CC BY
8
ВНУТРЕННИЕ БОЛЕЗНИ
INTERNAL DISEASES
УДК 615.8:616-006
doi: 10.21685/2072-3032-2023-3-9
Фотодинамическая терапия: аспекты применения и возможности модификации (обзор литературы)
М. А. Абделазиз1, И. В. Горган2, А. Е. Майоров3, С. Н. Денисов4, Н. И. Блошкина5
1,2,3Д5Национальный исследовательский Мордовский государственный университет имени Н. П. Огарева, Саранск, Россия
1assrida087@gmail.com, 2irina.gorgan@yandex.ru, 3sasha.mayorow@yandex.ru, 4seroi00795@gmail.com, 5natali.bloshkina.99@ mail.ru
Аннотация. Фотодинамическая терапия - современный и зарекомендовавший себя вид лечения как неонкологических или предопухолевых процессов, так и различных онкологических заболеваний, в том числе базально-клеточного рака кожи и плоскоклеточного рака различных локализаций. Ключевыми элементами фотодинамической терапии являются источник света с определенной длиной волны, который выступает в качестве активатора для нетоксичных фотосенсибилизаторов, что, в свою очередь, способствует созданию активных форм кислорода, которые и обеспечивают основной терапевтический эффект. В настоящее время фотодинамическая терапия остается предметом исследований, несмотря на свой длинный исторический путь. Предложено множество новых разработок и тенденций, актуальных для применения в практике, например, возможности модификации основных компонентов фотодинамической терапии, также были разработаны различные терапевтические комбинации, которые приводят к повышению эффективности терапии. Так, использование наноносителей позволяет реализовать таргетный метод и, как следствие, повысить селективность фотодинамической терапии, что обеспечивает лучший результат с меньшим количеством побочных эффектов. Представлен обзор текущего прогресса в использовании фотодинамической терапии для лечения злокачественных новообразований, показаны новые доклинические биоинженерные подходы, которые могут повысить эффективность и полезность таких методов лечения.
Ключевые слова: онкология, фотодинамическая терапия, фотосенсибилизаторы, противоопухолевое лечение, возможности модификации, нанотехнологии
Для цитирования: Абделазиз М. А., Горган И. В., Майоров А. Е., Денисов С. Н., Блошкина Н. И. Фотодинамическая терапия: аспекты применения и возможности модификации (обзор литературы) // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Медицинские науки. 2023. № 3. С. 80-92. doi: 10.21685/2072-3032-2023-3-9
Photodynamic therapy: aspects of application and modification capabilities (literature review)
© Абделазиз М. А., Горган И. В., Майоров А. Е., Денисов С. Н., Блошкина Н. И., 2023. Контент доступен по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 License / This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.
M.A. Abdelaziz1, I.V. Gorgan2, A.E. Mayorov3, S.N. Denisov4, N.I. Bloshkina5
1A3A5Ogarev Mordovia State University, Saransk, Russia
1assrida087@gmail.com, 2irina.gorgan@yandex.ru, 3sasha.mayorow@yandex.ru, 4seroi00795@gmail.com, 5natali.bloshkina.99@ mail.ru
Abstract. Photodynamic therapy is a modern and proven type of treatment for both non-oncological or precancerous processes, and various oncological diseases, including basal cell skin cancer and squamous cell carcinoma of various localizations. The key elements of photodynamic therapy are a light source with a certain wavelength, which acts as an activator for non-toxic photosensitizers, which, in turn, contributes to the creation of reactive oxygen species, which provide the main therapeutic effect. Currently, photodynamic therapy remains the subject of research, despite its long historical path. Many new developments and trends that are relevant for practical application have been proposed. On the one hand, these are the possibilities of modifying the main components of PDT; various therapeutic combinations have also been developed that lead to an increase in the effectiveness of therapy. For example, the use of nanocarriers makes it possible to implement a targeted method and, as a result, increase the selectivity of photodynamic therapy, which provides a better result with fewer side effects. This article provides an overview of the current progress in the use of photodynamic therapy for the treatment of malignancies and presents new pre-clinical bioengineering approaches that can solve problems in this area and thus increase the effectiveness and usefulness of such treatments.
Keywords: oncology, photodynamic therapy, photosensitizers, antitumor treatment, modification possibilities, nanotechnology
For citation: Abdelaziz M.A., Gorgan I.V., Mayorov A.E., Denisov S.N., Bloshkina N.I. Photodynamic therapy: aspects of application and modification capabilities (literature review). Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Povolzhskiy region. Meditsinskie nauki = University proceedings. Volga region. Medical sciences. 2023;(3):80-92. (In Russ.). doi: 10.21685/2072-3032-2023-3-9
Введение
Фотодинамическая терапия (ФДТ) - современная и неинвазивная форма терапии, применяемая как при лечении неонкологических заболеваний, так и при лечении злокачественных новообразований (ЗНО) различных видов и локализаций. Хорошие терапевтические результаты и возможность параллельного применения ФДТ с другими методами лечения делают ее все более используемой во многих областях медицины [1]. Фотодинамическая терапия основана на местном или системном применении светочувствительного соединения - фотосенсибилизатора (ФС), интенсивно накапливающегося в патологических тканях. Молекулы фотосенсибилизатора поглощают свет соответствующей длины волны, который инициирует процессы активации, ведущие к избирательному разрушению клеток. Фотодинамическая терапия хорошо переносится больными благодаря избирательному действию, а простота применения позволяет использовать ее амбулаторно. За последние несколько десятилетий проведены многочисленные исследования, свидетельствующие об успешном применении фотосенсибилизаторов в онкологии [2]. Так, в случае базально-клеточного рака отмечен полный ответ после 1-2 сеансов ФДТ в 92-97 % случаев, но стоит также отметить, что у 22 % пациентов возник рецидив в течение 5 лет [3].
