наиболее благоприятными для лишайников лесной зоны являются переходные (весенний и осенний) периоды с относительно теплой и влажной погодой, когда складывается положительный углеродный баланс.
Значительный вклад в СО2-газообмен вносит дыхание гетеротрофного микобионта [9]. У большинства лишайников на его долю приходится 9095% сухой массы таллома. Чтобы охарактеризовать фотосинтетическую способность фотобионта, нами рассчитана интенсивность гросс-поглощения СО2 как сумму нетто-поглощения СО2 талломами на свету и выделения СО2 в темноте. Полученная величина существенно выше нетто-поглощения СО2, так как отражает поглощение СО2 на свету фотосинтезирующими клетками зеленой водоросли с учетом возможной рефиксации выделенного при дыхании СО2.
Для анализа влияния оводненности на функциональную активность лишайника исследовали динамику изменения СО2-газообмена при потере влаги гидратированными талломами в лабораторном эксперименте (рис. 5). Непосредственно перед измерениями воздушно-сухие талломы погружали на 45 мин в воду. В предварительных опытах установлено, что этого времени достаточно для их полного насыщения капельной влагой. Скорость нетто-поглощения СО2 гидратированных талломов составляла 1.7 мкмоль СО2/м2с.
Потеря половины поглощенной при гидратации влаги не повлияла существенно на интенсивность СО2-газообмена. Дальнейшее обезвоживание приводило к постепенному снижению нетто погло-
3 ]
80 ±6 57+1 21±3 (¿1 1
Относительное содержание воды в талломе, %
Рис. 5. Влияние потери воды гидратированными талломами Lobaria pulmonaria на интенсивность СО2-газообмена. Определения проведены при освещенности 200 мкмоль квантов/м2с (июнь, 2013 г.). Fig. 5. Effect of water loss by the hydrated thalluses of Lobaria pulmonaria on the intensity of CO2-gas exchange. The determinations were made at illumination of 200 |Jmol quanta/m2 s (June, 2013).
щения СО2, вплоть до полного прекращения. У талломов, потерявших всю поглощенную воду, регистрировали интенсивное выделение Со2. Данные лабораторного эксперимента согласуются с наблюдениями в природе и позволяют полагать, что отмеченные в естественных местообитаниях различия в интенсивности нетто-поглощения СО2 индивидуальными талломами в значительной мере обусловлены степенью их дегидратации.
Определения, проведенные летом в естественном местообитании лишайника при ОВВ около 55% и температуре воздуха 25оС, показали, что многие талломы на свету имели отрицательный баланс СО2. У них превалировало выделение СО2. У некоторых талломов СО2-газообмен был слабо
выражен (близок к нулю). Другие талломы, наоборот, интенсивно поглощали Со2. Скорость нетто-поглощения СО2 у таких талломов достигала 4-6 мкмоль/м2с, что сопоставимо с фотосинтетической активностью травянистых растений лесной эколого-ценотической группы. Различия в направленности и скорости СО2-газообмена при близких значениях освещенности косвенно свидетельствуют в пользу предположения о том, что их причиной является разная степень дегидратации талломов.
Для фототрофных организмов свет является жизненно важным фактором среды. Зависимость скорости СО2-газообмена L. pulmonaria от освещенности четко появлялась в лабораторных условиях после насыщения талломов влагой (рис. 6). Скорость нетто-поглощения СО2 возрастала практически линейно с увеличением интенсивности ФАР до 200-250 мкмоль квантов /м2с. Максимальные значения нетто-поглощения СО2, 2.5-3 мкмоль/ м2с, наблюдали в области ФАР свыше 500-600 мкмоль квантов /м2с. Освещенность в естественных условиях обитания лишайника, как правило, на порядок ниже.
