Научная статья на тему 'Флориген как универсальный дистанционный сигнал времени зацветания растений: от концепции до химической идентификации'

Флориген как универсальный дистанционный сигнал времени зацветания растений: от концепции до химической идентификации Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

CC BY
1153
181
i Надоели баннеры? Вы всегда можете отключить рекламу.
Ключевые слова
ФЛОРИГЕН / ФОТОПЕРИОДИЗМ / РЕГУЛЯЦИЯ ЦВЕТЕНИЯ / ДИСТАНЦИОННЫЕ СИГНАЛЫ ЦВЕТЕНИЯ / ГЕНЫ СО / ЦВЕТЕНИЕ / FT / HD3A / FLORIGEN / PHOTOPERIODISM / THE REGULATION OF FLOWERING / REMOTE SIGNALS OF FLOWERING / GENES CO / FLOWERING

Аннотация научной статьи по биологическим наукам, автор научной работы — Смашевский Николай Дмитриевич

В обзорной статье раскрываются пути изучения флоригена от выдвинутой М.Х Чайлахяном концепции флоригена как гормонального фактора цветения растений разных фотопериодических групп и 70 летний период его поиска, изучения и идентификации учеными разных стран, как реального химического соединения белковой природы с молекулярной массой 23 кД. Показаны хронология установления генетических локусов, воспринимающих в листьях световой фотопериод и образование флоригена, его транспорт, как дистанционного сигнала цветения от листьев в стеблевую апикальную меристему, универсальность его для индукции зацветания различных растений, схема взаимодействия с генами меристемы, переводящего в ней вегетативную программу на генеративную, вызывая эвокацию цветения.

i Надоели баннеры? Вы всегда можете отключить рекламу.

Похожие темы научных работ по биологическим наукам , автор научной работы — Смашевский Николай Дмитриевич

iНе можете найти то, что вам нужно? Попробуйте сервис подбора литературы.
i Надоели баннеры? Вы всегда можете отключить рекламу.

FLORIGEN AS A UNIVERSAL REMOTE FLORIGEN SIGNAL TIME FLOWERING OF PLANTS: FROM CONCEPT TO CHEMICAL IDENTIFICATION

In a review article, the ways of studying florigena by M.H Chaylahyanom launched the concept of a hormonal factor florigen flowering plants of different photoperiodic groups and 70 years during his search, examination and identification of scientists from different countries, as a real chemical compounds of protein nature with a molecular mass of 23 kDa. Showing the chronology of the establishment of genetic loci, which receive light photoperiod in the leaves and the formation of florigen, its transport, as a remote signal from the leaves of flowering at the stem apical meristem, its versatility for the induction of flowering of different plants, the scheme of interaction with the meristem genes, transforming it into the vegetative program in the generative, causing evocation of flowering.

Текст научной работы на тему «Флориген как универсальный дистанционный сигнал времени зацветания растений: от концепции до химической идентификации»

АСТРАХАНСКИЙ ВЕСТНИК ЭКОЛОГИЧЕСКОГО ОБРАЗОВАНИЯ

№ 1 (19) 2012. с. 107-116.

УДК 581.14.001

К 110-летию со дня рождения зеамечатального российского физиолога растений академика М.Х.Чайлахяна

ФЛОРИГЕН КАК УНИВЕРСАЛЬНЫЙ ДИСТАНЦИОННЫЙ СИГНАЛ ВРЕМЕНИ ЗАЦВЕТАНИЯ РАСТЕНИЙ: ОТ КОНЦЕПЦИИ ДО ХИМИЧЕСКОЙ ИДЕНТИФИКАЦИИ

Николай Дмитриевич Смашевский Астраханский государственный университет

Smashevsky@yandex.ru

Ключевые слова: флориген, фотопериодизм, регуляция цветения, дистанционные сигналы цветения, гены СО, FT, Hd3a, цветение,

В обзорной статье раскрываются пути изучения флоригена от выдвинутой М.Х Чайлахяном концепции флоригена как гормонального фактора цветения растений разных фотопериодических групп и 70 летний период его поиска, изучения и идентификации учеными разных стран, как реального химического соединения белковой природы с молекулярной массой 23 кД. Показаны хронология установления генетических локусов, воспринимающих в листьях световой фотопериод и образование флоригена, его транспорт, как дистанционного сигнала цветения от листьев в стеблевую апикальную меристему, универсальность его для индукции зацветания различных растений, схема взаимодействия с генами меристемы, переводящего в ней вегетативную программу на генеративную, вызывая эвокацию цветения.

FLORIGEN AS A UNIVERSAL REMOTE FLORIGEN SIGNAL TIME FLOWERING OF PLANTS: FROM CONCEPT TO CHEMICAL IDENTIFICATION

Nikolay D. Smashevsky Astrakhan State University

Smashevsky@yandex.ru

Keywords: florigen, photoperiodism, the regulation of flowering, remote signals of flowering, genes CO, FT, Hd3a, flowering.

In a review article, the ways of studying florigena by M.H Chaylahyanom launched the concept of a hormonal factor florigen flowering plants of different photoperiodic groups and 70 years during his search, examination and identification of scientists from different countries, as a real chemical compounds ofprotein nature with a molecular mass of 23 kDa. Showing the chronology of the establishment of genetic loci, which receive light photoperiod in the leaves and the formation offlorigen, its transport, as a remote signal from the leaves offlowering at the stem apical meristem, its versatility for the induction offlowering of different plants, the scheme of interaction with the meristem genes, transforming it into the vegetative program in the generative, causing evocation of flowering.

КОНЦЕПЦИЯ ФЛОРИГЕНА, РАЗРАБОТАННАЯ М. Х. ЧАЙЛАХЯНОМ,

КАК ГОРМОНА ЦВЕТЕНИЯ

В 1920 году Гарнер и Аллард [21] открыли явление фотопериодизма, т.е. различную реакцию растений на соотношение длины дня и ночи при зацветании. По характеру фотопериода растения были разделены на длиннодневные растения (ДДР), зацветающие на длинном дне, и короткодневные растения (КДР), зацветающие на коротком дне. Российский ученый М.Х. Чайлахян выдвинул гипотезу о существовании вещества, стимулирующего цветение растений, образуемого в листьях в условиях разного фотопериода [8]. Окончательно стройное представление о существовании конкретного вещества, стимулирующего цветение растений, образуемого в листьях в условиях разного фотопериода, перетекаемого в верхушечную меристему стеблей, было сформулировано М.Х. Чайлахяном в теории гормональной регуляции цветения высших растений более 70 лет тому назад [7, 9, 10].Этот гипотетический стимул цветения М.Х Чайлахян назвал флоригеном (flores - цветок, genesis - рождение). Используя метод прививок с растениями разных видов и различных фотопериодических типов реакций КДР и ДДР, он убедительно доказал заменяемость флоригена между различными типами реакций. По теории М.Х

Чайлахяна для цветения любых растений необходимо образование флоригена. У КДР флориген образуется на коротком дне, у ДДР - на длинном дне, а у нейтральных растений (НР) - флориген образуется постоянно, независимо от длины дня. Концепция флоригена предусматривала его универсальность для растений. Но как химическое соединение он был неуловим, о его присутствии судили по физиологической реакции растений, и он оставался физиологической гипотезой, а не химическим образованием.

