CC BY
13
DOI: 10.37614/2307-5252.2020.2.8.007 УДК 599.426:591.5:591.1 (470.1/.2)
В. В. Белкин1, В. А. Илюха1, Е. А. Хижкин12, А. Е. Якимова1, Ф. В. Фёдоров1, Е. А. Антонова1, А. Г. Кижина1, Л. Б. Узенбаева1, Т. Н. Ильина1, И. В. Баишникова1
1 Институт биологии ФИЦ «Карельский научный центр Российской академии наук» 2Петрозаводский государственный университет
ЭКОЛОГИЧЕСКИЕ И ФИЗИОЛОГО-БИОХИМИЧЕСКИЕ АДАПТАЦИИ
СЕВЕРНОГО КОЖАНКА (EPTESICUS NILSSONII L.)
КАК ФАКТОР ДОМИНИРОВАНИЯ ВИДА В СЕВЕРНЫХ ШИРОТАХ
Аннотация
Изучение северного кожанка проводилось в подзонах средней и северной тайги Республики Карелия. Гибернация E. nilssonii в подземных убежищах проходит в относительно узком диапазоне влажности воздуха (61,8-96,5 %), в широких пределах температуры воздуха (от -8,4 до +11,5 °С) и субстрата (от -6,5 до +1,9 °С). В отличие от других видов рукокрылых, северный кожанок зимовал открыто (86 %) и поодиночке (90 %). Он встречен в 87 % подземных убежищ. Антиоксидантная защита органов северного кожанка при гибернации обеспечивается за счет антиоксидантных ферментов и витаминов. В лейкоцитарной формуле отмечено самое большое среди других видов рукокрылых региона содержание базофилов (2,1-109 к/л), обеспечивающих вязкость крови при пониженной скорости кровотока. Вид преобладает на зимовках в подзоне средней тайги с обилием 59,9 %. Летом северный кожанок доминирует в подзонах средней и северной тайги по обилию (72,5 и 67,2 %) и по относительной численности (0,26 и 0,38 экз/км маршрута). Ключевые слова:
рукокрылые, северный кожанок, физиолого-биохимические особенности, экология, Европейский Север.
Vladimir V. Belkin1, Viktor A. Ilyukha1, Eugene A. Khizhkin12, Alina E. Yakimova1, Fyodor V. Fyodorov1, Ekaterina P. Antonova1, Aleksandra G. Kizhina1, Lyudmila B. Uzenbaeva1, Tatiana N. Ilyina1, Irina V. Baishnikova1
11nstitute of biology Karelian Research Centre Russian Academy of Sciences 2Petrozavodsk State University
ECOLOGICAL AND PHYSIOLOGICAL-BIOCHEMICAL ADAPTATION OF THE NORTHERN BAT (EPTESICUS NILSSONII L.) AS A FACTOR OF THE SPECIES DOMINANCE IN NORTHERN LATITUDES
Abstract
The study of Northern bat was conducted in the middle and northern taiga subzones in the Republic of Karelia. E. nilssonii hibernate in a in a relatively narrow range of air humidity levels (от 61,8 до 96,5 %), in a wide range of air temperature in the shelter (-8,4 to +11,5 °С), and temperature of walls and ceiling where animals were localized (-6,5 to +1,0 °С). Unlike other bat species Northern bat wintered openly (81,5 %), and singly (89,4 %) and was found in 86,7 % of underground shelters. Antioxidant protection of Northern bat organs during hibernation is provided by antioxidant enzymes as well as by vitamins. A distinctive feature of the differential WBC count of E. nilssonii is the highest content of basophils — 2,1109/L. This cells are essential for maintaining blood viscosity when the blood flow is slow. Species dominate in wintering in the middle taiga subzone with relative abundance 65,7 %. Summer counts of bats showed that the Northern bat dominate in the middle and northern taiga subzones both in terms of relative abundance (72,5 and 67,2 %) and relative numbers (0,260 and 0,383 bats/km of transect). Keywords:
bats, Northern bat Eptesicus nilssonii, physiological and biochemical features, ecology, European North.
Введение
С продвижением к северу Европы видовой состав летучих мышей обедняется [Horäcёp et al., 2000; Pereswiet-Soltan, 2007]. Среди размножающихся рукокрылых самые северные находки известны для северного кожанка [Rydell, 1994; Michaelsen, 2016]. В подзонах средней и северной тайги, в отличие от южной тайги и широколиственных лесов, северный кожанок доминирует на зимовках и летних учетных маршрутах [Рыков, 2008; Емельянова, Христенко, 2013; Экологический..., 2015; Видовой состав..., 2018; Изучение фауны..., 2019]. Вероятно, это обеспечивается экологическими и эколого-физиологическими адаптациями вида и его экологической валентностью. Представленные материалы по Европейскому Северу России обобщают многолетние исследования коллектива авторов и раскрывают некоторые механизмы поддержания гомеостаза и успешного выживания Eptesicus nilssonii в северных широтах, демонстрируют изменения относительной численности и обилия вида в широтном направлении, в т. ч. на периферии ареала.
