CC BY
139
Вісник Дніпропетровського університету. Біологія. Медицина. - 2011. - Вип. 2, т. 2. - С. 95-109. Visnyk of Dnipropetrovsk University. Biology. Medicine. - 2011. - Vol. 2, N 2. - P. 95-109.
УДК 574.472:579.61+595.421+595.771+598.2
И. Т. Русев, В. Н. Закусило, В. Д. Винник
Украинский научно-исследовательский противочумный институт им. И. И. Мечникова, Одесса
ЭКОЛОГО-ФАУНИСТИЧЕСКИЕ ПРЕДПОСЫЛКИ ЦИРКУЛЯЦИИ АРБОВИРУСОВ В СЕВЕРО-ЗАПАДНОМ ПРИЧЕРНОМОРЬЕ
Рассмотрены экологические предпосылки и фаунистический спектр вовлекаемых в циркуляцию арбовирусов у переносчиков в Северо-Западном Причерноморье (водно-болотные угодья, степные и прибрежные территории Одесской, Николаевской и Херсонской обл.). Анализ материалов эпизоотологического мониторинга и данных лабораторных исследований материала от переносчиков (1986-1991, 2000-2008) свидетельствует о том, что на этой территории имеется множество видов кровососущих комаров, иксодовых клещей, основных видов носителей возбудителя среди птиц, диких и домашних млекопитающих. Мигрирующие птицы способны переносить арбовирусы через многие страны в границах Афро-Евразийского миграционного коридора и играть главную роль в формировании новых природных очагов. Впервые в Украине в условиях урбанизированного ландшафта выявлен экологический тип комаров, являющихся переносчиками возбудителя арбовирусов лихорадки Западного Нила.
І. Т. Русев, В. М. Закусило, В. Д. Винник
Український науково-дослідний протичумний інститут ім. 1.1. Мечникова, Одеса
ЕКОЛОГО-ФАУНІСТИЧНІ ПЕРЕДУМОВИ ЦИРКУЛЯЦІЇ АРБОВІРУСІВ У ПІВНІЧНО-ЗАХІДНОМУ ПРИЧОРНОМОР’Ї
Розглянуто екологічні передумови та фауністичний спектр переносників у Північно-Західному Причорномор’ї (водно-болотні угіддя, степові та прибережні території Одеської, Миколаївської та Херсонської обл.), що беруть участь у циркуляції арбовірусів. Аналіз матеріалів епізоотологічного моніторингу та даних лабораторних досліджень матеріалів від переносників збудників особливо небезпечних хвороб (1986-1991, 2000-2008) свідчить про те, що на цій території є багато видів кровосисних комарів, іксодових кліщів, основних видів носіїв збудників серед птахів, диких і свійських ссавців. Мігруючі птахи здатні переносити арбовіруси через багато країн у межах Афро-Євразійського міграційного коридору та відігравати головну роль у формуванні нових природних осередків. Уперше в Україні в умовах урбанізованого ландшафту виявлено екологічну форму комарів, які є переносниками арбовірусів лихоманки Західного Нілу.
I. T. Rusev, V. N. Zakusylo, V. D. Vynnyk
1.1. Mechnikov Ukrainian Antiplage Research Institute, Odessa
ECOLOGICAL AND FAUNISTIC BACKGROUND OF ARBOVIRUSES CIRCULATION IN NORTH-WEST COAST OF THE BLACK SEA
The paper is devoted to the ecological backgrounds, species diversity of arboviruses’ hosts and vectors and mechanisms of arboviruses circulation along North-West Coast of the Black Sea (wetlands, steppe and coastal zone of Odessa, Mykolaiv and Kherson regions of Ukraine). The data analysis on epizootic field monitoring with the subsequent laboratory study of the hosts and vectors (1986-1991, 2000-
© И. Т. Русев, В. Н. Закусило, В. Д. Винник, 2011
2008) proves the existence of many species of ticks and mosquitoes, which are the basic vectors for birds and wild and domestic mammals. Migratory birds carry arboviruses throw many countries along the Afro-Eurasian migratory corridor and play the major role in forming new natural foci. The ecological type of Culex pipiens - C. p. pipiens f. molestus as a vector of the West Nile virus was found firstly in urban areas of Ukraine. The practical measures on implementation of the ecological and epizootic monitoring for developing arboviral epidemic risks management are proposed.
Введение
Арбовирусы представляют собой экологическую группу вирусов, передающихся трансмиссивным путем восприимчивым позвоночным кровососущими членистоногими. По своей численности они составляют две трети всех вирусов позвоночных. Сегодня Мировой каталог арбовирусов насчитывает более 500 видов, и количество их продолжает увеличиваться. При этом около 120 видов арбовирусов вызывают заболевания людей и сельскохозяйственных животных. Непредсказуемость возникновения и способность быть причиной чрезвычайных эпидемических ситуаций, борьба с которыми на этапе возникновения трудна или невозможна, высокий эволюционный потенциал вирусов, скудный арсенал противовирусных средств, а также угроза биотерроризма в результате разработки биологического оружия третьего поколения дают основание считать многие из арбовирусных инфекций новыми или вновь возникающими (emerging-reemerging) инфекциями, представляющими глобальную угрозу человечеству [22; 45].
Проблема арбовирусных инфекций в настоящее время является актуальной для здравоохранения многих стран мира. Заболевания людей, вызываемые арбовирусами, постоянно регистрируются во многих государствах на разных континентах. Широкое географическое распространение арбовирусов, их разнообразие, способность многих из них вызывать массовые эпидемии, с охватом в короткие сроки десятков, а то и сотен тысяч человек, клинико-эпидемиологические особенности возникновения и течения арбовирусных заболеваний, а также отсутствие специфического лечения и действенных мер профилактики для многих из них, позволили отнести их к группе особо опасных инфекций, профилактика которых является основным приоритетом здравоохранения многих стран мира [47; 50].
На рубеже столетий большую проблему для ряда стран Европы, Азии и Америки неожиданно стал составлять вирус лихорадки Западного Нила (ЛЗН). Возбудитель этого заболевания известен уже более 70 лет, отличается широчайшим географическим распространением. Активные природные очаги инфекции находятся на Африканском континенте, где он и был впервые выделен [40]. Однако до 1996 г. заболевания, вызываемые вирусом ЗН, носили в основном спорадический или групповой характер и имели легкое течение. В мире описана лишь одна крупная вспышка этой инфекции в 1974 г. [12].
В июле - октябре 1996 г. возникла эпидемия этого заболевания в юго-восточной Румынии. Заболевания регистрировались более чем в 40 провинциях. Было госпитализировано 835 больных с поражением центральной нервной системы. Фактическое количество заболевших было в 10 раз, а число инфицированных - в 100-300 раз больше. Вспышка характеризовалась значительной тяжестью течения и высокой летальностью, которая увеличивалась с возрастом. Из спинномозговой жидкости заболевших и от комаров Culex pipiens были изолированы штаммы вируса ЛЗН (африканский подтип). Предполагается, что эпидемическая ситуация возникла в результате заноса вируса в Румынию перелетными птицами [43; 49]. Не исключено, что эпидемия связана с активизацией и расширением известного природного очага ЛЗН в Румынии, расположенного в дельте Дуная, на границе с Одесской областью [19].
