Флуктуирующая асимметрия парных плавников гольяна Phoxinus Phoxinus L. как показатель состояния некоторых водотоков Республики Коми: попытка анализа Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

Ихтиология

ФЛУКТУИРУЮЩАЯ АСИММЕТРИЯ ПАРНЫХ ПЛАВНИКОВ ГОЛЬЯНА PHOXINUS PHOXINUS L. КАК ПОКАЗАТЕЛЬ СОСТОЯНИЯ НЕКОТОРЫХ ВОДОТОКОВ РЕСПУБЛИКИ КОМИ: ПОПЫТКА АНАЛИЗА

FLUCTUATING ASYMMETRY IN PAIR FINS OF MINNOW PHOXINUS PHOXINUS L. AS AN INDICATOR OF ECOLOGICAL CONDITION IN SOME RIVERS OF THE KOMI REPUBLIC: ATTEMPT OF ANALYSIS.

Э.И. Бознак

E.I. Boznak

В статье проанализированы основные показатели флуктуирующей асимметрии парных плавников обыкновенного гольяна, отловленного из разных водотоков Республики Коми. Показано, что интегральные показатели асимметрии свидетельствуют об относительно слабых нарушениях среды, в которой протекает онтогенез гольяна; морфогенез разных структур характеризуется неодинаковой чувствительностью к воздействию средовых факторов; повышение дисперсии асимметрии обусловлено, как правило, снижением уровня двусторонней связи признака. При использовании показателей асимметрии в качестве индикатора состояния среды обитания необходимо учитывать зависимость ряда показателей от географического положения водотока (и климатических условий), сложную структуру показателя a2d и особенности биологии используемого тест-объекта.

The article contains the analysis of the basic indices of pair fins fluctuating asymmetry of the common minnow which was collected from different rivers of the Komi Republic. It is shown that the integrated parameters of the asymmetry indicate a relatively weak disturbance of the environment, where minnow ontogenesis occurs; morphogenesis of different structures is characterized by unequal sensitivitie to the effects of environmental factors; generally the increasing of asymmetry dispersion is due to the bilateral correlation coefficient declining. Using the fluctuating asymmetry as an indicator of the environment state one should consider the dependence of the some asymmetry indices on the geographical location of the watercourse (and climate), the complex structure of the a d index and biological features of the test object.

Ключевые слова: флуктуирующая асимметрия, обыкновенный гольян,

биоиндикация.

Key words: fluctuating asymmetry, common minnow, bioindication.

Введение

Флуктуирующая асимметрия (ФА) - ненаправленные (случайные) отклонения от двусторонней симметрии у организмов - в настоящее время часто используется как индикатор состояния среды обитания организмов, степени ее антропогенного загрязнения и т.п. Считается, что отклонения от симметричного состояния признака, в норме характеризующегося симметрией, являются результатом ошибок индивидуального развития, вызванных как возмущающими воздействиями внешней среды (загрязнение, климатические условия и т.д.), так и внутренними причинами (мутации, инбридинговый стресс и др.). При нормальных условиях уровень таких ошибок минимален, но он возрастает при любом стрессирующем воздействии, что и приводит к увеличению асимметрии [6, 7, 8, 9]. Как правило, величина асимметрии различных, даже не

скоррелированных между собой, признаков показывает согласованные изменения. Это позволяет использовать ограниченный набор морфологических структур для характеристики стабильности развития всего организма. В ходе многочисленных исследований показано, что к повышению уровня асимметрии могут приводить разнообразные экзогенные (техногенные и природные) и эндогенные (генетические) факторы [10, 13, 15, 16, 17]. Однако есть целый ряд примеров, когда такую зависимость выявить не удалось [2, 3]. Имеются сведения о неодинаковой устойчивости онтогенеза у разных видов, обитающих в сходных условиях [3]. Таким образом, накопление данных о проявлении флуктуирующей асимметрии у животных, обитающих в различных условиях, представляется весьма актуальным.

Обыкновенный гольян широко распространен в водоемах Европейского Севера России и характеризуется высокой экологической пластичностью, а также значительной численностью в большинстве мест обитания [1]. Все это позволяет рассматривать гольяна в качестве удобного тест-объекта для оценки состояния водоемов. Однако флуктуирующая асимметрия у этого вида рыб изучена явно недостаточно [11].