Материалы и методы
В 2009-2019 гг. на территории Республики Карелия было выявлено 15 зимних подземных убежищ рукокрылых, часть из которых обследовали 1-3 раза в год, некоторые — лишь однажды за этот период. Всего проведено 93 учета, за период гибернации обнаружено 272 особи летучих мышей 5 видов, из них 11 — погибших. Анализ материала основан на камеральной обработке 104 экземпляров летучих мышей, в том числе 49 особей северного кожанка.
Общая протяженность ночных автомобильных учетов составила 3145 км, на них учтено 832 летучих мыши. Протяженность учетов на 17 стандартных 40-километровых трансектах равнялась 680 км. На них зарегистрировано 352 летучих мыши 8 видов. На контрольных точках отработано 1350 учетных часов, зарегистрировано 269 летучих мышей 9 видов. На водоемах различных категорий (n = 201) учтено 210 летучих мышей восьми видов.
Мониторинг зимних подземных убежищ (искусственные пещеры и бывшие военные бетонные сооружения) проводили в подзоне средней тайги. Микроклиматические показатели в штольнях определяли в 2015-2019 гг. при каждом их посещении. Летучих мышей учитывали при сплошном визуальном осмотре мест зимовок в течение периода гибернации (сентябрь — май). Определяли видовую принадлежность [Кожурина, 1997; Богдарина, Стрелков, 2003] и численность рукокрылых. Латинские названия приведены по сводке И. Я. Павлинова с соавторами [Наземные звери., 2002]. Вычисляли обилие (доля каждого вида от общего количества зарегистрированных животных, %) [Стрелков, Ильин, 1990]. Регистрировали локализацию летучих мышей на внутренних поверхностях зимовок, использование ими микроубежищ (трещины, шпуры, предметы антропогенного происхождения). Одновременно учитывали погибших животных, в т. ч. найденных на полу.
Для характеристики микроклимата зимних убежищ летучих мышей использовали портативный анемометр с крыльчаткой, сенсором влажности и температуры Testo 410-2. Излучаемую температуру внутренних поверхностей убежищ (пол, потолок, стены) и поверхности тела летучих мышей (n = 81)
измеряли тепловизором Testo 875-1i с предустановленной опцией Super Resolution. Полученные электронные термограммы обрабатывали с использованием программного обеспечения Testo IRSoft (ver. 4.0).
Летний учет рукокрылых выполняли в широтном направлении от 61°10' до 66°23' с. ш. во второй половине июля — первой половине августа 2016 и 2018 гг. Видовое разнообразие, распространение и обилие (%) рукокрылых определяли в течение всей ночи на контрольных точках и на ночных автомобильных маршрутах по лесным дорогам, берегам водоемов, сельскохозяйственным угодьям, населенным пунктам. На контрольных точках работали в автоматическом режиме, устанавливая детектор за час до захода солнца и снимая через 2 часа после его восхода. На стандартных 40-километровых трансектах учет начинали через 45 минут после захода солнца [Russ et al., 2003; Indicator bats., 2013], это позволило определить относительную численность рукокрылых (экз/км маршрута). На учетах применяли статический ультразвуковой детектор Song Meter SM2 Bat+ c всенаправленным выносным микрофоном. Видовую идентификацию осуществляли с помощью программного обеспечения Kaleidoscope Pro (ver. 3.1.1). Использовали классификатор, разработанный для условий Финляндии, что при низком разнообразии летучих мышей в Карелии повышает точность идентификации видов [Testing., 2017]. Разделения двух видов ночниц — Брандта и усатой — не проводили из-за одинаковой характеристики издаваемых ими звуковых сигналов. Программа позволяет определять долю безальтернативной идентификации видов, а также разделять отдельные файлы эхолокации по реальному времени их регистрации. Это облегчает обособление отдельных особей. Временной разрыв между файлами составлял, как правило, от 1 до 60 минут. На водоемах в процессе автомобильных учетов рукокрылых регистрировали с мостов над всеми пересекающими маршрут реками и ручьями в течение 5-10 минут [Siivonen, Wermundsen, 2008а; Monitoring..., 2016], а также по берегам озер и ламб, находившихся в непосредственной близости (5-20 м) от маршрута. По доле водоемов с зарегистрированными видами (%) определяли встречаемость рукокрылых.
Выборочный сбор летучих мышей проводили по разрешениям Управления охотничьего хозяйства РК (№ 0002-2010, 0001-2011, 00008-2013, 00009-2015, 00011-2016, 00013-2017) с соблюдением международных принципов Хельсинкской декларации о гуманном отношении к животным [Этическая., 2005]. Особей, находящихся в спячке, отлавливали с начала октября до середины апреля. В лабораторию животных доставляли в отдельных контейнерах при температуре +5 °С и относительной влажности воздуха 95 % и через 24 часа забивали.
