CC BY
137
ISSN 0869-4362
Русский орнитологический журнал 2015, Том 24, Экспресс-выпуск 1216: 4183-4189
Фотопериодический контроль годовых циклов у птиц: современные представления и перспективы изучения
Н.П.Иовченко
Второе издание. Первая публикация в 2015*
В 2015 году исполняется 90 лет со дня публикации первой научной статьи (Rowan 1925), с которой началась эпоха активного изучения влияния фотопериода на сезонные явления птиц. К 1960-м годам сформировалась концепция фотопериодического контроля годового цикла (Farner 1964). Виктор Рафаэльевич Дольник внёс большой вклад в изучение этой проблемы. Результаты его экспериментальных исследований и теоретических воззрений, отражённые во многих статьях и монографии (Дольник 1964, 1975а,б, 1976, 1980; Дольник, Гаврилов 1972 и др.), получили широкое признание в научных кругах. Данная концепция основывалась на двух особенностях фотопериодизма у птиц. Первая из них — это тенденция к унифакториальной фотопериодической регуляции, при которой фотопериод один контролирует время развития сезонного состояния, а другие внешние факторы либо вообще не участвуют в контроле, либо их действие пренебрежимо мало, либо, наконец, локализовано коротким периодом времени. Считалось, что на зимовках и на пролётной трассе только фотопериод контролирует сроки весенней миграции и рост гонад. Лишь после прибытия в гнездовую область регулирующие системы приобретают чувствительность к другим внешним факторам, и осуществляется мультифакториальная дополнительная настройка цикла непосредственно перед гнездованием. Вторая особенность — это непригодность некоторых периодов года для фотопериодического контроля. Во время миграций продолжительность фотопериода изменяется на трассе перелёта не только вследствие хода времени, но и вследствие перемещения по линии север—юг, а соотношение световой и темновой фаз фотопериода с началом фото-фильной и скотофильной фаз циркадных ритмов сдвигается при перемещении по линии запад—восток. Эта сложность фотопериодических условий компенсируется развитием эндогенных систем отсчёта времени. Синхронизация эндогенных ритмов с внешними условиями происходит один раз в год при весенней фотостимуляции, которая напрямую
* Иовченко Н.П. 2015. Фотопериодический контроль годовых циклов у птиц: современные представления и перспективы изучения // Энергетика и годовые циклы птиц (памяти В.Р.Дольника). М.: 153-159.
определяет продолжительность предбрачной линьки, весенней миграционной активности и половой активности, а с момента окончания уни-факториальной фазы идёт непрямой отсчёт сроков начала и окончания послебрачной линьки и осеннего миграционного состояния. В течение прямого контроля птицы находятся в фоточувствительной фазе, а при непрямом контроле - в фазе фоторефрактерности, которая прерывается поздней осенью под воздействием коротких фотопериодов.
По мере изучения разных сезонных явлений с применением новейших методов, особенно в исследованиях сезонных явлений осенней части годового цикла, появляются новые сведения о фотопериодизме, порой противоречащие некоторым аспектам данной концепции. Несмотря на значительный прогресс в изучении эндогенных ритмов и фотопериодического контроля годовых циклов птиц за последние 50 лет, многие вопросы в отношении механизмов их взаимодействия остаются неясными. Результаты некоторых, даже хорошо продуманных экспериментов можно трактовать неоднозначно.
Цель данного сообщения — представить обзор современных достижений, привлечь внимание к некоторым важным аспектам проблемы, не затронутым в недавних обзорах (например, Dawson et al. 2001; Носков, Рымкевич 2010; Dawson, Sharp 2007; Dawson 2008; Hahn, Mac-Dougall-Shackleton 2008; Hahn et al. 2008, 2009; Wingfield 2008; Mac-Dougall- Shackleton et al. 2009; Cornelius et al. 2013; Helm et al. 2013), и наметить пути дальнейшего изучения фотопериодического контроля годовых циклов у птиц.