В 1999 г. эпидемические осложнения по ЛЗН были отмечены на юге России. В июле - сентябре возникли крупные вспышки заболеваний, протекающих как серозный менингит и менингоэнцефалит с высокой летальностью в Волгоградской, Астраханской областях и Краснодарском крае, первоначально с предположительной энтеро-вирусной этиологией [6; 39]. Выделенные во время эпидемий в России и США патогены ЛЗН имели генетическую тождественность с израильскими. В то же время, по молекулярно-генетическим признакам российские штаммы, изолированные в 1999 г., отличаются от штаммов, ранее выделенных на этой территории, что позволило связать возникшую эпидемическую ситуацию в данном регионе с заносом новых, более агрессивных штаммов ЛЗН из эндемичных стран [20].
Для Украины проблема арбовирусных инфекций также является актуальной. Они ежегодно составляют десятки, а то и сотни тысяч неконтролируемых системой охраны здоровья этиологически недиагностированных и нелеченных заболеваний [2]. И наряду с другими важными для Украины инфекциями (туберкулез, ВИЧ, гепатиты, лептоспироз и др.) арбовирусные заболевания постоянно упоминаются в официальных документах как болезни, эпиднадзор за которыми является приоритетом органов здравоохранения в защите здоровья населения страны [15].
Почти 30-летними исследованиями циркуляции арбовирусов в Украине, проведенными лабораторией трансмиссивных вирусных инфекций Львовского НИИ эпидемиологии и гигиены, подтверждено их широкое распространение в лесостепной и степной зонах Украины, а также в предгорных ландшафтах Крыма. В настоящее время эндемичными по клещевому энцефалиту (КЭ) признаны 18 административных областей и АР Крым. Наиболее активна эта инфекция в АР Крым, Волынской и Львовской областях [26].
По данным И. А. Виноград [5], 53,1 % общего числа арбовирусных инфекций в лесостепной зоне Украины занимает ЛЗН. Эндемические очаги этого вируса обнаружены в Закарпатской, Полтавской и Черкасской областях. Циркуляция вируса отмечается в Винницкой, Житомирской, Львовской, Ивано-Франковской, Харьковской и Хмельницкой областях, а также на территории Черноморского биосферного заповедника в Херсонской области. Свидетельством тому является выделение вируса или индикация вирусного антигена в комарах, органах птиц, крови лихорадящих больных, а также обнаружение антител к вирусу ЛЗН у людей (1,6-21,3 %), диких птиц (0,515,0 %) и сельскохозяйственных животных (0,5-2,5 %) [17; 26].
За последние 50 лет в Украине, как и повсюду в мире, произошли значительные экологические перемены из-за антропогенной трансформации ландшафтов, массовой химизации природных и искусственных биоценозов, увеличения плотности населения в результате урбанизации, а также накопления мусора на свалках. Тем не менее, годы спустя как в развитых странах, так и в Украине параллельно с урбанизацией появилась тенденция к массовому выезду населения в пригородные и отдаленные от города зоны (на дачные участки, в коттеджные комплексы, на экскурсии по маршрутам экологического туризма на территориях природно-заповедного фонда и т. д.). В связи с этим возрос как потенциальный, так и реальный контакт человека с кровососущими членистоногими - переносчиками арбовирусных инфекций [29].
S. Randolph и D. Rogers [46] полагают, что, кроме указанных факторов, возрастание заболеваемости клещевым энцефалитом в Северной Европе, например, связано с климатическими переменами либо непосредственным (увеличение плотности клещевых популяций), либо опосредованным путем (более теплые весенние и зимние сезоны способствуют расширению сезона активности как клещей, так и населения), который,
97
по всей вероятности, наиболее характерен для северных районов, таких как Скандинавия, где длительные периоды холодной температуры служат ограничивающими факторами для развития и активности клещей.
Заболеваемость арбовирусными болезнями в Украине значительно превосходит показатели, которые обычно признают клиницисты и руководители здравоохранения. В результате, диагностика и лечение таких заболеваний часто производится несвоевременно, поскольку работники практического здравоохранения не имеют представления о наличии этих инфекций и, соответственно, не принимают их в расчет при постановке диагноза. В отсутствие крупных вспышек руководители противоэпидемических учреждений часто не находят достаточных средств для проведения эпидемиологического надзора и борьбы с трансмиссивными заболеваниями. Между тем, арбовирусные инфекции по распространению, уровню заболеваемости и тяжести клинического течения создают серьезную проблему для здравоохранения. Их доля в структуре острых сезонных нейроинфекций, по данным экспертов, составляет 23,5 % [9].
Оценивая историю изучения арбовирусов в Украине, следует указать, что интенсивные исследования циркуляции арбовирусов проводились в основном на территории лесостепной и, частично, степной зоны Украины (Полесья, западного, центрального и восточных регионов). Что касается юга Украины, Северо-Западного Причерноморья (СЗП) в частности, то проведенный здесь в 1970-1980-х годах скрининг распространенности арбовирусных инфекций имел, в основном, эпизодический и локальный характер. Выявляемая в те годы циркуляция арбовирусов [7; 30; 36; 37] диктовала необходимость более глубокого и динамичного эколого-эпидемиологического наблюдения за возбудителями. Однако в 1990-е годы в силу ряда причин (как социальноэкономических, так и, возможно, связанных с недооценкой эпидемической значимости природно-очаговых заболеваний) мониторинг арбовирусных инфекций был значительно ослаблен. Возникшие в последние годы крупные эпидемические вспышки ар-бовирусной этиологии в сопредельных с Украиной странах Европы, ухудшение эпи-зоотологической и эпидемической ситуации по природно-очаговым инфекциям в ряде регионов Украины, прохождение над территорией СЗП миграционных коридоров птиц из эндемичных по арбовирусам стран Африки, обширные акватории и территории водно-болотных угодий, благоприятных для выплода комаров, неблагоприятные социально-экологические и экономические процессы, имеющие место в Украине в последние годы, не исключают осложнения эпидемической ситуации по арбовирусным инфекциям в СЗП. Все это диктует необходимость проведения систематического и углубленного эколого-эпизоотологического и эпидемиологического мониторинга за ар-бовирусами на данной территории [7; 36; 37; 50] с целью выявления ключевых звеньев в циркуляции возбудителей и недопущения «катастрофического развития эпидемической ситуации» [32].
Материал и методы исследований
Северо-Западное Причерноморье расположено в степной зоне Украины. Доминирующим ландшафтом в настоящее время здесь являются агроценозы [41]. Весомую экологическую значимость для формирования и функционирования природных очагов арбовирусов имеют обширные водно-болотные угодья, представленные дельтами трех рек (Дунай, Днестр и Днепр) и многочисленными солоноватоводными и солеными лиманами [29]. Именно здесь пролегает значимый в Афро-Евразийском регионе миграционный путь птиц из эндемичных зон Африки в Европу и обратно. Здесь создаются благоприятные условия для массового размножения кровососущих членистоногих.