В конце 1950 года, когда был открыт гормон гиббереллин, М.Х. Чайлахян исследовал его влияние на цветение растений и обнаружил, что гиббереллин у рудбекии, арабидопсиса и салата-латука и других ДДР ускоряет образование цветков даже на коротком дне, а также к нему были чувствительны КДДР (коротко длиннодневное растение) коланхое. И как оказалось гиббереллин в ряде случаев мог заменять длинный день и его уровень в листьях на длинном дне был значительно выше, чем на коротком. В то же время гиббереллин у КДР в условиях длинного дня не вызывал цветения. Он предложил рассматривать флориген, состоящим из двух компонентов: фитогормона гиббереллина и гипотетического антезина. Для цветения растений необходимо одновременное присутствие обоих компонентов. У нейтральных растений (НР) и гиббереллин, и антезин, синтезируются конститутивно, у ДДР антезин все время присутствует, т.к он образуется на коротком дне (в условиях длинной ночи), а уровень гиббереллина повышается на длинном дне, на свету и наступает цветение. У КД растений, наоборот, гиббереллина всегда достаточно для цветения, а антезин синтезируется только в условиях короткого дня и определенной продолжительности ночи. И как показали опыты, прерывание ночи на несколько минут, задерживает цветение. Из-за того, что антезин не поддавался ни биохимическому, ни химическому обнаружению, да и гиббереллин, как оказалось, не играет такую универсальную роль стимулятора цветения, это ставило концепцию флоригена гормональной теории М.Х. Чайлахяна в тупик. Этому способствовали такие факты, когда при цветении ДД сурепки, решающим оказалось накопление на длинном дне не гиббереллина, а ауксина, или такой факт, когда ДД растения озимые и двулетники (пшеница, колокольчик средний) не зацветали при обработке гиббереллином. И целый ряд исследователей отвергали теорию флоригена и, до недавнего времени, объясняли индукцию цветения растений благоприятными изменениями соотношения известных фитогормонов и метаболитов [15,16]. К тому же у растений было выявлено большое количество различных гормонов, но среди них флориген не был обнаружен и, будучи отнесенным М.Х. Чайлахяном к гормону цветения, он оставался гипотетическим веществом.

И, тем не менее, гормональная теория М.Х Чайлахяна, основанная на концепции флоригена, дала большой толчок к широкому изучению в ведущих лабораториях и университетах мира индукции цветения растений, поиска и идентификации индуктивного сигнала, не только на физиологической основе, но и молекулярно-генетическими методами. И эти коллективные усилия оправдали надежды. В начале 21 века сделан большой прорыв в доказательстве существования флоригена, установления его химической природы и универсальность как индуктора времени зацветания растений в ответ на изменение фотопериода. В связи с тем, что в настоящее время гиббереллину отведена самостоятельная роль в процессе цветения растений, то основной компонент флоригена М.Х Чайлахяна антезин, общепризнан тождественным флоригену. Поэтому в обзоре будет использован только термин флориген.

В данном обзоре рассматриваются результаты 70-летнего периода поиска, изучения, химической идентификации и механизма действия флоригена, как дистанционного сигнала времени зацветания растений.

МОЛЕКУЛЯРНО-ГЕНЕТИЧЕСКОЕ ИЗУЧЕНИЯ ФЛОРИГЕНА

Практика показала, что успех раскрытия механизма регуляции функционально-биохимических процессов часто достигался через установление вначале генетического локуса, ответственного за проявление определенного признака и только затем вопрос разрешался через экспрессию этого генного локуса обнаружением белка-фермента, катализирующего определенный тип реакций и его природы. Последний путь оказался решающим и для обнаружения и идентификации химической природы индуктора цветения, природа которого была установлена молекулярно-генетическими методами. Ошибки и неудачи в поиске флоригена заключались именно в том, что пытались найти стимулятор цветения как низкомолекулярное соединение, подобного фитогормону гиббереллину.

Время цветения растений должно гарантировать им непременное формирование семян в наиболее благоприятный период. А это значит, что цветение должно быть приурочено к соответствующим, наиболее благоприятным для этого, условиям среды. Классические физиологические эксперименты продемонстрировали, что в умеренной зоне экологические факторы, такие как сезонные изменения фотопериода, температура, осадки и стадия развития самих растений, являются важными факторами, влияющими на переход растений к цветению [23]. Рост и развитие растений являются этапами развертывания генетической программы, реализуемой в онтогенезе в соответствии с требованиями к условиям среды, закрепленными у них генетически. Поэтому время цветения растений также запрограммировано и не является случайным процессом, вызванным только внешними условиями. Клетки органов растений должны быть компетентными к восприятию сигналов внешней среды, и в данном случае к переходу от вегетативного роста с образованием листьев, к генеративному - образованию репродуктивных

органов, цветков. Поэтому оно может происходить, только на молекулярно-генетическом уровне, а внешние факторы являются условиями для своевременной экспрессии генов, кодирующих специфические морфогенетические белки, участвующие в катализе определенных этапов роста и развития. Это связано с генами времени, контролирующих транскрипцию генов цветения через внутреннее циркадное время суточного цикла растения. Такой подход в изучении флоригена, как индуктивного сигнала цветения, и привел к успеху раскрытия механизма важнейшего биологического процесса растений - цветения.