В нашей работе проанализирована асимметрия числа лучей в парных плавниках у гольяна, обитающего в водотоках, различающихся по географическому положению, уровню антропогенной нагрузки, и выявлены некоторые особенности использования параметров флуктуирующей асимметрии для оценки экологического состояния водоема.

Материал и методика

Материалом для работы послужили сборы гольяна, отловленного в разное время из ряда водотоков, относящихся к бассейнам рек Вычегда (русло верхнего течения р. Вычегды - 42 экз. рыб, р. Човью - 42, р. Улчекша - 32 экз.), Печора

(р. Гаревка - 20 экз., р. Кожва - 42, р. Б. Кременьель - 20, р. Кырнышель - 50, р. Айюва - 40, р. Колва (ручей № 3) - 24, р. Б. Макариха - 41 экз.) и Кара (р. Хальмерью - 41 экз. рыб) (рис.1).

Оценивали наиболее легко учитываемые билатеральные признаки: число лучей в грудных (Р) и брюшных (V) плавниках. Для снижения вероятности ошибок, связанных с пропуском небольших лучей, расположенных в основании плавников, предварительно проведено окрашивание последних водным раствором ализарина [18].

Рис.1. Карта-схема пунктов сбора материала.

1- р. Улчекша; 2 - р. Човью; 3 - р. Гаревка; 4 - р. Вычегда (верхнее течение); 5 - р. Айюва; 6 - р. Кожва; 7 - р. Кырнышель; 8 - р. Кременьель; 9 - р. Колва (ручей № 3); 10 - р. Б. Макариха; 11 - р. Хальмерью.

В качестве показателей асимметрии рассчитывали как интегральные параметры - среднюю частоту асимметричного проявления на признак (ЧАП/П) и среднюю величину асимметрии на признак (ВАП/П), так и частоту (ЧАП), величину (ВАП) и дисперсию асимметрии (o2d), вычисленную для отдельных признаков [7, 9]. Достоверность различий дисперсий флуктуирующей

асимметрии определяли по критерию Фишера [14].

Результаты и обсуждение

Все исследованные выборки характеризуются довольно низким уровнем асимметрии. Действительно, величины интегральных показателей укладываются в рамки условной нормы (ЧАП/П<0.3; ВАП/П<0.04), что свидетельствует об успешном протекании раннего онтогенеза гольяна во всех исследованных водотоках (табл. 1).

Таблица 1

Основные показатели асимметрии парных плавников гольяна исследованных водотоков

Водоток ЧАП P ЧАП V ЧАП/П ВАП P ВАП V ВАП/П

р. Улчекша 0.25 0.09 0.17 ± 0.05 0.008 0.006 0.007 ± 0.002

р. Човью 0.31 0.07 0.19 ± 0.04 0.010 0.005 0.007 ± 0.002

р. Гаревка 0.35 0.10 0.23 ± 0.08 0.013 0.007 0.010 ± 0.003

р. Вычегда 0.48 0.10 0.29 ± 0.05 0.017 0.006 0.011 ± 0.002

р. Айюва 0.30 0.08 0.19 ± 0.05 0.009 0.004 0.007 ± 0.002

р. Кожва 0.29 0.14 0.21 ± 0.04 0.009 0.009 0.009 ± 0.002

р. Кырнышель 0.34 0.08 0.21 ± 0.04 0.013 0.005 0.009 ± 0.002

р. Кременьель 0.25 0.10 0.18 ± 0.07 0.009 0.007 0.008 ± 0.003

р. Колва (руч.№ 3) 0.29 0.21 0.25 ± 0.07 0.014 0.013 0.013 ± 0.004

р. Б.Макариха 0.32 0.12 0.22 ± 0.05 0.009 0.011 0.010 ± 0.003

р. Хальмерью 0.24 0.24 0.24 ± 0.04 0.010 0.015 0.013 ± 0.003

Примечание. ЧАП P - частота асимметричного проявления числа лучей в грудных плавниках; ЧАП V - частота асимметричного проявления числа лучей в брюшных плавниках; ЧАП/П - средняя частота асимметричного проявления на признак; ВАП P -величина асимметрии числа лучей в грудных плавниках; ВАП V - величина асимметрии числа лучей в брюшных плавниках; ВАП/П - средняя величина асимметрии на признак.

