CC BY
13
УДК 574.4, 631.466.1
ФРАКЦИОНИРОВАНИЕ ИЗОТОПОВ УГЛЕРОДА И АЗОТА (13C/12C И 15N/14N) МАКРОМИЦЕТАМИ ВЕРХОВОГО ОЛИГОТРОФНОГО БОЛОТА «СТАРОСЕЛЬСКИЙ МОХ»
А. Г. Зуев*, А. И. Зуева
Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН, 119071, Россия, Москва, Ленинский проспект, д. 33 * E-mail: agzuev.sevin@gmail.com
С использованием метода масс-спектрометрии стабильных изотопов углерода и азота впервые охарактеризованы особенности изотопного состава сапротрофных и микоризных грибов-макромицетов, произрастающих на олиготрофном верховом болоте. С применением молекулярно-генетических методов получены первые данные о присутствии свободнорастущего мицелия грибов, образующих микоризу экто- и арбу-скулярного типов на безлесных территориях верхового болота. Показано, что изотопный состав плодовых тел микоризных и сапротрофных грибов верхового болота различается незначительно. Плодовые тела сапротрофных грибов, растущих на поверхности мохового покрова, были обогащены 13С, но не 15N по сравнению со сфагнумом. Различия в изотопном составе отдельных частей плодовых тел макромицетов (ткани гименофора, ножки) при произрастании на верховом болоте практически отсутствуют. Мицелий микоризных грибов верхового болота обогащен 15N по сравнению с тканями растений-хозяев от 1,4 до 9,5%о, что значительно превышает аналогичные значения, показанные ранее для лесных экосистем.
Ключевые слова: микориза, сфагнум, эрикоиды, эктомикориза, арбускулярная микориза.
Введение
Развитие современного понимания функционирования экосистем невозможно без оценки вклада отдельных компонентов почвенных пищевых сетей в общие потоки вещества и энергии и в циклы углерода и азота наземных биоценозов.
Одними из наиболее интересных и сложных биоценозов являются олиготрофные болота, имеющие сложную физическую и пространственную структуру. Эти экосистемы рассматриваются как источники и стоки парниковых газов [6]. Болотные экосистемы обладают рядом особенностей, определяющих различия в функционировании грибов по сравнению с наземными экосистемами. Олиготрофные болота характеризуются значительной продукцией растительной биомассы — до 10 кг сухого вещества на м2 в год [20]. Невысокая доступность свободного минерального азота способствует развитию грибов, образующих эрикоидную микоризу [10]. Низкие значения рН, в сочетании с широким диапазоном соотношений С/Ы, обеспечивают увеличение количества грибов по сравнению с бактериями в составе сапротрофного микробного комплекса болот [2].
Сапротрофные грибы широко представлены на олиготрофных болотах вследствие широкого доступа к мертвому органическому веществу и высокой влажности [34]. Запасы грибной биомассы в первом метре мохового слоя верхового болота могут варьироваться от 200 г/м2 до 1,3 кг/м2 [1].
Количество видов микоризных грибов, населяющих олиготрофные болота, сравнительно невысоко. Микоризные грибы обладают невысокой способностью к колонизации корней растений при длительном затоплении [25]. В настоящее время наиболее представлены данные о таксономическом составе грибов, образующих микоризу арбуску-лярного и эрикоидного типов на корнях болотных кустарничков и травянистых растений, а также в ассоциациях со мхами [1, 40]. Также показано, что развитие экстраматрикального мицелия микоризных грибов на болотах имеет сезонный характер и носит признаки эксплерентности [35]. Корни как древесных, так и травянистых растений угнетаются при затоплении, что может приводить к отсутствию развитого микоризного симбиоза [5, 26]. В то же время при уменьшении увлажнения может происходить колонизация корней растений микоризными грибами [26, 31].