Активность антиоксидантных ферментов измеряли методами спектрофотометрии: супероксиддисмутазы (СОД, КФ 1.15.1.1) — по модифицированной адренохромной методике [Misra, Fridovich, 1972], каталазы — по количеству разложенной H2O2 [Bears, Sizes, 1952]. За условную единицу активности СОД принимали торможение (на 50 %) этим ферментом процесса автоокисления адреналина в адренохром. Активность каталазы (КФ 1.11.1.6) выражали в количестве H2O2, разложенной за 1 минуту. Содержание витаминов А (ретинол) и Е (а-токоферол) определяли в органах и тканях методом высокоэффективной жидкостной хроматографии [Скурихин, Двинская, 1989].
Механизмы устойчивости рукокрылых к внешним факторам исследовали по показателям периферической крови, которая высокочувствительна к условиям среды и играет важнейшую роль в адаптационных процессах
и иммунореактивности организма. Количество лейкоцитов определяли в камере Горяева, лейкоцитарную формулу — на мазках крови, окрашенных по Паппенгейму фиксатором Мая — Грюнвальда и красителем Романовского (MiniMed, Россия). Использовали световой микроскоп Axioscop 40 (Carl Zeiss) с компьютерной системой анализа изображений, цветной цифровой видеокамерой (Pixera 150ES) и программным обеспечением «Видеотест». Определяли морфологию эритроцитов и лейкоцитов и содержание отдельных клеточных форм в периферической крови.
Полученные материалы обрабатывали общепринятыми методами вариационной статистики. Достоверность различий статистических показателей оценивали по критериям Стьюдента и Вилкоксона — Манна — Уитни в зависимости от размера выборок и нормальности распределения. Работа выполнена на научном оборудовании Центра коллективного пользования Института биологии КарНЦ РАН.
Результаты и обсуждение
Исследования показали, что в 13 из 15 обследованных подземных убежищ зимовали летучие мыши — от 1-2 до 25 особей за зимний сезон. Зарегистрировано 5 видов рукокрылых: Eptesicus nilssonii, Myotis daubentonii, Myotis brandtii, Myotis mystacinus, Plecotus auritus. Северный кожанок доминировал по обилию (60 %) и встречаемости на зимовках (87 %). В 4 бетонных убежищах Лахденпохья (61°32' с. ш.) и Медвежьегорска (62°54' с. ш.) северный кожанок составил 95 % всех обнаруженных рукокрылых. В самых северных штольнях и бетонных сооружениях в Медвежьегорском районе найдены только немногочисленные экземпляры северного кожанка, которые регистрировались не ежегодно.
Сплошной визуальный учет рукокрылых показал, что северный кожанок позднее других видов заселяет подземные убежища осенью и раньше покидает их весной. В сентябре он не был отмечен в учетах, в октябре — декабре его обилие составило 40 %, в январе — марте — 72, в апреле — мае — 40 % (табл. 1). Аналогичная тенденция наблюдается в Тверской обл. [Глушкова и др., 2006], где заселение штольни «Ледяная» северным кожанком начинается практически с ноября, максимальное обилие отмечается в феврале, а в мае кожанок уже отсутствует в убежищах. Эти результаты могут свидетельствовать о высокой экологической пластичности вида [(The costs..., 2017)].
Гибернация северного кожанка проходит в относительно узком диапазоне влажности воздуха (от 61,8 до 96,5 %) и широких пределах температуры воздуха в убежищах (от -8,4 до +11,5 °С) и температуры субстрата — стен и потолка (от -6,5 до +1,9 °С) (рис. 1). При этом минимальная температура, излучаемая поверхностью тела спящих животных, опускалась до -5,6 °С, что говорит о высокой резистентности вида к отрицательным температурам. Вероятно, температура тела зимующих зверьков находилась в пределах 0 °С, о чем говорят результаты опытов по измерению ректальной температуры E. nilssonii при экстремальных тепловых условиях [(Reite, Davis, 1966)]. Бурый ушан и ночницы, в отличие от северного кожанка, встречаются в более широком диапазоне влажности воздуха и, за очень редким исключением, только при плюсовых температурах воздуха.
Таблица 1
Динамика численности (экз/1 учет) и обилие северного кожанка в период гибернации в подзоне средней тайги
Месяц Количество учетов (п = 93) Количество летучих мышей на 1 учет, экз. Обилие северного кожанка, %
все виды северный кожанок
Сентябрь 6 1,50 - -
Октябрь 9 2,78 0,89 32,0
Ноябрь 21 1,33 0,67 50,0
Декабрь 5 3,40 1,60 47,1
Январь 2 4,00 2,50 62,5
Февраль 9 5,00 3,89 77,8
Март 27 4,26 3,04 71,3
Апрель 7 3,00 1,29 42,9
Май 7 0,57 0,14 25,0
В среднем - 2,92 1,74 59,9
я
X
§
а а А
к и с
I
га
ев
Температура воздуха, °С
Рис. 1. Параметры температуры и влажности воздуха в зимних подземных убежищах, предпочитаемые разными видами рукокрылых
Выявлены положительные корреляционные значения зависимости температуры поверхности тела северного кожанка от температуры воздуха в убежище (г = 0,87, р < 0,0000) и температуры субстрата (г = 0,90, р < 0,0000). Коэффициент детерминации Я2 между температурой субстрата и температурой, излучаемой поверхностью тела, в различные периоды гибернации был стабильно высоким (0,73-0,99), что свидетельствует об однонаправленном изменении этих параметров (рис. 2).