В работе [30], посвященной выявлению экологических особенностей L. pulmonaria в Республике Коми, освещенность в местах обитания данного вида оценивалась по 4-балльной шкале. В осинниках и ельниках освещенность стволов с лишайником составляла в среднем 1.9 балла, а в ивняках -2.7. Инструментальные определения в исследуемом нами местообитании L. pulmonaria показали, что интенсивность ФАР изменялась в широких пределах, в зависимости от времени суток и сезона года, наличия или отсутствия облачности. В отдельных случаях на освещенной стороне ствола интенсивность ФАР достигала 500-700 мкмоль /м2с, что эквивалентно 125-175 Вт /м2 и составляет в среднем 30% полного солнечного освещения. Однако большей частью освещенность была значительно ниже и варьировала в пределах 50-150 мкмоль квантов /м2с (табл. 6).
Рис. 6. Интенсивность СО2 -газообмена талломов лишайника Lobaria pulmonaria в природных (А) и лабораторных (Б) условиях (июль, 2012 г.). Остальные объяснения в тексте.
Fig. 6. The intensity of CO2-gas exchange in Lobaria pulmonaria thalluses in natural (A) and laboratory conditions (Б) (July, 2012). Other explanations see in the text.
Таблица 6
Показатели микроклимата в местообитании Lobaria pulmonaria (данные 2012 г.)
Table 6
Indicators of the microclimate in the Lobaria pulmonaria habitat (2012 data)
Показатели Апрель Июнь Июль Август Сентябрь
Фотосинтети-
чески активная радиация, мкмоль/м2с 86±2 149±60 44±6 47±14 27±2
Температура воздуха, °С 9.4±0.5 24.6±0.6 27.9±.25 27.0±0.5 16.4±0.5
Относитель-
ная влажность 74±3 55±1 61±1 71 ±1 61±1
воздуха, %
Заключение
Итак, нами получена актуальная информация о функциональной экологии охраняемого на территории России и Республики Коми эпифитного крупнолистоватого лишайника Lobaria pulmonaria. Впервые установлены сезонные изменения липидного и пигментного комплексов и температуры замерзания воды в талломах. Показано, что фонд зеленых пигментов уменьшается в течение зимы и достигает минимальных значений весной, что обусловлено окислительной деструкцией хлорофиллов. Содержание каротиноидов более стабильно. В зимний период, по сравнению с летним, повышается соотношение ненасыщенных и насыщенных жирных кислот. Температура фазового перехода вода-лед снижается зимой в среднем на 2.5 °С и составляет около -11 °С. В полевых и лабораторных условиях исследованы зависимость СО2-газообмена от овод-ненности и освещенности лишайника. Установлено, что гидратированные талломы в оптимальных све-то-температурных условиях способны ассимилировать СО2 со скоростью 3-6 мкмоль/м2с. В естественных местообитаниях интенсивность нетто-по-глощения СО2 талломов сильно варьирует в зависимости от степени дегидратации. В теплый сухой период вегетации положительный газообмен был зарегистрирован лишь в ранние утренние часы, когда талломы гидратировались парами атмосферной влаги.
В целом, можно заключить, что лишайниковый симбиоз представляет собой довольно стабильную надорганизменную фотосинтезирующую систему. Успешная адаптация L. pulmonaria к условиям обитания и сезонным изменениям основных факторов среды в значительной степени обусловлена функциональными свойствами лишайника. Благодаря этому лишайник широко распространен в таежных лесах различных формаций, достигая максимального обилия в старовозрастных осинниках, долинных ельниках и пойменных древовидных ивняках.
Полученные данные следует учитывать при разработке мероприятий по охране и проведении мониторинга популяций L. pulmonaria, прогнозировании состояния вида при глобальных климатических изменениях и нарушении местообитаний.
Авторы признательны д.б.н. О.А. Розенцвет за содействие в определении липидов.
Исследования выполнены в рамках Комплексной программы исследований УрО РАН по направлению «Живая природа и климат» (№18-44-20; № ГРАААА-А18-1180122901) и темы НИОКТР ««Физиология и стресс-устойчивость фотосинтеза растений и пойкилогидрических фотоавто-трофов в условиях Севера» (№ АААА-А17-117033010038-7).