Механизм ФДТ. Молекулярный механизм фотодинамической терапии основан на трех нетоксичных компонентах: фотосенсибилизаторе, свете с соответствующей длиной волны и растворенном в клетках кислороде (рис. 1) [4].
L||111|11'Ж [I IIИ* Г|||мц |I1IK> I
Рис. 1. Реакции типа I и типа II инициируются, когда фотосенсибилизатор поглощает фотон и возбуждается до синглетного состояния (ФС51). В возбужденном состоянии ФС может подвергаться интеркомбинационному кроссингу с образованием относительно долгоживущего триплетного состояния (ФС3).
В реакции I типа ФС3может передавать электрон соседним биомолекулам или кислороду, что приводит к образованию активных форм кислорода (АФК), а также свободных и анион-радикалов, таких как 02^, Н202 и/или 0Н\ В реакции II типа энергия возбужденного ФС может быть непосредственно передана молекулярному кислороду с образованием синглетного кислорода* О2, обладающего чрезвычайно сильными окислительными свойствами
Доставка света, несомненно, является важным компонентом фотодинамической терапии. В онкологии доступны различные подходы, которые могут быть адаптированы к локализации и размеру опухоли. Накопление фотосенсибилизатора в опухолях-мишенях является необходимым условием для ФДТ, а проникновение света в ткани сильно ограничено, поэтому для лечения больших и/или глубоко расположенных опухолей требуется внутритканевая или внутриполостная доставка света.
Противоопухолевый эффект ФДТ основан на сочетании трех основных действий:
а) прямого цитотоксического действия на раковые клетки;
б) разрушения сосудов опухоли;
в) стимуляции противоопухолевого иммунитета.
* Donohoe C., Senge M.O., Arnaut L.G, & Gomes-da-Silva L.C. Cell death in pho-todynamic therapy: From oxidative stress to anti-tumor immunity. Biochimica et Biophysi-ca Acta (BBA)-Reviews on Cancer. 2019. Vol. 1872, № 2. P. 188308).
Последнее способствует долгосрочному контролю заболевания и представляет собой большое преимущество перед традиционными методами лечения, включая хирургическое вмешательство или химиотерапию [5, 6].
Терапевтический результат ФДТ, несомненно, зависит от клеточных и молекулярных механизмов, а локализация фотосенсибилизатора во многом определяет, где будет происходить окислительное повреждение. Установлено, что более гидрофобные фотосенсибилизаторы накапливаются внутри различных клеточных органелл, в то время как гидрофильные фотосенсибилизаторы чаще поглощаются путем эндоцитоза. Характер внутриклеточного накопления ФС оказывает сильное влияние на механизмы адаптации к стрессу и гибели клеток. Например, окислительное повреждение органелл, особенно митохондрий, обычно считается наиболее летальным. Наконец, лучшее понимание всех аспектов взаимодействия компонентов ФДТ и клетки имеет решающее значение для разработки новых противоопухолевых методов лечения, способных одновременно убивать раковые клетки и активировать противоопухолевый иммунитет [7, 8]. Также важным элементом ФДТ, помимо света и кислорода, является тип фотосенсибилизатора. Эти вещества способны поглощать свет с определенной длиной волны, запуская фотохимические или фотофизические реакции [9]. Как и в каждой группе препаратов, можно выделить набор характеристик и условий, характеризующих идеальный фотосенсибилизатор.
Модификации фотодинамической терапии. Нанотехнологии и ФДТ. Активный таргетинг. Последнее десятилетие можно назвать временем нанотехнологий, которые стремительно развиваются и внедряются во все сферы, в том числе и в медицину [10]. Использование наноносителей для молекул ФС может помочь преодолеть барьер недостаточной концентрации препарата в опухолевой ткани за счет более целенаправленной доставки [11]. Использование полимерных наноносителей дополнительно открывает возможности тераностики, ведь помимо фотосенсибилизатора к носителю могут быть также присоединены вещества или соединения, позволяющие получать клинические изображения [12]. Так, например, неорганические вещества могут быть использованы для создания фоточувствительных конъюгатов. Перспективным способом повышения селективности ФДТ является использование наночастиц золота в качестве системы доставки лекарств [13, 14].
«Активный таргетинг» обычно включает использование высокоаффинных лигандов, которые взаимодействуют со специфическими поверхностными молекулами, преимущественно экспрессируемыми опухолевыми клетками. Были исследованы различные лиганды, включая пептиды, белки, аптаме-ры, витамины и углеводы [15-18]. Моноклональные антитела, которые обладают исключительной специфичностью нацеливания и широко используются в качестве терапевтических средств для человека, исследовались в качестве носителей фотосенсибилизаторов для ФДТ. Этот подход называется фотоиммунотерапией и впервые был предложен Levy et al. в 1983 г. Впоследствии было разработано моноклональное антитело 1Я-700против EGFR (ASP-1929), конъюгированное с фталоцианином, которое вошло в фазу испытаний III у пациентов с рецидивирующим раком органов головы и шеи [19].
Использование липосом также может быть перспективной системой адресной доставки фотосенсибилизатора в опухолевую ткань. Эксперимен-
тальные и клинические исследования подтвердили роль липосомных носителей как эффективных светочувствительных систем доставки при ФДТ.
Исследования Cozzani et al. на клеточной линии HeLa показали гораздо более сильный фотодинамический эффект после терапии с использованием липосомных конструкций, содержащих HpD в качестве груза [20]. Кроме того, липосомальная монокислота производного бензопорфирина (BPDMA) была одобрена для лечения в Швейцарии и США [21].