Фауна потенциальных резервуаров, переносчиков и носителей возбудителей арбовиру-сов представлена сотнями видов птиц наземного и водно-болотного комплексов, кровососущими комарами, иксодовыми клещами и мелкими млекопитающими. Сочетание ландшафтно-географических, экологических и фаунистических факторов создает благоприятные условия для циркуляции возбудителей арбовирусов в условиях СевероЗападного Причерноморья.
Изучение арбовирусных инфекций проводили на территории Одесской, Николаевской и Херсонской областей СЗП с 1986 по 1991 и с 2000 по 2008 год. Материалом исследований служили кровососущие членистоногие (клещи, комары), органы птиц и мелких грызунов, пробы сыворотки крови птиц и сельскохозяйственных животных, а также данные многолетних зоологических, эпизоотологических и экологических мониторинговых работ Украинского научно-исследовательского противочумного института им. И. И. Мечникова. Для изучения видового состава, биотопического распределения носителей и переносчиков возбудителей, а также сбора полевого материала (кровососущие клещи, комары, дикие птицы, мелкие млекопитающие) во все сезоны года организованы экспедиционные выезды в районы потенциальных природных очагов. Полевые наблюдения проводили по общепризнанным методикам [23; 34; 35]. Полевой материал также отбирали и доставляли в лабораторию сотрудники Одесской, Николаевской и Херсонской областных санэпидстанций в соответствии с заключенными Договорами о творческом сотрудничестве.
Всего в вирусологическом и сероэпидемиологическом скрининге на наличие арбовирусов (ЛЗН, КЭ, Синдбис, Трибеч, Батаи, геморрагическая лихорадка с почечным синдромом (ГЛПС)) исследовано в 1986-1991 гг. 32 438 экз. клещей, 24 508 экз. комаров, органы и сыворотка крови 4 828 особей птиц (мозг, селезенка, легкие), 2 002 образца сыворотки крови сельскохозяйственных животных (крупного (КРС) и мелкого рогатого скота (МРС), свиней), 6 568 образцов сыворотки крови мышевидных грызунов.
В 2000-2004 гг. исследовано 15 884 экз. клещей 8 видов, 22 760 экз. комаров 18 видов, органы (мозг, селезенка) 182 диких птиц, легкие от 371 грызуна и мозг 6 зайцев. В 2005-2008 гг. исследованы 659 экз. иксодовых клещей 8 видов, 31 экз. гамазо-вых клещей, очесанных с серых крыс, 15 178 экз. кровососущих комаров 11 видов и материал от 619 диких птиц.
Лабораторные исследования проводили путем выделения вирусов на культуре клеток и на белых мышах, в реакциях торможения гемагглютинации (РТГА), связывания комплемента (РСК), иммуноферментного анализа (ИФА) с коммерческими диаг-ностикумами, а также методом полимеразной цепной реакции (ПЦР).
Циркуляция арбовирусов у иксодовых клещей
В результате многолетнего мониторинга природных и антропогенных экосистем Северо-Западного Причерноморья выявлено 16 видов иксодовых клещей, среди которых доминировали Ixodes ricinus, Dermacentor pictus, Haemaphysalis punctata, Rhipicephalus rossicus. С 1986 по 1991 год от иксодовых клещей трех видов (I. ricinus, Rh. sanguineus, D. marginatus), собранных на территории Северо-Западного Причерноморья, выделено 17 вирусов. При этом впервые от I. ricinus лесостепной зоны Одесской области выделен вирус Трибеч (сем. Reoviridae, род Orbivirus, антигенная группа Кемерово) [36]. Ранее в Молдове (Комратский район, граница с Одесской областью) пять штаммов указанного вируса выделены от I. ricinus и один штамм - от скворцов (Sturnus vulgaris). Важным является факт, что именно в этом районе штаммы вируса
Трибеч выделяли подряд 4 года, что, бесспорно, свидетельствует о существовании природного очага этого вируса на границе с Одесской областью [31].
В ходе обследования территории Херсонской области установлена циркуляция вирусов КЭ посредством выделения патогенных агентов от клещей D. marginatus [37]. Антигены вируса КЭ выявлены также и у личинок и нимф клещей I. ricinus и I. apronoforus, снятых с зарянок (Erithacus rubecula) в период осеннего отлова птиц на о. Змеиный [11].
Из 532 исследованных пулов иксодовых клещей (11 551 экз.), собранных в Одесской области в 2000-2004 гг., в 56 (10,53-1,33 %) выявлен антиген вируса КЭ. При этом из 23 обследованных административных районов области антиген вируса КЭ обнаружен в 17, а также в г. Одесса и Ильичевск [13]. При расчете зараженности клещей вирусом КЭ вирусофорность, в среднем по области за годы наблюдений, составила 0,48-0,06 %. Наиболее высокие уровни вирусофорности (до 1,10 %), свидетельствующие о большой вероятности инфицирования людей, отмечены в лесостепной зоне региона (Кодымский, Савранский, Любашевский, Фрунзовский, Ширяевский, Красноокнянский р-ны), а также в районах, примыкающих к водно-болотным угодьям дельты Днестра (Белгород-Днестровский, Беляевский, Раздельнянский) и в одном из степных районов (Саратском). В большинстве случаев эти данные подтверждены выявлением антител к вирусу КЭ при серологическом обследовании доноров или сельскохозяйственных животных. Отсутствие находок в южной части степной зоны возможно свидетельствует о крайне слабой циркуляции вируса КЭ в популяциях клещей-переносчиков.
Результаты сравнения уровней вирусофорности клещей в различных административных районах Одесской области в 2000-2004 гг. свидетельствуют об усилении интенсивности циркуляции вируса КЭ в природе как в целом по области, так и в отдельных районах. В 2004 г. вирусофорность клещей в среднем по Одесской области увеличилась в 3,5 раза по сравнению с 2003 г. (t = 3,30, р < 0,001) и в 27,8 раза по сравнению с 2002 г. (t = 4,70, р < 0 ,001). Отмечено расширение ареала вируса КЭ в 2003-2004 годах. Если в 2000 г. при обследовании 16 административных районов Одесской области антиген вируса КЭ обнаружен в клещах из четырех районов, в 2001 г. - в пяти из 22 районов, в 2002 г. - в трех из 19 районов, то в 2003 г. - уже в 8 из 17, а в 2004 г. - в 10 из 12 районов.
При исследовании иксодовых клещей, снятых с городских жителей в 20062007 гг., в 44 % проб выявлен антиген вируса КЭ. Причем антиген вируса КЭ обнаружен в клещах, снятых с людей не только в г. Одессе, но и с людей городов-спутников -Южный и Ильичевск. При этом в 2007 г. отмечено недостоверное снижение уровня вирусофорности клещей с 44,3 до 31,9 % (t = 1,33, p > 0,10). Вместе с тем, значительный уровень вирусофорности (17-50 %) клещей, снятых с людей, может свидетельствовать об интенсивной циркуляции вируса КЭ в этих населенных пунктах.
