CC BY
25
ТЕХНОЛОГИИ
© Коллектив авторов, 2020
Электрокортикография у пострадавших с тяжелой черепно-мозговой травмой
М.В. Синкин1,2, А.Э. Талыпов1, О.О. Кордонская1,3, И.Г. Комольцев4,5, А.А. Солодов1,2, А.А. Гринь1,2, В.В. Крылов1,2
'ГБУЗ«Научно-исследовательский институт скорой помощи им. Н.В. Склифосовского Департамента здравоохранения г. Москвы», Москва, Россия; 2ФГБОУ ВО «Московский государственный медико-стоматологический университет им. А.И. Евдокимова», Москва, Россия; 3ФГБУ «Федеральный центр мозга и нейротехнологий» ФМБА России, Москва, Россия; 4ФГБУ «Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН», Москва, Россия; 5ГБУЗ «Научно-практический психоневрологический центр им. З.П. Соловьёва», Москва, Россия
Введение. Частота неблагоприятных исходов у пострадавших с тяжелой черепно-мозговой травмой (ЧМТ) превышает 25%. Осложняющие течение тяжелой ЧМТ эпилептические приступы и вазоспазм в отсутствие патогенетического лечения вызывают необратимое повреждение ткани мозга. Для их диагностики традиционно используют электроэнцефалографию (ЭЭГ) в режиме прикроватного мониторирования, однако её недостатком является низкое пространственное разрешение при записи с поверхности скальпа и большое количество артефактов, затрудняющих анализ данных.
Материалы и методы. Мы провели мониторирование электрокортикографии (ЭкоГ) с помощью субдуральных электродов, имплантированных во время операции по поводу ЧМТ в область травматического повреждения коры у 11 пациентов в остром периоде тяжелой ЧМТ. Одновременно всем пострадавшим проводили регистрацию скальповой ЭЭГ субдермальными игольчатыми электродами. Результаты. При анализе скальповой записи нарушения частоты и асимметричность колебаний были выявлены у всех больных, а спорадическая эпилептиформная активность и ритмичные и периодические паттерны — у 18% и 64% пострадавших соответственно. Анализ инвазив-ной ЭЭГ выявил спорадическую эпилептиформную активность у 27% пациентов, а ритмичные и периодические паттерны — у 91%, при этом у 3 пострадавших эпилептиформная активность регистрировалась исключительно по отведениям, расположенным субдурально. Суммарная доля пострадавших, у которых мы зарегистрировали клинико-электрографические признаки судорожного и бессудорожного эпилептического статуса с помощью ЭЭГ и ЭкоГ, составила 55%. У1 пациента с угнетением степени бодрствования до комы мы зарегистрировали косвенные электрографические признаки медленно распространяющейся деполяризации коры мозга, вслед за которой возник электрографический паттерн эпилептического статуса по ЭкоГ.
Выводы. Регистрация ЭкоГ во время проведения интенсивной терапии пострадавших с тяжелой ЧМТ повышает диагностические возможности метода, позволяя не только чаще и точнее регистрировать электрографические эпилептические приступы, но и выявлять косвенные признаки медленно распространяющейся деполяризации коры мозга с помощью стандартных усилителей ЭЭГ. Имплантация электродов во время операции по поводу ЧМТ безопасна и значимо не меняет тактику оперативного вмешательства.
Ключевые слова: черепно-мозговая травма; электроэнцефалография; ЭЭГ-мониторирование; электрокортикография; электрографические эпилептические приступы.
Источник финансирования. Авторы заявляют об отсутствии финансирования при проведении исследования. Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Адрес для корреспонденции: 129090 Москва, Большая Сухаревская пл., д. 3, стр. 1, ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского». E-mail: [email protected]. Синкин М.В.
Для цитирования: Синкин М.В., Талыпов А.Э., Кордонская О.О., Комольцев И.Г., Солодов А.А., Гринь А.А., Крылов В.В. Электрокортикография у пострадавших с тяжелой черепно-мозговой травмой. Анналы клинической и экспериментальной неврологии
DOI: 10.25692/ACEN.2020.3.9
Поступила 25.11.2019 / Принята в печать 27.04.2020
Electrocorticography in patients with severe traumatic brain injury
Mikhail V. Sinkin1,2, Alexander E. Talypov1, Olga O. Kordonskaya1,3, Ilya G. Komoltsev4,5, Alexander A. Solodov1,2,
Andrey A. Grin1,2, Vladimir V. Krylov1,2
1Sklifosofsky Research Institute of Emergency Care, Moscow, Russia; 2Moscow State University of Medicine and Dentistry, Moscow, Russia; 3Federal Center of Brain and Neurotechnology, Moscow, Russia; 4Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, Moscow, Russia; 5Z.P. Solovyov Scientific and Practical Psychoneurological Center, Moscow, Russia
Introduction. The frequency of adverse outcomes in patients with severe traumatic brain injury (TBI) exceeds 25%. Epileptic seizures and vasospasm, in the absence of pathogenetic treatment, cause irreversible brain damage and thus complicate the course of severe TBI. Bedside electroencephalography (EEG) is traditionally used to diagnose these conditions. However, its low spatial resolution when recording from the scalp and a large number of artefacts that make it challenging to analyse the data.
Materials and methods. Electrocorticography (ECoG) monitoring was performed using subdural electrodes implanted in the traumatic brain lesion during TBI surgery in 11 patients during the acute period of severe TBI. All patients were concurrently monitored using scalp EEG with subdermal needle electrodes. Results. Analysis of scalp recordings showed frequency disturbances and oscillation asymmetry in all patients, while sporadic epileptiform activity and rhythmic and periodic patterns were detected in 18% and 64% of subjects, respectively. Analysis of invasive EEG showed sporadic epileptiform activity in 27% ofpatients, while rhythmic and periodic patterns were present in 91%. Moreover, epileptiform activity was registered only by the subdural leads in 3 patients. The total percentage of subjects in whom we registered clinical and electrographic signs of convulsive and non-convulsive status epilepticus using EEG and ECoG was 55%. We found indirect EEG signs of slow-spreading cortical depolarization in one patient whose level of consciousness was coma, followed by an electrographic pattern of status epilepticus on ECoG.
Conclusion. ECoG recording, while patients with severe TBI are in the intensive care unit, increases the diagnostic capabilities of this method, allowing electrographic seizures to be recorded more often and more accurately, but also to detect indirect signs of slow-spreading cortical depolarization using standard EEG amplifiers. Electrode implantation during TBI surgery is safe and does not significantly change the surgical approach.
Keywords: traumatic brain injury; electroencephalography; EEG monitoring; electrocorticography; electrographic seizures. Acknowledgments. The study had no sponsorship.
Conflict of interest. The authors declare no apparent or potential conflicts of interest related to the publication of this article.
For correspondence: 129090, Russia, Moscow, Bolshaya Sukharevskaya Square, 3-1. Sklifosofsky Research Institute of Emergency Care.
E-mail: [email protected]. Sinkin M.V.
For citation: Sinkin M.V., Talypov A.E., Kordonskaya O.O., Komoltsev I.G., Solodov A.A., Grin A.A., Krylov V.V. [Electrocorticography in patients with severe traumatic brain injury]. Annals of clinical and experimental neurology 2020; 14(3): 66-76. (In Russ.)
DOI: 10.25692/ACEN.2020.3.9
Received 25.11.2019 / Accepted 27.04.2020
Введение
Черепно-мозговую травму (ЧМТ), которая является одним из наиболее распространенных видов повреждений, называют скрытой эпидемией XXI в. [1]. В общей структуре травматизма на долю ЧМТ приходится около 40%. Частота ЧМТ в России составляет 1,6-7,2 случая на 1000 населения, т.е. более 600 тыс. человек в год [2]. Среди 140 тыс. пациентов, ежегодно госпитализируемых в нейрохирургические отделения, пострадавшие с ЧМТ составляют 57%. Общая летальность при ЧМТ равна 1,5-3,5%, при тяжелых её формах — 15-25%, а при крайне тяжелых достигает 60%. Высокая частота инвалидизации (100-150 человек на 100 тыс. населения) делает ЧМТ социально и экономически значимой проблемой [3]. В Москве ежегодно госпитализируют около 15 тыс. пациентов с ЧМТ, хирургические вмешательства по поводу тяжелой ЧМТ проводят более чем у 2500 пострадавших. В России ежегодно проводят более 22 тыс. операций по поводу ЧМТ [4].