Значения интегральных показателей флуктуирующей асимметрии (ЧАП/П и ВАП/П) демонстрируют согласованные изменения (значение коэффициента ранговой корреляции Спирмена rs=0.936; p<0.01). По своей сути эти показатели демонстрируют усредненный (в расчете на 1 признак) уровень асимметрии одной и той же выборки, хотя и оценивают различные характеристики (при определении ЧАП/П во внимание принимается только наличие асимметрии, показатель ВАП/П учитывает степень отклонения анализируемых структур от симметричного

состояния). Частоты проявления и величины асимметрии, рассчитанные для отдельных признаков, слабо зависят друг от друга. Достоверная корреляция (rs=0.77; p<0.01) отмечена лишь между частотой случаев асимметрии числа лучей в брюшном плавнике (ЧАП V) и средней величиной асимметрии на признак (ВАШИ). Таким образом, отсутствие четкой взаимосвязи между отклонениями числа лучей в грудных и брюшных плавниках от симметричного состояния, видимо, указывает на неодинаковую устойчивость этих структур по отношению к факторам среды, нарушающих их морфогенез.

Таблица 2

Дисперсия асимметрии парных плавников гольяна исследованных водотоков

Водоток Признак

Р V

р. Улчекша 0.26 0.10

р. Човью 0.32 0.07

р. Гаревка 0.43 0.11

р. Вычегда 0.58 0.10

р. Айюва 0.30 0.08

р. Кожва 0.36 0.14

р. Кырнышель 0.65 0.08

р. Кременьель 0.41 0.11

р. Колва (руч.№3) 0.93 0.22

р. Б.Макариха 0.32 0.27

р. Хальмерью 0.44 0.24

Другим широко используемым параметром флуктуирующей асимметрии является ее дисперсия o2d. Величины данного показателя, рассчитанные для грудных и брюшных плавников рыб, обитающих в одном и том же водоеме, значительно различаются (от 1.5 до 8 раз), что согласуется со сделанным выше заключением о неодинаковой стабильности процесса морфогенеза этих структур (табл. 2). При формировании меньшего числа элементов (число ветвистых лучей в брюшных плавниках гольяна чаще 8, в грудных - 13-19), видимо, снижается и вероятность ошибки их закладки. Согласованных изменений дисперсии асимметрии числа лучей в грудных и брюшных плавниках гольяна из разных водотоков также не наблюдается. Значения дисперсии ФА брюшных плавников гольяна достаточно закономерно возрастают при продвижении на север, достигая максимума у рыбы из рек Колва, Б. Макариха и Хальмерью. Величина данного показателя в выборках из этих водотоков достоверно превосходит таковую у рыбы из других водотоков (табл. 3). Изменение уровня асимметрии грудных плавников происходит без четко выраженной географической закономерности.

Таблица 3

Достоверность различий (по критерию Фишера - F) дисперсий флуктуирующей асимметрии грудных (верхняя часть таблицы)

и брюшных (нижняя часть таблицы) плавников гольяна

Водоток и Номер водотока

его номер 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11

р. Улчекша (1) * p>0.05 p>0.05 p<0.05 p>0.05 p>0.05 p<0.01 p>0.05 p<0.01 p>0.05 p>0.05

р. Човью (2) p>0.05 * p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 p<0.05 p>0.05 p<0.01 p>0.05 p>0.05

р. Гаревка (3) p>0.05 p>0.05 * p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 p<0.05 p>0.05 p>0.05

р. Вычегда (4) p>0.05 p>0.05 p>0.05 * p<0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 p<0.05 p>0.05

р. Айюва (5) p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 * p>0.05 p<0.01 p>0.05 p<0.01 p>0.05 p>0.05

р. Кожва (6) p>0.05 p<0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 * p<0.05 p>0.05 p<0.05 p>0.05 p>0.05

р. Кырнышель (7) p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 * p>0.05 p>0.05 p<0.05 p>0.05

р. Кременьель (8) p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 p>0.05 * p<0.05 p>0.05 p>0.05

р. Колва (9) p<0.05 p<0.01 p>0.05 p<0.05 p<0.01 p>0.05 p<0.01 p>0.05 * p<0.05 p<0.01