Механизмы, регулирующие сроки и продолжительность сезонных явлений годового цикла птиц, представляют собой уникальную систему взаимодействия эндогенных ритмов, фотопериодической реакции и контроля другими внешними факторами среды. Каждое сезонное явление эволюционирует как в качестве компонента системы годового цикла, так и самостоятельно в соответствии с требованиями, обусловленными непосредственно его спецификой. При этом, в зависимости от особенностей биологии, у разных видов ведущую роль в регуляции определённых сезонных явлений могут играть эндогенные ритмы, сезонные изменения фотопериода или другие факторы внешней среды.
В целом эволюция направлена на максимальную реализацию репродуктивной функции. Поэтому среди сезонных явлений ведущее место занимает размножение, вокруг которого происходят все трансформации годовых циклов. Некоторые виды имеют предсказуемое размножение, у других сроки и продолжительность размножения более гибкие, а некоторые виды размножаются в ответ на непредсказуемые кормовые условия.
Закономерности фотопериодического контроля сезонных явлений будут рассматриваться в контексте сравнения «обычных» видов с регу-
лярным (предсказуемым) сезонным размножением и так называемых видов-оппортунистов (видов со специализированным питанием, способных извлекать выгоду из сложившихся обстоятельств, т.е. реагировать на обилие пищи размножением, в том числе и во «внеурочное» время). Среди последних — виды, специализированные на питании семенами древесных пород, урожай которых резко меняется из года в год, а также миофаги — дневные хищные птицы и совы, размножение которых напрямую связано с флуктуациями численности мышевидных грызунов. Такой подход, на наш взгляд, позволяет лучше понять принципиальную роль фотопериодического контроля и эндогенных ритмов в регуляции годовых циклов птиц, выявить общие закономерности фотопериодического контроля и оценить уровень пластичности физиологических процессов у разных видов под влиянием комплекса различных факторов среды.
Последние исследования показывают, что птицы используют фотопериод в качестве сезонных часов везде, от тропиков до высоких широт. Даже вблизи экватора небольшие сезонные изменения в продолжительности светового дня могут стимулировать развитие гонад, пред-брачной линьки и миграционного состояния (см., например: Hau et al. 1998). Более того, выявлено, что способность реагировать на подобные фотопериоды существует и у некоторых видов, обитающих в настоящее время в умеренных широтах (Dawson 2007).
Несмотря на длительные и достаточно интенсивные исследования фоторефрактерности, это явление остаётся наименее изученным и понятым. Возникают сомнения в наличии не только системы непрямого отсчёта сроков начала и окончания послебрачной линьки и осенней (послелиночной) миграции, но и прямого отсчёта сроков окончания половой активности от весенней фотостимуляции. У некоторых видов абсолютная фоторефрактерность в отношении половой активности может проявляться в экспериментальных условиях по одному критерию, но отсутствует по другому. Эти наблюдения указывают на то, что два критерия абсолютной фоторефрактерности не являются взаимозаменяемыми, а могут отражать разные механизмы системы фотопериодической реакции (MacDougall-Shackleton et al. 2009).