Одним из осложнений ЧМТ является развитие эпилептических приступов, в некоторых случаях переходящих в эпистатус, который вызывает нейрональное повреждение и ухудшает прогноз исходов лечения ЧМТ [5]. Среди всех пациентов с ЧМТ частота возникновения эпистатуса с соответствующими клиническими проявлениями составляет 22% [6]. Однако анализ длительного мониторирования электроэнцефалографии (ЭЭГ) показал, что частота бессудорожных эпиприступов среди всех пострадавших с тя-
желой и среднетяжёлой ЧМТ составляет 52%, а в 9-37% случаев он остается нераспознанным из-за отсутствия необходимой инструментальной диагностики [7-10]. В исследовании, проведенном на базе отделения неотложной нейрохирургии НИИ скорой помощи им. Н.В. Склифо-совского, было установлено, что бессудорожный эпистатус (БСЭС) развивается у 28% пострадавших в течение первых 7 сут после ЧМТ [11].
Особенностями регистрируемой с поверхности скальпа ЭЭГ, ограничивающими информативность этого метода, является её низкое пространственное разрешение и снижение амплитуды колебаний биоэлектрической активности мозга до 70% вследствие наличия мягких тканей и костей черепа между корой мозга и записывающими электродами [12]. Этого недостатка лишены инвазивные методы регистрации ЭЭГ. Методику записи ЭЭГ непосредственно с поверхности церебральной коры называют электрокортикографией (ЭкоГ). С ее помощью возможно точно оценивать функциональное состояние мозга, выявлять эпилептиформные графоэлементы и их устойчивые сочетания, не видимые по скальповым отведениям, уточнять локализацию патологической активности. Это объясняет широкое использование ЭкоГ в подготовке к хирургическому лечению фармакоре-зистентной эпилепсии. При неотложных состояниях, в том числе при ЧМТ и сосудистых заболеваниях мозга, ЭКоГ позволяет регистрировать медленно распространяющуюся деполяризацию коры (МРДК), которая может предшествовать развитию её вторичной ишемии [13].
Другим способом инвазивной регистрации биоэлектрической активности мозга является имплантация в полость черепа глубинных электродов, выполненных в виде тонкого цилиндра под контролем стереотаксической системы — стереоЭЭГ [14]. A.Waziri и соавт. исследовали функциональное состояние головного мозга пациентов с нетравматическим субарахноидальным и внутримозговым кровоизлиянием, ЧМТ и инфарктом мозга с помощью глубинного электрода, который устанавливали через один порт с датчиком внутричерепного давления (ВЧД) и выявили патологические изменения у 86% пострадавших [15].
Инвазивные методики ЭЭГ требуют проведения нейрохирургического вмешательства для установки электродов или формирования отдельного отверстия в черепе, поэтому проведение хирургического вмешательства у пострадавших с ЧМТ дает возможность проведения инвазивной ЭЭГ для оценки функционального состояния мозга без дополнительного вмешательства.
Мы впервые провели исследование функционального состояния коры головного мозга непосредственно в зоне травматического повреждения мозга с помощью субду-ральных электродов — полосок, которые имплантировали пострадавшим с ЧМТ во время операции по поводу травматических внутричерепных гематом.
Задачами нашего исследования было выявление частоты посттравматических эпилептических приступов и БСЭС, оценка встречаемости эпилептиформной активности и периодических паттернов в остром периоде ЧМТ по данным скальповой ЭЭГ и инвазивной ЭКоГ, а также сравнение эффективности этих двух методов в выявлении посттравматической патологической электрографической активности.
Материалы и методы_
После получения одобрения локального этического комитета (протокол № 2-18 от 25.06.2018 г.) мы провели регистрацию ЭкоГ у 11 пострадавших мужчин (средний возраст 34 года), оперированных по поводу ЧМТ в НИИ скорой помощи им. Н.В. Склифосовского в 2017-2019 гг. У 5 пострадавших были эпидуральные гематомы в сочетании с очагами ушиба мозга, у 3 — острые субдуральные гематомы, у 3 — очаги ушиба размозжения мозга. Объем эпидураль-ных гематом составлял 35-200 см3, субдуральных гематом — 30-100 см3, очагов ушиба мозга — 15-40 см3. Степень бодрствования пациентов перед регистрацией ЭЭГ составляла 12-6 баллов по шкале комы Глазго. Согласно российской классификации [3], у 10 (90%) человек диагностирована тяжелая ЧМТ. Декомпрессивная трепанация черепа была выполнена у 8 пострадавших, костно-пласти-ческая трепанация черепа — у 3. Мониторинг ВЧД провели у 5 пациентов.
Исходы травмы оценивали по шкале исходов Глазго. Неблагоприятный исход (смерть пострадавшего или развития вегетативного состояния) был у 4 (36%) пациентов. У 2 пострадавших был хороший исход лечения, у 5 — удовлетворительный (4 балла).
Для регистрации ЭкоГ использовали платиновые электроды-полоски с 4 или 6 контактами (Ad-Tech Medical Instruments Corporation IS04R-SP10X-000, TS06R-AP10X-0W6), которые обычно применяют для длительного-
B
Рис. 1. Установка электродов-полосок для регистрации ЭкоГ в суб-дуральное пространство (А) и вид экрана энцефалографа с одновременным отображением скальповых и инвазивных (обведены пунктирным прямоугольником) отведений (В)
Fig. 1. Placement of electrode strips for ECoG in the subdural space (A) and the encephalograph screen with simultaneous display of the scalp and invasive leads (marked by a dotted rectangle) (B)
инвазивного мониторирования ЭкоГ во время подготовки к хирургическому лечению фармакорезистеной эпилепсии. Сразу после эвакуации гематомы их устанавливали конвек-ситально на неповрежденный участок коры вдоль извилин, а при сопутствующем ушибе мозга — фронтальнее его очага. У 2 пострадавших было установлено по 2 электрода-полоски, один из которых размещали на основании височной доли мозга.
После имплантации электродов твердую мозговую оболочку ушивали, оставляя участок для их безопасного удаления. Контактную группу для соединения с усилителем сигнала выводили через контрапертуру, фиксируя её к поверхности кожи (рис. 1). Удаление электрода проводили через то же контрапертурное отверстие во время перевязки раны. Установка электродов в субдуральное пространство не требовала изменения хода оперативного лечения и расширения зоны резекции кости.
Мониторирование ЭЭГ и ЭкоГ начинали после перевода пациента в отделение нейрореанимации после окончания одного периода полувыведения препаратов, использованных для наркоза во время нейрохирургической операции. Для записи биоэлектрической активности мозга использовали
Локализация (термин 1) / Location (term 1):
• Генерализованные / Generalized
~ с лобным доминированием / frontally predominant ~ с затылочным доминированием / occipitally predominant ~ с центральным доминированием / centrally predominant
• Латерализованные / Lateralized ~ односторонние / unilateral
~ билатерально асимметричные / bilateral asymmetric
• Билатерально независимые / Bilateral independent ~ односторонние / unilateral
~ билатерально асимметричные / bilateral asymmetric
• Мультифокальные / Multifocal ~ односторонние / unilateral
~ билатерально асимметричные / bilateral asymmetric
Морфология (термин 2) / Morphology (term 2):
• Периодические разряды / Periodic discharges ~ + быстрая активность / fast activity
~ + ритмичная активность / rhythmic activity ~ + быстрая ритмичная активность / fast rhythmic activity
• Ритмичная б-активность / Rhythmic delta activity ~ + быстрая активность / fast activity
~ + заостренная / sharp
~ + быстрая и заострённая активность / fast and sharp activity
• Спайк-волна / Spike-and-wave
Основные модификаторы / Main modifiers:
• Встречаемость паттерна в записи / Pattern prevalence on the recording
• Длительность регистрации паттерна / Pattern duration on the recording
• Частота графоэлементов в паттерне / Frequency of the graphic elements in the pattern
• Фазы разряда (для периодических разрядов и спайк-волны) / Discharge phases (periodic discharges and spike-and-waves)
• Острота формы (для периодических разрядов и спайк-волны) / Sharpness (periodic discharges and spike-and-waves)
• Амплитуда (для периодических разрядов) / Amplitude (for periodic discharges)
• Полярность (для периодических разрядов и спайк-волны) / Polarity (for periodic discharges and spike-and-waves)
• Связь с внешней стимуляцией / Whether it is stimulus-induced
• Эволюция/флюктуация/статичность / Evolving/fluctuating/static
Малые модификаторы / Minor modifiers:
• «Квази» / Quasi-
• Развитие паттерна / Pattern development
• Трехфазная морфология (для периодических разрядов и ритмичной б-активности) / Triphasic morphology (for periodic discharges and rhythmic delta activity)
• Лобно-затылочный градиент / Fronto-occipital gradient
Рис. 2. Схема описания РПП ЭЭГ, рекомендованная Американским обществом клинической нейрофизиологии
Fig. 2. Process of describing rhythmic and periodic EEG patterns as recommended by the American Clinical Neurophysiology Society
усилители «Xltek Brain Monitor» («Natus Medical Incorporated») и «Nuevo» («Compumedics Limited») со стандартным программным обеспечением. Оба прибора были оснащены видеокамерой для синхронной регистрации спонтанных движений пациента и их дифференцировки от артефактов, вызванных манипуляциями медицинского персонала. Одновременно с регистрацией биоэлектрической активности от электрода, имплантированного на кору мозга, осуществляли запись с поверхности скальпа с помощью классических ча-шечковых или игольчатых электродов. Во всех случаях мо-ниторирование ЭкоГ продолжали не менее 1 сут. Средняя продолжительность составила 2278 мин. Суммарная длительность всех записей составила 25 060 мин.