Литература
1. Пыстина Т.Н. Лишайники таежных лесов европейского Северо-Востока: подзоны южной и средней тайги. Екатеринбург, 2003. 239 с.
2. Пыстина Т.Н., Херманссон Я. Разнообразие лишайников Республики Коми: важнейшие итоги и перспективы дальнейших исследований // Современная ботаника в России: Тр. XIII съезда Русского ботанического общества и конференции «Научные основы охраны и рационального использования растительного покрова Волжского бассейна». В 3-х томах. Тольятти: Кассандра, 2013. Т. 1. С. 205 - 207.
3. Красная книга Республики Коми. Сыктывкар, 2009. 791 с.
4. Красная книга Российской Федерации (растения и грибы). М.: Товарищество научных изданий КМК, 2008. 885 с.
5. Yoschimura I. The Genus Lobaria of Eastern Asia // J. Hatt. Bot. Lab. 1971. № 34. P. 231-264.
6. Семенова НА., Пыстина Т.Н. Распространение и экология Lobaria pulmonaria (L.) Hoffm. в южных районах Республики Коми// Актуальные проблемы биологии и экологии: Матер. докл. X молодеж. науч. конф. Ин-та биологии Коми НЦ УрО РАН. Сыктывкар, 2003. С. 195 - 197.
7. Büdel В., Scheidegger C. Thallus morphology and anatomy/Lichen Biology// Ed.T.H.Nash III. Camdridge Univ.Press., 2008. P.40 - 68.
8. Табаленкова Г.Н., Далькэ И.В., Головко Т.К. Элементный состав некоторых видов лишайников бореальной зоны на европейском Северо-Востоке // Известия Самарского научного центра Российской академии наук. 2016. Т. 18. № 2. С. 221-225.
9. Palmqvist K. Carbon economy in lichens // New Phytol., 2000. Vol. 148. № 1. P. 11 - 36.
10. Muir P.S., Shirazi AM, Patrie J. Seasonal growth dynamics in the lichen Lobaria pulmonaria // Briologist. 1997. Vol.100. № 4. P. 458 - 464.
11. Coxson D.S., Stevenson S.K. Growth rate responses of Lobaria pulmonaria to canopy structure in even-aged and old-growth cedar-hemlock forests of central-interior British Columbia, Canada // Forest Ecology and Management. 2007. № 242. P. 5 - 16.
12. MacKenzie T.D.V., MacDonald T.M, Dubois L.A., Campbell D.A. Seasonal changes in temperature and light drive acclimation of photo-
synthetic physiology and macromolecular content in Lobaria pulmonaria // Planta. 2001. Vol. 214. № 1. P. 57 - 66.
13. Кейтс М. Техника липидологии. Выделение, анализ и идентификация липидов. М.: Мир, 1975. 322 с.
14. Heath R.L., Packer L. Photoperoxidation in isolated chloroplasts // Archives of Biochemistry and Biophysics. 1968. Vol. 125. № 1. P. 189-198.
15. Далькэ И.В. Изменение СО2/Н2О-газообмена растений на действие неблагоприятных факторов среды с использованием портативной газометрической системы // Инновационные методы и подходы в изучении естественной и антропогенной динамики окружающей среды: материалы Всероссийской научной школы для молодежи (в 3-х частях). Ч. 2. Семинары. (30 ноября-5 декабря 2009 г., г.Киров). Киров: Изд-во ООО «Лобань», 2009. С. 87 - 94.
16. Вайнштейн ЕА. Регуляторные механизмы лишайникового симбиоза // Успехи современной биологии. 1990. Т. 109. Вып. 2. С. 311 - 320.