Роль микоризных и сапротрофных грибов в формировании потоков вещества и энергии почвенных пищевых сетей существенно разнится. Микоризные грибы являются связующим звеном между живыми растениями и детритным блоком, в то время как сапротрофные грибы являются ключевыми участниками детритных пищевых сетей [14]. Важным инструментом оценки вклада микоризных и сапротрофных грибов в энергетику почвенных пищевых сетей в современных экологических исследованиях является исследование изотопного состава организмов и субстратов методом масс-
спектрометрии стабильных изотопов углерода и азота. Микоризные и сапротрофные грибы различаются по изотопному составу углерода и азота (величинам 613C и 615N); этот феномен известен как «mycorrhizal-saprotrophic divide» [15]. Также показано, что различия в величинах 613C и 615N беспозвоночных, питающихся плодовыми телами микоризных и сапротрофных грибов, достаточны для разделения вкладов микоризных и сапротроф-ных грибных каналов в пищевые сети [3]. Таким образом, знание величин различий изотопного состава углерода и азота отдельных частей плодовых тел микоризных и сапротрофных грибов критически важно для оценки вклада сапротрофного и микоризного энергетических каналов в детритные пищевые сети. Такие данные существуют, в частности, для наземных лесных экосистем [17], но не для верховых болот.
Целью данного исследования являлась оценка закономерностей распределения изотопного состава в мицелии и плодовых телах микоризных и сапротрофных грибов-макромицетов в условиях экосистемы олиготрофного верхового болота.
Материалы и методы
Работа проводилась на территории верхового болотного массива «Старосельский Мох», расположенного в юго-восточной части Центрально-Лесного государственного природного биосферного заповедника (ЦЛГЗ, 56,478° с.ш., 33,051° в.д.). Средняя мощность торфа болота составляет 4-5 м.
Работа была проведена в пределах двух типов болотных микроландшафтов: сфагново-кустарнич-кового, облесенного сосной (контроль), и грядово-мочажинного с олиготрофным типом растительности на грядах и в мочажинах (экспериментальные площадки). Было заложено 32 экспериментальные и 4 контрольные площадки размерами 2x2 м.
Эктомикоризные макромицеты встречались только на контрольных площадках и были представлены двумя видами — Russula rosea Pers. и Leccinum holopus (Rostk.) Watling, образующими единичные плодовые тела на покрытых мхом приствольных повышениях единственного вида древесного растения-хозяина — Pinus sylvestris L. Сапротрофные макромицеты были представлены одним видом — Galerina sphagnicola (G.F. Atk.) A.H. Sm. & Singer, образующим как единичные плодовые тела, так и сгруппированные до 9 штук. Плодоношение G. sphagnicola на исследованной территории наблюдалось равномерно за исключением высоких гряд и выхода воды на поверхность мха, где плодоношение зафиксировано не было. Были отобраны плодовые тела и мицелий грибов, а также образцы мха и сосудистых растений. Образцы были высушены в сушильном шкафу при 50°С.
Для получения биомассы мицелия микоризных грибов был использован метод вегетационных ме-
шочков (in-growth mesh bags), широко применяющийся в почвенно-микологических исследованиях [37]. На пробные площади 13 августа 2018 г. были заложены вегетационные мешочки из полиэфирной ситовой ткани с размером ячеи 46 мкм, наполненные прокаленным кварцевым песком (25 мл) с диаметром частиц 0,5-0,8 мм. Всего было заложено 72 мешочка (по 2 на каждую площадку). Срок экспозиции составил 420 суток. Мицелий был извлечен из мешочков методом флотации-фильтрации [41] и отобран для изотопного и генетического анализа.
Для изотопного анализа была отобрана случайная выборка плодовых тел G. sphagnicola (n = 18), R. rosea (n = 8) и L. holopus (n = 4), а также образцов микоризных окончаний корней P sylvestris, предположительно образованных R. rosea (n = 7). Сосудистые растения наиболее представленных семейств (Cyperaceae и Ericaceae), а также образцы сфагнума были отобраны с территории экспериментальных площадок. Хвойный опад P. sylvestris был собран на контрольных площадках. Высушенные образцы грибов и растений были измельчены в шаровой мельнице Retsch MM200 (Retsch GMBH, Германия). Измерение изотопного состава углерода и азота (соотношения 13С/12С и 15N/14N) проводили с использованием элементного анализатора Flash 1112 и изотопного масс-спектрометра Thermo Delta V Plus (Thermo Fisher Scientific США) в Центре коллективного пользования при ИПЭЭ РАН. Изотопный состав азота и углерода выражен в тысячных долях (б, %о) отклонения от международного стандарта (N2 атмосферы и PDB). Величины изотопного фракционирования (А) рассчитывали индивидуально для каждого плодового тела как разницу изотопного состава гименофора и ножки:
А13С = бпГ бпГ А 15N =
^ - и ^гименофор ножка» " _
= 6^N -6^N
гименофор ножка
Молекулярно-генетические анализы были выполнены в Геттингенском университете, Германия (J.F. Blumenbach Institute of Zoology and Anthropology, Georg-August-Universität Göttingen, Germany). Выделение ДНК было выполнено с использованием набора DNeasy PowerSoil Pro Kit (Qiagen, Германия) согласно инструкции производителя. Концентрация полученного материала была определена при помощи флюориметра Qubit (Thermo Fisher Scientific, США).