Оценку как скальповой, так и инвазивной ЭЭГ проводили согласно классификации H. Luders и соавт. [16], а при выявлении ритмичных и периодических паттернов (РПП) применяли терминологию Американского общества клинической нейрофизиологии, схематично представленную на рис. 2 [17, 18]. Для диагностики БСЭС применяли Заль-цбургские критерии, объединяющие его клинические и электрографические признаки [19]. При анализе данных учитывали глубину седации, которую оценивали по шкале возбуждения-седации Ричмонда (RASS — Richmond Agitation-Sedation Scale)
Для сравнения групп умерших и выживших пациентов, а также групп пациентов с наличием или отсутствием признаков БСЭС использовали непараметрический тест Ман-на-Уитни; для бинарных признаков использовали двунаправленный точный тест Фишера.
Генерализованные тонико-клонические приступы в течение периода госпитализации были отмечены у 2 пациентов, однако непосредственно во время регистрации ЭЭГ и ЭкоГ их зарегистрировать не удалось.
Результаты_
Изменение фоновой активности на ЭЭГ в остром периоде ЧМТ
Нарушения биоэлектрической активности мозга были отмечены у всех пострадавших с ЧМТ, включенных в исследование (табл. 1). У большинства пациентов (55%) они были латерализованные и совпадали со стороной повреждения мозга. У остальных больных сторону нарушений биоэлектрической активности мозга было невозможно оценить из-за грубых общемозговых изменений. Умеренное или выраженное асимметричное замедление частоты фонового ритма являлось основным патологическим признаком на скальповой ЭЭГ У 8 (72%) больных за время мо-ниторирования основной затылочный ритм не был зарегистрирован, а доминирующая частота фоновой активности находилась в а-9- и 9-5-диапазоне у 36% и 54% пострадавших соответственно. В большинстве наблюдений (8 пациентов) за время регистрации скальповой ЭЭГ сохранялась вариативность биоэлектрической активности, при этом реактивность на внешнюю стимуляцию была отмечена лишь у 5 (46%) пациентов, а у 2 больных такое воздействие привело к появлению РПП.
Оценка амплитуды фона, непрерывность его регистрации и наличие паттернов 2-й фазы NREM-сна (non rapid eye movement — сон без быстрых движений глаз) считают информативными в прогнозировании исхода комы, развившейся вследствие как первичного, так и вторичного
Таблица 1. Характеристики пациентов, включенных в исследование Table 1. Characteristics of patients included in the study
Шкала
... r r Клиника
n Шкала комы Глазго исходов Глазго
п Возраст, судорожного
Пациент г при поступлении при выписке
Patient . годы Glasgow Coma Scale Glasgow синдр°ма
Age, years .. . n , _ . Convulsive
91 on admission Outcome Scale „. . „,. .
. .. . Disorder Clinic at discharge
РПП в инвазивной записи Rhythmic and periodic patterns on the invasive recording
Эпилептиформная активность на скальповой записи Epileptiform activity on the scalp recording
РПП на скальповой
записи Rhythmic and periodic patterns on the scalp recording
1 20 15 2 Нет No ПР, РДА, МРДК PD, RDA, SSD Нет No Л РДА L RDA
2 18 15 5 Нет No ПР, РДА PD, RDA Нет No Нет No
3 29 13 5 Нет No Нет No Нет No Нет No
4 50 7 4 Нет No ПР PD Нет No Л ПР L PD
5 24 7 3 Да Yes РДА, ЭП RDA, ES Нет No Л РДА L RDA
6 40 13 1 Нет No ПР, РДА PD, RDA ОВ SW Л РДА L RDA
7 25 11 4 Нет No ПР PD Нет No Г РДА G RDA
8 40 7 1 Нет No РДА, ЭП RDA, ES СВ S-W Нет No
9 40 14 3 Да Yes РДА, ЭП RDA, ES Нет No Г РДА G RDA
10 34 7 5 Нет No РДА RDA Нет No Л РДА L RDA
11 35 6 1 Нет No РДА RDA Нет No Нет No
Примечание. ПР — периодичные разряды; РДА — ритмичная 8-активность; ЭП — электрографический паттерн приступа; СВ — спайк-волна; ОВ — острая волна; Л — латерализо-ванная; Г — генерализованная.
Note. PD — periodic discharges; RDA — rhythmic delta activity; SSD — slowly spreading depolarization; ES — electrographic seizure; S-W — spike-and-wave; SW — sharp wave; L — lateralized; G — generalized.
повреждения мозга [20]. Лишь у 3 человек в течение всей записи был зарегистрирован вольтаж скальповой ЭЭГ ниже 20 мкВ, однако ни у одного из них он не опускался ниже отметки 10 мкВ. У 3 (27%) пациентов отмечено нарушение непрерывности фона ЭЭГ. У большинства (73%) пострадавших такие паттерны 2-й фазы NREM-сна, как К-комплексы и сонные веретена, отсутствовали, и лишь в 1 случае оба этих признака были зарегистрированы.
Эпилептиформная активность и РПП на скальповой ЭЭГ и ЭКоГ в остром периоде ЧМТ
Спорадическую эпилептиформную активность (СЭА) на скальповой записи в виде изолированно возникших генерализованных острых волн и комплексов острая волна-медленная волна мы зарегистрировали лишь у 2 (18%) пациентов, при этом она не сопровождалась электрографическими проявлениями по внутричерепным отведениям. Учитывая значительно более высокую информативность ЭкоГ по сравнению со скальповой ЭЭГ, мы расценили выявленные изменения как артефакт, хотя и с морфологией, совпадающей с эпилептиформной.
В то же время по данным инвазивного мониторирования СЭА была выявлена у 3 пациентов. Среди них лишь у одного мы наблюдали синхронные изменения по скальповой записи с нарастанием индекса СЭА и переходом единичных разрядов в периодичный, а затем и ритмичный паттерн, что было расценено как электрографические проявления БСЭС. Особенностью последнего случая явилось полное исчезновение СЭА и РПП от скальповых электродов после начала непрерывной инфузии пропофола в рекомендованной производителем терапевтической дозе (0,2 мг/кг/мин), при этом электрографически эпилептиформная активность по субдуральному электроду продолжалась, хотя и с меньшей амплитудой (рис. 3).
РПП, отражающие динамику иктально-интериктального континуума, мы наблюдали у подавляющего большинства пострадавших (91%), при этом у 3 (30%) из них РПП были зарегистрированы исключительно по инвазивным отведениям. Анализ РПП, выявленных при скальповой ЭЭГ, показал, что при тяжелой ЧМТ преобладают латерализо-ванные формы ритмичной 5-активности (РДА) — их обнаружили у 86% пострадавших. Также было зафиксировано
Рис. 3. Скальповая и инвазивная ЭЭГ у пострадавшего с ЧМТ во время медикаментозной седации пропофолом.