Как это было? Для изучения флоригена в основном было использовано растение Arabidopsis thaliana, весьма удобное для генетических исследований. Это растение имеет мутанты, отличающиеся разнообразием типов фотопериодических реакций. Поэтому оно дает большие возможности для изучения молекулярно -генетических процессов зацветания растений различных фотопериодов. Изучение взаимоотношений между генами цветения, расположенными в различных локусах, привело к установлению 4-х путей, ответственных в индукции цветения: 1) фотопериодический путь, 2) путь, связанный с яровизацией (действие низких температур (vernalization), 3) автономный, возрастной, зависящий от развития листьев (leaf number), 4) гиббереллиновый путь, ответ цветением на действие гиббереллина (GA) [19; 40]. Эти представления были сформулированы ещё М.Х. Чайлахяном в автономном и индуцированном механизмах регуляции цветения [11] как механизмы, которые выработались в конкретных экологических условиях у растений разных фотопериодических типов. Им было определено, что индуцированный механизм регуляции цветения связан с действием фотопериода и температуры, а автономный механизм у нейтральных растений - под влиянием внутренних возрастных изменений. На конечном этапе индукции цветения, когда все пути сходятся, цветение является результатом их интегрального действия [19]. Какова же роль каждого пути в контроле времени цветения, связанная с образованием и действием флоригена?

Фотопериодический путь является основным в генетическом контроле цветения, основанного на образовании собственно флоригена. Флориген образуется только в условиях определенного фотопериода, но его образование подготовлено прежде другими путями, без которых его образование невозможно. Фотопериодический путь является интегрирующим всех других путей в единый процесс подготовки и реализации индукции цветения растений.

Анализ фотопериодического пути показал, что он связан непосредственно с двумя генетическими центрами, функционирующими при длиннодневном индуцировании цветения Arabidopsis генным локусом CONSTANS (CO) и локусом цветения FLOVERING LOCUS T (FT). На длинном дне активируется экспрессия гена CO, который кодирует образование ядерного белка, как ответ на длинный день, который в свою очередь индуцирует транскрипцию гена FT. Так как экспрессия любого гена связана с образованием мРНК, кодирующей образование специфического белка, то совершенно реально предположение Ана с сотрудниками [14], что белок генного локуса FT может быть мобильным сигналом, или он контролирует синтез вещества, который вызывает цветение. Это предположение стало воплощаться в жизнь, начиная с 2005 года, когда исследования, на этой основе были направлены на поиск конкретного органического вещества - флоригена.

Следующий путь, путь яровизации. Физиологические эксперименты показали, что яровизация является стимулом цветения при длительном воздействии низких температур, действие которого проявляется в стеблевой апикальной меристеме (САМ). Он была определен как следствие регуляторного влияния на зацветание озимых растений. В природе растения Arabidipsis представлены как озимой формой, так и яровой, которые отличаются, соответственно наличием у них аллельных генов FLOWERING LOCUS C (FLC) и FRIGIDA (FRI) [42], контролирующих зацветание озимых форм после яровизации. У озимой формы Arabidopsis главным ответом на воздействие низких температур является снижение количества мРНК, связанной с кодированием транскрипционного фактора локуса цветения FLC, который является репрессором цветения. FLC подавляет экспрессию гена FLOWERING LOCUS T (FT) и SUPPRESSOR OF CO OVEREXPRESSOR (SOC 1), ответственных непосредственно за цветение растений [35].

С помощью метода иммунопреципитации хроматина экспериментально было показано [38], что до яровизации FLC связывается напрямую с FT, что не позволяет формирование сигналов, которые могли бы активировать экспрессию SOC 1 в стеблевой апикальной меристеме (САМ). Кроме того FLC подавляет ответ на FT-зависимые сигналы, образующиеся в листьях. Ген VRN яровизации подавляет активность локуса FLC, как в листьях, так, так и в САМ. Следовательно, регуляция времени цветения определяется соотношением индукции цветения, например по фотопериодическому пути, и репрессии, осуществляемой FLC. Подавление активности FLC яровизацией, способствует усилению экспрессии FT, обеспечивающего переход растений к цветению. Таким образом, яровизация обеспечивает возможность листьям воспринимать фотопериод и образовывать фактор цветения и способность клеток САМ к восприятию этого сигнала цветения, поступающего из листьев. Поэтому у ряда растений цветение может наступать только после яровизации.

При изучении цветения арабидопсиса и других растений было обнаружено, что существует другой важный путь для сигнала времени зацветания. Впервые он был обнаружен у Arabidopsis при изучении цветения яровых мутантных форм, у которых при чувствительности к яровизации и фотопериоду, в отсутствии регуляторных температурных и длиннодневных сигналов, происходило зацветание [45]. Это происходит через внутренние процессы, получившие название автономного пути (leaf number), который

реализуется в период вегетации растений. Это очень важно для воспроизведения растений, так как даже если другие пути заблокированы, или нет подходящих условий окружающей среды для наступившего времени цветения, автономный путь решает эту задачу эндогенно.

Гены, включенные в автономный путь у Arabidopsis, представлены LD, FCA, FY, FPA, FVE, ELD и ELK, которые все участвую в подавлении экспрессии гена FLC (FLOWERING LOCUC C), ключевого гена, репрессирующего цветочную стеблевую апикальную меристему [38]. Белки, кодируемые этими генами, связываются с хроматином или мРНК на уровне трансляции. Это и является регуляцией запуска цветения в конкуренции между различными путями в активации или угнетении FLC. Когда пришло время цветения, сигналы от автономного пути приводят к снижению активности или количества FLC , и таким образом активируется экспрессия FT (FLOWERIN LOCUS T), ответственного непосредственно за цветение, и который подавляется в листьях геном FLC, когда растение находится в вегетативном росте. FT белок транспортируется от листьев к стеблевой апикальной меристеме через флоэму, где взаимодействует с FD, чья экспрессия также подавляется FLC, и включает в САМ гены цветочной меристемы ARI, CAL, SOC 1 и LFY, которые включают цветочную меристему САМ для формирования цветков.

Хотя репрессор FLC пока не был обнаружен в яровых формах люцерны М. trunatula и горохе, но семь генов автономного пути были найдены и успешно идентифицированы в М. tenucotula и горохе [25]. Поэтому установление функционального эквивалента FLC у бобовых может объяснить различие ответа на яровизацию, которое проявляется у яровых форм.