Примером пластичности эндогенной программы под влиянием внешних факторов среды могут служить учащающиеся случаи внесезонного (в том числе зимнего) размножения ушастой совы Asio otus. Проведённый нами анализ таких опубликованных данных показал, что во всех случаях внесезонное размножение наблюдалось при высокой численности мышевидных грызунов — основных жертв ушастой совы. Однако следует подчеркнуть, что при этом, как правило, оно регистрировалось в городских условиях или вблизи населённых пунктов, где птицы регулярно подвергались воздействию дополнительного ис-
кусственного освещения в тёмное время суток. Уже хорошо известно, что городские популяции некоторых видов начинают гнездиться раньше и порой имеют большую продолжительность сезона размножения, чем их сородичи в естественных местообитаниях. Недавно подтверждено экспериментально, что у чёрного дрозда Turdus merula искусственное ночное освещение в 0.3 люкса, стимулирует рост гонад, опережая на три недели естественные сроки развития половой активности у контрольной группы, содержавшейся при таком же фоторежиме, но без дополнительной подсветки в ночное время (Dominoni et al. 2013). Поэтому нельзя отрицать стимулирующего влияния дополнительного освещения на ушастых сов, особенно в таких крупных городах, как Москва и Санкт-Петербург. В настоящее время зарегистрированы случаи начала кладок во все месяцы, за исключением второй половины июля — сентября, на которые приходятся стадии наиболее интенсивной смены оперения во время послебрачной линьки. Таким образом, эндогенная программа у этого вида, как и у большинства других видов-оппортунистов, достаточно пластична и фоторефрактерность, если она существует у него, легко преодолима.
В отношении линьки исследования привели к формированию двух разных теоретических моделей регуляции годовых циклов: согласно ранее сформировавшейся и сохраняющейся и в настоящее время - фоторефрактерность распространяется на окончание размножения, по-слебрачную линьку и осеннюю миграцию (см. например: Farner 1964, рис. 4, Cornelius et al. 2013, рис. 1), согласно позднее предложенной гипотезе, основанной на интенсивных исследованиях фотопериодической регуляции линьки, - отсутствие реакции на длину светового дня относится только к послелиночным (осенним) миграциям (см.: Носков, Рымкевич 2010, рис. 1).
Существование двух теоретических моделей фотопериодического контроля годовых циклов отражает современный уровень изученности анализируемой проблемы и не исключает возможности частного выражения принципиальной схемы фотопериодического контроля. Вопрос о том, является ли фотопериод пусковым механизмом для реализации эндогенной программы годового цикла или только определённым образом корректирует врождённые параметры отдельных сезонных явлений, пока остаётся невыясненным. Использование концепции годового цикла в жизненном цикле особи, предложенной Г.А.Носко-вым и Т.А.Рымкевич (2010), может быть весьма продуктивным при исследованиях фотопериодического контроля конкретных сезонных явлений и годового цикла в целом.
До сих пор сезонные явления часто рассматриваются не как сезонные состояния, а как отдельные циклы их проявлений (например, для миграционного состояния - годовые циклы миграционного ожирения,
локомоторной активности, ночного беспокойства). Такая картина пока более соответствует представлению о множественности существенно автономных систем фотопериодического контроля в организме птиц. Вопрос о том, являются ли циклы сезонных явлений (размножение, миграции, линька, зимнее состояние) отдельными, независимыми процессами, или всё-таки в эндогенной программе существуют врождённые последовательности взаимосвязанных состояний, контролируемые единой системой (которые в неадекватных экспериментальных условиях могут нарушаться), остаётся открытым. Однако следует заметить, что совершенно определённо прослеживается связь между размножением и послебрачной линькой.
В последние годы всё чаще предлагается рассматривать каждое сезонное явление поэтапно, в развитии, т.е. выделять фазы: начала развития состояния, его полной готовности и окончания. Например, в отношении миграций: подготовительная фаза (начало ожирения, ночного беспокойства, усиления локомоторной активности), сама миграция (полёт и остановки), прилёт на места гнездования или зимовок. Такой подход принципиально важен, поскольку разные фазы сезонного явления могут контролироваться разными факторами или одними и теми же, но какой-то фактор на определённом этапе будет ведущим, а на другом его влияние может не иметь большого значения, либо полностью исключаться. В ряде случаев анализ определённого состояния в его динамике вынуждает иначе интерпретировать факты, позволяет точнее оценить роль фотопериода в контроле разных сезонных явлений и лучше понять механизмы их совмещения, например, совмещение предбрачных (весенних) миграций с развитием гонад, размножения с послебрачной линькой, постювенальной и послебрачной линек с послелиночной (осенней) миграцией.