Уровень седации по шкале RASS-3. Скальповая ЭЭГ — сокращенный биполярный монтаж (8 отведений), ЭкоГ — 2 электрода-полоски по 4 контакта. Инвазивные отведения расположены в нижней части экрана, отграничены сплошной чертой. Ритмичная S-активность (обведена пунктиром) по электроду, установленному на лобную долю мозга, и периодические разряды: (сплошной прямоугольник) по височному электроду
Fig. 3. Scalp and invasive EEG in a patient with TBI with administration of propofol sedation.
Degree of sedation on the RASS-3 scale. Scalp EEG — reduced bipolar mounting (8 leads), ECoG — 2 electrode strips of 4 contacts. Invasive leads are located at the bottom of the screen, separated by a solid line. Rhythmic delta activity (marked with a dotted line) on an electrode positioned on the frontal lobe, and periodic discharges (solid rectangle) on the temporal electrode
по одному наблюдению латерализованных периодических разрядов и генерализованной РДА. Модификатор «+» (рис. 2), свидетельствующий о высоком риске эпилептического генеза паттерна [17, 20], мы зарегистрировали у 3 пациентов. Впоследствии посттравматическая эпилепсия развилась у одного из них.
Поскольку отдельной классификации паттернов ЭкоГ, проводимой у пациентов, находящихся в критическом состоянии, не существует, мы применяли методологию ACNS за исключением указания локализации патологических графоэлементов. Анализ их морфологии показал, что во всех случаях они были представлены периодическими разрядами различной частоты, которые возникали последовательно на контактах электрода-полоски с различным временным смещением (рис. 4), свидетельствуя о распространении эпилептиформной активности вдоль извилин коры мозга с непостоянной скоростью.
У 3 пострадавших по данным ЭкоГ, кроме ПР, была зарегистрирована РДА, что, вероятно, свидетельствует о расположении эпилептогенного очага на относительно большом расстоянии от регистрирующего электрода или об одновременном существовании нескольких эпилеп-тогенных зон.
Электрографический паттерн приступа, когда частота его графоэлементов начинала превышать 3 Гц одновременно и по скальповым, и по инвазивным электродам, мы зарегистрировали у 2 (18%) пострадавших. Изучение видеозаписи показало, что в обоих случаях синхронно с нарастанием частоты разрядов возникали стереотипные ритмичные движения лицевой мускулатуры без распространения на
Рис. 4. ЭкоГ, выполненная двумя субдуральными электродами-полосками.
Последовательный временной сдвиг периодических разрядов, распространяющихся вдоль электродов, отмечен стрелками
Fig. 4. ECoG using two subdural electrode strips.
The consecutive time shift of periodic discharges propagating along the electrodes is marked by arrows
другие части тела. Длительность таких эпизодов составляла 3-4 мин, и ни в одном из них они не были распознаны медицинским персоналом, поэтому противоэпилептическое лечение не проводили. Впоследствии у обоих пациентов развилась посттравматическая эпилепсия.
Применение Зальцбургских критериев БСЭС позволило предположить его еще у 4 пациентов, включенных в исследование. При этом у одного из них эволюционирующая по частоте РДА была зарегистрирована лишь по инвазивным отведениям. Таким образом, при анализе скальповой ЭЭГ суммарная доля пострадавших в исследованной группе, у которых мы зарегистрировали клинико-инструментальные признаки БСЭС по данным скальповых и инвазивных записей, составила 55%.
МРДК головного мозга
Во время анализа длительной записи ЭкоГ у одного из пациентов мы выявили участок медленного постепенного снижения амплитуды фоновой активности, возникшей последовательно по контактам электрода-полоски, установленного вдоль извилины коры мозга. Такой электрографический признак, наблюдаемый при регистрации ЭкоГ усилителем переменного тока, может соответствовать МРДК, истинная регистрация которой возможна лишь усилителем постоянного тока [22].
Клиническое наблюдение. Пациент Д., 20 лет, поступил в НИИ СП им. Н.В. Склифосовского с ЧМТ, возникшей в результате дорожно-транспортного происшествия (пострадавший — пешеход). По данным компьютерной томографии, выполненной в приемном отделении, у него были диагностированы острые эпи- и субдуральная гематомы и проведена декомпрессивная трепанация черепа для их удаления. Во время операции в субдуральное пространство были установлены 2 электрода-полоски с 4 платиновыми контактами каждая, которые были расположены вдоль мозговых извилин, и датчик ВЧД. После перевода в отделение нейрореанимации начат продленный ЭЭГ-видео-мониторинг, длительность которого составила 6960 мин. В течение всей записи проводили медикаментозную седа-цию пропофолом, уровень которой по шкале RASS составлял 2. За время наблюдения в клинической картине не было отмечено ритмичных стереотипных движений, которые могли быть расценены как проявления эпилептического приступа, однако на скальповой ЭЭГ были зарегистри-
Рис. 5. ЭкоГ, выполненная двумя субдуральными электродами-полосками, временная развертка 10 мм/мин.
Медленное последовательное снижение амплитуды биоэлектрической активности по контактам 5-6-7-8 вдоль извилины мозга (отмечено стрелками), отражающее медленное распространение деполяризации коры
Fig. 5. ECoG using two subdural electrode strips, time base of 10 mm/min.
A slow sequential decrease in the amplitude of bioelectric activity at contacts 5-6-7-8 along the brain gyrus (marked with arrows), reflecting the slow spread of cortical depolarization
рован флюктуирующий паттерн латерализованной РДА с частотой колебаний, приблизительно равной 2 Гц. Анализ данных, полученных от инвазивных электродов, показал, что в момент появления РДА по субдуральным отведениям возникали высокоамплитудные периодические разряды заостренной формы. По электроду, проведенному на основание височной доли, за 28 мин до появления паттерна РДА по скальповым отведениям и эпилептиформных разрядов по инвазивным отведениям, по последним было отмечено медленное затухание амплитуды биоэлектрической активности, распространяющееся от контакта № 1 к контакту № 4 (рис. 5). Эти медленные колебания амплитуды длились 16 мин, после чего сменились периодическими разрядами с нарастающей прогрессивно амплитудой и частотой.
На 4-е сутки, после нормализации уровня ВЧД, датчик для его измерения и электроды для регистрации ЭкоГ были извлечены, а интенсивное лечение продолжено. На 58-е сутки пациент был переведен для проведения нейрореабилитации в состоянии синдрома безответного бодрствования.
Выявление ранних электрографических признаков вторичной ишемии
У 1 пострадавшего с острой субдуральной гематомой и ушибом левой теменной доли мозга на 2-е сутки регистрации ЭкоГ мы отметили значительное нарастание индекса медленноволновой активности и увеличение амплитуды 5-волн, исключительно по отведениям от субдурального электрода, при этом проведенная оценка ЭЭГ от скальпо-вых электродов не показала нарастания полушарной асимметрии или увеличения спектральной мощности медленных волн. Одновременно мы зарегистрировали увеличение линейной скорости кровотока при транскраниальном дуплексном сканировании, которая в левой средней мозговой артерии превысила 230 см/с, что свидетельствовало о развитии вазоспазма. На 3-и сутки было отмечено угнетение уровня бодрствования до глубокой комы, а экстренная компьютерная томография показала появление крупных гиподенсивных очагов, свидетельствующих об ишемии ткани мозга (рис. 6). На 12-е сутки пациент скончался, на аутопсии была обнаружена ишемия левого полушария моз-
Рис. 6. Пострадавший с тяжелой ЧМТ.
А — ЭкоГ до развития клинической и нейровизуализационной картины вторичной полушарной ишемии мозга. Пунктиром обведена полиморфная медленноволновая активность; B — компьютерная томограмма, аксиальный срез. Зона пониженной плотности занимает все левое полушарие головного мозга
Fig. 6. Subject with a severe head injury.
A — ECoG before the development of clinical and a neuroimagmg picture of secondary hemispheric cerebral ischaemia. The dotted line shows polymorphic slow-wave activity. B — computed tomog axial section. The zt hemisphere
; zone of reduced density occupies the entire left brain
га, в котором ранее был локализован его ушиб и острая суб-дуральная гематома. Таким образом, регистрация появления и нарастания процентного содержания в спектре ЭкоГ медленных волн может являться биомаркером вторичной ишемии ткани мозга, возникающей вследствие развития вазоспазма.