Рассмотрение установленного гиббереллинового пути в индукции цветения растений нельзя оставить без внимания, несмотря на то, что сложилось мнение среди исследователей, что он не относится к флоригену [50], но участие гиббереллина (ГА) в процессе цветения, несомненно. Уже тот факт, что гиббереллин выполняя многочисленные функции в регуляции физиологических и биохимических процессов в растении, через экспрессию определенных генов, несомненно, может осуществлять и экспрессию генных локусов, связанных с индукцией цветения. Под действием экзогенной обработки гибберелловой кислотой (ГК) зацветают травянистые растения и некоторые хвойные, и в то же время вызывается торможение цветения у многих видов древесных растений [37]. С другой стороны, ферменты, участвующие в биосинтезе гиббереллина можно найти по всему растению почти постоянно, поэтому вполне возможно, что его перемещение не может быть условием сигнала для начала цветения [18]. В то же время ГК способствует цветению растений длинного дня, в том числе и Arabidopsis путем активации экспрессии непосредственно ответственного за цветение гена SOC 1, в условиях короткого дня. ГК через экспрессию SOC1 оказывает влияние на повышение экспрессии гена идентичности цветковой меристемы LFY, который индуцирует цветковый морфогенез в стеблевой апикальной меристеме [43; 17]. Но ГК совершенно не влияет на регуляцию экспрессии гена FT, индуктора цветения [39], что указывает на разделение путей цветения вызванного ГК и FT [31].

Таким образом, у растений при переходе от вегетативного роста к репродукционному развитию, соответствующего их онтогенетическому этапу, происходят изменения физиологических и биохимических процессов, завершающихся образованием репродуктивных органов - цветков. Этот переход является результатом сложных взаимоотношений между эндогенными и экзогенными сигналами, которые после интеграции приводят к цветению [44].

Это является следствием приспособления растений к условиям произрастания в филогенезе и закрепленного в их геноме [34]. Генетические пути регуляции времени зацветания растений и являются наглядным примером образования общего для всех видов растений внутреннего сигнала цветения -флоригена. Так путь яровизации связан с действием длительного времени низких температур, фотопериодический путь обусловлен восприятием растением соотношения продолжительности суточного светового и темнового периодов и качества света, гиббереллиновый путь связан с необходимостью гибберелловой кислоты для формирования нормальной модели цветения, а в автономном пути главную роль играет внутренний фактор готовности растения к цветению, независимо от фотопериода и гиббереллина.

Таки образом, использование молекулярно-генетического подхода к изучению флоригена, показало, что ключевыми генными локусами для образования флоригена, гипотетического внутреннего дистанционного сигнала цветения, реализуемого своей функции в стеблевой апикальной меристеме общего для всех растений, являются генные локусы CO (CONSTANC) и FT (FLOWERING LOCUS T),

УНИВЕРСАЛЬНОСТЬ СОЧЕТАНИЯ ГЕННЫХ ЛОКУСОВ CO-FTВ ОБРАЗОВАНИИ ДИСТАНЦИОННОГО СИГНАЛА ЗАЦВЕТАНИЯ РАСТЕНИЙ

Как известно, гормональная теория М.Х Чайлахяна о флоригене, гипотетическом гормоне цветения растений состояла в том, что флориген синтезируется в листьях, как ответ на определенный фотопериод, и является универсальным сигналом, передаваемым в стеблевую апикальную меристему и индуцирующим зацветание КД, ДД и нейтральных (ДКД) и (КДД) растений. Результаты молекулярно-генетических исследований в настоящее время полностью подтвердили эти положения.

Как показал анализ, фотопериодический путь индуцирования зацветания Arabidorsis на длинном дне связан с экспрессией двух основных генов CONSTANS (CO) и FLORIGEN LOCUS T (FT). Причем

независимо от того, какой экологический сигнал воспринимается для индукции цветения, включение и регулирование экспрессии CO и FT в ответном пути цветения устойчиво сохраняется. Во всех случаях FT является единственным существенным фактором для начала цветения. В листьях CO кодирует цинк-белок, который в ответ на длинный день индуцирует транскрипцию FT и, как указывает Кардиальский с сотрудниками [32] FT является основным результатом экспрессии CO.

Из сказанного вытекает вывод, что сочетание генных локусов CO-FT является универсальным звеном в индукции цветения и у других растений разных фотопериодических групп. Действительно, из флоэмного экссудата стебля соцветия Brassica был выделен белок, продукт транскрипции FT [29]. У короткодневного риса (Oriza sativa) обнаружен ген Hd3a ортолог гену FT, который индуцировал зацветание риса [33] и предполагается, что его белок может быть флоригеном риса [46]. Повышение экспрессии Hd3a у риса происходит на коротком дне с определенной продолжительностью ночи, и прерывание ночи тормозит инициирование цветения [31]. Из этого следует, что фотопериодический путь цветения сохраняется, как для короткодневного Oriza, так и для длиннодневного Arabidоpsis, также и для других видов [24]. Таким образом, различие между КД и ДД растениями видимо находится в том, каким путем регулируются функции генов цветения, но как это происходит еще предстоит выяснить. Остается только полагать, конечно, что FT является универсальной системой передаваемой сигналы, которые требуются для цветения. Несмотря на то, что мало работ посвящено изучению фотопериодически нейтральных растений (НР), у которых цветение не контролируется фотопериодом, в работах с табаком (Nicotina tabacum) показано, что цветение НР также инициируется передаваемым сигналом, образованным FT, а для томатов ортолог FT идентифицирован как ген SINGLE-FLOWER TRUSS (SFT) [34]. Экспрессия генов FT табака (Nicotina tabacum) или SFT у нейтрального томата (Solanum licopersicum ) индуцировало цветение у обоих видах. В то же время, экспрессия SFT индуцирует цветение и у растений КД табака Maryland Mammoth и у ДД Arabidipsis на коротком дне. Доказательно и то, что флориген результат экспрессии SFT у привитых растений подвоя томата (донор) перемещался в привой (рецептор) к мутантному растению табака sft Maryland Mammoth и томатному мутанту uf, которые не могут зацветать при низкой радиации. SFT экспрессировался в листьях и его белок был локализован главным образом в клетках листа. Не ясно было, как происходит передвижение сигнала из листьев доноров к рецепторным стеблям, как это было предположено для томата, у которых флориген является сигналом, идущего от SFT [34].

Таким образом, несмотря на то, что могут быть различия между разными видами и типами фотопериодической реакции, всех объединяет то, что любой из них, или FT, или продукт FT, являются индуцирующим сигналом цветения, который является следствием экспрессии гена CO [33].