р. Б.Макариха (10) p<0.01 p<0.01 p<0.05 p>0.05 p<0.01 p<0.05 p<0.01 p<0.05 p>0.05 * p>0.05

р. Хальмерью (11) p<0.01 p<0.01 p<0.05 p<0.01 p<0.01 p>0.05 p<0.01 p<0.05 p>0.05 p>0.05 *

Обращает на себя внимание повышение (в большинстве случаев достоверное) дисперсии асимметрии грудных плавников гольяна, обитающего в бассейне рек Колва, Кырнышель (приток р. Кожвы) и верхнем течении р. Вычегды. Климатические условия районов расположения данных водотоков значительно различаются. Река Колва протекает вблизи северной границы подзоны северной тайги у полярного круга; р. Б. Кырнышель (приток второго порядка среднего течения р. Печоры) находится в средней части подзоны северной тайги; территория верхней части бассейна р. Вычегды относится к среднетаежной подзоне. Неодинакова и антропогенная нагрузка на эти водотоки. Выборка гольяна из бассейна р. Колвы была отобрана через два года после крупной аварии (1994) на трассе магистрального нефтепровода «Возей -Головные Сооружения», сопровождавшейся поступлением в водотоки бассейна р. Колвы значительных количеств нефтепродуктов, концентрация которых в воде осенью 1996 г. превышала ПДК в 1-3 раза [5]. Качество воды в ручье Б. Кырнышель, находящегося в зоне добычи нефти, по-видимому, близко к естественному. В ходе исследования, проведенного в 2006 г. специалистами лаборатории ихтиологии и гидробиологии Института биологии Коми НЦ УрО РАН, каких-либо признаков техногенного загрязнения данного водотока обнаружено не было (А.Б. Захаров, устное сообщение). Антропогенное воздействие на верхнее течение р. Вычегды незначительно, отмеченное превышение ПДК железа и меди (в 4-6 и 3.4 раза соответственно) обычно для большинства водотоков Республики Коми [4] и носит предположительно природный характер. По-видимому, разбалансировка онтогенеза гольяна в каждом конкретном случае вызвана разными причинами.

Для ответа на вопрос о причинах повышения дисперсии ФА, отмеченной в столь разных водотоках, проанализируем отдельные компоненты, ее составляющие. Показатель дисперсии ФА имеет сложную структуру: o2d=2o2*(1-r), где o2d - дисперсия флуктуирующей асимметрии признака; о2 - обычная фенотипическая дисперсия; г - коэффициент двусторонней корреляции [12]. Использование составляющих показателя o2d позволило выявить различный уровень связи числа лучей в левых и правых грудных плавниках рыб из рек Колва и Вычегда, хотя данные выборки характеризуются близкими значениями общей фенотипической дисперсии по данному признаку (рис. 2а). Иными словами, при сохранении высокой гетерогенности в популяции гольяна из р. Колвы снижается сбалансированность процесса формирования лучей в грудных плавниках на разных сторонах тела, что в свою очередь может являться следствием антропогенного загрязнения данного водотока. На этой же диаграмме (рис. 2а) выборки гольяна из ручьев, впадающих в р. Кожва (бассейн р. Печоры), располагаются довольно близко, занимая ее нижний левый угол.

1 -|

r

0.8 -

0.6 -

а

р. Айюва * р. Кожва

♦ р. Улчекш^ ♦ ♦ 4р. Гаревка

♦р. Човью Б.Макариха р. Хальмерью 4 р. Вычегда

♦ р. Кременьель

♦ р. Кырнышъель

♦ р. Колва

0.4 Н--------------1-------------1--------------г

0.4 0.6 0.8 1

1.2

1.4

О

2

1.6

0.8

Г

0.6 -

0.4 -

♦ р. Айюва ♦ р. Улчекша

р. Човью

р. Кырнышъель4 р. Кременьель

0.2 -

б

♦

р. Вычегда ♦ р. Кожва

♦

р. Колва ♦ р. Хальмерью

♦ Б.Макариха

0 н-----------1----------1—

0.06 0.08 0.1

О

2

0.12 0.14 0.16 0.18 0.2

Рис. 2. Величины составляющих показателя дисперсии ФА числа лучей в грудных (а) и брюшных (б) плавниках гольяна исследованных водотоков