Сравнение данных, полученных при помощи скальповой ЭЭГ и ЭкоГ
Основные результаты сравнения информативности скаль-повой ЭЭГ и сочетания скальповой ЭЭГ с инвазивной ЭкоГ в выявлении посттравматической патологической активности представлены в табл. 2. Важно отметить, что выявляемость всех типов патологической активности, включая БСЭС, была выше при дополнительном использовании инвазивной записи. Кроме того, ЭкоГ полезнее при оценке эффективности лечения БСЭС — по нашим наблюдениям, у 1 пациента инфузия пропофола привела к исчезновению эпилептиформной активности на скаль-повых электродах, но при этом активность сохранялась на ЭкоГ.
ТЕХНОЛОГИИ
Электрокортикография при тяжелой черепно-мозговой травме
Таблица 2. Сравнение выявляемости патологической активности на скальповой ЭЭГ и инвазивной ЭкоГ (n = 11) Table 2. Comparison of pathological activity detection of scalp EEG and invasive ECoG (n = 11)
Тип нарушений электрической активности Скальповая ЭЭГ Скальповая ЭЭГ + инвазивная ЭкоГ
Scalp EEG Scalp EEG + invasive ECoG
Type of electrical activity dysfunction
n% n %
РПП 7 64 10 91
Rhythmic and periodic patterns
Эпилептиформная активность Epileptiform activity
2 18 5 45
БСЭС (достоверный и вероятный) 5 45 6 55
Non-convulsive status epilepticus (reliable and probable)
МРДК
Slow spread of cortical depolarization
0 0 19
Обсуждение
Несмотря на значительный прогресс в развитии методов нейровизуализации, ЭЭГ остается единственным способом, позволяющим оценивать функциональное состояние головного мозга в режиме реального времени. Другими его достоинствами является относительная дешевизна расходных материалов и широкая распространенность аппаратуры. Развитие систем электронного хранения больших объемов данных и цифровизация ЭЭГ позволили ввести в рутинную практику его длительное мониторирование у больных, в том числе находящихся в критическом состоянии. За последние десятилетия накоплен значительный опыт в применении ЭЭГ, и определены электрографические биомаркеры, специфичные для судорожного и бессудорожного эпиприступов, ишемии и необратимого повреждения головного мозга [23, 24].
Методика регистрации ЭЭГ имеет один существенный недостаток. Создающие биоэлектрическую активность колебания постсинаптического потенциала на синапсах дендритов пирамидных нейронов, проходя через оболочки мозга, кости черепа и кожу скальпа, значительно снижают свою интенсивность и рассеиваются по поверхности головы. Анализ одновременной записи ЭЭГ с помощью поверхностных и внутричерепных электродов показал, что в генерацию эпилептиформных разрядов, которые можно зарегистрировать со скальпа, должно быть вовлечено минимум 10 см2 коры головного мозга [25]. Эффект объемного проведения уменьшает амплитуду сигнала на 70% по сравнению с его уровнем, зарегистрированным на коре мозга [26].
Единственным способом избежать указанные ограничения является регистрация сигнала непосредственно с поверхности коры мозга, что возможно с помощью электродов, установленных субдурально (ЭкоГ) либо проведенных в его паренхиму под контролем стереотаксической установки. Оба способа позволяют оценивать функциональное состояние мозга с высоким пространственным разрешением, ограниченным лишь площадью регистрирующих контактов, а амплитуда сигнала на 70% выше, чем при скальповых записях. Эти методы традиционно используют для локализации эпилептогенной зоны во время подготовки к хирургическому лечению фармакорезистентной эпилепсии, но инвазивность установки ограничивает их применение в случаях, когда клиническая необходимость в трепанации черепа отсутствует [27]. Мы использовали возможность
установки субдуральных электродов для регистрации ЭкоГ во время нейрохирургического лечения тяжелой ЧМТ, поскольку эта процедура безопасна и не увеличивает объем оперативного вмешательства [28].
Возникающие при тяжелой и среднетяжелой ЧМТ выраженные изменения функционального состояния головного мозга закономерно отражаются на электрографической картине даже в случае регистрации ЭЭГ с поверхности скальпа. Как и во множестве проведенных ранее исследованиях, мы обнаружили схожие общемозговые и полушарные нарушения биоэлектрической активности у всех пострадавших исследуемой группы, однако их неспецифичность в отношении каких-либо патологических процессов не дает значимой информации и не влияет на лечебную тактику. Наибольший клинический интерес у пациентов отделений реанимации и интенсивной терапии представляет продленное ЭЭГ-мониторирование для диагностики эпилептических приступов и эпистатуса, особенно в тех случаях, когда их семиология не проявляется клоническими судорогами, поскольку без немедленного лечения БСЭС ухудшает прогноз и течение основного заболевания, приводит к повышению ВЧД и вызывает атрофию коры гип-покампа [29, 30]. Большинство исследований посвящено оценке судорожных приступов при ЧМТ вне зависимости от ее тяжести — их частота находится в диапазоне 4-14% [31]. В нашей работе тонико-клонические приступы, не вызывавшие сомнения в клинической диагностике, выявлены у 18% пострадавших, но частота БСЭС составила 60%. Это превышает данные, полученные Р.М. Vespa и со-авт. [9], но столь высокие показатели объясняются особой тяжестью пациентов в исследованной группе, поскольку мы включали в нее исключительно пострадавших с ЧМТ, которым была показана трепанация черепа вследствие внутричерепного кровоизлияния, что говорит не только о более высокой степени тяжести травмы, но и о повышенном риске развития инфекционных осложнений, увеличивающем риск развития эпистатуса [32].
Особый интерес представляют результаты, полученные нами при анализе инвазивных записей. Например, выявленная нами на скальповой записи у ряда пострадавших СЭА, вероятно, была артефактного генеза, поскольку в этот момент мы не отмечали изменений по субдуральным отведениям. Это указывает на низкую специфичность таких находок при регистрации ЭЭГ электродами, расположенными на коже черепа, и частично объясняет низкие показатели межэкспертного согласия при анализе био-
электрической активности мозга у пациентов ОРИТ [33]. Такие ложноположительные результаты могут приводить и к избыточному назначению противосудорожных препаратов, в том числе обладающих седативным эффектом, что, в свою очередь, может увеличивать количество инфекционных осложнений вследствие продолжительной искусственной вентиляции лёгких [34].
Биомаркеры, ассоциированные с нейрональным повреждением, — РПП и электрографический паттерн эпилептического приступа — были обнаружены практически во всей когорте обследованных нами пациентов, а у 2 из них в этот момент не было отмечено соответствующих изменений по скальповым отведениям и каких-либо внешних клинических проявлений, за исключением угнетения степени бодрствования.
Наши наблюдения соотносятся с исследованием А. Waziri и соавт., которые с помощью стереоЭЭГ оценивали биоэлектрическую активность мозга у пациентов с ЧМТ, су-барахноидальным кровоизлиянием или нетравматическим внутримозговым кровоизлиянием [15]. Авторы использовали 8-контактный глубинный электрод, имплантированный через многоканальный порт, для установки датчика ВЧД и микродиализного катетера, который независимо от локализации травмы всегда располагали в правой лобной области. Изменения, выявленные при ЭЭГ, соответствовали динамике ВЧД и уровню лактата в ткани мозга, однако регистрация ЭЭГ в относительном отдалении от травматического очага могла влиять на информативность получаемых данных. На наш взгляд, установка субдурального электрода-полоски пострадавшим с ЧМТ во время операции по поводу травматических внутричерепных гематом обладает меньшей ин-вазивностью, при этом информативность исследования будет выше из-за возможности регистрации патологических изменений непосредственно в области, окружающей зону травматического повреждения мозговой коры.
Выявление электрографических эпиприступов по данным ЭкоГ у всех пострадавших с тяжелой ЧМТ, у которых после проведения нейрохирургического лечения сохраняется угнетение уровня бодрствования, поднимает вопрос о необходимости более широкого профилактического применения противоэпилептических препаратов у этой группы
пациентов. При этом наши наблюдения показали, что использование медикаментозной седации в недостаточной дозировке может приводить к клиническому исчезновению эпилептических приступов, которые переходят в бессудорожные формы. Более того, в нашем случае скальповая ЭЭГ оказалась недостаточно информативной в диагностике такого БСЭС, в отличие от ЭкоГ.
