CC BY
137
УДК 574: 615.9 +550.47 © 2012: В.С. Безель; ФНИ «XXI век»
экологическая токсикология в системе наук о биосфере
B.C. Безель
Институт экологии растений и животных Уральского отделения РАН, Екатеринбург, Россия
Эл. почта: [email protected] Статья поступила в редакцию 14.02.2012, принята к печати 09.04.2012
Обсуждается место экологической токсикологии в системе наук о биосфере. Рассматриваемые в ее рамках надорганизменные эффекты химического загрязнения природных экосистем имеют прямое отношение к здоровью и благополучию человека, что позволяет относить экологическую токсикологию к медицинским наукам. Особенности накопления биотой избыточных количеств химических веществ и связанные с этим изменения представленности некоторых видов организмов в экосистемах могут влиять на формирование локального обмена химических элементов, что сближает экологическую токсикологию с науками о биосфере. Ключевые слова: токсикология, экотоксикология, гигиена, биогеохимические циклы, тяжелые металлы.
ECOLOGICAL TOXICOLOGY IN THE SYSTEM OF SCIENCES RELATED TO THE BIOSPHERE V.S. Besel
Institute of Plant and Animal Ecology of the Ural Branch of the Russian Academy of Sciences,
Yekaterinburg, Russia
E-mail: [email protected]
The review addresses the position of ecological toxicology among scientific disciplines referred to as related to the biosphere. Because the effects of chemical pollution manifested at the super-organismal level have significance consequences for human health and wellbeing, ecotoxicology may be considered as a health care discipline. Because chemical pollutant accumulation by the biota may lead to changes in the proportions of different species in ecosystems and thus to affect local biogeochemical cycles, ecotoxicology may be considered as a biospheric science.
Keywords: toxicology, ecotoxicology, hygiene, biogeochemical cycles, heavy metals.
Возрастающее химическое загрязнение биосферы привело к формированию нового комплексного научного направления, которое базируется на принципах и подходах экологии, биогеохимии и некоторых разделов медицины.
Подходы к оценке последствий и методы исследования вызванных химическим загрязнением биосферы токсических проявлений на суборганизменном и орга-низменном уровнях организации живого аналогичны соответствующим подходам токсикологии и гигиены.
С другой стороны, избирательное накопление токсикантов отдельными видами организмов и связанные с этим изменения структуры биоценозов, подверженных загрязнению, влияют на формирование локальных биогеохимических циклов. Это сближает экологическую токсикологию с биогеохимией и геоэкологией.
В настоящей публикации мы рассмотрим примеры смежных проблем этих научных направлений с учетом их своеобразия и общности решаемых задач и методологии.
Экологическая токсикология -наука о реакции биологических систем надорганизменного уровня (популяций, сообществ, биогеоценозов)
на химическое загрязнение среды Термин экотоксикология появился незадолго до Стокгольмской конференции 1972 г. К этому времени стало очевидно негативное влияние человеческой деятельности на природные системы и самого человека.
Отмечены многочисленные факты поражения лесных экосистем под влиянием выбросов металлургических предприятий (в Великобритании - район Манчестера, в Германии - Рур и т.д.). Стали известны случаи загрязнения водных объектов и вызванные этим заболевания населения (например, болезнь Минамата в Японии и т.д.). Общество осознало опасность широкого применения пестицидов в сельском хозяйстве. Накоплен большой опыт диагностики и лечения отравлений человека металлами и рядом органических соединений, включая боевые отравляющие вещества.
В эти же годы в России появляются публикации, авторы которых предпринимали попытки определить границы нового научного направления экологической науки, изучающего реакции природных видов организмов на химическое загрязнение среды. Это прежде всего основополагающие работы Н.В. Лазарева [32] по проблемам геогигиены, Д.А. Криволуцкого [34] по радиоэкологическим проблемам, А.Д. Покаржевского [39] и Н.В. Лебедевой [36] по экотоксикологии живот -ных, Э.И. Слепяна [40, 41] по экологической токсикологии, фитотоксикологии и фитогигиене.
Заметим, что в эти годы активно разрабатываются такие важные для экологической токсикологии направления, как химический и радиационный мутагенез, эндемические заболевания человека и сельскохозяйственных животных, радиобиология.