Рис. 2. Зависимость между температурой поверхности субстрата и излучаемой температурой поверхности тела у северного кожанка в различные периоды гибернации
Северный кожанок, в отличие от других видов, зимовал открыто (78,4 %), а не в щелях и шпурах (р = 0,01). Одиночное расположение животных (90 %) явно преобладало над групповым (р = 0,01). Стратегия его выживания направлена на использование широкого спектра подземных убежищ (встречаемость — 86,7 %), тогда как у других видов этот показатель в 3-4 раза ниже. Высокая экологическая валентность северного кожанка определяет его низкую смертность во время гибернации (5,2 %). Следует уточнить, что на величину этого показателя повлиял лишь один из шпуров в Основной штольне местечка Сона (61°43' с. ш.), где в течение трех лет ежегодно находили погибших кожанков, в других подземных убежищах их смертность не зафиксирована.
Антиоксидантная защита органов у северного кожанка обеспечивается антиоксидантными ферментами и витаминами — ретинолом и а-токоферолом [Содержание..., 2017]. Их высокое содержание в печени, в том числе в конце периода гибернации (ретинол — 0,93-68,8 мкг/г, а-токоферол — 3,90-26,97 мкг/г), обеспечивает эффективное функционирование метаболических систем в условиях гибернации и успешное воспроизводство вида в репродуктивный сезон. Установлены половые различия в содержании ретинола и а-токоферола у Е. nilssonii: у самок оно выше, чем у самцов (рис. 3). Потери массы тела с октября к апрелю у самок северного кожанка составили лишь 7 %, тогда как у самцов — 25 % (рис. 4). У других видов рукокрылых этот показатель был выше — 12-30 %. Возможно, северный кожанок способен уходить на зимовку с меньшими жировыми запасами или расходовать их более экономно, чем другие виды. И в том, и в другом случае это сокращает потери массы тела за период гибернации. Не исключено, что меньшие показатели потери массы связаны с менее продолжительным периодом пребывания кожанка в зимних подземных убежищах (см. табл. 1).
Рис. 3. Индивидуальные значения содержания витаминов в органах и тканях северного кожанка
Перестройка метаболизма у зимоспящих затрагивает их многие физиологические системы, прежде всего функционирование почек, сердца и легких. Нагрузка на почки увеличивается за счет закисления тканей лактатом, накапливающимся в результате процессов гликолиза. Выявлена ткане-и видоспецифичность ферментативного компонента антиоксидантной защиты органов у гибернирующих рукокрылых: в легких и сердце северного кожанка активность антиоксидантных ферментов оказалась более высокой, чем у других исследованных видов рукокрылых (рис. 5), что свидетельствует о большей защищенности этих органов от окислительного стресса [Antioxidant..., 2017].
Обнаружена ткане- и видоспецифичность содержания восстановленного глутатиона (GSH) в органах исследованных видов рукокрылых. В печени максимальная среди изученных видов GSH была выявлена у ночницы Брандта (достоверно выше, чем у северного кожанка). Как известно, за счет GSH глутатион-8-трансфераза (GSH/GSSG) без предварительного фосфолипазного
гидролиза осуществляет прямую регенерацию липоперекисей в мембранах, снижая последствия окислительного стресса и эндогенной интоксикации [Колеснеченко, Кулинский, 2000].
Рис. 4. Изменение массы тела северного кожанка в период гибернации
Рис. 5. Активность антиоксидантных ферментов супероксиддисмутаза СОД в органах рукокрылых. * достоверные различия в сравнении с теми же органами у северного кожанка (р < 0,05)
У северного кожанка печень, сердце и скелетная мышца отличались более низким содержанием GSH. Было показано [Interspecific..., 2014], что в крови северного кожанка соотношение GSH/GSSG выше, чем у бурого ушана и усатой ночницы.
Исследование сезонных (осень — зима — весна) изменений некоторых гематологических показателей северного кожанка показало [Hematological..., 2018], что уровень гемоглобина (17,2 ± 1,82; 19,6 ± 1.78; 16,4 ± 0,52 г/дл) и содержание эритроцитов (8,68 ± 0,27; 9,46 ± 0,37; 8,58 ± 0,28 -1012 к/л) крови не претерпевало значительных изменений (p > 0,05). Весной, по сравнению с зимой, отмечено 2-5-кратное увеличение абсолютного содержания лимфоцитов, палочкоядерных нейтрофилов и базофилов (p < 0,05). Отличительной особенностью лейкоцитарной формулы северного кожанка является самое высокое содержание базофилов — 2,1-109 к/л (рис. 6). Базофилы обеспечивают вязкость крови при пониженной скорости кровотока. По ряду гематологических показателей (количество лейкоцитов, состав лейкоформулы) северный кожанок отличается от редко встречающихся усатой ночницы и бурого ушана и проявляет наибольшее сходство с ночницами Брандта и водяной. По-видимому, соотношение разных типов лейкоцитов у E. nilssonii является оптимальным для сохранения гомеостаза.