Нам удалось подтвердить, что в ряде случаев ЭкоГ позволяет зарегистрировать косвенные признаки МРДК с помощью усилителя обычного электроэнцефалографа [35]. Необходимость точного расположения электрода-полоски на извилине коры мозга, вдоль которой происходит распространение «волн» деполяризации, и высокая вероятность её смещения, возможно, объясняет причину, по которой нам удалось её выявить лишь у 1 пациента с тяжелой ЧМТ. МРДК является базовым биомаркером, отражающим нарушение биоэлектрической активности коры вследствие прекращения процессов мембранного ионообмена [36]. Связь МРДК и эпилептических приступов, в том числе возникающих без клинических проявлений, была установлена ранее в серии экспериментальных исследований на животных и в смешанных группах пациентов, перенесших су-барахноидальное кровоизлияние, инсульт и ЧМТ [37, 38]. Наша работа подтвердила эти наблюдения у пациентов с ЧМТ и показала, что наличие МРДК можно предположить при регистрации ЭкоГ и с помощью обычных усилителей, используемых для регистрации ЭЭГ
Заключение
ЭкоГ у пострадавших с ЧМТ, которым показана трепанация черепа, позволяет значительно увеличить информативность получаемых данных по сравнению со скальповой ЭЭГ, чаще и точнее выявлять бессудорожные эпиприступы и ранние проявления вторичной ишемии мозга. Проведение терапевтической медикаментозной седации пациентам с тяжелой ЧМТ необходимо проводить под контролем ЭЭГ-мониторирования. Установка субдуральных электродов-полосок во время операции по поводу удаления внутричерепной гематомы безопасна и не изменяет ход вмешательства, а распространённость аппаратуры для регистрации ЭЭГ позволяет быстро внедрить этот метод в практику отделений нейрореанимации.
Список литературы
1. Traumatic brain injury: time to end the silence. Lancet Neurol 2010; 9: 331. DOI: 10.1016/S1474-4422(10)70069-7. PMID: 20298955.
2. Пурас Ю.В., Талыпов А.Э., Крылов В.В. Летальность у пострадавших с тяжелой сочетанной черепно-мозговой травмой. Нейрохирургия 2010; 1: 31-39.
3. Талыпов А.Э. Хирургическое лечение тяжелой черепно-мозговой травмы: дис. ... докт. мед. наук. М., 2015. 413 с.
4. Непомнящий В.П., Лихтерман Л.Б., Ярцев В.В., Акшулаков С.К. Эпидемиология черепно-мозговой травмы и ее последствий. В кн.: А.Н. Коновалов, Л.Б. Лихтерман, А.А. Потапов (ред.) Клиническое руководство по черепно-мозговой травме. М., 1998. Т. 1: 129-151.
5. Крылов В.В., Коновалов А.Н., Дашьян В.Г. и др. Состояние нейрохирургической службы Российской Федерации. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н. Бурденко 2017; 81(1): 5-12. DOI: 10.17116/neiro20178075-12. PMID: 28291209.
6. Vespa P.M., McArthur D.L., Xu Y. et al. Nonconvulsive seizures after traumatic brain injury are associated with hippocampal atrophy. Neurology 2010; 75: 792-798. DOI: 10.1212/WNL.0b013e3181f07334. PMID: 20805525.
7. Neligan A., Shorvon S.D. Frequency and prognosis of convulsive status epi-lepticus of different causes: a systematic review. Arch Neurol 2010; 67: 931-940. DOI: 10.1001/archneurol.2010.169. PMID: 20697043.
8. Alroughani R., Javidan M., Qasem A., Alotaibi N. Non-convulsive status epi-lepticus; the rate of occurrence in a general hospital. Seizure 2009; 18: 38-42. DOI: 10.1016/j.seizure.2008.06.013. PMID: 18755608.
References
1. Traumatic brain injury: time to end the silence. Lancet Neurol 2010; 9: 331. DOI: 10.1016/S1474-4422(10)70069-7. PMID: 20298955.
2. Puras Yu.V., Talypov A.E., Krylov V.V. [Mortality in victims with severe concomitant traumatic brain injury]. Neyrokhirurgiya 2010; 1: 31-39. (In Russ.)
3. Talypov A.E. [Surgical treatment of severe traumatic brain injury: med. sci. diss.]. Moscow, 2015. 413 p. (In Russ.)
4. Nepomnyashchiy V.P., Likhterman L.B., Yartsev V.V., Akshulakov S.K. [Epidemiology of traumatic brain injury and its consequences]. Konovalov A.N., Likhterman L.B., Potapov A.A. (eds.) Klinicheskoye rukovodstvo po cherep-no-mozgovoy travme: in 3 V. Moscow, 1998. V. 1: 129-151. (In Russ.)
5. Krylov V.V., Konovalov A.N., Dashyan V.G. et al. [State of the neurosurgical service of the Russian Federation]. Voprosy neyrokhirurgii im. N.N. Burdenko 2017; 81(1): 5-12. DOI: 10.17116/neiro20178075-12. PMID: 28291209. (In Russ.)
6. Vespa P.M., McArthur D.L., Xu Y. et al. Nonconvulsive seizures after traumatic brain injury are associated with hippocampal atrophy. Neurology 2010; 75: 792-798. DOI: 10.1212/WNL.0b013e3181f07334. PMID: 20805525.
7. Neligan A., Shorvon S.D. Frequency and prognosis of convulsive status epi-lepticus of different causes: a systematic review. Arch Neurol 2010; 67: 931-940. DOI: 10.1001/archneurol.2010.169. PMID: 20697043.
8. Alroughani R., Javidan M., Qasem A., Alotaibi N. Non-convulsive status epi-lepticus; the rate of occurrence in a general hospital. Seizure 2009; 18: 38-42. DOI: 10.1016/j.seizure.2008.06.013. PMID: 18755608.
9. Vespa P.M., Nuwer M.R., Nenov V. et al. Increased incidence and impact of nonconvulsive and convulsive seizures after traumatic brain injury as detected by continuous electroencephalographic monitoring. J Neurosurg 1999; 91: 750— 760. DOI: 10.3171/jns.1999.91.5.0750. PMID: 10541231.
10. Соколова Е.Ю., Савин И.А., Лубнин А.Ю. и др. Бессудорожный эпилептический статус как причина бессознательного состояния. Вестник интенсивной терапии 2014; (2): 18-25.
11. Каймовский И.Л., Лебедева А.В., Мутаева Р.Ш. и др. Факторы риска посттравматической эпилепсии у взрослых. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова 2013; 113(4-2): 25-28.
12. Ramantani G., Maillard L., Koessler L. Correlation of invasive EEG and scalp EEG. Seizure 2016; 41: 196-200. DOI: 10.1016/j.seizure.2016.05.018. PMID: 27324839.
13. Dreier J.P., Fabricius M., Ayata C. et al. Recording, analysis, and interpretation of spreading depolarizations in neurointensive care: review and recommendations of the COSBID research group. J Cereb Blood Flow Metab 2017; 37: 1595-1625. DOI: 10.1177/0271678X16654496. PMID: 27317657.
14. Munari C., Hoffmann D., Francione S. et al. Stereo-electroencephalography methodology: advantages and limits. Acta Neurol Scand Suppl 1994; 152: 56-67. DOI: 10.1111/j.1600-0404.1994.tb05188.x. PMID: 8209659.
15. Waziri A., Claassen J., Stuart R.M. et al. Intracortical electroencepha-lography in acute brain injury. Ann Neurol 2009; 66: 366-377. DOI: 10.1002/ ana.21721. PMID: 19798724.
16. Luders H.O., Noachtar S. Atlas and classification of electroencephalography. Philadelphia, 2000.
17. Hirsch L., LaRoche S.M., Gaspard N. et al. American Clinical Neurophysiology Society's standardized critical care EEG terminology: 2012 version. J Clin Neurophysiology 2013; 30: 1-27. DOI: 10.1097/WNP.0b013e3182784729. PMID: 23377439.
18. Синкин М.В., Крылов В.В. Ритмичные и периодические паттерны ЭЭГ. Классификация и клиническое значение. Журнал неврологии и психиатрии им. C.C. Корсакова 2018; 118(10): 9-20. DOI: 10.17116/jnev-ro20181181029. PMID: 30698539.
19. Beniczky S., Hirsch L.J., Kaplan P.W. et al. Unified EEG terminology and criteria for nonconvulsive status epilepticus. Epilepsia 2013; 54: 28-29. DOI: 10.1111/epi.12270. PMID: 24001066.