Довольно интересен установленный факт, что совершенно одинаков механизм индукции цветения флоригеном и у древесных растений. В отличие от травянистых растений цветение деревьев наступает только после длительного ювенильного периода, который может длиться много лет без перехода к цветению. Но у них также экспрессия FT является необходимым условием для зацветания. Смещение экспрессии ортолога FT у тополя (Populus spp) привело к раннему его зацветанию вследствие резкого сокращения ювенильной фазы [17]. Показано, что в ювенильный период Populus deltoides критический уровень экспрессии FT2 в необходимом количестве происходит перед цветением [26]. Кроме того, ДД индуцирует транскрипцию FT2 у зрелых деревьев и тесно связан с весенним цветением [38]. Экспрессия FT и его гомологов ускоряет начало цветения многих разновидностей растений, включая и тополь (Populus spp). Когда были привиты на подвой с индуцированным геном FT отростки, которые испытывали недостаток в FT, то цветение наблюдалось только у тех, которые были привиты на подвой с индуцированным FT, и что может быть использовано для ускорения зацветания и размножения тополя [52].

Эти результаты, полученные с древесными растениями, обеспечивают доказательство того, что система CO^FT для контроля цветения широко распространена и не ограничивается травянистыми растениями и является универсальной системой сигнального пути управления цветением разных видов растений, которую сформулировал ещё в 1-ой половине 20-го века М.Х Чайлахян в концепции флоригена, имеющего универсальный характер.

Об универсальности флоригена при фотопериодической реакции растений в индукции времени цветения могут служить факты и других явлений у растений, находящихся под фотопериодическим контролем, в связи с передачей сигнала на дальние расстояния. Таким примером служит клубнеобразование у картофеля (Solanum tuberosum) с короткодневным фотопериодом. Уникальными опытами того времени М.Х. Чайлахяном с сотрудниками [12] было показано, что когда различные виды табака прививали к бесклубневому картофелю (Solanum antigenum), то короткодневный табак Maryland Mammoth индуцировал клубнеобразование только на коротком дне, а длиннодневный N. Sylvestris только на ДД, а фотопериодически нейтральный Trapezont tobacco, и на коротком и длинном дне. Из этого следует, что только доноры флоригена могут индуцировать формирование клубней у Solanum antigenum.

Таким образом, как и цветение (образование генеративных органов), так и клубнеобразование (образование вегетативных органов размножения) находятся под контролем генов CO-FT, что еще раз свидетельствует об универсальности системы флоригена для различных видов растений в контроле времени образования репродуктивных органов, постулируемой М.Х Чайлахяном.

ПУТИ ПЕРЕДВИЖЕНИЕ СИГНАЛА ЦВЕТЕНИЯ ОТ ЛИСТЬЕВ К СТЕБЛЕВОЙ

МЕРИСТЕМЕ

До недавнего времени оставалась неразрешимой проблема, где и как, и в какой форме, сигналы цветения передвигаются и проникают из индуцированных фотопериодом листьев-доноров к акцепторам стеблевой меристемы. Целым рядом исследователей высказывалось мнение, что посредством экспрессии гена КТ образуется фактор необходимый для цветения, который перемещается в апикальную меристему [14; 27; 47]. Следовательно, считалось, что КТ мРНК является единственным существенным фактором кодирующим белок, и которые движутся из индуцированного фотопериодом листа к апикальной меристеме побега по флоэме, вызывая начало цветения [37]. Предполагалось, что КТ мРНК образуется в клетках спутницах, затем передвигается сквозь сито элементов флоэмы, чтобы индуцировать цветение. Но она при этом должна преодолеть и протофлоэму, которая примыкает к клеткам меристемы, а чтобы достичь апикальную часть цветочной меристемы, она должна пройти плазмодесмы клеток меристемы, что мало вероятно из-за её значительных размеров. Поэтому только белок способен перемещаться внутриклеточно и межклеточно в апикальной меристеме и инициировать начало цветения. Для этого его молекула должна быть способной, преодолеть расстояние из листьев до апикальной меристемы клетки сосудистых тканей, он должен быть в состоянии двигаться межклеточно по плазмодесмам, межклеточным каналам, которые имеют поры около 40 нм [28; 48] и только КТ белок может быть такой молекулой [29].

Действительно, из флоэмного экссудата стебля соцветия Brassica, как уже было отмечено, был выделен КТ белок. И чтобы однозначно доказать, что КТ белок является флоригеном и обнаружить его движение, или по крайней мере существование КТ белка во флоэме, были проведены исследования, используя в качестве модели системы КД растение тыквы (Cucurbita sp). Анализ флоэмного сока растений, выращенных в разных фотопериодических условиях показал, что КТЬ белки, а не мРНК играют важную роль в дальней сигнализации флоригена. Только КТЬ белок был обнаружен во флоэмном соке тыквы, собранного с растений, выросших в условиях КД, и он не был обнаружен в растениях, выросших на ДД [35]. Эти исследования показали, что КТЬ белок накапливается в соке флоэмы под действием фотопериода, что подтверждает мнение, что КТ белок передвигается в апикальную меристему и выступает в качестве флоригена.

КТ белок представляет собой небольшую молекулу не более 23 кД [30; 32], что ниже предельного размера плазмодесм клеток и сита ситовидных трубок, это и обеспечивает свободное перемещение его по флоэме и межклеточного транспорта в апикальной меристеме [28].

ИДЕНТИФИКАЦИЯ ФЛОРИГЕНА И МЕХАНИЗМ ПЕРЕДАЧИ СИГНАЛА ЦВЕТЕНИЯ ЦВЕТКОВОЙ МЕРИСТЕМЕ СТЕБЛЕВОГО АПЕКСА

Только в 2007 году было впервые официально заявлено, что установлена химическая природа флоригена. Независимо друг от друга ученые ряда стран - Швеции, Г ермании, Японии - заявили о том, что флориген это белок. Однако, к этому времени уже был накоплен в публикациях исследовательских центров большой экспериментальный материал, в которых флориген, хотя будучи еще не идентифицирован, предполагался, как белок.

Установление химической природы флоригена имеет драматическую историю, пройдя через сомнения, отрицания, признания и доказательство его существования, как реального универсального для растений органического соединения - белка. Тем не менее, даже в недавней обзорной работе [13] при ра^мотрении ключевой роли генетического локуса КЬС в регуляции времени зацветания у ЛтаЫйор818 совершенно не упомянут термин флориген.