Нейтрофилы Щ юные
0 палочкоядерные Ц сегментоядерные
] Лимфоциты Ш Моноциты Ш Эозинофилы
1 I Базофилы
4.7""
Рис. 6. Относительное содержание разных типов лейкоцитов в периферической крови северного кожанка [по: Узенбаева и др., 2019, с сокращениями]
Закономерно, что выявленные преференции и широкая экологическая валентность северного кожанка обусловливают его преобладание на зимовках в северных регионах: в Карелии, в подзоне средней тайги, относительное обилие вида составило 59,9 %; в Архангельской обл., в подзоне северной тайги, — 98 % от общего количества учтенных животных. Следует учитывать, что эти показатели отражают не только преференции E. nilssonii, но и видовые особенности других рукокрылых, для которых условия зимовки в подземных убежищах на широтах севернее 62° становятся дискомфортными. В подзоне южной тайги и в широколиственных лесах обилие северного кожанка значительно снижается как в европейской части России (табл. 2), так и в странах Северной Европы [Siivonen, Wermundsen, 2008b; Long-term increase., 2018].
Летние учеты рукокрылых показали, что северный кожанок доминирует в подзонах средней и северной тайги как по обилию (72,5 и 67,2 %), так и по относительной численности (0,260 и 0,383 экз/км маршрута). Эти значения
на порядок выше, чем для других видов, а также для E. nilssonii в подзоне широколиственных лесов России и в Центральной Европе [Емельянова, Христенко, 2013; Indicator bats..., 2013].
Таблица 2
Обилие северного кожанка в широтном направлении при гибернации
Регион, природная зона Координаты мест учета Тип подземного убежища Обилие вида Автор
n %
Архангельская обл., северная тайга 64°33' с. ш., 43°11' в. д. Карстовые пещеры > 100 > 98 А. М. Рыков (2008)
Республика Карелия, средняя тайга 61°07'-62°54' с. ш., 30°12'-35°40' в. д. Штольни и бетонные сооружения 163 59,9 Наши данные
Финляндия, южная тайга 60°-61° с. ш. 22°-28° в. д. Бетонные сооружения 745 22,0 Т Siivonen, Т. Werdmunsen (20086)
Ленинградская обл., южная тайга 58°42 -60°00' с. ш., 29°3'-32°18' в. д. Штольни, бетонные и кирпичные сооружения 65 1,7 Д. В. Чистяков, (2009); И. Ю. Попов, Д. Н. Ковалев (2010); Д. В. Чистяков, С. В. Богдарина (2010)
Тверская обл., подтаежные елово-широко-листные леса 56°34' с. ш., 34°59' в. д. Штольня 12 1,5 А. А. Емельянова с соавторами (2019), с дополнениями
Расчет относительной численности северного кожанка в направлении с юга на север Карелии показал, что данный признак максимален в полосе от 64° до 65° с. ш. — 0,708 экз/км маршрута. К югу и северу от этой условной полосы численность снижается, достигая минимума выше 66° с. ш. — 0,125 экз/км маршрута. Можно ожидать, что от полярного круга и до северной границы лесной зоны северный кожанок будет встречаться еще реже и фрагментарно, как это наблюдается в Финляндии [The Atlas..., 1999], в зависимости от характера лесной растительности, градиента высоты над уровнем моря, минимальной температуры воздуха в период размножения и гибернации [Michaelsen, 2016].
На Европейском Севере северного кожанка от других видов отличают некоторые особенности поведения и биотопического распределения. Для него характерен длительный период высокой ночной активности, что обеспечивает более благоприятные условия питания. Он выделяется самой высокой встречаемостью на водоемах и в населенных пунктах (табл. 3), что характеризует его не только как типично лесной вид, но позволяет говорить и о его высокой степени синантропности и широкой приуроченности к околоводным биотопам. В исследованиях финских зоологов [Werdmunsen, Siivonen, 2008] отмечается высокая доля жировок северного кожанка в городах и на опушках хвойных лесов (по 14 %), в хвойных лесах и на реках (по 11 %).
Таблица 3
Встречаемость летучих мышей в населенных пунктах и на водоемах (количество мест находок, %)
Населенный пункт, водоем (п) Северный кожанок Другие виды
Города (6) 100,0 16,7-50,0
Поселки (19) 79,0 0-26,3
Деревни (15) 93,3 0-26,7
В целом (40) 87,5 2,5-27,5
Озера (67) 38,8 3,0-26,9
Реки (134) 40,3 3,7-14,2
В целом (201) 39,8 3,5-18,4
Заключение
Представленные материалы позволяют отнести северного кожанка к доминирующему виду летучих мышей на Европейском Севере. Он, как никакой другой вид рукокрылых, выработал ряд адаптаций к жизни в особых условиях высоких широт. В результате по показателям обилия (%) и относительной численности (экз/км маршрута) северный кожанок преобладает среди других видов в сообществах летучих мышей на зимовках и в период летней активности. Можно предположить, что подзоны средней и, частично, северной тайги оптимальны для жизнедеятельности этого вида.