Экологическая токсикология как термин, определяющий самостоятельное научное направление, был введен в 1969 г., когда при Международном на-
учном комитете по проблемам окружающей среды была организована специальная Рабочая комиссия по экологической токсикологии. Позднее, в 1978 г., на конференции комитета было принято определение экотоксикологии как «междисциплинарного научного направления, связанного с изучением токсических эффектов действия химических веществ на живые организмы, преимущественно на популяции организмов и биоценозы, входящие в состав экосистем. Она изучает источники поступления вредных веществ в окружающую среду, их распространение в окружающей среде, действие на живые организмы».
В приводимом определении следует особо подчеркнуть надорганизменный характер изучаемых эко-токсикологических эффектов (популяционных, био-геоценотических).
Чаще всего в научных исследованиях подчеркивают прикладные аспекты экологической токсикологии. В определенной мере это оправданно, поскольку состояние природных экосистем, подверженных химическому загрязнению, является важным аргументом при принятии конкретных природоохранных решений.
Вместе с тем, анализ устойчивости таких систем, проводимый в рамках экотоксикологических исследований, имеет общее биологическое значение. Экология - наука о биологических системах надор-ганизменного уровня - имеет дело с механизмами, обеспечивающими их стабильное существование при смене «естественных» условий. Из общей теории систем следует, что подобные механизмы проявляются в максимальной мере, если внешние воздействия стремятся вывести систему из состояния равновесия.
Экологическая токсикология имеет дело именно с таким воздействием со стороны токсического фактора. Важно, что, в отличие от других воздействий, при химическом загрязнении среды возможно точное определение доз и концентраций токсикантов, содер -жащихся в организмах, почвах и иных средах. В этих случаях реакция природных систем позволяет выявить скрытые механизмы стабильного функционирования и их адаптационные возможности.
Вызванные химическим загрязнением процессы трансформации следует рассматривать как естественную реакцию природных систем, имеющую следствием микроэволюционные преобразования на популяционном и биоценотическом уровнях [46]. С точки зрения экологии подобные химически деградированные системы представляют собой естественный полигон для изучения быстрых микроэволюционных процессов, основанных на видовой норме реакции и на диапазоне изменчивости популяцион-ных процессов. Адаптивные возможности систем, подверженных химическому влиянию, поддерживаются за счет биологической пластичности и популя-ционной внутривидовой разнородности природных популяций животных и растительных ценопопуля-ций [45]. В этом заключается общебиологическое зна -чение экологической токсикологии и ее методов.
Можно говорить о следующих уровнях адаптации природных систем:
• Приспособительные реакции в организмах, выраженные в разнообразных коррекциях определенных биохимических, физиологических и иных процессов. Наличие таких коррекций, обеспечивающих нормальное функционирование в условиях химического стресса, подтверждается многочисленными
данными экспериментов на животных и растениях в полевых и лабораторных исследованиях.
• Приспособительные реакции надорганизменного характера, типичные для природных систем, подверженных длительному влиянию неблагоприятных факторов. В этом случае под термином «адаптация» подразумевается поддержание популяциями некоторого уровня функционирования за счет толерантности особей, их фертильности и плодовитости, а также наличие генетической изменчивости, достаточной для того, чтобы посредством отбора приспособиться к изменившимся условиям среды. Предполагается, что значения частот и амплитуд всех этих изменений не выходят за рамки вполне определенных границ.
В основе этого лежит положение С.С. Четверикова о генетической гетерогенности природных популяций любого вида по разнообразным признакам и свойствам [44]. Современные многочисленные данные об изменчивости морфологических признаков, летальных эффектов, жизнеспособности организмов и т.д. подтверждают это положение [19]. Если следовать концепции нормы реакции генотипа как проявления множества феноти-пических значений при смене условий обитания, то реакция генетически гетерогенной природной популяции на воздействие факторов среды, вызывающих стресс, может быть выражена «распределением норм реакции составляющих ее генотипов» [20].
Таким образом, в условиях химического загрязнения одним из важнейших проявлений адаптационных процессов является направленное изменение эколого-генетической структуры природных популяций, позволяющее им выполнять свои биогеоценотические функции в изменившихся условиях среды. Такая модификация структуры возникает в результате взаимодействия токсического фактора и природных популяций, исходно характеризующихся полиморфизмом.