Важнейший переломный поворот в исследовании флоригена выпадает на 2005-2007 г.г. Многочисленными работами на пяти видах растений (арабидопсис, рис, томат, тыква, табак) доказано, что флориген является мобильным белком [49; 51], проникающим в апикальную меристему стебля и вызывающим зацветание. Тщательные исследования доказали, что белок с молекулярным весом 23 кД выполняет необходимые функции флоригена. Гомологичные гены и белки были обнаружены у далеких от арабидопсиса видов растений: томатов, тыквы, риса. Это оказывает большую честь М.Х. Чайлахяну, который ещё 70 лет назад на основе своих опытов с межвидовыми прививками указывал, что флориген является универсальным комплексом, свойственным самым различным растениям. Это и в настоящее время для белка-флоригена показано на привитых трансгенных растениях томата и табака, у которых флориген передается через границу прививки и вызывает цветение мутантных растений. $КТ белки, синтезированные в томатах, могут пересекать границу прививок и вызывать цветение у короткодневного табака Marilan mamota. Эти результаты показали, что, по крайней мере, $КТ белок в томате, более вероятно, чем $КТ мРНК, выступает в качестве источника передаваемых сигналов, способствующих цветению. Сигнал, таким образом, перемещается через границу прививки от томата к табаку, вызывая цветение в последнем, и что таким сигналом является $КТ белок с молекулярным весов 23 кД.

Здесь уместно отметить, что первенство в установлении белковой природы флоригена может быть отнесено и М.Х. Чайлахяну. Он ещё в 1991 году с сотрудниками лаборатории физиологии роста и развития

ИФР им. К.А. Тимирязева АН СССР электрофоретическим методом разделял белки из листьев и стеблевых апексов рудбекии, выращиваемой на длинном дне, и обнаружили появление белка низкого молекулярного веса (около 27 кД), который отсутствовал на коротком дне. Такие факты к тому времени не были известны. М.Х. Чайлахан с группой исследователей был чрезвычайно близок к разгадке химической природы флоригена [5], но он не успел окончательно интерпретировать эти результаты в связи с уходом из жизни в том же 1991 году.

Однако стоит отметить, что именно работы М.Х. Чайлахяна и его сотрудников дали тот необходимый импульс исследованиям, которые и привели в конечном итоге к идентификации природы этого белкового фитогормона [1; 2; 3; 6]

Исследователи из Ботанического центра УМЕО Шведского университета сельскохозяйственных наук, работающие под руководством профессора Ове Нильсона (Ove Nilson), в 2005 году заявили о серьезном прорыве в понимании механизма работы системы, контролирующей период цветения растений. В статье, опубликованной в журнале Science, они показали, как маленькая белковая молекула, которая образуется в листе растения с помощью, находящегося в листе генного локуса FT, активируемого продолжительным солнечным светом, транспортируется к верхушке побега, где индуцирует генную программу, контролирующую образование цветков, т.е. выполняет функцию флоригена. Таким образом, эта публикация убедительно показала, что молекула белка, производимая геном FT, является флоригеном. Хотя шведские ученые обнаружили этот белок у растения Arabidopsis, они предположили, что эту концепцию можно приложить и к другим видам растений.

Совершенно одинаковое заключение, что флориген это белок, производимый геном FLOWERING LOCUS T (FT), сделали независимо друг от друга ещё две группы исследователей. Одна группа под руководством Джоржа Коуленда из института Макса Планка в Кёльне (Германия) и другая Колина Тернбулла из Лондонского имперского колледжа (Великобритания) [20]. Они, использовали «генетическое кодирование», соединив FT белок с флюоресцентным зеленым маркером (GFP) у Arabidopsis thaliana. Затем на это растение был привит мутантный стебель, в котором не хватало гена FT и неспособного, поэтому, зацвести самостоятельно. Ученые наблюдая, как светящийся FT белок зеленого цвета, переходит в мутантный стебель через границу прививки и индуцирует цветение [3; 4]. Используя подобную методику, группа исследователей под руководством профессора К. Симамото выявила гормон Hd3a, который вызывает цветение у риса. Для изучения локализации и функции Hd3a белка исследователи под руководством профессора К. Симамото маркировали его флюоресцирующим зеленым белком (GFP) и с помощью конфокальной лазерной сканирующей микроскопии был прослежен путь и локализация Hd3a:GFT [46]. На прекрасных цветных фотографиях четко было видно движение и распределение флюоресцирующего белка с сосудистых тканей листа, через ткани стволовой флоэмы к верхней части стебля, в узлах под меристемой через базальные клетки меристемы в клетки стеблевой апикальной меристеме, где он локализуется ограниченно в конусоподобной области стеблевой апикальной меристемы трансгенного риса. Они предположили и механизм, посредством которого ген FT вызывает образование цветочных почек. Ген FT на длинном дне экспрессируется в сосудисто-волокнистых пучках листьев с образованием FT белка (флоригена), который в клетках апикальной меристемы взаимодействует с транскрипционным фактором FD, который экспрессирует только в клетоках апикальной меристеме, и присутствует в ядрах этих клетках до фотопериодической индукции. Образованный белковый комплекс FT/FD переключает вегетативную программу апекса на генеративную, активируя ген идентичности цветковой меристемы AP1. Hd3a белок у КД риса полностью соответствует свойствам флоригена [46]. Эти группы подтвердили, что два белка, названные Hd3a белок у КДР риса, и FT белок у ДДР арабидопсиса, образуясь в листьях растений, затем транспортируются в кончики стебля, вызывая образование цветков.

На основе результатов исследования и идентификации флоригена, как продукта экспрессии генного локуса, можно представить упрощенную схему путей и взаимодействия генных локусов в фотопериодической индукции зацветания ДД и КД растений для FT ДД растений и Hd3a КД растений, в обобщенном виде на рис.1.

Рис. 1. Схема путей и взаимодействия генных локусов в фотопериодической индукции зацветания ДД и КД растений. Объяснение в тексте.

^ стимуляция, _|_ репрессия

Фотопериодический путь находится в листьях и включает в себя экспрессию гена FT с образованием белка-флоригена, передаваемого на дальнее расстояние по ситовидным трубкам флоэмы, в качестве сигнала цветения в апикальную меристему побегов. У ДДР, таких как Arabidopsis, он образуется в ответ на накопление СО белка на длинном дне в листьях. Затем он перемещается по ситовидным трубкам флоэмы листа и побега в апикальную меристему. У КДР, таких как рис, передаваемый стимул цветения (флориген) образуется в результате экспрессии генного локуса Hd3a, когда Hdl белок на коротком дне не образуется (правая сторона рисунка 1). Флориген как у КДР-, так и ДДР растений перемещается через флоэму в апикальную меристему. Флориген у обоих фотопериодических групп растений в меристеме взаимодействует с FD белком, экспрессирующимся только в апикальной меристеме, образуя белковый комплекс FT/FD, который активирует гены AP1 и SOC1, вызывающих экспрессию гена LFY. Гены LFY и AP1 инициируют экспрессию гомеозисных генов цветковой меристемы апекса. Этот механизм также запускается при участии автономного и яровизационного путей, действующих в апикальной меристеме, репрессируя ген FLC, который является репрессором локуса SOC1, вызывающего цветение. Здесь же действует и гиббереллин, также локализованный в меристеме и стимулирующий SOC1.