Присутствие в образцах ДНК грибов, формирующих микоризу экто-, эрикоидного и арбуску-лярного типов, устанавливали методом полимераз-ной цепной реакции (ПЦР). В исследовании были использованы две пары праймеров. Для оценки присутствия ДНК грибов, образующих экто- или эрикоидную микоризу, были использованы прай-меры ITS3 (5'-GCATCGATGAAGAACGCAGC-3') и ITS4 (5'-TCCTCCGCTTATTGATATGC-3'), покрывающие регион ITS2 рРНК [22]. Для оценки
Таблица 1
Изотопный состав (величины 613С и 515Ы) тканей плодовых тел микоризных и сапротрофных грибов болота «Старосельский мох» и величины изотопного фракционирования. Представлены средние значения и величины
стандартного отклонения (8Б)
Экологическая группа грибов Вид грибов n Гименофор Ножка Фракционирование
S13C, %o S15N, % S13C, % S15N, % A13C, % A15N, %
среднее SD среднее SD среднее SD среднее SD среднее SD среднее SD
Микоризные R. rosea 9 -26,1 1,8 1,4 2,0 -25,9 1,9 0,9 1,7 0,4 0,4 1,4 0,9
L. holopus 3 -24,8 0,1 4,6 1,0 -25,3 0,2 3,6 1,4 0,4 0,1 1,0 0,4
Сапротрофные G. sphagnicola 15 -25,7 1,1 -1,9 2,0 -26,3 1,2 -2,3 2,9 0,6 0,8 0,4 3,5
присутствия ДНК грибов, образующих микоризу арбускулярного типа, были использованы универсальный эукариотический праймер WANDA (5'-CAGCCGCGGTAATTCCAGCT-3') и праймер AML2 (5'-GAACCCAAACACTTTGGTTTCC-3'), специфичный для АМ грибов [32]. Отделение целевых последовательностей от побочных продуктов реакции, определение концентрации продукта реакции и длин ампликонов были выполнены с помощью системы капиллярного гель-электрофореза QiaXcel Advanced system (Qiagen, Германия).
Статистический анализ выполнен в среде R 3.6.1 [28]. Все базовые манипуляции с табличными данными произведены с использованием пакета dplyr [38]. Статистическая значимость различий изотопного состава отдельных групп была оценена с использованием функции Anova пакета car [13], попарные различия между группами образ-
цов были оценены методом наименьших квадратов (Tukey-adjusted least-squares means test), функция lsmeans пакета emmeans [21]. Графическая обработка данных выполнена с использованием пакетов ggplot2 [35].
Результаты
Результаты молекулярно-генетического анализа показали присутствие ДНК грибов, образующих микоризу экто- или эрикоидного типов, в 100% проб мицелия, полученных из вегетационных мешочков. Концентрация ампликонов ITS3-ITS4 в пробах после 50 циклов ПЦР составила от 1,5 до 32 нг/мкл. Присутствие мицелия грибов, образующих микоризу арбускулярного типа, показано для 54,4% проб мицелия с экспериментальных площадок и 50% контрольных проб. Концентрация амплико-нов WANDA-AML2 в положительных пробах после 50 циклов ПЦР составила от 0,1 до 9,3 нг/мкл.
Рис. 1. Изотопный состав (значения 513C и 515N) растений (кружки) и грибов (треугольники) олиготрофного верхового болота «Старосельский мох». Каждая точка отражает результаты анализа одной пробы. Пунктиром показаны средние значения 513C и 515N опада P. sylvestris (n = 5)
Средние значения величин S13C и S15N опада P. sylvestris составили -28,8 ± 0,5 и -7,7 ± 0,6 %о соответственно. Ткани растений семейств Cyperaceae и Ericaceae, a также образцы сфагнума (Sphagnum sp.) не отличались от P. sylvestris по значениям S13C. Растения семейства Cyperaceae, а также образцы сфагнума были значимо обогащены 15N по сравнению с опадом P. sylvestris (t = 5,071, p < 0,0001 и t = 3,702, p = 0,0070 соответственно). Изотопный состав растительных тканей контрольных и экспериментальных площадок не различался.