В качестве примера приведем данные об одуванчике лекарственном (Taraxacum officinale S.L.), про -израстающем на почвах, загрязненных тяжелыми ме -таллами. Анализ частоты встречаемости растений с различной семенной продуктивностью на незагрязненных (фоновых) и загрязненных тяжелыми металлами (импактных) участках показал, что в условиях максимального химического загрязнения в ценопо-пуляциях увеличивается доля высокопродуктивных растений [26, 10]. Наличие таких растений на загрязненных участках вряд ли можно объяснить прямым токсическим влиянием. Скорее отмеченный факт свидетельствует об исходной гетерогенности упомянутых ценопопуляций, при которой в фоновых условиях представлен весь спектр растений, различающихся по этому показателю. Химическое загрязнение, приводит в процессе онтогенеза к элиминации растений с низкой продуктивностью, увеличивая долю высокопродуктивных (рис. 1) [5, 10, 26].
Таким образом, сложная внутрипопуляционная структура при воздействии внешних факторов стабилизирует популяцию как единую систему, обеспе -чивая необходимые в этих условиях репродуктивные возможности [47].
Поскольку на загрязненных территориях не исклю -чено влияние обычных природно-климатических факторов, утрата части вариантов может привести к меньшей стабильности адаптированных к хими-
0-1000
10002000
20003000
30004000
40005000
>5000
Количество семян на особь
я
О га
^ а
га Я
а ю
4 о
5 к
а
и
40 35 30 25 20 15 10 5 0
Рис. 1. Частота встречаемости растений одуванчика лекарственного с разным количеством семян на особь на фоновом (А) и загрязненном (Б) участках.
фон буфер импакг
—Семенная продуктивность Жизнеспособность
Рис. 2. Средние значения квадратов расстояний Махаланобиса1 для семенной продуктивности и для жизнеспособности в потомстве одуванчика в разные вегетационные сезоны при увеличении токсической нагрузки.
ческому стрессу популяций при возможных колебаниях условий вегетации. Погодные условия разных лет (избыточная или недостаточная влажность, температура воздуха, ее суточные колебания и т.д.) в пе -риод формирования семян прямо влияют на уровень семенной продуктивности (количество цветоносов на растение, общее число выполненных и невыполненных семян в корзинке, массу семян). Это влияние может быть различным для ценопопуляций фоновых и подверженных токсическому загрязнению.
Для оценки влияния вегетационных условий на показатели семенной продуктивности при различном загрязнении почв по данным за 2000-2005 гг. проведен дискриминантный анализ с группировкой полученных данных по годам. Наибольшие различия (характеризуемые квадратами расстояний Махаланобиса)1 между сезонами по совокупности показателей семенной продуктивности выявлены на фоновом участке. При среднем и максимальном уровнях загрязнения различия между вегетационными сезонами по этим показателям выражены слабее (рис. 2) [8, 10].
В качестве другого показателя, определяющего репродуктивные возможности растений, рассмотрена жизнеспособность семенного потомства одуванчика (энергия прорастания и всхожесть семян, выживаемость проростков, а также показатели листообразова-ния и длины корней). С использованием того же дис-криминантного метода показано, что, независимо от участка произрастания материнских растений, средние значения квадратов расстояний Махаланобиса по исследуемым параметрам жизнеспособности проростков, выращенных на соответствующих почвах, значительно ниже таковых критериев семенной продуктивности и практически неизменны в градиенте химического загрязнения (рис. 2). Это свидетельствует о меньшей зависимости параметров жизнеспособности семенного потомства от изменяющихся метеорологических условий вегетационных сезонов [8, 10].
1 В простейшем случае анализа по двум параметрам, определяющим координаты точки каждого исследованного объекта или явления на плоскости, расстояние Махаланобиса характеризует разницу между положениями центров двух распределений, которые соответствуют объектам из двух разных совокупностей, с учетом степени эллипсоидности этих распределений. При большем числе параметров рассматриваются распределения в пространствах соответствующей мерности. - Прим. ред.
С другой стороны, отмеченное в градиенте загрязнения ограничение вариабельности параметров семенной продуктивности означает потерю ценопопу-ляциями растений, менее устойчивых к загрязнению. Из популяции элиминируются маргинальные особи, не отвечающие требованиям среды и, следовательно, не способствующие поддержанию популяцион-ной численности. В этих случаях можно говорить о наличии некоторого диапазона значений, выход за критические границы которого приводит к изъятию части особей, не резистентных к токсическому фактору, из популяции.
Потери в процессе воспроизводства можно оценить через количество энергии или ее долю, расходуемую при гибели части потомства, не достигшего репродуктивного возраста.