Если раньше считалось, что сезонные явления (размножение, линька и миграции), как энергоёмкие процессы, не могут перекрываться, в последнее время накапливается всё больше фактов внешнего проявления их частичного совмещения (например, предбрачная миграция часто совмещается с развитием гонад, начало послебрачной линьки совпадает с регрессией гонад, начало миграционного состояния - с завершающими стадиями послебрачной и постювенальной линьки и т.д.). Реакция на воздействие определённых фотопериодических условий чаще всего не бывает мгновенной, для проявления физиологического состояния требуется какое-то время, поэтому весьма вероятно, что на эндокринном уровне совмещение начальных и конечных фаз последовательных сезонных явлений встречается достаточно часто. В природе оно особенно характерно, например, для видов с узкой пищевой специализацией (Иовченко 1990а,б; 1993, 2001). При этом, как показали наши экспериментальные исследования, определённые манипуляции
фотопериодических условий позволяют вернуть предыдущее состояние. Поэтому применение пофазового подхода в изучении фотопериодического контроля сезонных явлений и детальное изучение пограничных состояний представляется очень перспективным. Такие исследования могут пролить свет на решение проблемы автономности или взаимосвязанности систем фотопериодического контроля сезонных явлений.
При выявлении роли фотопериода и механизмов его взаимодействия с эндогенными процессами необходимо учитывать особенности структуры годовых циклов, филогению, историю эволюции вида и роль других факторов, в первую очередь специфики питания (пищевого фактора во всех его проявлениях — специализация или широкий выбор кормов, их сезонная смена, стабильность или непредсказуемость обилия пищи и т.д.).
Литератур а
Дольник В.Р. 1964.0 механизме фотопериодического контроля эндогенного ритма половой цикличности птиц // Зоол. журн. 43, 5: 720-734. Дольник В.Р. 1975а. Фотопериодический контроль сезонных циклов веса тела, линьки и
половой активности у зябликов (Fringilla coelebs) // Зоол. журн. 54, 7: 1048-1056. Дольник В.Р. 1975б. Миграционное состояние птиц. М.: 1-398.
Дольник В.Р. 1976. Фотопериодизм у птиц // Фотопериодизм животных и растений. Л.: 47-81.
Дольник В.Р. 1980. Регуляция окончания линьки и начала осенней миграции у молодых зябликов (Fringilla coelebs) // Зоол. журн. 59, 1: 91-98. Дольник В.Р., Гаврилов В.М. 1972. Фотопериодический контроль годовых циклов у
зяблика — мигранта в пределах умеренной зоны // Зоол. журн. 51, 11: 1685-1696. Иовченко Н.П. 1990. Экология и адаптивные особенности годового цикла арчового дубоноса // Орнитология 24: 84-95. Иовченко Н.П. 1993. Экология седоголового щегла Carduelis caniceps Vig. в Тянь-Шане //
Тр. Зоол. ин-та АН СССР 252: 22-53. Иовченко Н.П. 2001. Взаимоотношения размножения и линьки в годовом цикле вьюрковых // Актуальные проблемы изучения и охраны птиц Восточной Европы и Северной Азии. Казань: 274-276. Носков Г.А., Рымкевич Т.А. 2010. Регуляция параметров годового цикла и её роль в
микроэволюционном процессе у птиц // Успехи совр. биол. 130, 4: 346-359. Cornelius J.M., Boswell Т., Jenni-Eiermann S., Breuner C.W., Ramenofsky M. 2013. Contributions of endocrinology to the migration life history of birds // Gen. Comp. Endo-crinol. 190: 47-60.