Ткани плодовых тел микоризных и сапротроф-ных грибов не различались по величинам S13C. Плодовые тела микоризных грибов были значимо (ANOVA; t = 5,543, p < 0,0001) обогащены 15N по сравнению с сапротрофными грибами. Величины изотопного фракционирования A13C и A15N не различались между микоризными и сапротрофными грибами (табл. 1). Величины S13C и S15N ножек и гименофоров не различались как у микоризных, так и у сапротрофных грибов, а также между плодовыми телами микоризных грибов и микоризными окончаниями.
Грибной мицелий, собранный с использованием вегетационных мешочков, был значимо обеднен 13С по сравнению с плодовыми телами микоризных (t = -4,412, p = 0,0004) и сапротрофных (t = -4,473, p = 0,0003) грибов, а также микоризными окончаниями (t = -3,452, p = 0,0105). Мицелий был значимо обогащен 13С по сравнению с растениями семейства Ericaceae и сфагнумом (t > 4,101, p < 0,0017), а также значимо обогащен 15N по сравнению с тканями растений семейства Ericaceae, сфагнумом и опадом P. sylvestris (t > 5,883, p < 0,0001). Величины S15N мицелия были значимо ниже, чем у плодовых тел микоризных (t = -4,122, p = 0,0015), и выше, чем у плодовых тел сапротрофных (t = 3,981, p = 0,0026) грибов (рис. 1).
Обсуждение
Небольшое видовое разнообразие и низкое обилие плодовых тел микоризных грибов характерны для верховых болот [8]. Грибы рода Russula были среди наиболее ожидаемых, так как их мицелий обычно распространяется в субстрате вблизи корней растений-хозяев, имея «contact exploration type» [9]. Грибы, образующие микоризу эрикоидно-го и арбускулярного типов, являются характерными симбионтами болотных растений, в частности, представителей семейства Ericaceae и Cyperaceae [36], присутствовавших на экспериментальных участках. Несмотря на сравнительно небольшой прирост биомассы в течение вегетационного периода [27], мицелий грибов, образующий микоризу арбускулярного типа, может быть собран с использованием метода вегетационных мешочков [29], что подтверждают полученные нами молекулярно-ге-нетические данные. Получение мицелия эктоми-
коризных грибов на безлесных экспериментальных площадках можно объяснить способностью экс-траматрикального мицелия микоризных грибов к значительному радиальному росту [30].
Мицелий микоризных грибов был ожидаемо обогащен 15N по сравнению с растениями-хозяевами: P. sylvestris и растениями семейства Ericaceae. Разница величин 615N между тканями растений-хозяев и экстраматрикальным мицелием микоризных грибов составила в среднем 8,5%о. Эта величина приблизительно вдвое выше различий, которые отмечались для лесных экосистем [24]. Для олиго-трофного верхового болота данные величины оценены впервые.
Обогащение плодовых тел микоризных грибов 15N по сравнению с плодовыми телами сапротрофных грибов — характерное явление [15, 33], однако величина этого различия (в среднем около 3,2% для гименофоров) на верховом болоте несколько ниже, чем отмечалось ранее [3]. Результаты наших исследований показали также отсутствие разницы в величинах 613C между микоризными и сапротрофными грибами. Все это, включая малые величины изотопного фракционирования между мицелием, ножками и гименофорами плодовых тел грибов, может быть объяснено несколькими факторами. Важную роль в функционировании микоризных грибов в условиях заболачивания играет факультативная сапротрофия при недостатке углерода, получаемого от растения-хозяина. При заболачивании рост растений рода Pinus сильно угнетается из-за снижения фотосинтетической активности и недостатка минерального питания [5, 7]. В таких условиях одновременный недостаток C и N в питании микоризных грибов компенсируется потреблением мертвого органического вещества, что приводит к небольшому сдвигу изотопного состава микоризных грибов в «сапротрофную» область [19]. Также отмечено, что углерод, полученный микоризными грибами из органического вещества, включается в основном в подвижные, а не в структурные соединения, то есть в белки, а не в хитин. Это предполагает, что прирост биомассы микоризных грибов не осуществлялся из «сапротрофного» источника [12, 16]. В случаях, когда микоризные грибы изучаются в дренированных экосистемах, повышение величины 615N у микоризных грибов может, среди прочего, объясняться потреблением минерального азота из более глубоких почвенных горизонтов, где вследствие биохимического фракционирования с участием микроорганизмов происходит накопление 15N [4, 18]. Данные процессы также отмечены для экосистемы олиготрофного верхового болота [23]. В то же время показаны лишь незначительные изменения величин 615N тканей болотных растений при разложении на верховом болоте (глубине 5 см) в трехлетнем эксперименте [11]. Таким образом, изотопный состав азота сапротрофных и микоризных
грибов, вероятно, определяется изотопным составом азота воды и мертвого органического вещества первых нескольких сантиметров мохового покрова и, как следствие, является общей базовой величиной для микоризных и сапротрофных грибов.