Такое расположение точек свидетельствует не только о малой дисперсии признака, характерного для небольших однородных группировок, но и о низком уровне связи между формирующимися симметричными структурами, вызванным наличием возмущающего фактора. Отметим, что если в случае гольяна из р. Б. Кременьель отклонения от симметричного состояния (его плавников) могут объясняться значительным антропогенным загрязнением водотока в результате деятельности буровой (в 2006 г.), то состояние р. Кырнышель на тот период было близко к естественному (А.Б. Захаров, устное сообщение). Это позволяет предположить, что либо морфогенез грудных плавников у гольяна слабо чувствителен к изменению химического состава воды, либо к моменту сбора материала (август 2010 г.) в р. Кырнышель уже происходило поступление поллютантов.

Отображение в системе координат о2 - г данных по асимметрии брюшных плавников (рис. 1б) позволяет отметить, что повышение уровня асимметрии этого признака в северных водоемах, отмеченное ранее, происходит за счет снижения скоррелированности (г) закладки числа лучей в брюшных плавниках на разных сторонах тела (средовое воздействие). Иными словами, внешняя среда неодинаково влияет на формирование разных морфологических структур у исследованного вида рыб.

Использование показателя ранговой корреляции позволяет проанализировать взаимосвязь использованных индексов асимметрии между собой, а также проследить влияние на них основных характеристик среды обитания. На итоговой диаграмме (рис. 3) видно, что на величину дисперсии асимметрии числа лучей в брюшных плавниках гольяна оказывает воздействие географическое положение водотока (связь положительна), а точнее температурные условия, в которых протекает онтогенез (отрицательна связь со среднегодовой температурой, суммой температур за период с температурой выше 50 и 100С, числом дней в году с температурой выше 50 и 100С и испарением с поверхности суши).

Связь коэффициента двусторонней корреляции числа лучей в брюшных плавниках (rV) с перечисленными климатическими показателями практически «зеркальна». Другую взаимоскоррелированную группу составляют интегральные показатели асимметрии (ЧАП/П и ВАШИ) и общие фенотипические дисперсии числа лучей в плавниках. ЧАП/П и ВАШИ коррелируют с o2d числа лучей в грудных плавниках, а ВАП/П - с географическим положением водоема и основными климатическими факторами. Подобное возрастание уровня асимметрии при продвижении к краям ареала, отмеченное у ряда организмов, хорошо согласуется с результатами, полученными в ходе экспериментов по инкубации яиц в неоптимальных температурных условиях [7]. Таким образом, для адекватного использования показателей асимметрии для оценки состояния водоема требуется калибровка данного метода с учетом географической изменчивости стабильности онтогенеза.

Несколько неожиданным оказалось отсутствие четкой связи показателей асимметрии с классом загрязненности воды. Последнее может быть связано как с относительно невысоким уровнем загрязнения исследованных водоемов (наибольший класс загрязненности - III Б), так и особенностями биологии гольяна.

Рис. 3. Коррелятивные связи между показателями асимметрии и некоторыми характеристиками среды обитания

Примечание. На схеме отмечены коррелятивные связи, достоверные при p<0.05. Сплошной линией обозначены положительные связи, пунктиром - отрицательные.

Известно, что нерест гольяна происходит на быстротекущих участках небольших рек в условиях, когда загрязняющие вещества сносятся течением, а приток большого количества поллютантов, скорее всего, приведет к гибели отложенной икры. Кроме того, короткий жизненный цикл гольяна может способствовать быстрой адаптации этого вида рыб к определенному характеру загрязнения.

Заключение

Таким образом, в ходе проведенного анализа показано, что интегральные показатели асимметрии числа лучей в парных плавниках гольяна исследованных водоемов свидетельствуют о незначительных нарушениях среды, в которой протекает его онтогенез; морфогенез разных структур характеризуется неодинаковой чувствительностью к воздействию средовых факторов; повышение дисперсии асимметрии обусловлено, как правило, снижением уровня двусторонней связи признака.

При использовании показателей асимметрии в качестве индикатора состояния среды обитания необходимо принимать во внимание зависимость

ВАП/П и o2d числа лучей в брюшных плавниках от географического положения водотока (и климатических условий), сложную структуру самого показателя a2d, а также учитывать особенности биологии используемого тест-объекта.