Известно, что общие энергетические затраты растений, включающие дыхание, прирост биомассы, производство семенного потомства и др., зависят от условий произрастания. Были оценены затраты только на семенное воспроизводство в изменяющихся по -годных условиях и в зависимости от уровня загрязне -ния, т.е. лишь та часть энергии, которая содержится в пластическом веществе семян. В этом случае переход к энергетическим единицам возможен при учете калорийности семян одуванчика [8, 10].
Последующие потери при пониженной всхожести семян и выживаемости проростков можно определять экспериментально при культивировании их на почвах, соответствующих участкам из мест произрастания материнских растений.
Как в экспериментальных, так и в природных усло -виях не все семена способны прорастать, а проростки - выживать и формировать настоящий лист, т.е. пере -ходить к автотрофному питанию. Это значит, что на этих этапах онтогенеза будет потеряна еще какая-то часть материнской энергии, потраченной на семенное воспроизводство.
Наши исследования с мечеными растениями позволили оценить их гибель на последующих этапах онтогенеза, характеризующих переход проростков через ювенильное, имматурное и виргинильное возрастные состояния в генеративное. На этих этапах продолжают возрастать потери энергии, затраченной родительскими растениями на формирование
семенного потомства. Расход энергии, затраченной материнскими растениями от момента формирования семян до достижения молодыми особями генеративного состояния, может быть представлен в виде поэтапного ее расходования на фоновых и загрязненных участках (рис. 3).
Отметим, что на конечной стадии достижения молодыми растениями генеративного состояния во всех исследуемых ценопопуляциях при любом уровне токсического воздействия реализуется практически одинаковый ресурс первоначальных энергетиче -ских затрат материнских растений, равный 3,4-4,0% (0,076-0,1 ккал/раст.). Видимо, этой «полезной» энергии достаточно для стабильного поддержания цено-популяцией необходимого уровня численности, независимо от уровня загрязнения почвы. В этом случае избыточные по отношению к фоновым условиям пер -
Этапы онтогенеза
Рис. 3. Энергетические затраты растений на различных этапах онтогенеза (1 - общие энергетические затраты материнских растений на воспроизводство, количество энергии, реализуемой на различных этапах онтогенеза: 2 - на стадии семян, 3 - проростков, 4 - ювенильных, 5 -имматурных и 6 - виргинильных растений).
^ 20000
2
а а
15000
Б
X
1 10000
8 в
2 х
Е 5000
о. \
0 -ь-
Фоновая Буферная Импакгная
Зоны загрязнения
—♦—Хвойный лес - -о- - Лиственный лес
Рис. 4. Репродуктивные возможности локальных популяций мухоловки-пеструшки в градиенте химического загрязнения среды обитания.
воначальные энергетические затраты материнских растений на загрязненных участках следует рассматривать в качестве неизбежной компенсации за возможность в этих условиях обеспечивать достаточное семенное воспроизводство [8, 10].
Аналогичным образом можно рассмотреть репродуктивные возможности локальных популяционных группировок удобного для наблюдений и хорошо изученного вида птиц-дуплогнездников (мухоловки-пеструшки), обитающих на участках с различным уровнем химического загрязнения. Можно рассчитать продуктивность локальных гнездовых группировок этого вида. Этот показатель учитывает как плотность гнездящихся пар в разных условиях, так и биомассу потомков, производимую в среднем одной парой птиц на данном участке [3, 8, 10]. Биомассу слетков на гнездо определяли как произведение среднего количест -ва слетков на среднюю их массу, затем ее выражали в кДж. Произведение плотности гнездящихся пар на среднюю продуктивность одной пары дает величину продуктивности конкретной гнездовой группировки. Оказалось, что в наиболее пригодных местообитаниях (лиственный лес) этот вид может произвести максимальное количество потомков, эквивалентное по энергетическим возможностям почти 20 000 кДж/м2 в год (в хвойном лесу - не более 10 000).
Химическое загрязнение подобных стаций ведет к закономерному снижению репродуктивных возможностей. Отметим, что такое снижение связано не только с прямым токсическим воздействием на потомство птиц, но и с химической деградацией среды, в результате чего снижаются плотность гнездящихся пар и продукция потомства.
Подобно травянистым растениям, в локальных популяционных группировках птиц-дуплогнездников наличие интенсивного химического загрязнения среды существенно нивелирует различие между зонами обитания. В хвойном и лиственном местообитаниях энергетические возможности таких группировок в поддержании своей численности на загрязненных территориях практически совпадают (рис. 4). И в этом случае адаптированная к химическому стрессу популяция ограничена в возможности реагировать на условия среды.