17. Scoefield S.C., Campbell DA., Christiane F., MacKenzie T.B. Changes in macromolecular allocation in nondividing algal symbionts allow for photosynthetic acclimation in the lichen Lobaria pulmonaria // New Phytologist. 2003. Vol. 159. № 3. P. 709 - 718.
18. Головко Т.К., Дымова О.В., Табаленкова Г.Н., Пыстина Т.Н. Фотосинтетические пигменты и азот в талломах лишайников бореальной зоны // Теоретическая и прикладная экология. 2015. № 4. С. 74-80.
19. Demmig-Adams B. Carotenoids and protection of plants: role for the xanthophylls zeaxan-tin// Biochim. Biophys. Acta. 1990. № 1020. P. 1 - 24.
20. Gruszecki W., Szymanska R., Fiedor L. Carote-noids as photoprotectors // Photosynthetic pigments: chemical structure, biological function and ecology / Eds. T. Golovko et al. Syktyvkar, 2014. P. 161 - 170.
21. Яцко Я.Н., Дымова О.В., Головко Т.К. Пигментный комплекс зимне- и вечнозеленых растений в подзоне средней тайги европейского Северо-Востока // Ботанический журнал. 2009. Т. 94. № 12. С. 1812 - 1820.
22. Honneger R. Water relations in lichens // Fungi in the Environment / Ed. G.M. Gaad et al. Camb. Univ.Press, 2006. P. 185 - 200.
23. Schroeter B., Scheidegger C. Water relations in lichens at subzero temperatures: structural changes and carbon dioxide exchange in the lichen Umbilicaria aprina from continental Antarctica // New Phytologist. 1995. Vol. 131. № 2. P.273 - 275.
24. Миронов П.В., Алаутдинова Е.В., Репях С.М. Низкотемпературная устойчивость живых тканей хвойных. Красноярск, 2001. 221 с.
25. Бакрадзе Н.Г., Балла Ю.И. О кристаллизации внутриклеточной воды в тканях растений // Биофизика. 1983. Т.28. С. 119 - 121.
26. Haranczyk H, Bacior M, Olech MA. Deep dehydration of Umbilicaria aprina thalli observed by proton NMR and sorption isotherm // Antarctic Science. 2008. Vol. 20. № 6. P. 527-535.
27. Слонов Л.Х., Слонов Т.Л., Ханов З.М. Эколо-го-физиологические особенности лишайников горной системы центральной части Северного Кавказа. Нальчик: Эльбрус, 2009. 158 с.
28. Bartac M., Solhaug KA., Vrablicova H., Gaus-laa Y. Curling during desiccation protect the foliose lichen Lobaria pulmonaria against photoinhibition // Oecologia. 2006. Vol. 149. № 4. P. 553 - 560.
29. Green T.GA, Nash III T.N., Lange O.L. Physiological ecology // Lichen biology / Ed. T.N. Nash III. Camb.Univ. Press, 2008. P.153 - 181.
30. Пыстина Т.Н., Семенова НА. Экологические особенности лишайника Lobaria pulmonaria (Lobariaceae) в Республике Коми // Ботанический журнал, 2009. Т. 94. № 1. С. 48 - 58.
References
1. Pystina T.N. Lishajniki taezhnyh lesov Evro-pejskogo Severo-Vostoka: podzony juzhnoj i srednej tajgi [Lichens of taiga forests of the European Northeast: subzones of southern and middle taiga]. Ekaterinburg, 2003. 239 p.
2. Pystina T.N., Hermansson Ya. Raznoobrazie lishajnikov Respubliki Komi: vazhnejshie ito-gi i perspektivy dal'nejshih issledovanij [Variety of lichens of the Komi Republic: important results and prospects for further research] // Sovremennaja botanika v Rossii [Modern Botany in Russia]: Proc. of XIII Congress of the Russian Botanical Soc. and the Conf. "Sci. bases of protection and rational use of vegetative cover in the Volga basin". In 3 volumes. Tolyatti: Kassandra, 2013. Vol. 1. P. 205 - 207.