20. Struck A.F., Ustun B., Ruiz A.R. et al. Association of an electroencephalog-raphy-based risk score with seizure probability in hospitalized patients. JAMA Neurol 2017; 74: 1419-1424. DOI: 10.1001/jamaneurol.2017.2459. PMID: 29052706.
21. Hill C.E., Blank L.J., Thibault D. et al. Continuous EEG is associated with favorable hospitalization outcomes for critically ill patients. Neurology 2019; 92: e9-e18. DOI: 10.1212/WNL.0000000000006689. PMID: 30504428.
22. Kramer D.R., Fujii T., Ohiorhenuan I., Liu C.Y. Cortical spreading depolarization: pathophysiology, implications, and future directions. J Clin Neurosci 2016; 24: 22-27. DOI: 10.1016/j.jocn.2015.08.004. PMID: 26461911.
23. Gavvala J., Abend N., LaRoche S. et al. Continuous EEG monitoring: a survey of neurophysiologists and neurointensivists. Epilepsia 2014; 55: 1864-1871. DOI: 10.1111/epi.12809. PMID: 25266728.
24. Шарова Е.В., Челяпина М.В., Коробкова Е.В и др. ЭЭГ-корреляты восстановления сознания после тяжелой черепно-мозговой травмы. Вопросы нейрохирургии им. Н.Н. Бурденко 2014; 78(1): 14-25.
25. Tao J.X., Ray A., Hawes-Ebersole S., Ebersole J.S. Intracranial EEG substrates of scalp EEG interictal spikes. Epilepsia 2005; 46: 669-676. DOI: 10.1111/j.1528-1167.2005.11404.x. PMID: 15857432.
26. Olejniczak P. Neurophysiologic basis of EEG. J Clin Neurophysiol 2006; 23:186-189. DOI: 10.1097/01.wnp.0000220079.61973.6c. PMID: 16751718.
27. Крылов В.В., Гехт А.Б., Трифонов И.С. и др. Хирургическое лечение больных с магнитно-резонансно-негативными фармакорезистентными формами эпилепсии. Неврологический журнал 2016; 21(4): 213-218. DOI: 10.18821/1560-9545-2016-21-4-213-218.
28. Крылов В.В., Талыпов А.Э., Левченко О.В. и др. Хирургия тяжелой черепно-мозговой травмы. М., 2019.
29. Vespa P.M., McArthur D.L., Xu Y. et al. Nonconvulsive seizures after traumatic brain injury are associated with hippocampal atrophy. Neurology 2010; 75: 792-798. DOI: 10.1212/WNL.0b013e3181f07334. PMID: 20805525.
30. Vespa P.M., Miller C., McArthur D. et al. Nonconvulsive electrographic seizures after traumatic brain injury result in a delayed, prolonged increase in intra-cranial pressure and metabolic crisis. Crit Care Medicine 2007; 35: 2830-2836. DOI: 10.1097/01.CCM.0000295667.66853.BC. PMID: 18074483.
31. Friedman D., Claassen J., Hirsch L.J. Continuous electroencephalogram monitoring in the intensive care unit. Anesth Analogy 2009; 109: 506-523. DOI: 10.1213/ane.0b013e3181a9d8b5. PMID: 19608827.
32. Alroughani R., Javidan M., Qasem A., Alotaibi N. Non-convulsive status epilepticus; the rate of occurrence in a general hospital. Seizure 2009; 18: 38-42. DOI: 10.1016/j.seizure.2008.06.013. PMID: 18755608.
33. Westhall E., Rosen I., Rossetti A.O. et al. Interrater variability of EEG interpretation in comatose cardiac arrest patients. Clin Neurophysiol 2015; 126: 2397-2404. DOI: 10.1016/j.clinph.2015.03.017. PMID: 25934481.
34. Rossetti A.O., Hirsch L.J., Drislane F.W. Nonconvulsive seizures and non-convulsive status epilepticus in the Neuro ICU should or should not be treated aggressively: a debate. Clin Neurophysiol Pract 2019; 4: 170-177. DOI: 10.1016/j. cnp.2019.07.001. PMID: 31886441.
9. Vespa P.M., Nuwer M.R., Nenov V. et al. Increased incidence and impact of nonconvulsive and convulsive seizures after traumatic brain injury as detected by continuous electroencephalographic monitoring. J Neurosurg 1999; 91: 750760. DOI: 10.3171/jns.1999.91.5.0750. PMID: 10541231.
10. Sokolova E.Yu., Savin I.A., Lubnin A.Yu. et al. [Non-convulsive status epilepticus as a cause of unconsciousness]. Vestnik intensivnoy terapii 2014; (2): 18-25. (In Russ.)
11. Kaimovskii I.L., Lebedeva A.V., Mutaeva R.S. et al. [Risk factors for post-traumatic epilepsy in adults]. Zh Nevrol Psikhiatr im S S Korsakova. 2013; 113(4 Pt 2): 25-28. PMID: 23739451.
12. Ramantani G., Maillard L., Koessler L. Correlation of invasive EEG and scalp EEG. Seizure 2016; 41: 196-200. DOI: 10.1016/j.seizure.2016.05.018. PMID: 27324839.
13. Dreier J.P., Fabricius M., Ayata C. et al. Recording, analysis, and interpretation of spreading depolarizations in neurointensive care: review and recommendations of the COSBID research group. J Cereb Blood Flow Metab 2017; 37: 1595-1625. DOI: 10.1177/0271678X16654496. PMID: 27317657.
14. Munari C., Hoffmann D., Francione S. et al. Stereo-electroencephalography methodology: advantages and limits. Acta Neurol Scand Suppl 1994; 152: 56-67. DOI: 10.1111/j.1600-0404.1994.tb05188.x. PMID: 8209659.
15. Waziri A., Claassen J., Stuart R.M. et al. Intracortical electroencepha-lography in acute brain injury. Ann Neurol 2009; 66: 366-377. DOI: 10.1002/ ana.21721. PMID: 19798724.
16. Luders H.O., Noachtar S. Atlas and classification of electroencephalography. Philadelphia, 2000.
17. Hirsch L., LaRoche S.M., Gaspard N. et al. American Clinical Neurophysiology Society's standardized critical care EEG terminology: 2012 version. J Clin Neurophysiology 2013; 30: 1-27. DOI: 10.1097/WNP.0b013e3182784729. PMID: 23377439.
18. Sinkin M.V., Krylov V.V. [Rhytmic and periodic EEG patterns. Classification and clinical significance]. Zhurnalnevrologiiipsikhiatriiim. S.S. Korsakova 2018; 118(10): 9-20. DOI: 10.17116/jnevro20181181029. PMID: 30698539. (In Russ.)
19. Beniczky S., Hirsch L.J., Kaplan P.W. et al. Unified EEG terminology and criteria for nonconvulsive status epilepticus. Epilepsia 2013; 54: 28-29. DOI: 10.1111/epi.12270. PMID: 24001066.
20. Struck A.F., Ustun B., Ruiz A.R. et al. Association of an electroencephalog-raphy-based risk score with seizure probability in hospitalized patients. JAMA Neurol 2017; 74: 1419-1424. DOI: 10.1001/jamaneurol.2017.2459. PMID: 29052706.
21. Hill C.E., Blank L.J., Thibault D. et al. Continuous EEG is associated with favorable hospitalization outcomes for critically ill patients. Neurology 2019; 92: e9-e18. DOI: 10.1212/WNL.0000000000006689. PMID: 30504428.
22. Kramer D.R., Fujii T., Ohiorhenuan I., Liu C.Y. Cortical spreading depolarization: pathophysiology, implications, and future directions. J Clin Neurosci 2016; 24: 22-27. DOI: 10.1016/j.jocn.2015.08.004. PMID: 26461911.
23. Gavvala J., Abend N., LaRoche S. et al. Continuous EEG monitoring: a survey of neurophysiologists and neurointensivists. Epilepsia 2014; 55: 1864-1871. DOI: 10.1111/epi.12809. PMID: 25266728.
24. Sharova E.V., Chelyapina M.V., Korobkova E.V. et al. [EEG correlates of consciousness recovery after severe traumatic brain injury]. Voprosy neyrokhirur-gii im. N.N. Burdenko 2014; 78(1): 14-25. (In Russ.)
25. Tao J.X., Ray A., Hawes-Ebersole S., Ebersole J.S. Intracranial EEG substrates of scalp EEG interictal spikes. Epilepsia 2005; 46: 669-676. DOI: 10.1111/j.1528-1167.2005.11404.x. PMID: 15857432.