Помимо активного нацеливания, физические силы (такие как магнитные или электрические поля) также могут использоваться для улучшения нацеливания ФС на опухоли. Магнитные наночастицы (например, на основе суперпарамагнитного Fe3O4), несущие светочувствительные агенты, могут перенаправляться для накопления в опухолевых тканях при приложении внешнего магнитного поля, тем самым повышая селективность и эффективность ФДТ [22-24]. Локализация фотосенсибилизаторов в субклеточных ор-ганеллах, таких как лизосомы, митохондрии и ядра, также может способствовать повышению цитотоксической активности и, следовательно, эффективности ФДТ [25]. Определенные химические модификации, например производные трифенилфосфония и ядерно-направленные пептиды, могут активно воздействовать на фотосенсибилизаторы, локализуясь в митохондриях и ядрах соответственно [26-31].
Возможности физического улучшения проникновения ФС. В последние годы исследования также были сосредоточены на разработке мер физического усиления проникновения препаратов в опухолевую ткань. Одним из основных скорость-лимитирующих препятствий для проникновения фотосенсибилизаторов в эпидермис является роговой слой. Благодаря целенаправленному удалению или «отверстиям» в коже значительно большее количество фотосенсибилизатора может попасть в кожу за более короткое время. Первые работы по этому вопросу были опубликованы в 2010 г. для фракционных лазерных систем, таких как CO2- и ErYAG-лазеры [32, 33]. Глубина проникновения и зона термического некроза варьируют в обеих лазерных системах, так что в дополнение к усилению проникновения могут иметь место прямые эффекты, например стимуляция биосинтеза коллагена. В дополнение к лазерным методам для повышения проницаемости кожи также доступны такие методы, как электропорация, ионофорез, микродермабразия, микро-нидлинг и сонофорез [34, 35]. В своем метаанализе в 2016 г. Haedersdal с соавторами показал, что в 18 рассмотренных публикациях, включая 9 рандомизированных контролируемых исследований, можно было достичь более высокого уровня доказательности для ФДТ в комбинации с абляционной фракционной лазеротерапией [36].
Замена света. Источник света действует как внешний переключатель, управляющий ФДТ. Для успешного применения ФДТ in vivo источник света должен обладать двумя характеристиками: во-первых, подходящим спектральным диапазоном, совпадающим с длиной волны пика поглощения вводимого ФС; во-вторых, достаточной глубиной проникновения в ткани с минимальными потерями мощности. Большинство фотосенсибилизаторов, используемых для ФДТ, имеют максимумы поглощения в видимом диапазоне. Фотосенсибилизаторы можно возбудить с помощью света с большей длиной волны, если они чувствительны к двухфотонному возбуждению или если их
комбинировать с определенными наночастицами [37, 38]. Рентгеновское излучение также является многообещающим источником энергии для обеспечения эффективной ФДТ при глубоко расположенных опухолях [39, 40].
Пополнение кислорода. Быстрый рост раковых клеток и недостаточное кровоснабжение приводят к гипоксической микросреде в опухоли, что снижает противоопухолевую эффективность кислородозависимой ФДТ [41]. Для преодоления этой проблемы было предложено несколько стратегий. Эти стратегии в целом можно разделить на три категории в зависимости от механизма действия:
- стратегии пополнения запасов кислорода, которые могут прямым или косвенным путем повышать концентрацию кислорода в опухолевых тканях до и во время ФДТ [42];
- стратегии, использующие новые парадигмы ФДТ, которые в меньшей степени зависят от высокого уровня кислорода, такие как ФДТ I типа или фракционная ФДТ [43, 44];
- стратегии, включающие комбинацию ФДТ с другими кислороднеза-висимыми или активируемыми гипоксией терапевтическими методами [45, 46].
Активируемые фотосенсибилизаторы. Даже при современных подходах к ФДТ используемые фотосенсибилизаторы обычно «всегда включены». Таким образом, пациенты должны остерегаться солнечного света в течение длительного периода времени после лечения, пока фотосенсибилизатор не будет выведен из организма, чтобы избежать фоточувствительности и фототоксичности в непораженных тканях. За последнее десятилетие были разработаны активируемые фотосенсибилизаторы, способные устранить этот недостаток [47-49]. В идеале активируемые фотосенсибилизаторы должны оставаться в инактивированном, «выключенном» состоянии до активации факторами, ассоциированными непосредственно с опухолью. Таким образом, активируемые фотосенсибилизаторы выходят за рамки типичной двухуровневой системы из-за дополнительной потребности в стимулах, связанных с опухолью, которые могут обеспечить высокоспецифический локализованный ответ на ФДТ [50].
Заключение
За последние 30 лет ФДТ была внесена в качестве экспериментального или утвержденного варианта лечения для нескольких солидных новообразований. Например, ФДТ с местным применением фотосенсибилизатора стала одним из основных методов лечения пациентов с базально-клеточным раком кожи.
По сравнению с другими терапевтическими методами в онкологии ФДТ отличается своей селективностью при хороших терапевтических результатах. Растущий интерес к лечению опухолей методом ФДТ обусловлен ее неинвазивностью и высокой специфичностью. Комбинации метода с другими методиками, применяемыми в онкологии, позволяют значительно улучшить результаты лечения и уменьшить побочные эффекты терапии. Например, фотодинамическая терапия, нацеленная на определенные антитела, или иначе фотоиммунотерапия, находится на стадии изучения в клинических испытаниях и имеет потенциал для продвижения в качестве технологии следующего поколения. Важно отметить, что эффективность, простота ис-
пользования и конкурентоспособность по сравнению с классическими методами лечения должны рассматриваться как ключевые показатели для развития методик ФДТ. Помимо разработки новых фотосенсибилизаторов, инновации светового обеспечения в выборе показаний также будут иметь решающее значение для успешного клинического применения. Таким образом, существуют значительные возможности для клинического расширения новых вариаций ФДТ с рациональными технологическими инновациями и стратегическими улучшениями.