Заключение
Мицелий и плодовые тела микоризных грибов, как и растения-хозяева, развиваются на олиго-трофных верховых болотах в условиях недостатка минерального азотного питания и пониженной фотосинтетической активности, что отражается на величинах изотопного фракционирования. Изотопный состав плодовых тел и мицелия микоризных грибов верховых болот однороден: фракционирование стабильных изотопов углерода и азота в ряду мицелий-ножка-гименофор практически отсутствует, гименофоры лишь незначительно обогащены 15N по сравнению с ножками и мицелием. Мицелий микоризных грибов, собранный с использованием вегетационных мешочков, был значительно обогащен 15N по сравнению с тканями растений-хозяев (в среднем на 8,5%, что приблизительно в два раза выше значений для лесных экосистем). Плодовые тела сапротрофных грибов, растущих на поверхности мохового покрова, были обогащены 13С, но не 15N по сравнению со сфагнумом. Биохимические причины различий в величинах фракционирования стабильных изотопов углерода и азота в условиях болотных экосистем требуют дальнейшего изучения.
Информация о финансировании работы
Исследование выполнено при финансовой поддержке РФФИ (проект № 20-34-90088) и Alexander von Humboldt Foundation (проект № 3.4-1071297-RUS-IP).
Благодарность
Авторы выражают благодарность А.В. Тиунову (ИПЭЭ РАН) за помощь в разработке дизайна полевых экспериментов и интерпретации результатов изотопного анализа, а также И. Шейфер (Georg-Au-gust-Universitat Gottingen) за помощь в проведении молекулярно-генетических анализов.
Вклад авторов
Авторы внесли равный вклад в подготовку данной публикации.
КОНФЛИКТ ИНТЕРЕСОВ
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Головченко А.В., Кураков А.В., Семенова Т.А. и др. Обилие, разнообразие, жизнеспособность и факторная экология грибов в торфяниках // Почвоведение. 2013. № 1.
2. Головченко А.В., Тихонова Е.Ю., Звягинцев Д.Г. Численность, биомасса, структура и активность микробных комплексов низинных и верховых торфяников // Микробиология. 2007. Т. 76, № 5.
3. Зуев А.Г., Розанова О.Л., Цуриков С.М. и др. Трофическое фракционирование изотопов углерода и азота (13 C/12 C и 15 N/14 N) грибоядными личинками двукрылых // Известия РАН. Сер. биол. 2019. Т. 46, № 5.
4. Макаров М.И. Изотопный состав азота в почвах и растениях: использование в экологических исследованиях (обзор) // Почвоведение. 2009. № 12.
5. Makarov M.I. The nitrogen isotopic composition in soils and plants: its use in environmental studies (a review) // Eurasian Soil Science. 2009. Vol. 42, № 12.
6. РомановаЛ.И. Корневая гипоксия как фактор, лимитирующий рост и развитие сосны при заболачивании // Биоценотические исследования в очагах массового размножения сибирского шелкопряда. 2002. Т. 6.
7. Смагин А.В., Смагина М.В., Вомперский С.Э. и др. Генерирование и выделение парниковых газов в болотах // Почвоведение. 2000. № 9.
8. Smagin A., Smagina M., Vomperskii S. et al. Generation and emission of greenhouse gases in bogs // Eurasian Soil Science. 2000. Vol. 33, № 9.