26. Olejniczak P. Neurophysiologic basis of EEG. J Clin Neurophysiol 2006; 23:186-189. DOI: 10.1097/01.wnp.0000220079.61973.6c. PMID: 16751718.
27. Krylov V.V., Gekht A.B., Trifonov I.S. et al. [Surgical treatment of patients with magnetic resonance-negative drug-resistant forms of epilepsy]. Nevrologi-cheskiy zhurnal 2016; 21(4): 213-218. DOI: 10.18821/1560-9545-2016-21-4213-218. (In Russ.)
28. Krylov V.V., Talypov A.E., Levchenko O.V. et al. [Surgery for severe traumatic brain injury]. Moscow, 2019. (In Russ.)
29. Vespa P.M., McArthur D.L., Xu Y. et al. Nonconvulsive seizures after traumatic brain injury are associated with hippocampal atrophy. Neurology 2010; 75: 792-798. DOI: 10.1212/WNL.0b013e3181f07334. PMID: 20805525.
30. Vespa P.M., Miller C., McArthur D. et al. Nonconvulsive electrographic seizures after traumatic brain injury result in a delayed, prolonged increase in intra-cranial pressure and metabolic crisis. Crit Care Medicine 2007; 35: 2830-2836. DOI: 10.1097/01.CCM.0000295667.66853.BC. PMID: 18074483.
31. Friedman D., Claassen J., Hirsch L.J. Continuous electroencephalogram monitoring in the intensive care unit. Anesth Analogy 2009; 109: 506-523. DOI: 10.1213/ane.0b013e3181a9d8b5. PMID: 19608827.
32. Alroughani R., Javidan M., Qasem A., Alotaibi N. Non-convulsive status epilepticus; the rate of occurrence in a general hospital. Seizure 2009; 18: 38-42. DOI: 10.1016/j.seizure.2008.06.013. PMID: 18755608.
33. Westhall E., Rosen I., Rossetti A.O. et al. Interrater variability of EEG interpretation in comatose cardiac arrest patients. Clin Neurophysiol 2015; 126: 2397-2404. DOI: 10.1016/j.clinph.2015.03.017. PMID: 25934481.
34. Rossetti A.O., Hirsch L.J., Drislane F.W. Nonconvulsive seizures and non-convulsive status epilepticus in the Neuro ICU should or should not be treated aggressively: a debate. Clin Neurophysiol Pract 2019; 4: 170-177. DOI: 10.1016/j. cnp.2019.07.001. PMID: 31886441.
35. Dreier J.P., Fabricius M., Ayata C. et al. Recording, analysis, and interpretation of spreading depolarizations in neurointensive care: review and recommendations of the COSBID research group. J Cereb Blood Flow Metab 2017; 37: 1595-1625. DOI: 10.1177/0271678X16654496. PMID: 27317657.
36. Dreier J.P. The role of spreading depression, spreading depolarization and spreading ischemia in neurological disease. Nat Med 2011; 17: 439-447. DOI: 10.1038/nm.2333. PMID: 21475241.
37. Kramer D.R., Fujii T., Ohiorhenuan I., Liu C.Y. Interplay between cortical spreading depolarization and seizures. Stereotact Funct Neurosurg 2017; 95: 1-5. DOI: 10.1159/000452841. PMID: 28088802.
38. Fabricius M., Fuhr S., Willumsen L. et al. Association of seizures with cortical spreading depression and peri-infarct depolarisations in the acutely injured human brain. Clin Neurophysiol 2008; 119: 1973-1984. DOI: 10.1016/j. clinph.2008.05.025. PMID: 18621582.
35. Dreier J.P., Fabricius M., Ayata C. et al. Recording, analysis, and interpretation of spreading depolarizations in neurointensive care: review and recommendations of the COSBID research group. J Cereb Blood Flow Metab 2017; 37: 1595-1625. DOI: 10.1177/0271678X16654496. PMID: 27317657.
36. Dreier J.P. The role of spreading depression, spreading depolarization and spreading ischemia in neurological disease. Nat Med 2011; 17: 439-447. DOI: 10.1038/nm.2333. PMID: 21475241.
37. Kramer D.R., Fujii T., Ohiorhenuan I., Liu C.Y. Interplay between cortical spreading depolarization and seizures. Stereotact Funct Neurosurg 2017; 95: 1-5. DOI: 10.1159/000452841. PMID: 28088802.
38. Fabricius M., Fuhr S., Willumsen L. et al. Association of seizures with cortical spreading depression and peri-infarct depolarisations in the acutely injured human brain. Clin Neurophysiol 2008; 119: 1973-1984. DOI: 10.1016/j. clinph.2008.05.025. PMID: 18621582.
Информация об авторах
Синкин Михаил Владимирович — к.м.н., с.н.с. отд. неотложной нейрохирургии, невролог, врач функциональной диагностики ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского», Москва, Россия; зав. лаб. инвазивных ней-роинтерфейсов ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова», Москва, Россия;
Талыпов Александр Эрнестович — д.м.н., в.н.с., врач-нейрохирург отд. нейрохирургии ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского», Москва, Россия
Кордонская Ольга Олеговна — н.с. отд. нейрохирургии ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского»; врач-нейрохирург ФГБОУ «ФЦЦПИ», Москва, Россия
Комольцев Илья Геральдович — м.н.с. лаб. функциональной биохимии нервной системы ФГБУ «Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН», Москва, Россия; н.с. ГБУЗ «Научно-практический психоневрологический центр им. З.П. Соловьёва», Москва, Россия Солодов Александр Анатольевич — д.м.н., проф. каф. нейрохирургии и нейрореанимации ФДПО ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова», Москва, Россия; врач анестезиолог-реаниматолог ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского», Москва, Россия;
Гринь Андрей Анатольевич — д.м.н., проф. каф. нейрохирургии и нейрореанимации ФДПО ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова», Москва, Россия; рук. отд. неотложной нейрохирургии ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского», Москва, Россия
Крылов Владимир Викторович — д.м.н., акад. РАН, главный нейрохирург Министерства здравоохранения РФ, зав. каф. нейрохирургии и нейрореанимации ФДПО ФГБОУ ВО «МГМСУ им. А.И. Евдокимова»; г.н.с. ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского», Москва, Россия
Information about the authors
Mikhail V. Sinkin — PhD (Med.), Head, Invasive neurointerface laboratory, Moscow State University of Medicine and Dentistry, Moscow, Russia; senior researcher, Department of emergency neurosurgery; neurologist, doctor of functional diagnostics, Sklifosofsky Research Institute of Emergency Care, Moscow, Russia AlexanderE. Talypov — D. Sci. (Med.), leading researcher, neurosurgeon, Department of emergency neurosurgery, Sklifosofsky Research Institute of Emergency Care, Moscow, Russia
Olga O. Kordonskaya — researcher, Department of emergency neurosurgery, Sklifosofsky Research Institute of Emergency Care, Moscow, Russia; neurosurgeon, Federal Center for Cerebrovascular Pathology and Stroke, Moscow, Russia Ilya G. Komoltsev — junior researcher, Department of functional biochemistry of the nervous system, Institute of Higher Nervous Activity and Neurophysiology, Moscow, Russia; researcher, Z.P. Solovyov Scientific and Practical Psychoneu-rological Center, Moscow, Russia
Alexander A. Solodov — D. Sci. (Med.), Prof., Department of neurosurgery and neuroresuscitation, Moscow State University of Medicine and Dentistry, Moscow, Russia; anesthesiologist-resuscitator, Sklifosofsky Research Institute of Emergency Care, Moscow, Russia;
Andrey A. Grin — D. Sci. (Med.), Prof., Department of neurosurgery and neu-roresuscitation, Moscow State University of Medicine and Dentistry, Moscow, Russia; Head, Department of emergency neurosurgery, Sklifosofsky Research Institute of Emergency Care, Moscow, Russia
Vladimir V. Krylov — D. Sci. (Med.), Full Member of RAS, main neurosurgeon, Ministry of Health of the Russian Federation, Moscow, Russia; Head, Department of neurosurgery and neuroresuscitation, Moscow State University of Medicine and Dentistry, Moscow, Russia; main researcher, Sklifosofsky Research Institute of Emergency Care, Moscow, Russia