Лабораторные исследования показали, что основным переносчиком вируса КЭ в Одесской области (как и по всему региону, Украине и Европе), является I. ricinus, на долю которого пришлось свыше 64 % всех исследованных клещей и 80,4 % всех положительных проб. Вместе с тем, антиген вируса КЭ обнаружен также в клещах Dermacentor sp. и Hyalomma plumbeum plumbeum.
Циркуляция арбовирусов среди комаров
В процессе эпизоотологического мониторинга в Одесской, Николаевской и Херсонской областях выявлены 18 видов комаров из 6 родов. Это Aedes punctor, Ae. cantans, Ae. caspius, Ae. dorsalis, Ae. cinereus, Ae. communis, Ae. excrucians, Ae. flavescens, Ae. vexans, Anopheles hyrcanus, A. maculipennis, A. bifurcatus, Culex modestus, C. pipiens
pipiens f. pipiens, C. pipiens pipiens f. molestus, Culiseta annulata, Mansonia richiardii, Uranotenia unguiculata.
На наличие антигена вирусов Синдбис и Лихорадки Западного Нила в 20012004 гг. исследовано 107 суспензий из 16 282 комаров. Антиген вируса Синдбис обнаружен в 16 (15 %) пробах комаров Аedes caspius dorsalis, Aе. vexcms, Anopheles hyrcams,
А. bifurcatus и ^lex pipiens, отловленных в Балтском, Беляевском и Килийском районах Одесской области. При этом в Балтском районе вирусофорность составила
0,33 %, в Беляевском - 0,22 %, а в Килийском районе и в среднем по области - 0,10 %. Антиген вируса ЛЗН выявлен в 10 (9,4 %) пробах комаров Ae. caspius dorsalis,
A. bifurcatus и С. pipiens, отловленных в Балтском, Беляевском и Килийском районах. В этих районах вирусофорность составила 0,17 %, а в среднем по области - 0,06 %.
Неблагополучные по санитарному состоянию многоэтажные дома с затопленными подвалами в Одессе в последние годы являются местом массового обитания и выплода так называемых подвальных комаров (экологической формы Culex pipiens pipiens f. molestus) [28]. Выплод комаров в таких биотопах происходит на протяжении всего года, при этом комары в качестве прокормителей используют серых крыс (Rattus norvegicus), массово обитающих в этих же подвалах, сизых голубей (Сolumba livia), а также активно нападают на человека. Указанные синантропные виды комаров активно вовлекаются и в циркуляцию арбовирусов ЛЗН.
В 2006-2007 гг. методом ОТ-ПЦР идентифицирована РНК вируса ЛЗН в 8 % проб комаров, собранных в Одессе и пригородах. Подавляющее большинство (98 %) исследованных комаров относились к C. pipiens - 7 362 экз., остальные комары представлены Aе. caspius (62 экз.), Mansonia richiardii (29 экз.), Culiseta annulata (19 экз.), Ae. flavescens (11 экз.), Aе. vexans (2 экз.), Uranotaenia unguiculata (2 экз.), A. hyrcanus (1 экз.). При этом 6 483 экз. комаров отловлены в подвалах и подъездах жилых многоквартирных домов и 1 005 экз. - в открытых биотопах. Результаты исследования комаров, отловленных в различных мониторинговых точках в 2006-2007 гг., свидетельствуют о присутствии вируса ЛЗН как в открытых, так и в закрытых биотопах, что может иметь эпидемиологическое значение при формировании урбанистических очагов этой инфекции. Однако вирусофорность комаров, отловленных в природных условиях (открытых стациях), достоверно выше вирусофорности комаров, отловленных в подвалах и подъездах жилых многоквартирных домов (соответственно 0,60 и 0,09, t = 3,72, p < 0,001).
Из 12 суспензий, в которых выявлена геномная последовательность вируса ЛЗН, 10 включали в себя комаров C. pipiens pipiens f. molestus и 3 - Culiseta annulata. Другими видами (потенциальными переносчиками вируса ЛЗН) в Одессе, вероятно, могут быть комары Ae. caspius и A. hyrcanus, входящие в состав РНК-позитивных пулов.
Особую значимость имеют данные мониторинга за циркуляцией возбудителей арбовирусов в местах массового отдыха людей. В частности, на одной из наиболее насыщенных отдыхающими зон отдыха (Куяльницком лимане) выявлены 4 антигена вируса Батаи от комаров C. pipiens и Ae. vexans. В зоне массовой застройки береговых зон коттеджными поселками на р. Днестр выявление антигенов вирусов ЛЗН и Тягиня в комарах A. maculipennis, C. pipiens, Ae. vexans приобретает особую актуальность. Именно в этих зонах в последние годы возникли одни из самых массовых групповых вспышек заболеваний с острой лихорадкой нерасшифрованной этиологии среди различных контингентов (школьники, студенты, местные жители и др.), пребывающих в летний период на отдыхе [14].
Большое значение для прогнозирования динамики ареалов комаров имеет глобальное потепление, которое может оказывать непосредственный эффект на популяции
101
комаров, и, как следствие, - на передаваемые ими заболевания. Рост среднегодовых температур будет способствовать увеличению протяженности брачного сезона комаров и, таким образом, - росту их численности. Потепление климата может вызвать расширение границ распределения аборигенных видов, которые сейчас встречаются исключительно в районах с более мягким климатом, а также появление новых - не характерных для данного региона видов [18]. Если это произойдет, вероятно и последующее расширение границ распространения передающихся комарами арбовирусных заболеваний.
Циркуляция арбовирусов среди птиц
Птицы являются хозяевами многих арбовирусов [18]. Мигрирующие птицы часто служат источником распространения новых возбудителей в места их зимовки, гнездования и отдыха при перелетах, благодаря длительному латентному хранению инфекции или переносу на себе вирусофорных паразитов, главным образом иксодовых клещей [14]. Северо-Западное Причерноморье географически располагается в зоне Понтического миграционного пути, который связывает Западную Сибирь, север Европейской части России, прибалтийские и скандинавские территории с зимовочными ареалами, расположенными на юге Западной Европы, частично на Ближнем Востоке и в Африке [3]. В разные сезоны года в прибрежной зоне Черного моря отмечены 340 видов птиц - более 90 % орнитофауны Украины [44]. Птицы используют для завершения своего годового жизненного цикла различные прибрежные местообитания. Причем одни и те же виды могут использовать различные местообитания и, наоборот, разные виды могут использовать одни и те же местообитания. Это создает вертикальную и горизонтальную связь многих видов птиц со структурными и функциональными элементами прибрежных экосистем [48].
Прекрасные условия для гнездовий сосредоточены практически во всех прибрежных биотопах. Наиболее благоприятными можно считать аккумулятивные острова, тростниковые заросли, речные дельты, косы, лиманы и соленые озера. Известно, что тростниковые массивы присутствуют не только в дельтах и поймах рек, но и на крупных аккумулятивных островах и косах СЗП, внося определенное разнообразие в видовой состав гнездящихся птиц.