Dawson A. 2007. Seasonality in a temperate zone bird can be entrained by near equatorial
photoperiods // Proc. R. Soc. B. 274: 721-725. Dawson A. 2008. Control of the annual cycle in birds: endocrine constraints and plasticity in
response to ecological variability // Phil. Trans. R. Soc. B. 363: 1621-1633. Dawson A., King V.M., Bentley G.E., Ball G.F., 2001. Photoperiodic control of seasonality
in birds // J. Biol. Rhythms 16, 4: 365-380. Dawson A., Sharp P.J. 2007. Photorefractoriness in birds - photoperiodic and non-
photoperiodic control // Gen. Comp. Endocrinol. 153: 378-584. Dominoni D., Queuing M., Partecke J. 2013. Artificial light at night advances avian reproductive physiology // Proc. R. Soc. B. 280: 1-8. Farner D.S. 1964. The photoperiodic control of reproductive cycles in birds // Amer. Sci. 52, 1: 137-156.
Hahn T.P., Cornelius J.M., Sewall K.B., Kelsey T.R., Hau M., Perfito N. 2008. Environmental regulation of annual schedules in opportunistically-breeding songbirds: Adaptive specializations or variations on a theme of white-crowned sparrow? // Gen. Comp. Endocrinol. 157: 217-226. Hahn T.P., MacDougall-Shackleton S.A. 2008. Adaptive specialization, conditional plasticity and phylogenetic history in the reproductive cue response systems of birds // Phil. Trans. R. Soc. 363: 267-286. Hahn T.P., Watts H.E., Cornelius J.M., Brazeal K.R., MacDougall-Shackleton S.A. 2009. Evolution of environmental cue response systems: Adaptive variation in photorefractori-ness // Gen. Comp. Endocrinol. 163: 193-200. Hau M., Wikelski M., Wingfield J.C. 1998. A neotropical forest bird can measure the slight
changes in tropical photoperiod // Proc. R. Soc. Lond. B. 265: 89- 95. Helm B., Ben-Shlomo R., Sheriff M.J., Hut R.A., Foster R., Barnes B.M., Dominoni D. 2013. Annual rhythms that underlie phenology: biological time-keeping meets environmental change // Proc. R. Soc. B. 280: 1-10. MacDougall-Shackleton S.A., Stevenson T.J., Watts H.E., Pereyra M.E., Hahn T.P. 2009. The evolution of photoperiod response systems and seasonal GnRH plasticity in birds // Integr. Comp. Biol. 49, 5: 580-589. Rowan W. 1925. Relation of light to bird migration and developmental changes // Nature 115: 494-495.
Wingfield J.C. 2008. Organization of vertebrate annual cycles: implications for control mechanisms // Phil. Trans. R. Soc. B. 363: 425-441.
Ю ^
ISSN 0869-4362
Русский орнитологический журнал 2015, Том 24, Экспресс-выпуск 1216: 4189-4192
Кольцевание перевозчика Actitis hypoleucos в восточном Приладожье (Карелия)
Т.Ю.Хохлова, Т.Л.Лунина
Второе издание. Первая публикация в 2015*
Перевозчик Actitis hypoleucos — дальний мигрант, численность которого в Европе в последние десятилетия падает и с середины 1990-х годов сократилась уже на 40% (ЕВСС...). В Карелии этот кулик обычен, населяет побережья многочисленных водоёмов разных типов (Зимин и др. 1993). Весной прилетает в южную часть республики в первой декаде мая. Продолжительность периода откладки яиц в восточном Приладожье - около 1.5 месяцев: наиболее ранняя дата начала кладки 7 мая 2000, самая поздняя — 23 июня 1993.
В 1990-2007 годах перевозчик входил в число модельных объектов эколого-популяционных исследований на орнитологическом стационаре «Маячино» института биологии Карельского научного центра РАН.
* Хохлова Т.Ю., Лунина Т.Л. 2015. Кольцевание перевозчика Actitis hypoleucos в восточном Приладожье (Карелия) // Энергетика и годовые циклы птиц (памяти В.Р.Дольника). М.: 265-267.