Таким образом, «репродуктивные усилия» родительских особей на поддержание необходимой численности половозрелых потомков в условиях химического загрязнения не могут реализоваться полностью. Неизбежные в этом случае потери будут тем значительнее, чем существеннее вынужденная перестройка структуры популяции, вызванная токсическими факторами. Фактически это означает «плату» популяции за возможность поддержания своей численности в условиях химического стресса. В этом проявляется неразрывная связь экологической токсикологии с основными проблемами экологии.
Важно отметить, что согласно большинству иссле -дований подобная, вызванная химическим воздействием, селекция наиболее резистентных особей не носит характера эволюционных изменений. Это объясняется, с одной стороны, кратковременностью современных антропогенных воздействий, в результате чего не может еще сформироваться новая норма реакции вида. С другой стороны, данные ряда авторов показали, что снятие химического стресса быстро, в течение одного-двух поколений восстанавливает исходное состояние системы [50, 53].
Экологическая и медицинская токсикологии
Крупнейший ученый эпохи Ренессанса Парацельс (1493-1541), впервые поставивший на научную основу проблему токсического действия химических веществ, писал: «Что является и что не является ядом? Все вещества являются ядами, и не бывает вещества без ядовитости. Только доза определяет ядовитость». Таким образом, крупнейший врач древности подвел итог предшествующего опыта человечества, длительно контактирующего с токсическими факторами среды.
Современная токсикологическая наука под токсичностью вещества понимает внутренне присущую химическому веществу способность оказывать вредное действие, которое проявляется только при взаимодействии вещества с живым организмом [38].
Токсикологию можно определить как науку о токсичных химических факторах среды обитания живых организмов, о законах взаимодействия токсичных химических веществ и живых организмов, определяющих потенциальную опасность химических веществ для индивидуумов и их популяций, а также способы и средства минимизации химической опасности, профилактики, диагностики и терапии отравлений [38].
Гигиеническая регламентация токсических факторов исходит из последовательно антропоцентрической идеологии, и на практике даже при эпидемиологическом подходе ограничивается учетом прямого токсического влияния того или иного фактора или их комплекса на человека. Однако сегодня мы должны исходить из ясного понимания того, что и Человек как биологический вид, и Человечество как социальное явление в конечном счете страдают не только от непосредственного неблагоприятного воздействия антропогенных факторов, но, рано или поздно, от вызываемых этими же факторами существенных, а то и необратимых нарушений состояния отдельных биогеоценозов и биосферы в целом [30, 31].
Об этом более сорока лет назад писал крупнейший российский токсиколог Н.В. Лазарев: «Нельзя забывать, что изменяющее природу человечество никогда не вырывается все же из-под власти ее законов, из-под ее влияния. Никогда человечество, сколь бы могущественным оно ни стало, не будет чем-то замкнутым в себе. Оно всегда будет существовать в какой-то среде, которая его породила, к которой оно приспособилось разными способами... Именно поэтому ничто из того, что происходит в этой среде, не может быть безразличным для человечества...» [32].
Это положение полностью соответствует мнению Н.В. Тимофеева-Ресовского, который писал: «Наша основная задача - сохранить то состояние биосферы, которое существует на данный момент, потому что биосфера настолько сложная система, что нарушение границ ее устойчивости может привести к принципиально новому состоянию. Это состояние не обязательно будет худшим, но оно будет другим и пока не предсказуемым, а человек должен жить в предвидимом будущем» [42].
Сегодня имеется ясное представление о том, что все происходящее в природе (прежде всего в результате антропогенной деятельности) не может быть безразличным для человечества. Имеется в виду не человек как потребитель природы, а человечество как ее неотрывная часть. Критичным для его судь-
бы окажется не столько ограниченность ресурсов биосферы, в том числе ее способность к «переработке» продуктов жизнедеятельности, сколько такие следствия развития цивилизации, как химическая деградация природной среды, изменение климата и, в целом, нарастающее экологическое неблагополучие. В свете изложенного очевидно, что предпринимаемые попытки свести регламентацию вредного воздействия на природную среду к действующим гигие -ническим ПДК не адекватны реальным требованиям экологической регламентации, предполагающей сохранность природной среды [30, 31]. Современные гигиена и токсикология как науки о сохранности здоровья человека и экологическая токсикология в качестве науки о функционировании и стабильности природных систем надорганизменного уровня в условиях химического загрязнения среды, видимо, не могут оперировать едиными критериями даже в случае выбора наиболее жестких из них [10, 30, 31].