Характер миграционных потоков и гнездования птиц в регионе определяет наличие и богатство гнездовой паразитофауны, а также фауны эктопаразитов на самих птицах. Связь с иксодовыми клещами зависит также от способа кормления. При этом наиболее тесные контакты с пастбищными клещами регистрируются у наземно-кормящихся птиц. По данным Р. Л. Наумова и Г. С. Кисненко [21], экологическая роль птиц-наземников значительна: на 1 км2 сосново-лиственных лесов они прокармливают более 25 000 личинок и нимф таежного клеща Ixodes persulcatus. В ряде районов птицы вообще являются основными прокормителями иксодид [1; 33].
Занесенный с мигрирующими птицами и иксодовыми клещами опасный вирус способен внедриться в местные биоценозы. Исход такого внедрения разный. При наличии благоприятных ландшафтно-фаунистических компонентов вирус сохраняется, распространяется и начинает циркулировать в местных биоценозах. При неблагоприятном сочетании этих факторов он элиминируется. На наш взгляд, особое значение приобретает возможный занос птицами генетически модифицированных видов вирусов ЛЗН, КЭ, которые уже укоренились и циркулируют в местных биоценозах. Используя уже готовые экологические ниши, привнесенные вирусы, возможно, обладающие большей вирулентностью и измененной антигенностью, могут вытеснить из
циркуляции местные штаммы (обеспечившие популяционный иммунитет населения) и создать опасную предэпидемическую ситуацию [4].
Вирусологические исследования птиц, отловленных в весенний миграционный период в Савранском лесу (лесостепная зона Одесской области), позволили выделить штамм КЭ от зябликов (Fringilla coelebs) [27]. Эти птицы по своей экологической нише - типичные собиратели, поедающие семена с поверхности земли и насекомых в кронах деревьев. В силу экологических особенностей они довольно часто являются объектами нападения иксодовых клещей.
Сероэпизоотологический скрининг на наличие антител к вирусу КЭ у птиц позволил установить, что в Ивановском и Коминтерновском районах Одесской области отмечено 57,1 ± 18,7 и 16,6 ± 5,4 % положительных случаев (птиц, перенесших инфекцию, возможно, с последующей персистенцией вируса). В Коминтерновском районе из 10 видов обследованных птиц антитела к вирусу КЭ обнаружены только у двух видов: крачки пестроносой (Thalasseus sandvicensis) и куропатки серой (Perdix perdix). У других 8 видов птиц антитела к вирусу КЭ отсутствовали, что может свидетельствовать о малом значении данных видов в эпизоотическом процессе КЭ. В группе из 48 обследованных птиц было 8 серых куропаток и 29 пестроносых крачек. Таким образом, в группе серых куропаток 50,0 ± 17,7 % были серопозитивными. Серопозитивность к вирусу КЭ в группе крачек составила 13,8 ± 6,4 %. Интересен также факт обнаружения антител в крови серой куропатки к вирусу ЛЗН. Вероятно, этот вид птиц наиболее подвержен инфицированию арбовирусами.
Антитела к вирусу ЛЗН выявлены еще у 7 видов птиц: серая ворона (Corvus cornix), грач (C. frugilegus), баклан большой (Phalacrocorax carbo), полевой воробей (Passer montanus), чомга (Podiceps cristatus), кряква (Anas platyrhynchos) и чирок-трескунок (A. querquedula) в Одесской области (Татарбунарский и Коминтерновский районы). Уровень серопозитивных птиц составил в среднем 11,3 % . При этом уровень серопозитивности у ворон серых составил 33,3 %, у грачей - 16,7 %, у полевых воробьев - 13,0 %, у чирков-трескунков - 5,1 %.
В Ивановском районе Одесской области из 7 обследованных сывороток птиц 5 видов 4 птицы (57,1 ± 18,7 %) были серопозитивными к КЭ. Антитела к КЭ обнаружены у куропаток (14,3 + 13,2 %), фазанов (14,3 + 13,2 %) и вальдшнепов (Scolopax rusticola) (28,6 ± 17,1 %). Из 12 серопозитивных к КЭ сывороток крови птиц из 6 районов Одесской области 5 сывороток принадлежат куропаткам (41,7 ± 14,2 %), 4 (33,3 ± 13,6 %) - крачке пестроносой, 2 (16,7 ± 10,8 %) - вальдшнепу и 1 (8,3 ± 7,9 %) - фазану (Phasianus colchicus). Экологическая группа наземнокормящихся птиц является наиболее часто инфицированной вирусом КЭ. В период вирусемии птицы этой экологической группы могут вновь становиться источником заражения иксодовых клещей и, таким образом, поддерживать циркуляцию вируса в природе.
Антиген вируса КЭ выявлен у зарянок (Erithams rubecula), отловленных на
о. Змеиный во время осенней миграции. В этот период от сорокопутов-жуланов выявлен антиген ЛЗН, а от черных дроздов - антиген вируса Укуниеми. Весной антиген КЭ выявлен у садовой славки (Sylvia borin), славки-завирушки (S. curruca), зарянки, дрозда черного (Turdus merula), горихвостки чернушки (Phoenicurus ochruros). В этот период также выявлен антиген вируса геморрагической лихорадки Крым-Конго (ГЛКК) в высоких титрах от обыкновенного соловья (Luscinia luscinia) и славки черноголовой (Sylvia atricapilla) [11]. Как указано выше, для большинства из этих видов птиц характерна относительно высокая интенсивность заражения клещами.
В 2006-2007 гг. при исследовании 207 птиц 25 видов, отловленных в Одессе и ее пригородах, выявлены антитела к вирусам ЛЗН, КЭ и Синдбис. В 64,0 ± 5,0 % видов птиц выявлены антитела к тому или иному возбудителю, а в 24,2 ± 4,4 % - одновременно к двум или трем возбудителям. Среди обследованных экологических групп птиц 44,9 ± 3,5 % принадлежали к водно-болотной группе, а 55,1 ± 3,5 % - к наземно кормящейся. Наиболее высокий уровень серопозитивных сывороток крови в обеих экологических групп выявлен с антигеном вируса ЛЗН (25,6 ± 3,0 %). Среди всех птиц наиболее высокий уровень положительных находок выявлен у чайки хохотуньи (Larus сасктпат) и турухтана (РкИотаскшpugnax), соответственно 75,0 ± 10,8 и 83,3 ± 15,2 %.
Таким образом, водоплавающие, околоводные и наземно кормящиеся птицы СЗП во время миграции, гнездования, а также оседлые виды птиц способны вовлекаться в циркуляцию различных возбудителей арбовирусов и разносить их на новые территории, тем самым расширяя границы природных очагов и увеличивая эпизоотийный и эпидемический потенциал этих опасных инфекций.
Циркуляция арбовирусов среди мелких млекопитающих
Число видов мелких млекопитающих (грызуны и насекомоядные), населяющих территорию СЗП и играющих важную эпизоотологическую роль в очагах арбовирусов и других особо опасных инфекций, насчитывает более 30. Мелкие млекопитающие являются резервуарами и носителями возбудителей арбовирусных инфекций (в том числе и комариных), при этом являясь активными прокормителями личинок и нимф многих видов иксодовых клещей [38].