3. Krasnaja Kniga Respubliki Komi [The Red Book of the Komi Republic]. Syktyvkar, 2009. 791 p.
4. Krasnaja kniga Rossijskoj Federacii (rastenija i griby) [The Red book of the Russian Federation (plants and fungi)]. Moscow: Partnership of sci. publications KMK, 2008. 885 p.
5. Yoschimura I. The Genus Lobaria of Eastern Asia // J. Hatt. Bot. Lab. 1971. № 34. P. 231-264.
6. Semenova N.A., Pystina T.N. Rasprostranenie i jekologija Lobaria pulmonaria (L.) Hoffm. v juzhnyh rajonah Respubliki Komi [Distribution and ecology of Lobaria pulmonaria (L.) Hoffm. in the southern regions of the Komi Republic] // Aktual'nye problemy biologii i jekologii [Actual problems of biology and ecology]: Reports of X Youth sci. conf. of the Inst. of Biology, Komi Sci. Centre, Ural Branch, RAS. Syktyvkar, 2003. P. 195 - 197.
7. Budel B, Scheidegger C. Thallus morphology and anatomy // Lichen Biology/ Ed. T.H.Nash III. Camdridge Univ.Press., 2008. P.40 - 68.
8. Tabalenkova G.N., Dal'ke I.V., Golovko T.K. Jelementnyj sostav nekotoryh vidov lishaj-nikov boreal'noj zony na Evropejskom Severo-Vostoke [Elemental composition of some boreal lichen species in the European Northeast] // Proc. of Samara Sci. Centre, RAS. 2016. Vol. 18. № 2. P. 221-225.
9. Palmqvist K. Carbon economy in lichens // New Phytol., 2000. Vol. 148. №1. P. 11 - 36.
10. Muir P.S., Shirazi A.M., Patrie J. Seasonal growth dynamics in the lichen Lobaria pulmonaria // Briologist. 1997. Vol.100. № 4. P. 458 - 464.
11. Coxson D.S., Stevenson S.K. Growth rate responses of Lobaria pulmonaria to canopy structure in even-aged and old-growth cedar-hemlock forests of central-interior British Columbia, Canada // Forest Ecology and Management. 2007. № 242. P. 5 - 16.
12. MacKenzie T.D.V., MacDonald TM, Dubois L. A., Campbell D.A. Seasonal changes in temperature and light drive acclimation of photosyn-thetic physiology and macromolecular content in Lobaria pulmonaria // Planta. 2001. Vol. 214. № 1. P.57 - 66.
13. Keits M. Tehnika lipidologii. Vydelenie, ana-liz, i identifikacija lipidov [The technique of lipidology. Isolation, analysis, and identification of lipids]. Moscow: Mir, 1975. 322 p.
14. Heath R.L., Packer L. Photoperoxidation in isolated chloroplasts // Archives of Biochemistry and Biophysics. 1968. Vol. 125. № 1. P. 189-198.
15. Dal'ke I.V. Izmenenie CO2/H2O-gazoobmena rastenij na dejstvie neblagoprijatnyh faktorov sredy s ispol'zovaniem portativnoj gazometri-cheskoj sistemy [Change of CO2 / H2O-gas exchange of plants on the effect of adverse environmental factors using a portable gasomet-ric system] // Innovacionnye metody i podho-dy v izuchenii estestvennoj i antropogennoj dinamiki okruzhajushhej sredy [Innovative methods and approaches in the study of natural and anthropogenic dynamics of the environment]: Materials of All-Russian sci. school for young people (in 3 parts). Part 2. Seminars. (November 30 - December 5, 2009, Kirov). Kirov: "Loban'" Publ., 2009. P. 87 - 94.
16. Vainshtein EA. Reguljatornye mehanizmy lishajnikovogo simbioza [Regulatory mechanisms of lichen symbiosis] // Uspehi sovremen-noj biologii [Biology Bulletin Reviews]. 1990. Vol. 109. Issue 2. P. 311 - 320.