Список литературы
1. Luo D., Carter K. A., Miranda D., Lovell J. F. Chemophototherapy: an emerging treatment option for solid tumors // Advanced Science. 2017. Vol. 4, № 1. P. 1600106.
2. Schmitt F., Juillerat-Jeanneret L. Drug targeting strategies for photodynamic therapy // Anti-Cancer Agents in Medicinal Chemistry (Formerly Current Medicinal Chemistry-Anti-Cancer Agents). 2012. Vol. 12, № 5. P. 500-525.
3. Morton C. A., Szeimies R. M., Braathen L. R. Review of the European society for photodynamic therapy (Euro-PDT) annual congress 2020 // European Journal of Dermatology. 2021. Vol. 31, № 1. P. 17-21.
4. Allison R. R., Moghissi K. Photodynamic therapy (PDT): PDT mechanisms // Clinical endoscopy. 2013. Vol. 46, № 1. P. 24-29.
5. D^browski J. M., Arnaut L. G. Photodynamic therapy (PDT) of cancer: from local to systemic treatment // Photochemical & Photobiological Sciences. 2015. Vol. 14, № 10. P. 17651780.
6. Agostinis P., Berg K., Cengel K. A., Foster T. H., Girotti A. W., Gollnick S. O., Hahn S. M., Hamblin M. R., Juzeniene A., Kessel D., Korbelik M., Moan J., Mroz P., Nowis D., Piette J., Wilson B. C., Golab J. Photodynamic therapy of cancer: an update // CA: a cancer journal for clinicians. 2011. Vol. 61, № 4. P. 250-281.
7. Kessel D. Subcellular targeting as a determinant of the efficacy of photodynamic therapy // Photochemistry and photobiology. 2017. Vol. 93, № 2. P. 609-612.
8. Kessel D. Subcellular targets for photodynamic therapy: implications for initiation of apoptosis and autophagy // Journal of the National Comprehensive Cancer Network. 2012. Vol. 10, suppl. 2. P. S-56-S-59.
9. Reginato E., Wolf P., Hamblin M. R. Immune response after photodynamic therapy increases anti-cancer and anti-bacterial effects // World journal of immunology. 2014. Vol. 4, № 1. P. 1.
10. Shi J., Kantoff P. W., Wooster R., Farokhzad O. C. Cancer nanomedicine: progress, challenges and opportunities // Nature reviews cancer. 2017. Vol. 17, № 1. P. 20-37.
11. Hong E. J., Choi D. G., Shim M. S. Targeted and effective photodynamic therapy for cancer using functionalized nanomaterials // Acta Pharmaceutica Sinica B. 2016. Vol. 6, № 4. P. 297-307.
12. Hao Y., Zhang B., Zheng C., Niu M., Guo H., Zhang H., Chang J., Zhang Z., Wang L., Zhang Y. Multifunctional nanoplatform for enhanced photodynamic cancer therapy and magnetic resonance imaging // Colloids and Surfaces B: Biointerfaces. 2017. Vol. 151. P. 384-393.
13. Yang Y., Gao N., Hu Y., Jia C., Chou T., Du H., Wang H. Gold nanoparticle-enhanced photodynamic therapy: effects of surface charge and mitochondrial targeting // Therapeutic delivery. 2015. Vol. 6, № 3. P. 307-321.
14. Meyers J. D., Cheng Y., Broome A.-M., Agnes R. S., Schluchter M. D., Margevicius S., Wang X., Kenney M. E., Burda C., Basilion J. P. Peptide-targeted gold nanoparticles for photodynamic therapy of brain cancer // Particle & Particle Systems Characterization. 2015. Vol. 32, № 4. P. 448-457.
15. Conde J., Oliva N., Zhang, Y., Artzi N. Local triple-combination therapy results in tumour regression and prevents recurrence in a colon cancer model // Nature materials. 2016. Vol. 15, № 10. P. 1128-1138.
16. Kotagiri N., Sudlow G. P., Akers W. J., Achilefu S. Breaking the depth dependency of phototherapy with Cerenkov radiation and low-radiance-responsive nanophotosensitizers // Nature nanotechnology. 2015. Vol. 10, № 4. P. 370-379.
17. Wang K., Zhang Y., Wang J., Yuan A., Sun M., Wu J., & Hu Y. Self-assembled IR780-loaded transferrin nanoparticles as an imaging, targeting and PDT/PTT agent for cancer therapy // Scientific reports. 2016. Vol. 6, № 1. P. 1-11.
18. Li X., Kim C., Lee S., Lee D., Chung H.-M., Kim G., Yoon J. Nanostructured phthalo-cyanine assemblies with protein-driven switchable photoactivities for biophotonic imaging and therapy // Journal of the American Chemical Society. 2017. Vol. 139, № 31. P. 10880-10886.
19. Mitsunaga M., Ogawa M., Kosaka N., Rosenblum L. T., Choyke P. L., Kobayashi H. Cancer cell-selective in vivo near infrared photoimmunotherapy targeting specific membrane molecules // Nature medicine. 2011. Vol. 17, № 12. P. 1685-1691.