Таким образом, многолетний поиск гипотетического индуктора времени зацветания растений -флоригена - завершился успехом. Установлена белковая природа флоригена, имеющего молекулярную массу 23 кД, как универсального дистанционного сигнала времени зацветания растений, образуемого в листьях и переходящего по флоэмному симпласту в стеблевую апикальную меристему. В стеблевой апикальной меристеме флориген переключает вегетативную программу на генеративную, вызывая эвокацию цветения, соответствующую по времени оптимальному периоду репродуктивного процесса.

Так работа многих отечественных и зарубежных ученых по поиску и идентификации химической природы флоригена, длившаяся 70 лет, подошла к завершению, полностью подтвердив положения о флоригене, постулируемые М.Х Чайлахяном.

Автор выражает благодарность Г.А. Романову, зав. лаб. ИФР РАН, за критический просмотр

рукописи, ценные замечания и помощь в подготовке рукописи к печати.

Литература

1. Аксенова Н.П. Проблема роста и развития в работах академика М.Х. Чайлахяна (к столетию со дня рождения) ФР. 2002. т. 49. N° 4. С. 487-491.

2. Аксенова Н.П., Миляева Э.Л., Романов Г.А. Флориген обретает молекулярный облик. К 70 летию теории гормональной регуляции цветения» Ф.Р. 2006. Т.53. №3 . С. 449-454.

3. Аксенова Н.П., Константинова Т.Н. Флориген оказался белком, но исследования продолжаются / Бюллетень общества физиологов растений. Россия . 2007, вып. 16,с.85-86.

4. Кошкина Эльвира. Ботаники идентифицировали флориген. //24 апреля 2007. Компьюлента, наука и техника/биотехнология и медицина. http;//sciece. compulenta/ru/316222

5. Миляева Э.Л., Голяновская С.А., Аксенова Н.П., Чайлахян М.Х. Изменение состава белков в листьях

и стеблях апекса рудбекии двуцветной при переходе к цветению.// Докл. АН СССР, 1991, т. 316, №4,

C. 1017-1020.

6. Миляева Э.Л., Романов Г.Ф. Молекулярная генетика возвращается к основным положениям теории флоригена. Ф.Р. 2002. Т.49. №4. С. 492-499

7. 7.Чайлахян М.Х. Новые факты к обоснованию гормональной теории развития растений. //Докл. АН СССР, 1936, том 4 , C. 77-83

8. Чайлахян М.Х. О механизме фотопериодической реакции. ДАН СССР. 1936. Т.1. С. 85-93

9. Чайлахян М.Х. О гормональной теории развития растений // ДАН СССР. 1936.Т.3. С.443-447

10. .Чайлахян М.Х. Гормональная теория развития растений//М: Из-во АН СССР. 1937; 198 с.

11. Чайлахян М.Х. Автономный и индуциррванный механизмы регуляции цветения растений //Физиология растений.1975. Т.22. С.1265-1282

12. Чайлахян М.Х., Янина Л.И., Деваджян А.Г., Лотова Г.Н. Фотопериодизм и клубнеобразование в прививках табака на картофель. // Докл. АН СССР, 1981. Т. 257, №5. С.1156-1162.

13. Чжицян Янь, Давэй Лянь, Хен Лю, Гочан Чжень. FLC: Ключевой регулятор времени зацветания у Arabidopsis // Физиология растений, 2010, том. 52, №2, C.177-185.

14. An, H.L., Roussot, C., Suarez-Lopez, P., Vincent, C., Pineiro, M., Hepworth, S., Mouradov, A., Justin, S., Turnbull, C., and Coupland, G. Aukerman M.J., Lee L., Weigel D., Amasino R . // CONSTANS acts in the phloem to regulate a systemic signal that induces photoperiodic flowering of Arabidopsis. //Development, 2004, v.131, P..3615-3626

15. Bernier, G., Havelange, A., Houssa, C., Petitjean A ., Lejeune P. Blazquez M.A., Green R., Nilsson O., Sussman M.R., Weigel D. Physiological signals that induce flowering. //Plant Cell ,1993, v.. 5, P.1147-1155

16. Blazquez, M.A., Green, R., Nilsson, O.,Sussman M.R., Weigel D. Gibberellins promote flowering of Arabidopsis by activating the LEAFY promoter. Plant Cell, 1998, v.10, P.791-800.

17. Bohlenius H., Huang T., Charbonnel-Campaa L., Brunner A.M., Jansson S., Straunss S.H., Nilsson O. Physiological signals that induce flowering. //Plant Cell , 1993, v. 5, №3. P.1147-1155

18. Colosanti J., Sungeasan V. “Florigen anters the milequlea age: lind-distans signals thet Cause plant to flower/// Trends Biochem Sci. 2000 v.25 . P.236-240

19. Corbesier L., Coupland G. Photoperiodic flowering of Arabidopsis: Integrating genetic and physiological approaches to characterization of the floral stimulus. //Plant Cell Environ. (2005). v. 28, P.54-66

20. Corbesier Laurent, Vincent Coral, Jang Seonghoe, Fornara Fabio, Fan Qingzh, Searleain, Giakountis Antonis, Farrona Sara, Gissot Lione,Turnbull Colin, Coupland George. FT Protein Movement Contributes to LongDistance Signaling in Floral Induction of Arabidopsis //Science. 2007. V. 316, №5827. P. 1030-1033

21. Garner W.W., Allard H.A . Effect of the relative length of day and night and other factors of the environment on growth and reproduction in plants.// J. Agric. Res, (1920), v. 18, P.553-606.

22. .Giavalisco P., Kapitza K., Kolasa A., Buhtz A., Kehr J. Towards the proteome of Brassica napus phloem sap. //Proteomics, 2006, v. 6, P. 896-909

23. ^asstings M.N., Follet B.K. Towwards a molecular biological calendar.// J. Biol. Rhythms, 2001, v.16. P. 424-430

24. .Hayama R., Coupland G. The molecular basis of diversity in the photoperiodic flowering response of Arabidopsis and rice. //Plant Physiol, 2004, v. 135, P.677-684.

25. Hecht V., Foucher F., Ferrandiz C., Mocknight R., Navarro C., Vorin J,, et al. Cjnservation of Arabidopsis flowering genes in model legumes .//Plant Physiology/ 2005. 137 (4), P.1420-1434

26. Hsu C.Y., Liu Y., Luthe D.S., Yuceer C. Poplar FT2 shortens the juvenile phase and promotes seasonal flowering.// Plant Cell, 2006, v. 18, P.1846-1861.