Работа выполнена в рамках тем государственного задания № 0218-20190080, № 0218-2019-0073 и при поддержке Программы фундаментальных исследований Президиума РАН № 41 (№ 0221-2018-0002).
Литература
Богдарина С. В., Стрелков П. П. Распространение рукокрылых (Chiroptera) на севере Европейской России // Plecotus et al. 2003. № 6. С. 7-28.
Видовой состав и распространение рукокрылых (Chiroptera, Vespertilionidae) в Карелии / В. В. Белкин [и др.] // Принципы экологии. 2018. № 3. С. 13-23.
ГлушковаЮ. В., Крускоп С. В., ФедоровН. В. Годичный мониторинг рукокрылых в их зимнем убежище в Центральной России // Plecotus et al. 2006. № 9. С. 25-31.
Емельянова А. А., Христенко Е. А., Колотей А. В. Фауна рукокрылых европейских южнотаежных лесов в зимних местах обитания: состав, особенности биологии // Экологические проблемы северных регионов и пути их решения // Тезисы докладов VII Всерос. науч. конф. с междунар. участием, посвященной 30-летию Института проблем промышленной экологии Севера ФИЦ КНЦ РАН и 75-летию со дня рождения д. б. н., проф. В. В. Никонова. 2019. С. 217-219.
Емельянова А. А., Христенко Е. А. Метод мобильного акустического ультразвукового мониторинга фауны рукокрылых // Вестник ОГУ. 2013. № 6 (155). С.149-154.
Изучение фауны летучих мышей (Mammalia, Chiroptera) в Зеленом поясе Фенноскандии / В. В. Белкин [и др.] // Труды КарНЦ РАН. Серия: Экологические исследования. 2019. № 5. C. 17-29.
Кожурина Е. И. Летучие мыши европейской части бывшего СССР. Полевой определитель по внешним признакам. 1997. URL: http://spelestology.narod.ru/spelesto/bats/bats.html.
Колеснеченко Л. С., Кулинский В. И. Глутатионтрансферазы // Успехи современной биологии. 2000. Т. 107. Вып. 2. С. 179-194.
Морфология и состав клеток периферической крови при спячке у летучих мышей (Chiroptera, Vespertilionidae) Северо-Запада России / Л. Б. Узенбаева [и др.] // Известия РАН. Сер. биологическая. 2019. № 4. С. 419-428.
Наземные звери России (справочник-определитель) / И. Я. Павлинов [и др.]. М.: КМК, 2002. 298 с.
Попов И. Ю., Ковалев Д. Н. Обстоятельства долгожительства летучих мышей (в связи с материалами исследований на территории Санкт-Петербурга и Ленинградской области) // Успехи геронтологии. 2010. Т. 23. № 2. С. 179-185.
Рыков А. М. Рукокрылые // Компоненты экосистем и биоразнообразия карстовых территорий Европейского Севера России (на примере заповедника «Пинежский»). Архангельск, 2008. С. 293-294.
Скурихин В. Н., Двинская Л. М. Определение а-токоферола и ретинола в плазме крови сельскохозяйственных животных методом микроколоночной высокоэффективной жидкостной хроматографии // С.-х. биология. 1989. № 4. С. 127-129.
Содержание ретинола и а-токоферола у летучих мышей в период гибернации / Т. Н. Ильина [и др.] // Труды Карельского научного центра РАН. 2017. № 5. С. 79-88.
Стрелков П. П., Ильин В. Ю. Рукокрылые (Chiroptera, Vespertilionidae) юга Среднего и Нижнего Поволжья // Фауна, систематика и эволюция млекопитающих. Рукокрылые, грызуны: Тр. ЗИН АН СССР. Л., 1990. Т. 225. С. 42-167.
Чистяков Д. В., Богдарина С. В. Новые находки зимовок рукокрылых (Chiroptera, Vespertilionidae) на Северо-Западе России // Вестник Санкт-Петербургского университета. Сер. 3. Вып. 3. 2010. С. 3-8.
Чистяков Д. В. Новые данные о зимовках рукокрылых в искусственных подземных сооружениях Ленинградской области // Plecotus et al. 2009. № 11-12. С.14-17.
Экологический статус рукокрылых (Chiroptera) на зимовках в Восточной Фенноскандии / В. В. Белкин [и др.] // Экология. 2015. № 5. С. 374-381.
Этическая экспертиза биомедицинских исследований. Практические рекомендации. М., 2005. 156 с.
Antioxidant defenses in three vesper bats (Chiroptera: Vespertilionidae) during hibernation / E. Antonova |et al.] // Turkish J. Zoology. 2017. Vol. 41. P. 10051009.
Bears R. F., Sizes I. N. A spectral method for measuring the breakdown of hydrogen peroxide by catalase // J. Biological Chemistry. 1952. Vol. 195. P. 133-140.
Hematological parameters in hibernating Eptesicus nilssonii (Mammalia: Chiroptera) collected in Northern European Russia / A. Kizhina |et al.] // Acta Chiropterologica. 2018. Vol. 20. No. 1. Р. 273-283.