20. Cozzani I., Jori G., Bertoloni G., Milanesi C., Carlini P., Sicuro T., Ruschi A. Efficient photosensitization of malignant human cells in vitro by liposome-bound porphyrins // Chemico-biological interactions. 1985. Vol. 53. P. 131-143.
21. Paszko E., Ehrhardt C., Senge M. O., Kelleher D. P., Reynolds J. V. Nanodrug applications in photodynamic therapy // Photodiagnosis and photodynamic therapy. 2011. Vol. 8, № 1. P. 14-29.
22. Konan Y. N., Gurny R., Allemann E. State of the art in the delivery of photosensitizers for photodynamic therapy // Journal of Photochemistry and Photobiology B: Biology. 2002. Vol. 66, № 2. P. 89-106.
23. Zhou Z., Sun Y., Shen J., Wei J., Yu C., Kong B., Wang W. Iron/iron oxide core/shell nanoparticles for magnetic targeting MRI and near-infrared photothermal therapy // Biomaterials. 2014. Vol. 35, № 26. P. 7470-7478.
24. Yu J., Yin W., Zheng X., Tian G., Zhang X., Bao T., Zhao Y. Smart MoS2/Fe3O4 nan-otheranostic for magnetically targeted photothermal therapy guided by magnetic reso-nance/photoacoustic imaging // Theranostics. 2015. Vol. 5, № 9. P. 931-945.
25. Kessel D., Reiners Jr J. J. Promotion of proapoptotic signals by lysosomal photodamage // Photochemistry and photobiology. 2015. Vol. 91, № 4. P. 931-936.
26. Vankayala R., Kuo C. L., Nuthalapati K., Chiang C. S., Hwang K. C. Nucleus-targeting gold nanoclusters for simultaneous in vivo fluorescence imaging, gene delivery, and NIR-light activated photodynamic therapy // Advanced Functional Materials. 2015. Vol. 25, № 37. P. 5934-5945.
27. Chen W., Lu L., Liu J., Wang Y., Jiang C., Yu B., Sun Z. AC5N2 nanoparticle based direct nucleus delivery platform for synergistic cancer therapy // Angewandte Chemie. 2019. Vol. 131, № 19. P. 6356-6360.
28. Cheng L., Yang K., Li Y., Zeng X., Shao M., Lee S. T., Liu Z. Multifunctional nanopar-ticles for upconversion luminescence/MR multimodal imaging and magnetically targeted photothermal therapy // Biomaterials. 2012. Vol. 33, № 7. P. 2215-2222.
29. Sharman W. M., Allen C. M., van Lier J. E. Role of activated oxygen species in photodynamic therapy // Methods in enzymology. 2000. Vol. 319, P. 376-400.
30. Akhlynina T. V., Jans D. A., Rosenkranz A. A., Statsyuk N. V., Balashova I. Y., Toth G., Sobolev A. S. Nuclear targeting of chlorin e6 enhances its photosensitizing activity // Journal of biological Chemistry. 1997. Vol. 272, № 33. P. 20328-20331.
31. Morgan J., Oseroff A. R. Mitochondria-based photodynamic anti-cancer therapy // Advanced drug delivery reviews. 2001. Vol. 49, № 1-2. P. 71-86.
32. Forster B., Klein A., Szeimies R. M., Maisch T. Penetration enhancement of two topical 5-aminolaevulinic acid formulations for photodynamic therapy by erbium: YAG laser
ablation of the stratum corneum: continuous versus fractional ablation // Experimental dermatology. 2010. Vol. 19, № 9. P. 806-812.
33. Hsdersdal M., Sakamoto F. H., Farinelli W. A., Doukas A. G., Tam J., Anderson R. R. Fractional CO2 laser-assisted drug delivery // Lasers in Surgery and Medicine: The Official Journal of the American Society for Laser Medicine and Surgery. 2010. Vol. 42, № 2. P. 113-122.
34. Potter H., Heller R. Transfection by electroporation // Current protocols in molecular biology. 2018. Vol. 121, № 1. P. 9.3.1-9.3.13.
35. Reigada R. Electroporation of heterogeneous lipid membranes // Biochimica et Bio-physica Acta (BBA)-Biomembranes. 2014. Vol. 1838, № 3. P. 814-821.
36. Haedersdal M., Erlendsson A. M., Paasch U., Anderson R. R. Translational medicine in the field of ablative fractional laser (AFXL)-assisted drug delivery: a critical review from basics to current clinical status // Journal of the American Academy of Dermatology. 2016. Vol. 74, № 5. P. 981-1004.
37. Bolze F., Jenni S., Sour A., Heitz V. Molecular photosensitisers for two-photon photo-dynamic therapy // Chemical Communications. 2017. Vol. 53, № 96. P. 12857-12877.
38. Chen G. Y., Qju H. L., Prasad P. N., Chen X. Y. Upconversion nanoparticles: design, nanochemistry, and applications in theranostics // Chemical reviews. 2014. Vol. 114, № 10. P. 5161-5214.
39. Fan W. P., Huang P., Chen X. Y. Overcoming the Achilles' heel of photodynamic therapy // Chemical Society Reviews. 2016. Vol. 45, № 23. P. 6488-6519.
40. Ni K., Lan G., Veroneau S. S., Duan X., Song Y., Lin W. Nanoscale metal-organic frameworks for mitochondria-targeted radiotherapy-radiodynamic therapy // Nature communications. 2018. Vol. 9, № 1. P. 1-13.
41. Brown J. M., Wilson W. R. Exploiting tumour hypoxia in cancer treatment // Nature Reviews Cancer. 2004. Vol. 4, № 6. P. 437-447.