27. Huang T., Bohlenius H., Eriksson S., Parcy F., Nilsson O. The mRNA of the Arabidopsis gene FT moves from leaf to shoot apex and induces flowering. //Science, 2005, v. 309, P.1694-1696.

28. Imlau A., TruernitT., Sauer N. Cell-to-sell and long-distansce trafficking of the green fluorescent protein in the

iНе можете найти то, что вам нужно? Попробуйте сервис подбора литературы.

phloem and symplastic untoading of the protein into sink tissue// Plant Cell, 1999, v.11. P. 309-322.

29. Jaeger K.E., Wigge P.A. FT protein acts as a long-range signal in Arabidopsis. //Curr. Biol,. 2007, v. 17,.P.

1050-1054.

30. .Kardailsky I., Shukla V.K., Ahn J.H., Dagenais N., Christensen S.K., Nguyen JT., Chory J.,Harrison M.J., Weigel D. Activation tagging of the floral inducer FT.// Science,1999, v. 286,. P.1962-1965

31. .King R.W., Moritz T., Evans L.T., Martin J., Andersen C.H., Blundell C., Kardailsky I., Chandler P.M. Regulation of flowering in the long-day grass Lolium temulentum by gibberellins and the FLOWERING LOCUS T gene. //Plant Physiol., 2006, v. 141, P.. 498-507.

32. Kobayashi Y., Kaya H., Goto K., Iwabuchi M. V., Araki T. A pair of related genes with antagonistic roles in mediating flowering signals. //Science,1999, v. 286, P.1960-1962

33. Kojima, S., Takahashi, Y., Kobayashi, Y., ., Monna L., Sasaki T., Yano M. Hd3a, a rice ortholog of the Arabidopsis FT gene, promotes transition to flowering downstream of Hd1 under short-day conditions. //Plant Cell Physiol.,2002, v. 43, P.1096-1105.

34. Lifschitz E., Eviastar. T., Rozman A., Shalit A., Goldshmidt A., Amsellem Z., Alvarez J.P., Eshed Y. The tomato FT ortholog triggers systemic signals that regulate growth and flowering and substitute for diverse environmental stimuli.// Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 2006, v. 103, P.6398-6403.

35. Lin M.K., Belanger H., Lee, Y.L., Varkonyi-Gasic E., Taoka K., Miura E. FLOWERING LOCUS T protein may act as the long-distance florigenic signal in the cucurbits. //Plant Cell.,2007, v. 19, P.488-506.

36. Lucas W.J., Yoo B.C., Kragler F. RNA as a long-distance macromolecule in plants. //Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 2001. v.2, P.849-857)

37. Luckwill L.C. Gormones and the productiviti of fruits trees. //Scientific Horticulture. 1980. P.60-68.

38. Michaels S.D. Flowering time regulatin produces mach fruit. // Current Opinion in Plant Biology. 2009.12 (1). P.75-80

39. Moon J., Suh S.S., Lee H., Choi K.R., Hong C.B., Paek N.C., Kim S.G., Lee I. The SOC1 MADS-box gene integrates vernalization and gibberellin signals for flowering in Arabidopsis. //Plant J., 2003), v. 35, P.613-623.

40. Mouradov A., Cremer F., Coupland G. Control of flowering time: Interacting pathways as a basis fo diversity.// Plant Cell. 2002. v. 4. P.111-130

41. Searle, I., He, Y., Turck, F., Vincent C, Fornara F, Krober S, Amasino RA, Coupland G. The transcription factor FLC confers a flowering response to vernalization by repressing meristem competence and systemic signaling in Arabidopsis./ /Genes Dev., 2006, v. 20, P.898-912.

42. .Sheldon C.C., Finnegan E.J., Rouse D.T., Tadege M., Bagnall D.J., Helliwell C.A., Peacock W.J., Dennis E.S. The Control of Flowering by Vernalization . //Curr. Opin. Plant Biol., 2000. v. 3, p. 418-422

43. Simpson G.G . The autonomous pathway : epigenetic and post-transcriptiona gene regulation in the contro of Arabidopsis flowering time. //Currant Opinion in Plfnt Biology. 2004. 7(5), 570-574

44. Schmid M., Uhlenhaut N.H., Godard Demar M., Bressan R., Weigel D., Lohmann J.U. Dissection of floral induction pathways using global expression analysis.// Development. 2003 .v.130 p.6001-6012.

45. Takada S., Goto K. TERMINAL FLOWER2, an Arabidopsis homolog of HETEROCHROMATIN PROTEIN1, counteracts the activation of FLOWERING LOCUS T by CONSTANS in the vascular tissues of leaves to regulate flowering time.// The Plant Cell, 2003, v. 15, P.2856-2865

46. Tamaki S., Matsuo S., Wong H.L., Yokoi S., Shimamoto K. Hd3a protein is a mobile flowering signal in rice// Science, 2007, v. 316. P.1033-3036.

47. Wigge P.A., Kim M.C., Jaeger K.E., Busch W., Schmid M., Lohmann J.U., Weigel D. //Integration of spatial and temporal information during floral induction in Arabidopsis. Science, 2005, 309, P.1056-1059]

48. Wu X., Weigel D., Wigge P.A.Signaling in plants by intercellular RNA and protein movement. //Genes. Dev.,2002, v. 16, P.151-158.

49. Yuejun Yang, John Klejnot, Xuhong Yu, Xuanming Liu and Chentao Lin. Florigen (II): it is a mobile protein. //Journal of Integrative Plant Biology, 2007. V. 49 . №12. P. 1665-1669,

50. Zeevaart J.A.D. Gibberellins and flowering. // The Biochemistry and Physiology of Gibberellins. 1983. V. 2.

A. Crozier, ed (New York: Praeger Scientific), P. 333..

51. Zeevaart Jan A.D. Florigen Coming of Age after 70 Year // Plant Cell, 2006, v.18. P.1783-1789

52. .Zhang H., Harry D.E., Ma C., Yuceer C., Hsu C.Y., Vikram V., Shevchenko O., Ethering-ton E., Strauss

S.H. Precocious flowering in trees: the FLOWERING LOCUS T gene as a research and breeding tool in Populus //Journal of Experimental Botany, 2010, v.61, n.10, P. 2549-2560.

i Надоели баннеры? Вы всегда можете отключить рекламу.