9. Чернова Н.А., Велисевич С.Н. Структура болотных фаций как фактор морфогенеза жизненных форм сосны кедровой сибирской // Проблемы ботаники Южной Сибири и Монголии: сборник научных статей по материалам Четырнадцатой международной научно-практической конференции (Барнаул, 25-29 мая 2015 г.). Барнаул, 2015.
10. Шубин В.И. Микотрофность древесных пород, ее значение при разведении леса в таежной зоне // Петрозаводск, 1973.
11. Agerer R. Exploration types of ectomycorrhizae: A proposal to classify ectomycorrhizal mycelial systems according to their patterns of differentiation and putative ecological importance // Mycorrhiza. 2001. Vol. 11, № 2.
12. Andersen R., Chapman S, Artz R. Microbial communities in natural and disturbed peatlands: a review // Soil Biol. and Biochem. 2013. Vol. 57.
13. Bragazza L., Iacumin P., Siffi C. et al. Seasonal variation in nitrogen isotopic composition of bog plant litter during 3 years of field decomposition // Biology and Fertility of Soils. 2010. Vol. 46, № 8.
14. Courty P.-E., Bréda N., Garbaye J. Relation between oak tree phenology and the secretion of organic matter degrading enzymes by Lactarius quietus ectomycorrhizas before and during bud break // Soil Biology and Biochemistry. 2007. Vol. 39, № 7.
15. Fox J., Weisberg S., Adler D. et al. Package «car» // Vienna: R Foundation for Statistical Computing. 2012. Vol. 16.
16. Griffin D.M. Ecology of soil fungi. Chapman & Hall. London. UK. 1972.
17. Henn M.R., Chapela I.H. Ecophysiology of 13C and 15N isotopic fractionation in forest fungi and the roots of the saprotrophic-mycorrhizal divide // Oecologia. 2001. Vol. 128, № 4.
18. Hobbie E.A., Ouimette A.P., Schuur E.A. et al. Radiocarbon evidence for the mining of organic nitrogen from soil by mycorrhizal fungi // Biogeochemistry. 2012. Vol. 114, № 1-3.
19. Hobbie E.A., SánchezF.S., RygiewiczP.T. Controls of isotopic patterns in saprotrophic and ectomycorrhizal fungi // Soil Biology and Biochemistry. 2012. Vol. 48.
20. Hobbie E.A., Weber N.S., Trappe J.M. Mycorrhizal vs saprotrophic status of fungi: The isotopic evidence // New Phytologist. 2001. Vol. 150, № 3.
21. Kuyper T. W. Carbon and energy sources of mycorrhizal fungi: Obligate symbionts or latent saprotrophs? // Mycorrhizal Mediation of Soil. 2017.
22. Kvet J., Westlake D., Dykjova D. et al. Primary production in wetlands // The production ecology of wetlands. Cambridge, UK, 1998.
23. Lenth R.V. emmeans: Estimated Marginal Means, aka Least-Squares Means. The University of Iowa City. USA. 2021.
24. Martin K.J., Rygiewicz P.T. Fungal-specific PCR primers developed for analysis of the ITS region of environmental DNA extracts // BMC Microbiology. 2005. Vol. 5, № 1.
25. Mazei Y.A., Tsyganov A.N., Bobrovsky M.V. et al. Peatland development, vegetation history, climate change and human activity in the Valdai uplands (Central European Russia) during the Holocene: A multi-proxy palaeoecological study // Diversity. 2020. Vol. 12, № 12.
26. Mikusinska A., Persson T., Taylor A.F.S. et al. Response of ectomycorrhizal extramatrical mycelium production and isotopic composition to in-growth bag size and soil fauna // Soil Biology and Biochemistry. 2013. Vol. 66.
27. Miller S.P., Sharitz R. Manipulation of flooding and arbuscular mycorrhiza formation influences growth and nutrition of two semiaquatic grass species // Functional Ecology. 2000. Vol. 14, № 6.
28. Muthukumar T., Udaiyan K., Shanmughavel P. My-corrhiza in sedges — an overview // Mycorrhiza. 2004. Vol. 14, № 2.
29. Olsson P., Thingstrup I., Jakobsen I. et al. Estimation of the biomass of arbuscular mycorrhizal fungi in a linseed field // Soil Biology and biochemistry. 1999. Vol. 31, № 13.
30. R Core Team. R: A language and environment for statistical computing. Vienna, 2019.
31. Schäfer H., Dannoura M., Ataka M. et al. Decomposition rate of extraradical hyphae of arbuscular mycorrhizal fungi decreases rapidly over time and varies by hyphal diameter and season // Soil Biology and Biochemistry. 2019. Vol. 136.