Данные, накопленные нами в 1988-1990 гг. при исследования материала от мелких млекопитающих на наличие антигена геморрагической лихорадки с почечным синдромом в Одесской области (2 318 грызунов) и Автономной Республике Крым (4 250 грызунов), позволили выявить антиген в органах 320 особей мышевидных грызунов, что составило 8 % всех обследованных животных. Основными носителями в степной зоне Крыма были домовая (Мш тшси1ш) и лесная ($у1\аетш sylvaticus) мыши (инфицированность - 22 и 18 % соответственно). В горном Крыму резервуарами возбудителя выступали обыкновенная полевка (Мсои агуаШ) и желтогорлая мышь (ИуЬавтш tauricus) (20 и 12 % инфицированных особей соответственно). В Одесской области антиген выявлен в органах 6 особей мышевидных грызунов, добытых в Савранском, Ренийском и Измаильском районах. В 5 случаях из указанных антиген на данной территории выявлен у полевки обыкновенной, в одном - от мыши лесной.
Особую опасность в эпидемиологическом плане могут представлять домовые мыши, которые обитают как в открытых, так и в закрытых биотопах, переселяясь на зимний период в подвалы жилых домов, активно заселенных кровососущими комарами, как постоянно здесь обитающими, так и залетевшими на зимовку. Учитывая, что в урбанизированных биоценозах могут меняться пищевые предпочтения кровососущих комаров, исследованы сыворотки крови мелких грызунов, обитающих в подвалах жилых домов и прилегающих к ним территориям в Одессе. Всего в РТГА с антигенами вирусов ЛЗН, КЭ и Синдбис исследованы сыворотки 22 серых крыс, 8 домовых мышей, 9 лесных мышей и 2 малых белозубок (Сгоаёша suaveolens). В результате лабораторных исследований в сыворотках крови исследованных видов антитела к вирусам КЭ и Син-дбис не обнаружены. Антитела к вирусу ЛЗН детектированы у одной особи серой крысы, отловленной в подвале дома, обильно заселенном комарами СЫех р. pipiens £ molestus. В одном из пулов комаров, отловленных там же, в ОТ-ПЦР детектирована РНК вируса ЛЗН [28].
Вероятно, в урбанизированных биоценозах формируется новая паразитарная система арбовирусов - «серая крыса - комар - серая крыса», в которую могут включаться сизые голуби и жители домов, в подвалах которых формируются данные паразитарные системы. Включение в паразитарную систему в крупных городах, как правило, многочисленных популяций серой крысы, может грозить серьезными эпидемическими осложнениями.
Циркуляция арбовирусов среди сельскохозяйственных животных
Арбовирусами инфицируются многие виды млекопитающих, и значительную долю среди них занимают сельскохозяйственные животные, имеющие непосредственный контакт с человеком. Описаны значительные эпизоотийные вспышки, вызванные вирусами ЛЗН, среди лошадей [10; 42]. С высокой степенью вирусемии инфицируются вирусом КЭ козы и коровы, при употреблении молока которых возникают заболевания у людей [16; 24]. Некоторые авторы (для исключения травмирующих манипуляций по забору сывороток крови от людей) предлагают для оценки циркуляции возбудителей арбовирусных инфекций на определенных территориях использовать данные популяционного иммунитета к ним у сельскохозяйственных животных [25].
Особая роль в возникновении предэпидемических ситуаций принадлежит сельскохозяйственным животным, обитающим вблизи жилья человека и являющимся активными прокормителями пастбищных клещей. Об этом свидетельствуют многочисленные данные. Как указывают Д. К. Львов и С. М. Клименко [18], многие арбовиру-сы, патогенные для животных, вызывают тяжелые и массовые заболевания у людей. В 1950-1960 годы особенно часто на Европейской территории регистрировались заболевания КЭ, обусловленные употреблением в пищу сырого козьего молока и приготовленных из него продуктов, а также молока овец и коров [8]. В последние годы в России увеличился удельный вес заболеваний КЭ в результате алиментарного пути заражения [24]. Учитывая изложенное, выявление циркуляции арбовирусов среди домашних животных является одним из важнейших элементов, входящих в систему эпидемиологического надзора. По мнению Д. К. Львова и др. [25], проведенные ими серологические исследования сельскохозяйственных животных (лошади, КРС, верблюды, овцы) в дельте Волги и Калмыкии, могут служить индикатором циркуляции возбудителя ЛЗН на этих территориях, а также для определения ее уровня.
Исследования сывороток крови сельскохозяйственных животных (коров, свиней и коз) в Одесской области показали, что комплементсвязывающие антитела встречаются у 2,6 ± 1,8 % свиней и у 2,4 ± 1,1 % КРС. Антигемагглютинины к вирусу КЭ в сыворотках крови сельскохозяйственных животных выявлены у 15,8 ± 4,2 % свиней, у 7,7 ± 1,1 % КРС и 3,7 ± 3,6 % у МРС. Из представленных данных видно, что свиньи инфицируются вирусом КЭ чаще, чем КРС и МРС.
Наиболее высокое число серопозитивных к вирусу КЭ сельскохозяйственных животных (обследован только КРС) обнаружено в Балтском и Ширяевском районах Одесской области. Важно отметить, что данные серологического скрининга сывороток КРС из Ширяевского района коррелируют с данными серологических исследований в РТГА (реакции торможения гемагглютинации) сывороток людей, проживающих в этом районе, у которых в 16,1 ± 4,1 % выявлены антигемагглютинины к вирусу КЭ. Этот показатель достоверно выше, чем у жителей других районов Одесской области. Исследование сывороток крови КРС позволило выявить циркуляцию вируса КЭ среди сельскохозяйственных животных в Беляевском районе, где обследование здоровых людей не выявило серопозитивных лиц. Однако в этой зоне сосредоточен огромный
биоэкологический потенциал фауны кровососущих членистоногих и наземных позвоночных дельты Днестра (птиц, млекопитающих) - прокормителей пастбищных и гнездово-норовых иксодовых клещей.
Наиболее высокие титры антигемагглютининов (1 : 160 и выше) выявлены у сельскохозяйственных животных Ширяевского (у 5 из 11), Беляевского (у 2 из 4), Савранского районов, п. г. т. Николаевка (у 3 из 7).
Таким образом, данные сероэпизоотологического исследования сельскохозяйственных животных существенно дополнили сведения о циркуляции вируса КЭ в Одесской области и в то же время подтвердили мнение ряда исследователей [25] о возможности использования данных сероэпизоотологического скрининга для установления факта циркуляции арбовирусов на изучаемых территориях региона.
Выводы
1. Впервые на территории Одесской области, непосредственно на границе с Молдовой, установлен природный очаг вируса Трибеч, в циркуляцию возбудителя которого вовлечены иксодовые клещи Ixodes ricinus.
2. Основным переносчиком вируса клещевого энцефалита в Одесской области является I. ricinus, на долю которого приходится свыше 64 % всех исследованных клещей и 80,4 % всех положительных проб.