42. Li X. S., Kwon N., Guo T., Liu Z., Yoon J. Innovative strategies for hypoxic-tumor photodynamic therapy // Angewandte Chemie International Edition. 2018. Vol. 57, № 36. P. 11522-11531.
43. Turan I. S., Yildiz D., Turksoy A., Gunaydin G., Akkaya E. U. A bifunctional photo-sensitizer for enhanced fractional photodynamic therapy: singlet oxygen generation in the presence and absence of light // Angewandte Chemie. 2016. Vol. 128, № 8. P. 2925-2928.
44. Li X. S., Lee D. Y., Huang J. D., Yoon J. Y. Phthalocyanine-assembled nanodots as photosensitizers for highly efficient type I photoreactions in photodynamic therapy // Angewandte Chemie International Edition. 2018. Vol. 57, № 31. P. 9885-9890.
45. Feng L., Cheng L., Dong Z., Tao D., Barnhart T. E., Cai W., Liu Z. Theranostic liposomes with hypoxia-activated prodrug to effectively destruct hypoxic tumors post-photodynamic therapy // ACS nano. 2017. Vol. 11, № 1. P. 927-937.
46. Li X., Yu S., Lee D., Kim G., Lee B., Cho Y., Yoon J. Facile supramolecular approach to nucleic-acid-driven activatable nanotheranostics that overcome drawbacks of photo-dynamic therapy // ACS nano. 2018. Vol. 12, № 1. P. 681-688.
47. Li X. S., Kolemen S., Yoon J., Akkaya E. U. Activatable photosensitizers: agents for selective photodynamic therapy // Advanced Functional Materials. 2017. Vol. 27, № 5. P. 1604053.
48. Li X., Zheng B. Y., Ke M. R., Zhang Y., Huang J. D., Yoon J. A tumor-pH-responsive supramolecular photosensitizer for activatable photodynamic therapy with minimal in vivo skin phototoxicity // Theranostics. 2017. Vol. 7, № 10. P. 2746.
49. Li X., Fan H., Guo T., Bai H., Kwon N., Kim K. H., Tan W. Sequential protein-responsive nanophotosensitizer complex for enhancing tumor-specific therapy // ACS nano. 2019. Vol. 13, № 6. P. 6702-6710.
50. Lovell J. F., Liu T. W., Chen J., Zheng G. Activatable photosensitizers for imaging and therapy // Chemical reviews. 2010. Vol. 110, № 5. P. 2839-2857.
References
1. Luo D., Carter K.A., Miranda D., Lovell J.F. Chemophototherapy: an emerging treatment option for solid tumors. Advanced Science. 2017;4(1):1600106.
2. Schmitt F., Juillerat-Jeanneret L. Drug targeting strategies for photodynamic therapy. Anti-Cancer Agents in Medicinal Chemistry (Formerly Current Medicinal Chemistry-Anti-Cancer Agents). 2012;12(5):500-525.
3. Morton C.A., Szeimies R.M., Braathen L.R. Review of the European society for photodynamic therapy (Euro-PDT) annual congress 2020. European Journal of Dermatology. 2021;31(1):17-21.
4. Allison R.R., Moghissi K. Photodynamic therapy (PDT): PDT mechanisms. Clinical endoscopy. 2013;46(1):24-29.
5. D^browski J.M., Arnaut L.G. Photodynamic therapy (PDT) of cancer: from local to systemic treatment. Photochemical & Photobiological Sciences. 2015;14(10):17651780.
6. Agostinis P., Berg K., Cengel K.A., Foster T.H., Girotti A.W., Gollnick S.O., Hahn S.M., Hamblin M.R., Juzeniene A., Kessel D., Korbelik M., Moan J., Mroz P., Nowis D., Piette J., Wilson B.C., Golab J. Photodynamic therapy of cancer: an update. CA: a cancer journal for clinicians. 2011;61(4):250-281.
7. Kessel D. Subcellular targeting as a determinant of the efficacy of photodynamic therapy. Photochemistry andphotobiology. 2017;93(2):609-612.
8. Kessel D. Subcellular targets for photodynamic therapy: implications for initiation of apoptosis and autophagy. Journal of the National Comprehensive Cancer Network. 2012;10(suppl.2):S-56-S-59.
9. Reginato E., Wolf P., Hamblin M.R. Immune response after photodynamic therapy increases anti-cancer and anti-bacterial effects. World journal of immunology. 2014;4(1):1.
10. Shi J., Kantoff P.W., Wooster R., Farokhzad O.C. Cancer nanomedicine: progress, challenges and opportunities. Nature reviews cancer. 2017;17(1):20-37.
11. Hong E.J., Choi D.G., Shim M.S. Targeted and effective photodynamic therapy for cancer using functionalized nanomaterials. Acta Pharmaceutica Sinica B. 2016;6(4):297-307.
12. Hao Y., Zhang B., Zheng C., Niu M., Guo H., Zhang H., Chang J., Zhang Z., Wang L., Zhang Y. Multifunctional nanoplatform for enhanced photodynamic cancer therapy and magnetic resonance imaging. Colloids and Surfaces B: Biointerfaces. 2017;151:384-393.
13. Yang Y., Gao N., Hu Y., Jia C., Chou T., Du H., Wang H. Gold nanoparticle-enhanced photodynamic therapy: effects of surface charge and mitochondrial targeting. Therapeutic delivery. 2015;6(3):307-321.
14. Meyers J.D., Cheng Y., Broome A.-M., Agnes R.S., Schluchter M.D., Margevicius S., Wang X., Kenney M.E., Burda C., Basilion J.P. Peptide-targeted gold nanoparticles for photodynamic therapy of brain cancer. Particle & Particle Systems Characterization. 2015;32(4):448-457.