32. Smith S.E., Read D.J. Mycorrhizal symbiosis. Academic press as imprint of Elsevier. London. UK. 2010.
33. Stenstrom E. The effects of flooding on the formation of ectomycorrhizae in Pinus sylvestris seedlings // Plant and Soil. 1991. Vol. 131, № 2.
34. Stevens B.M., Propster J.R., Opik M. et al. Arbuscular mycorrhizal fungi in roots and soil respond differently to biotic and abiotic factors in the Serengeti // Mycorrhiza. 2020. Vol. 30, № 1.
35. Taylor A.F.S., Fransson P.M., HogbergP. et al. Species level patterns in 13C and 15N abundance of ectomycorrhizal and saprotrophic fungal sporocarps // New Phytologist. 2003. Vol. 159, № 3.
36. Thormann M.N. Diversity and function of fungi in peatlands: a carbon cycling perspective // Canadian Journal of Soil Science. 2006. Vol. 86, Special Issue.
37. Turner S.D., Amon J.P., Schneble R.M. et al. Mycorrhizal fungi associated with plants in ground-water fed wetlands // Wetlands. 2000. Vol. 20, № 1.
38. Van Geel M., Jacquemyn H., Peeters G. et al. Diversity and community structure of ericoid mycorrhizal fungi in European bogs and heathlands across a gradient of nitrogen deposition // New Phytologist. 2020. Vol. 228, № 5.
39. Wallander H., Ekblad A., Godbold D.L. et al. Evaluation of methods to estimate production, biomass and turnover of ectomycorrhizal mycelium in forests soils — A review // Soil Biology and Biochemistry. 2013. Vol. 57.
40. Wickham H. Data manipulation with dplyr 2014 // R user conference. 2014. Vol. 30.
41. Wickham H. ggplot2: Elegant Graphics for Data Analysis. N.Y., 2016.
42. Zhang Y., Guo L.D. Arbuscular mycorrhizal structure and fungi associated with mosses // Mycorrhiza. 2007. Vol. 17, № 4.
43. Zuev A.G., Khmeleva M.V., Tiunov A.V. Collecting fungal mycelium using in-growth mesh bags: Effects of the sand particle size and seasonality // Pedobiologia. 2019. Vol. 77.
Поступила в редакцию 28.03.2022 После доработки 16.05.2022 Принята к публикации 09.09.2022
STABLE ISOTOPE FRACTIONATION (13C/12C И 15N/14N) IN MACROMYCETES OF THE OLIGOTROPHIC PEATLAND «STAROSELSKIY MOKH»
A. G. Zuev, A. I. Zueva
The features of the distribution of the stable isotope composition of carbon and nitrogen for saprotrophic and my-corrhizal macromycetes growing on an oligotrophic peatland were characterized for the first time. The molecular identification of the free-growing mycelium of mycorrhizal fungi detected the presence of both ecto- and arbuscular mycorrhizal fungi. Stable isotope composition of fruiting bodies and mycelium of mycorrhizal fungi of peatland differed fractionally. The fruiting bodies of saprotrophic fungi growing on the surface of the moss cover were enriched in 13C, but not in 15N, compared to their main substrate, sphagnum. Differences in the isotopic composition of functionally different parts of the fruiting bodies of macromycetes (hymenophores and stipes) were minor. The mycelium of mycorrhizal fungi of the peatland is enriched in 15N by 1,4 to 9,5 %% compared to the tissues of host plants. These values noticeably exceeds similar values, that were previously shown for forest ecosystems.
Key words: mycorrhiza, sphagnum, ericoid dwarf shrubs, ectomycorrhiza, arbuscular mycorrhiza.
СВЕДЕНИЯ ОБ АВТОРАХ
Зуев Андрей Георгиевич, аспирант, мл. науч. сотр. лаб. почвенной зоологии и общей энтомологии Института проблем экологии и эволюции имени А.Н. Северцова РАН, e-mail: agzuev.sevin@gmail.com
Зуева Анна Игоревна, аспирант, мл. науч. сотр. лаб. почвенной зоологии и общей энтомологии Института проблем экологии и эволюции имени А.Н. Северцова РАН, e-mail: aizueva.ecologist@gmail.com