Horйcëk I., Hanak V., Gaisler J. Bats of the Palearctic region: a taxonomic and biogeographic review // Proc. VIII EBRS. 2000. Vol. 1: Approaches to biogeography and ecology of bats. P. 11-157.
Indicator bats program: a system for the global acoustic monitoring of bats / K. E. Jones ^t al.] // Biodiversity monitoring and conservation: bridging the gap between global commitment and local action. John Wiley-Blackwell, 2013. P. 213-247.
Interspecific variation in redox status regulation and immune defence in five bat species: the role of ectoparasites / T. M. Lilley ^t al.] // Oecologia. 2014. Vol. 175. No. 3. P. 811-23.
Long-term increase in hibernating bats in Swedish mines — effect of global warming? / J. Rydell [е* al.] // Acta Chiropterologica. 2018. Vol. 20. No. 2. P. 421-426.
Michaelsen T. C. Summer temperature and precipitation govern bat diversity at northern latitudes in Norway // Mammalia. 2016. Vol. 80 (1). P. 1-9.
Misra H. P., Fridovich I. The role of superoxide anion in the autoxidation of epinephrine and a simple assay for superoxide dismutase // J. Biological Chemistry. 1972. Vol. 247. P. 3170-3175.
Monitoring netoierov pomocou autotransektov — prve vysledky zo Slovenska / M. Celuch ^t al.] // Vespertillio. 2016. Vol. 18. P. 41-51.
Pereswiet-Soltan А. Relation between climate and bat fauna in Europe // Travaux du Museum National d'Histoire Naturelle "Grigore Antipa". 2007. Vol. 50. P. 505-515.
Reite O. R., Davis W. H. Thermoregulation in bats exposed to low ambient temperatures // Proc. Society for Experimental Biology and Medicine. 1966. Vol. 121. No. 4. P. 1212-1215.
Russ J. M. , Briffa M., Montgomery W. I. Seasonal patterns in activity and habitat use by bats (Pipistrellus spp. and Nyctalus leisleri) in Northern Ireland, determined using a driven transect // J. Zoology. 2003. Vol. 259. P. 289-299.
Rydell J. First record of breeding bats above the Arctic Circle: northern bats at 68-70° N in Norway // J. Zoology. 1994. Vol. 233 (2). P. 335-339.
Siivonen Y., Wermundsen T. Distribution and foraging habitats of bats in Northern Finland: Myotis daubentonii occurs north of the Arctic Circle // Vespertilio. 2008a. Vol. 12. P. 41-48.
Siivonen Y., Wermundsen T. Characteristics of winter roosts of bat species in Southern Finland // Mammalia. 20086. Vol. 72. P. 50-56.
Testing the performances of automated identification of bat echolocation calls: a request for prudence / J. Rydell [d: al.] // Ecological indicators. 2017. Vol. 78. P. 416-420.
The Atlas of European Mammals / A. J. Mitchell-Jones ^t al.]. T&A. D. Poyser. London, 1999.484 p.
The costs of leaving early: Mortality costs associated with departure from the hibernaculum in bats / C. Reusch ^t al.] // 5th Intern. Berlin Bat Meeting: Are bats special? (Berlin, Germany, 24th-26th of February 2017). 2017. P. 107.
Wermundsen T., Siivonen Y. Foraging habitats of bats in Southern Finland // Acta Theriologica. 2008. Vol. 53. No. 3. P. 229-240.
Сведения об авторах
Белкин Владимир Васильевич
кандидат биологических наук, ведущий научный сотрудник Института биологии Карельского научного центра РАН, Петрозаводск; e-mail: flyodoroff@inbox.ru Илюха Виктор Александрович
доктор биологических наук, директор Института биологии Карельского научного центра РАН, Петрозаводск; e-mail: ilyukha@bio.krc.karelia.ru
Хижкин Евгений Александрович
кандидат биологических наук, старший научный сотрудник Института биологии Карельского научного центра РАН; старший преподаватель Института физической культуры, спорта и туризма ПетрГУ Петрозаводск; e-mail: hizhkin84@mail.ru Якимова Алина Евгеньевна
кандидат биологических наук, старший научный сотрудник Института биологии Карельского научного центра РАН, Петрозаводск; e-mail: angelina73@mail.ru Фёдоров Фёдор Валерьевич
кандидат биологических наук, старший научный сотрудник Института биологии Карельского научного центра РАН, Петрозаводск; e-mail: ffyodoroff@inbox.ru Антонова Екатерина Петровна
кандидат биологических наук, научный сотрудник Института биологии Карельского научного центра РАН, Петрозаводск; e-mail: antonova88ep@mail.ru Кижина Александра Геннадьевна
кандидат биологических наук, старший научный сотрудник Института биологии Карельского научного центра РАН, Петрозаводск; e-mail: golubewa81@yandex.ru Узенбаева Людмила Борисовна