17. Scoefield S.C., Campbell DA., Christiane F., MacKenzie T.B. Changes in macromolecular allocation in nondividing algal symbionts allow for photosynthetic acclimation in the lichen Lobaria pulmonaria // New Phytologist. 2003. Vol. 159. № 3. P. 709 - 718.
18. Golovko T.K., Dymova O.V., Tabalenkova G.N., Pystina T.N. Fotosinteticheskie pigmenty i azot v tallomah lishajnikov boreal'noj zony [Photosynthetic pigments and nitrogen in boreal lichen thalluses] // Theoretical and Applied Ecology. 2015. № 4. P. 74-80.
19. Demmig-Adams B. Carotenoids and protection of plants: role for the xanthophylls zeaxan-tin// Biochim. Biophys. Acta. 1990. № 1020. P. 1 - 24.
20. Gruszecki W., Szymanska R, Fiedor L. Caro-tenoids as photoprotectors // Photosynthetic pigments: chemical structure, biological function and ecology / Eds. T. Golovko et al. Syktyvkar, 2014. P. 161 - 170.
21. Yatsko Ya.N, Dymova O.V., Golovko T.K. Pig-mentnyj kompleks zimnee- i vechnozelenyh rastenij v podzone srednej tajgi evropejskogo Severo-Vostoka [Pigment complex of winter-and evergreen plants in the subzone of the middle taiga of the European Northeast] // J. of Botany. 2009. Vol. 94. № 12. P. 1812 -1820.
22. Honneger R. Water relations in lichens // Fungi in the Environment / Ed. G.M. Gaad et al. Camb. Univ.Press, 2006. P. 185 - 200.
23. Schroeter B., Scheidegger C. Water relations in lichens at subzero temperatures: structural changes and carbon dioxide exchange in the lichen Umbilicaria aprina from continental Antarctica // New Phytologist. 1995. Vol. 131. № 2. P. 273 - 275.
24. Mironov P.V., Alautdinova E.V., Repyakh S.M. Nizkotemperaturnaja ustojchivost' zhivyh tkanej hvojnyh [Low-temperature resistance of the live tissues of conifers]. Krasnoyarsk, 2001. 221 p.
25. Bakradze N.G., Balla Yu.I. O kristallizacii vnutrikletochnoj vody v tkanjah rastenij [On crystallization of intracellular water in plant tissues]//Biophysics. 1983. Vol. 28. P. 119 -121.
26. Haranczyk H., Bacior M., Olech MA. Deep dehydration of Umbilicaria aprina thalli observed by proton NMR and sorption isotherm // Antarctic Science. 2008. Vol. 20. № 6. P. 527-535.
27. Slonov L.Kh., Slonov T.L., Khanov Z.M. Jeko-logo-fiziologicheskie osobennosti lishajnikov gornoj sistemy central'noj chasti Severnogo Kavkaza [Ecological and physiological features of lichens of the mountain system of the central part of the North Caucasus]. Nalchik: Elbrus, 2009. 158 p.
28. Bartac M., Solhaug KA., Vrablicova H., Gaus-laa Y. Curling during desiccation protect the foliose lichen Lobaria pulmonaria against photoinhibition // Oecologia. 2006. Vol. 149. №4. P. 553 - 560.
29. Green T.G.A., Nash III T.N., Lange O.L. Physiological ecology // Lichen biology / Ed. T.N. Nash III. Camb.Univ. Press, 2008. P. 153 -181.
30. Pystina T.N., Semenova NA. Jekologicheskie osobennosti lishajnika Lobaria pulmonaria (Lobariaceae) v Respublike Komi [Ecological features of the lichen Lobaria pulmonaria (Lobariaceae) in the Komi Republic] // J. of Botany. 2009. Vol. 94. №1. P. 48 - 58.
Статья поступила в редакцию 16.03.2018.