15. Conde J., Oliva N., Zhang, Y., Artzi N. Local triple-combination therapy results in tumour regression and prevents recurrence in a colon cancer model. Nature materials. 2016;15(10): 1128-1138.
16. Kotagiri N., Sudlow G.P., Akers W.J., Achilefu S. Breaking the depth dependency of phototherapy with Cerenkov radiation and low-radiance-responsive nanophotosensi-tizers. Nature nanotechnology. 2015;10(4):370-379.
17. Wang K., Zhang Y., Wang J., Yuan A., Sun M., Wu J., & Hu Y. Self-assembled IR780-loaded transferrin nanoparticles as an imaging, targeting and PDT/PTT agent for cancer therapy. Scientific reports. 2016;6(1):1-11.
18. Li X., Kim C., Lee S., Lee D., Chung H.-M., Kim G., Yoon J. Nanostructured phthalo-cy-anine assemblies with protein-driven switchable photoactivities for biophotonic im-
aging and therapy. Journal of the American Chemical Society. 2017;139(31):10880-10886.
19. Mitsunaga M., Ogawa M., Kosaka N., Rosenblum L.T., Choyke P.L., Kobayashi H. Cancer cell-selective in vivo near infrared photoimmunotherapy targeting specific membrane molecules. Nature medicine. 2011;17(12): 1685-1691.
20. Cozzani I., Jori G., Bertoloni G., Milanesi C., Carlini P., Sicuro T., Ruschi A. Efficient photosensitization of malignant human cells in vitro by liposome-bound porphyrins. Chemico-biological interactions. 1985;53:131-143.
21. Paszko E., Ehrhardt C., Senge M.O., Kelleher D.P., Reynolds J.V. Nanodrug applications in photodynamic therapy. Photodiagnosis and photodynamic therapy. 2011;8(1):14-29.
22. Konan Y.N., Gurny R., Allemann E. State of the art in the delivery of photosensitizers for photodynamic therapy. Journal of Photochemistry and Photobiology B: Biology. 2002;66(2):89-106.
23. Zhou Z., Sun Y., Shen J., Wei J., Yu C., Kong B., Wang W. Iron/iron oxide core/shell na-noparticles for magnetic targeting MRI and near-infrared photothermal therapy. Biomaterials. 2014;35(26):7470-7478.
24. Yu J., Yin W., Zheng X., Tian G., Zhang X., Bao T., Zhao Y. Smart MoS2/Fe3O4 nan-otheranostic for magnetically targeted photothermal therapy guided by magnetic reso-nance/photoacoustic imaging. Theranostics. 2015;5(9):931-945.
25. Kessel D., Reiners Jr J.J. Promotion of proapoptotic signals by lysosomal photodamage. Photochemistry and photobiology. 2015;91(4):931-936.
26. Vankayala R., Kuo C.L., Nuthalapati K., Chiang C.S., Hwang K.C. Nucleus-targeting gold nanoclusters for simultaneous in vivo fluorescence imaging, gene delivery, and NIR-light activated photodynamic therapy. Advanced Functional Materials. 2015;25(37):5934-5945.
27. Chen W., Lu L., Liu J., Wang Y., Jiang C., Yu B., Sun Z. AC5N2 nanoparticle based direct nucleus delivery platform for synergistic cancer therapy. Angewandte Chemie. 2019;131(19):6356-6360.
28. Cheng L., Yang K., Li Y., Zeng X., Shao M., Lee S.T., Liu Z. Multifunctional nanopar-ticles for upconversion luminescence/MR multimodal imaging and magnetically targeted photothermal therapy. Biomaterials. 2012;33(7):2215-2222.
29. Sharman W.M., Allen C.M., van Lier J.E. Role of activated oxygen species in photodynamic therapy. Methods in enzymology. 2000;319:376-400.
30. Akhlynina T.V., Jans D.A., Rosenkranz A.A., Statsyuk N.V., Balashova I.Y., Toth G., Sobolev A.S. Nuclear targeting of chlorin e6 enhances its photosensitizing activity. Journal of biological Chemistry. 1997;272(33):20328-20331.
31. Morgan J., Oseroff A.R. Mitochondria-based photodynamic anti-cancer therapy. Advanced drug delivery reviews. 2001;49(1-2):71-86.
32. Forster B., Klein A., Szeimies R.M., Maisch T. Penetration enhancement of two topical 5-aminolaevulinic acid formulations for photodynamic therapy by erbium: YAG laser ablation of the stratum corneum: continuous versus fractional ablation. Experimental dermatology. 2010;19(9):806-812.
33. Hsdersdal M., Sakamoto F.H., Farinelli W.A., Doukas A.G., Tam J., Anderson R.R. Fractional CO2 laser-assisted drug delivery. Lasers in Surgery and Medicine: The Official Journal of the American Society for Laser Medicine and Surgery. 2010;42(2):113-122.
34. Potter H., Heller R. Transfection by electroporation. Current protocols in molecular biology. 2018; 121(1):9.3.1-9.3.13.
35. Reigada R. Electroporation of heterogeneous lipid membranes. Biochimica et Bio-physica Acta (BBA)-Biomembranes. 2014;1838(3):814-821.
36. Haedersdal M., Erlendsson A.M., Paasch U., Anderson R.R. Translational medicine in the field of ablative fractional laser (AFXL)-assisted drug delivery: a critical review from basics to current clinical status. Journal of the American Academy of Dermatology. 2016;74(5):981-1004.
37. Bolze F., Jenni S., Sour A., Heitz V. Molecular photosensitisers for two-photon photo-dynamic therapy. Chemical Communications. 2017;53(96):12857-12877.