3. Кровососущие виды комаров природных и антропогенных биотопов играют важную роль в циркуляции таких арбовирусов как Синдбис, ЛЗН, Тягиня, Батаи.
4. Водоплавающие, околоводные и наземнокормящиеся птицы СЗП во время миграции, гнездования, а также оседлые виды птиц способны вовлекаться в циркуляцию различных возбудителей арбовирусов и разносить их на новые территории, тем самым расширяя границы существующих природных очагов и увеличивая эпизоотий-ный и эпидемический потенциал этих опасных инфекций.
5. Трансконтинентальный занос возбудителей арбовирусов птицами на территорию СЗП возможен как в период их осенней миграции - с севера на юг, так и в период весенней миграции птиц - с юга на север в рамках общего Афро-Евразийского миграционного коридора.
6. Неблагополучные по санитарному состоянию многоэтажные дома с затопленными подвалами в урбанизированных ландшафтах СЗП в последние годы являются местом массового обитания и выплода подвальных комаров экологической формы Culex pipiens pipiens f. molestus, которые, наряду с высокой численностью серых крыс и синантропных видов птиц в селитебных зонах, способны формировать новые паразитарные арбовирусные системы и антропургические очаги особо опасных инфекций.
Авторы искренне признательны всем коллегам УкрНИПЧИ им. И. И. Мечникова, сотрудникам отделов особо опасных инфекций Одесской, Николаевской и Херсонской областных санитарно-эпидемиологических станций, директору регионального ландшафтного парка «Кинбурнская коса» З. И. Петровичу за содействие в сборе полевого материала для лабораторных исследований.
Библиографические ссылки
1. Арбовирусные инфекции в дельте реки Волги I В. В. Березин, М. П. Чумаков, В. Н. Башкирцев и др. II Вопр. мед. вирусол. Тез. докл. - М., 1971. - С. 137-138.
2. Бобильова О. О. Епідемічна ситуація з особливо небезпечних інфекцій в Україні за останнє десятиліття I О. О. Бобильова, Л. М. Мухарська II Інфекційні хвороби. - 2002. - № 1. - С. 5-12.
3. Браунер А. А. Сельскохозяйственная зоология. - Одесса : Гос. изд. Украины, 1923. - 432 с.
4. Вивчення поширенності вірусу західного Нілу і його етіологічної ролі в інфекційній патології в Одеській області / З. І. Могілевська, Л. Я. Могілевський, Ю. А. Бощенко та ін. // Одеський медичний журнал. - 2005. - № 3 (89). - С. 69-72.
5. Виноград И. А. Арбовирусы на Украине // Арбовирусы. - 1978. - Вып. 3. - С. 13-16.
6. Выделение вируса лихорадки Западного Нила от больных людей в период эпидемической вспышки в Волгоградской и Астраханской областях / Д. К. Львов, А. М. Бутенко, О. И. Выше-мирский и др. // Вопр. вирусол. - 2000. - № 3. - С. 9-12.
7. Греков В. С. Роль птиц в экологии арбовирусов Азово-Черноморского региона / В. С. Греков, И. Т. Русев, Ю. А. Бощенко // Птицы Азово-Черноморского региона на рубеже тысячелетий. Матер. юбил. междунар. научн. конф., посвящ. 20-летию Азово-Черноморской орнитол. группы. - Одесса : Астро-Принт, 2000. - С. 81-82.
8. Дроздов С. Г. Изучение взаимосвязи вируса молочной двухволновой лихорадки с вирусами клещевого и шотландского энцефалитов и омской геморрагической лихорадки // Вопросы вирусологии. - 1960. - N 5. - С. 528-532.
9. Етіологічна та еколого-епідеміологічна характеристика арбовірусних інфекцій в Україні /
І. А. Виноград, І. М. Лозинський, Г. В. Білецька та ін. // Вісник СумДУ. - 2001. - С. 41-48.
10. Зараженность сельскохозяйственных животных вирусом Западного Нила в Астраханской области по данным серологического обследования (2001-2004 гг.) / А. В. Васильев, М. Ю. Щелканов, Ф. Ф. Джаркенов и др. // Вопр. вирусол. - 2005. - № 6. - С. 36-41.
11. Значення птахів, що мігрують через о. Зміїний, в циркуляції арбовірусів / В. О. Іваниця, Т. В. Гудзенко, Ю. А. Бощенко та ін. // Матер. междунар. конф., посвящ. 140-летию основания
Одесского нац. ун-та. - Одесса, 2005. - С. 356-357.
12. Инфекция, вызванная вирусом лихорадки Западного Нила, как клиническая и эпидемиологическая проблема / Ю. Я. Венгеров, Т. И. Фролокина, А. Н. Жуков и др. // Эпид. и инфекционные болезни. - 2000. - № 4. - С. 27-31.
13. Клещевой энцефалит - природноочаговая инфекция Одесской области / Ю. А. Бощенко,
З. И. Могилевская, О. А. Юрченко и др. // Науково-методичні проблеми покращення довкілля Одеського регіону. - Одеса, 2006. - С. 15-17.
14. Кровососущие комары как переносчики арбовирусных инфекций в рекреационных зонах дельты Днестра / Л. Я. Могилевский, И. Т. Русев, В. Н. Закусило и др. // Екологія міст та рекреаційних зон. Матер. науково-практ. конф. - Одеса, 2009. - С. 332-337.
15. Лапушенко О. В. Актуальні питання профілактики особливо небезпечних інфекцій в Україні / О. В. Лапушенко, Л. М. Мухарська // Актуальні питання контролю за особливо небезпечними та керованими інфекціями в Україні. Зб. матер. конф. - Львів, 2004. - С. 3-15.
16. Леонова Г. Н. Научно-практическая конференция, посвященная 65-летию открытия клещевого энцефалита / Г. Н. Леонова, В. К. Ястребов // Эпидемиология и инфекционные болезни. - 2003. - № 3. - С. 61-62.
17. Лозинський I. М. Арбовіруси та арбовірусні інфекції у лісостеповій зоні України / I. М. Лозинський, I. А. Виноград // Мікробіологічний журнал. - 1998. - Т. 60, № 2. - С. 49-58.
18. Львов Д. К. Арбовирусы и арбовирусные инфекции / Д. К. Львов, С. М. Клименко, С. Я. Гай-дамович. - М. : Медицина, 1989. - 335 с.
19. Львов Д. К. Лихорадка Западного Нила // Вопр. вирусол. - 2000. - № 2. - С. 4-9.
20. Львов Д. К. Значение вновь возвращающихся инфекций в биобезопасности // Вопр. вирусол. -2002. - № 5. - С. 4-7.
21. Наумов Р. Л. О прокормлении птицами клещей в сосново-лиственных лесах Западного Саяна / Р. Л. Наумов, Г. С. Кисненко // Орнитология. - М. : МГУ, 1974. - С. 395-396.
22. Нетесов С. В. Вирусы - главный источник биологических угроз человечеству в ХХІ веке / С. В. Нетесов, Л. С. Сандахчиев // Узловые вопросы борьбы с инфекцией. Матер. научно-практ. конф. - СПб., 2004. - С. 173.