1. Атлас пресноводных рыб России : В 2 т. / под ред. Ю.С. Решетникова. М.: Наука, 2002. Т.1. 379 с.

2. Гилева Э.А., Нохрин Д.Ю. Флуктуирующая асимметрия краниометрических признаков у восточноевропейской полевки из зоны радиационного неблагополучия // Экология. 2001. № 1. С. 44-49.

3. Гилева Э.А., Ялковская Л.Э., Бородин А.В., Зыков С.В., Кшнясев И.А. Флуктуирующая асимметрия краниометрических признаков у грызунов (Mammalia: Rodentia): межвидовые и межпопуляционные сравнения // Журнал общей биологии. 2007. Т. 68, № 3. С. 221-230.

4. О состоянии окружающей среды Республики Коми в 2011 году : государственный доклад / Министерство природных ресурсов и охраны окружающей среды Республики Коми, ГБУ РК «ТФИ РК». Сыктывкар, 2012. 188 с.

5. Захаров А.Б., Шубин Ю.П., Лоскутова О.А., Фефилова Е.Б. Экологическая эффективность мероприятий по механической очистке водотоков при аварийных разливах нефти // Водные организмы в естественных и трансформированных экосистемах Европейского Северо-Востока. Сыктывкар, 2002. С. 84-89 (Труды Коми научного центра УрО РАН. 170).

6. Захаров В.М, Крысанов Е.Ю. Последствия Чернобыльской катастрофы: здоровье среды. М.: Центр экологической политики России, 1996. 170 с.

7. Захаров В.М. Асимметрия животных (популяционно-фенетический подход). М.: Наука, 1987. 215 с.

8. Захаров В.М. Онтогенез и популяция (стабильность развития и популяционная изменчивость) // Экология. 2001. № 3. С. 177-191.

9. Захаров В.М., Баранов А.С., Борисов В.И., Валецкий А.В., Кряжева Н.Г.,

Чистякова Е.К., Чубинишвили А.Т. Здоровье среды: методика оценки. Центр

экологической политики России, Центр здоровья среды. М., 2000. 68 с.

10. Игнатьева Л.Е., Лысенков Е.В., Спиридонов С.Н. Влияние техногенных загрязнителей среды на стабильность индивидуального развития большой синицы (Parus major) // Известия Самарского научного центра РАН. 2012. Т. 14, № 1. С. 168-171.

11. Казакова Д.Д. Асимметрия парных структур обыкновенного гольяна некоторых водотоков бассейнов рек Печора и Вычегда // Биологические ресурсы Белого моря и внутренних водоемов Европейского Севера : материалы XXVIII междунар. конференции. Петрозаводск: КарНЦ РАН, 2009. С. 244-247.

12. Кожара А.В. Структура показателя флуктуирующей асимметрии c2d и его пригодность для популяционных исследований // Биологические науки. 1985. № 6. С. 100-104.

13. Пустовойт С.П. Анализ взаимосвязи гетерозиготности и величины флуктуирующей асимметрии горбуши (Oncorhynchus gorbuscha) // Вестник ВОГиС. 2010. Т.14, № 3. С. 530-536.

14. Плохинский Н.А. Биометрия. М. : Изд. МГУ, 1970. 367 с.

15. Романов Н.С., Ковалев М.Ю. Флуктуирующая асимметрия серебряного карася Carassius auratus gibelio (Cyprinidae) // Вопросы ихтиологии. 2004. Т. 44. № 1. С. 109-117.

16. Чеботарева Ю.В., Изюмов Ю.Г. Морфологическая изменчивость, флуктуирующая асимметрия и частота микроядер в эритроцитах периферической крови у серебряного карася Carassius auratus gibelio из пруда-отстойника бытовых стоков // Вопросы ихтиологии. 2001. Т. 41. № 2. С. 283-285.

17. Чубанишвили А.Т. Гомеостаз развития в популяциях озерной лягушки (Rana ridibunda Pall.), обитающих в условиях химического загрязнения в районе средней Волги // Экология. 1998. № 1. С. 71-74.

18. Якубовский М. Методы выявления и окраски системы каналов в боковой линии и костных образований у рыб in toto // Зоологический журнал. 1970. Т. 49. № 9. С. 1398-1402.