38. Chen G.Y., Qju H.L., Prasad P.N., Chen X.Y. Upconversion nanoparticles: design, na-nochemistry, and applications in theranostics. Chemical reviews. 2014;114(10):5161-5214.
39. Fan W.P., Huang P., Chen X.Y. Overcoming the Achilles' heel of photodynamic therapy. Chemical Society Reviews. 2016;45(23):6488-6519.
40. Ni K., Lan G., Veroneau S.S., Duan X., Song Y., Lin W. Nanoscale metal-organic frameworks for mitochondria-targeted radiotherapy-radiodynamic therapy. Nature communications. 2018;9(1):1-13.
41. Brown J.M., Wilson W.R. Exploiting tumour hypoxia in cancer treatment. Nature Reviews Cancer. 2004;4(6):437-447.
42. Li X.S., Kwon N., Guo T., Liu Z., Yoon J. Innovative strategies for hypoxic-tumor photodynamic therapy. Angewandte Chemie International Edition. 2018;57(36):11522-11531.
43. Turan I.S., Yildiz D., Turksoy A., Gunaydin G., Akkaya E.U. A bifunctional photosen-sitizer for enhanced fractional photodynamic therapy: singlet oxygen generation in the presence and absence of light. Angewandte Chemie. 2016;128(8):2925-2928.
44. Li X.S., Lee D.Y., Huang J.D., Yoon J.Y. Phthalocyanine-assembled nanodots as pho-tosensitizers for highly efficient type I photoreactions in photodynamic therapy. Angewandte Chemie International Edition. 2018;57(31):9885-9890.
45. Feng L., Cheng L., Dong Z., Tao D., Barnhart T.E., Cai W., Liu Z. Theranostic liposomes with hypoxia-activated prodrug to effectively destruct hypoxic tumors post-photodynamic therapy. ACSnano. 2017;11(1):927-937.
46. Li X., Yu S., Lee D., Kim G., Lee B., Cho Y., Yoon J. Facile supramolecular approach to nucleic-acid-driven activatable nanotheranostics that overcome drawbacks of photo-dynamic therapy. ACS nano. 2018;12(1):681-688.
47. Li X.S., Kolemen S., Yoon J., Akkaya E.U. Activatable photosensitizers: agents for selective photodynamic therapy. Advanced Functional Materials. 2017;27(5):1604053.
48. Li X., Zheng B.Y., Ke M.R., Zhang Y., Huang J.D., Yoon J. A tumor-pH-responsive supramolecular photosensitizer for activatable photodynamic therapy with minimal in vivo skin phototoxicity. Theranostics. 2017;7(10):2746.
49. Li X., Fan H., Guo T., Bai H., Kwon N., Kim K.H., Tan W. Sequential protein-responsive nanophotosensitizer complex for enhancing tumor-specific therapy. ACS nano. 2019;13(6):6702-6710.
50. Lovell J.F., Liu T.W., Chen J., Zheng G. Activatable photosensitizers for imaging and therapy. Chemical reviews. 2010;110(5):2839-2857.
Информация об авторах / Information about the authors
Мохаммед Ахмед Абделазиз ассистент кафедры онкологии с курсом лучевой диагностики и лучевой терапии, Медицинский институт, Национальный исследовательский Мордовский государственный университет имени Н. П. Огарева (Россия, г. Саранск, ул. Большевистская, 68)
E-mail: assrida087@gmail.com
Mohammed Akhmed Abdelaziz Assistant of the sub-department of oncology with a course of radiation diagnostics and radiation therapy, Medical Institute, Ogarev Mordovia State University (68 Bolshevistskaya street, Saransk, Russia)
Ирина Владимировна Горган ассистент кафедры онкологии с курсом лучевой диагностики и лучевой терапии, Медицинский институт, Национальный исследовательский Мордовский государственный университет имени Н. П. Огарева (Россия, г. Саранск, ул. Большевистская, 68)
E-mail: irina.gorgan@yandex.ru
Irina V. Gorgan
Assistant of the sub-department of oncology with a course of radiation diagnostics and radiation therapy, Medical Institute, Ogarev Mordovia State University (68 Bolshevistskaya street, Saransk, Russia)
Александр Евгеньевич Майоров аспирант, Медицинский институт, Национальный исследовательский Мордовский государственный университет имени Н. П. Огарева (Россия, г. Саранск, ул. Большевистская, 68)
E-mail: sasha.mayorow@yandex.ru
Aleksandr E. Mayorov
Postgraduate student, Medical Institute,
Ogarev Mordovia State University
(68 Bolshevistskaya street, Saransk, Russia)
Сергей Николаевич Денисов аспирант, Медицинский институт, Национальный исследовательский Мордовский государственный университет имени Н. П. Огарева (Россия, г. Саранск, ул. Большевистская, 68)
E-mail: sergatsky@bk.ru
Sergey N. Denisov
Postgraduate student, Medical Institute,
Ogarev Mordovia State University
(68 Bolshevistskaya street, Saransk, Russia)
Наталья Игоревна Блошкина
студентка, Медицинский институт, Национальный исследовательский Мордовский государственный университет имени Н. П. Огарева (Россия, г. Саранск, ул. Большевистская, 68)
E-mail: natali.bloshkina.99@ mail.ru
Natal'ya I. Bloshkina
Student, Medical Institute, Ogarev
Mordovia State University
(68 Bolshevistskaya street, Saransk, Russia)
Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов / The authors declare no conflicts of interests.
Поступила в редакцию / Received 19.04.2023
Поступила после рецензирования и доработки / Revised 02.06.2023 Принята к публикации / Accepted 07.07.2023