23. Новиков Г. А. Полевые исследования по экологии наземных позвоночных // Сов. наука. - М., 1955. - 408 с.
24. О передаче вируса клещевого энцефалита с коровьим молоком I Л. А. Верета, В. З. Ско-робеха, С. П. Николаева и др. II Мед. паразитол. и паразит. болезни. - 1991. - № 3. - С. 54-55.
25. Особенности циркуляции вируса Западного Нила (Flaviviridae, Flavivirus) и некоторых других арбовирусов в экосистемах дельты Волги, Волго-Ахтубинской поймы и сопредельных аридных ландшафтах (2000-2002 гг.) I Д. К. Львов А. И. Ковтунов, К. Б. Яшкулов и др. II Вопр. вирусол. - 2004. - № 3. - С. 45-51.
26. Про ензоотичшсть території України з туляремії, лептоспірозу, інших особливо небезпечних природно-вогнищевих інфекций та заходи їх профілактики на 1999-2000 рр. I Довідник MCG України. - К., 1999. - С. 4-15.
27. Русев И. Т. Эпизоотологическая роль зяблика и некоторых других наземно-кормящихся видов птиц в заносе и распространении арбовирусных инфекций II Птицы АзовоЧерноморского региона на рубеже тысячелетий. Матер. юбилейн. Междунар. научн. конф., посвящ. 20-летию Азово-Черноморской орнитол. рабочей группы. - Одесса : Астро-принт, 2000. - С. S9.
28. Русев И. Т. Кровососущие комары урбанизированных биоценозов и их роль в циркуляции вирусов лихорадки Западного Нила I И. Т. Русев, В. Н. Закусило, В. Д. Винник II Ученые записки Таврич. нац. ун-та им. В. И. Вернадского. Биология, химия. - 2001. - Т. 24 (63), № 2. - С. 240-248.
29. Русев И. Т. Основы экотуризма. - Одесса : Астропринт, 2004. - 294 с.
30. Сиденко В. Л. О некоторых видах перелетных птиц Западного Причерноморья и их возможной связи с арбовирусами I В. Л. Сиденко, В. С. Греков II Орнитология. - М., 1974. -Вып. 2. - С. 356-360.
31. Скоферца П. Г. Результаты поиска арбовирусов на территории Молдавской ССР I П. Г. Ско-ферца, П. И. Яровой, Н. Д. Корчмарь II Экология вирусов. Матер. ГХ симпоз. - Душанбе, 1975. - С. 186-188.
32. Управление эпидемическим риском в Украине: новые подходы и стратегии развития I
B. Ф. Москаленко, К. Л. Атоев, С. Л. Бережнов и др. II Лікарська справа. - 2002. - № 3-4. -
C. 3-16.
33. Флинт В. У. Роль экологических группировок птиц в прокормлении клеща Ixodes persulcatus I
В. У. Флинт, Ф. Ф. Земская, В. Е. Сидоров II Зоол. журнал. - 1959. - № 3. - С. 476-480.
34. Хуторецкая Н. В. Систематика, биология, сбор, транспортировка и хранение комаров II Арбовирусы. - М., 1988. - С. 62-69.
35. Шеремет В. П. Кровосисні комари України. - К. : РВЦ Київський ун-т, 1998. - 34 с.
36. Экологическая характеристика некоторых возбудителей, хозяев и переносчиков арбо-вирусных инфекций в Украинском Причерноморье I И. Т. Русев, В. И. Березовский, Г. Н. Нахапетов и др. II Итоги науки и техники. Вирусология. - М., 1991. - Т. 24. - С. 51-53.
37. Экологический надзор за возбудителями арбовирусных инфекций в Украинском Причерноморье I Ю. А. Бощенко, И. Т. Русев, Э. Ю. Гольд, Д. А. Дубина II Итоги науки и техники. Вирусология. - М., 1991. - Т. 24. - С. 30-32.
38. Экология и распространение арбовирусов на территории Саратовской области I С. А. Щербакова, Е. А. Билько, Е. В. Клюева и др. II ЖМЭИ. - 2005. - № 5. - С. 27-30.
39. Эпидемические вспышки менингита и менингоэнцефалита в Краснодарском крае и Волгоградской области, вызванные вирусом Западного Нила (Предварительное сообщение) I Д. К. Львов, А. М. Бутенко, С. Я. Гайдамович и др. II Вопр. вирусол. - 2000. - № 1. - С. 37-3S.
40. A neurotropic virus isolated from the blood of а mtive of Uganda I K. C. Smithburn, T. P. Hughes,
A. W. Burke, J. H. Paul II Am. J. Trop. Med. - 1940. - Vol. 20, N 4. - P. 471-492.
41. В^їуегеіїу Assesment for Ukraine I R. Warner, A. Borok, D. Gibson, I. Rusev. - Washington : Chemonics International Inc., Environment International Ltd., 2001. - 40 p.
42. Hannoun C. West Nile fever in the South of France II 8-th International Congress Trop. Med. аМ Malaria. - Tegeran, 1968. - P. 674.
43. Hannoun С. Role of migrating bird arbovirus transfer between Africa and Ешоре I С. Hannoun,
B. Comion, S. Moucher II Трансконтинентальные связи перелетных птиц и их роль в распространении арбовирусов. - Новосибирск, 1972. - С. 167-169.
44. Korzuykov A. Coast of the NW Black Sea as migration root of birds Europe and Asia / A. Korzuykov, I. Rusev, I. Gerjik // Management and Conservation of the Northern-Western Black Sea Coast. Proceedings of the EUCC International Symposium. - Odessa, 1998. - P. 83.
45. Petersen L. R. West Nile virus: А reemerging global pathogen / L. R. Petersen, J. T. Roehrig // Emerg. Infect. Dis. - 2001. - Vol. 7, N 4. - Р. 611-614.
46. Randolph S. E. Fragile transmission cycles of tick-borne encephalitis virus may be disrupted by predicted climate change / S. E. Randolph, D. J. Rogers // Proc. Royal Society London. B. Biological Sciences. - 2000. - Vol. 267 (1454). - P. 1741-1744.
47. Re-emerging mosquito-borne diseases in Europe / W. Bortel, E. Van Warns-Petit, K. Leitmeyer et al. // International Meeting on Emerging Diseases and Surveillance. - Boston, 2011. - P. 64-65.
48. Rusev L T. The role of coastal habitats of the northwestern Black Sea for conservation of waterfawl within the framework of the European ecological network // Coastline’97. 6 EUCC International Conference. - Naples, Italy, 1997. - 60 p.
49. West Nile encephalitis epidemic in southeastern Romania / T. F. Tsai, F. Popovici, C. Cernescu et al. // Lancet. - 1998. - Vol. 352. - P. 767-771.
50. West Nile Outbreak in the Mediterranean region August-November 2010 / P. Barboza S. Loos, F. Ait-El-Belghiti et al. // International Meeting on Emerging Diseases and Surveillance. - Boston, 2011. - P. 63.
Надійшла до редколегії 14.07.2011