кандидат биологических наук, старший научный сотрудник Института биологии Карельского научного центра РАН, Петрозаводск; e-mail: uzenb@bio.krc.ru Ильина Татьяна Николаевна
кандидат биологических наук, старший научный сотрудник Института биологии Карельского научного центра РАН, Петрозаводск; e-mail: ilyina@bio.krc.karelia.ru Баишникова Ирина Валерьевна
кандидат биологических наук, старший научный сотрудник Института биологии Карельского научного центра РАН, Петрозаводск,e-mail: iravbai@mail.ru
Vladimir V. Belkin
PhD (Biology), Leading Research Associate of the Institute of Biology of Karelian Research Centre of RAS, Petrozavodsk; e-mail: ffyodoroff@inbox.ru Viktor A. Ilyukha
Dr. of Biology, Director of the Institute of Biology of Karelian Research Centre of RAS, Petrozavodsk; e-mail: ilyukha@bio.krc.karelia.ru Eugene A. Khizhkin
PhD (Biology), Senior Researcher of the Institute of Biology of Karelian Research Centre of RAS, Senior Lecturer of the Institute of Physical Education, Sport and Tourism of PetrSU, Petrozavodsk; e-mail: hizhkin84@mail.ru Alina E. Yakimova
PhD (Biology), Senior Researcher of the Institute of Biology of Karelian Research Centre of RAS, Petrozavodsk; e-mail: angelina73@mail.ru Fyodor V. Fyodorov
PhD (Biology), Senior Researcher of the Institute of Biology of Karelian Research Centre of RAS, Petrozavodsk; e-mail: ffyodoroff@inbox.ru Ekaterina P. Antonova
PhD (Biology), Research Associate of the Institute of Biology of Karelian Research Centre of RAS, Petrozavodsk; e-mail: antonova88ep@mail.ru Aleksandra G. Kizhina
PhD (Biology), Senior Researcher of the Institute of Biology of Karelian Research Centre of RAS, Petrozavodsk; e-mail: golubewa81@yandex.ru Lyudmila B. Uzenbaeva
PhD (Biology), Senior Researcher of the Institute of Biology of Karelian Research Centre of RAS, Petrozavodsk; e-mail: uzenb@bio.krc.ru
Tatiana N. Ilyina
PhD (Biology), Senior Researcher of the Institute of Biology of Karelian Research Centre of RAS, Petrozavodsk; e-mail: ilyina@bio.krc.karelia.ru Irina V. Baishnikova
PhD (Biology), Senior Researcher of the Institute of Biology of Karelian Research Centre of RAS, Petrozavodsk; e-mail: iravbai@mail.ru
DOI: 10.37614/2307-5252.2020.2.8.008 УДК 599.731.1:591.133.16:591.522 (470.22)
С. Н. Калинина1,2, Д. В. Панченко1, И. В. Баишникова1, Е. П. Антонова1, В. А. Илюха1, В. В. Шакун3, И. А. Зайцева2
1 Институт биологии ФИЦ «Карельский научный центр Российской академии наук» 2Петрозаводский государственный университет 3Государственное научно-производственное объединение «Научно-практический центр НАН Беларуси по биоресурсам»
АНТИОКСИДАНТНЫЙ И ВИТАМИННЫЙ СТАТУСЫ КАБАНА SÜSS CROFA L. (ARTIODACTYLA) НА ПЕРИФЕРИИ АРЕАЛА (РЕСПУБЛИКА КАРЕЛИЯ)
Аннотация
Исследовали активность антиоксидантных ферментов, содержание глутатиона, а-токоферола и ретинола в органах кабанов Suss crofa L. 1758 разного пола и возраста (0,5-5 лет), обитающих на периферии ареала (Лахденпохский район, Карелия). Результаты указывают на относительную стабильность антиоксидантного статуса животных, поддерживаемую в течение жизни. Накопление ретинола в печени с возрастом является отражением адекватного поступления витамина А с пищей. Ключевые слова:
кабан, антиоксиданты, а-токоферол, ретинол, адаптация, периферия ареала, Республика Карелия.
Svetlana N. Kalinina12, Danila V. Panchenko1, Irina V. Baishnikova1, Ekaterina P. Antonova1, Victor A. Ilyukha1, VasiliyV. Shakun3, Irina I. A. Zaytseva2
11nstitute of biology Karelian Research Centre Russian Academy of Sciences 2Petrozavodsk State University
3 Scientific and Practical Center of the National Academy of Sciences of Belarus on Bioresources
ANTIOXIDANT AND VITAMIN STATUS IN WILD BOAR SUS SCROFA L., (ARTIODACTYLA) ON THE RANGE PERIPHERY (REPUBLIC OF KARELIA)
Abstract
We studied the activity of antioxidant enzymes, the contents of glutathione, а-tocopherol and retinol in the organs of wild boars (Sus scrofa L. 1758) of different sex and age (0,5-5 years) (n = 21) living on the periphery of the range (Lakhdenpohsky region, Karelia). The results indicate the relative stability of the antioxidant status of animals, maintained throughout life. The age-related accumulation of retinol in the liver appears to be a reflection of the adequate intake of vitamin A from food. Keywords:
wild boar, antioxidants, a-tocopherol, retinol, adaptation, range periphery, Republic of Karelia.