Таким образом, в последние десятилетия проблема химического загрязнения природных систем вышла за рамки прямого влияния на состояние здоровья человека. Вызванная загрязнением деградация природной среды требует разработки новых подходов к обеспечению безопасности существования в изменяющихся условиях и человека, и природной среды. Речь идет не просто об изменении масштабности воздействия на природную среду - необходимы принци -пиально новые подходы к проблеме регламентации токсического воздействия.
Принципиально изменяется и понятие «загрязнение», включающее в себя все токсические поступления в биосферу продуктов человеческой деятельности.
Антропогенное загрязнение может быть определено как неблагоприятная модификация естественной природной среды, имеющая следствием изменение сложившихся распределений потоков энергии, вещества, радиационного фона и проявляющаяся в изменении состояния биоты.
При экологической регламентации, в отличие от гигиенической, основным объектом нормирования являются природные системы надорганизменного уровня (популяции, сообщества, биогеоценозы). По мнению Л.П. Брагинского: «Если для отдельного индивидуума смерть означает страшнейшее и последнее поражение в борьбе за существование, то для популяции массовая смертность - всего лишь отсев менее приспособленных и некоторая реорганизация», обеспечивающая ее сохранность» [15].
Подобный подход считается сегодня общепринятым. Например, в публикации № 26 (1978) Международного комитета по радиационной защите отмечается: «В качестве международного норматива принят такой уровень радиации, который необходим для защиты человека, достаточен для защиты других живых существ, хотя и не обязательно отдельных особей».
В этих условиях именно экологическая токсикология с ее методами изучения и анализа процессов функционирования надорганизменных систем определяет подходы и решения проблем окружающей среды. При этом экотоксикология рассматривает первичные токсические эффекты на молекулярно-генетическом, клеточно-тканевом и онтогенетическом уровнях в качестве пусковых механизмов нарушений природных экосистем на последующих
популяционном и биоценотическом уровнях. Это не только сближает концептуально «традиционную» токсикологию с экотоксикологией, но и дает последней основание для использования методологии гигиенического нормирования при оценке и прогнозиро -вании состояния природных систем, подверженных химическому загрязнению.
Экологическая токсикология и науки о биосфере
Среди комплекса наук о биосфере положение экологической токсикологии определяется учением В.И. Вернадского о роли живого вещества в геохимических процессах [17]. С учетом биосферной функции живого вещества, следует говорить о нескольких уровнях биогенных циклов химических элементов, формируемых живыми организмами различной трофической принадлежности. Между этими уровнями в природных экосистемах имеет место сво -еобразный «геохимический отбор» микроэлементов [21], обусловленный неодинаковой их биологической доступностью, формой соединений в почвах, спецификой зональных типов растительности, избирательностью процессов их поглощения и депонирования организмами различных трофических групп [23, 34, 39]. Фактически имеет место сложный многоуровневый геохимический «портрет» целостного биогеоценоза и его возможная деформация в процессе антропогенной деятельности.
К настоящему времени получен обширный фактический материал по накоплению в отдельных компо -нентах природных экосистем радионуклидов [33, 39], макро- и микроэлементов, в том числе тяжелых металлов [29, 36, 52]. Многие работы посвящены миграции тяжелых металлов по пищевым цепям (например [9, 11, 14, 49]), включая условия химического загрязнения среды [2, 10, 22, 23, 37, 13, 14, 51]. Актуальность изучения микроэлементного состава популяций и сообществ различных групп биоты обусловлена необходимостью раскрытия механизмов формирования биогенных циклов и основанных на них методов регламентации антропогенного воздействия на окружающую среду [12].
Участие живого вещества в биогеохимических циклах начинается с уровня продуцентов. Отметим, что элементный состав этого уровня не аналогичен составу почвенного кларка. Это связано с неодинаковой биологической доступностью различных форм химических соединений в почвах, спецификой зональных типов растительности, избирательностью процессов поглощения химических элементов и их соединений растениями.
Подобный же отбор имеет место при включении в биогеохимические циклы организмов следующего уровня - первичных консументов. Этим определяются особенности спектра химических элементов у животных-фитофагов, не совпадающие с почвенными и растительными кларками.
Меньше сведений о накоплении рассеянных элементов животными консументами высших уровней [11, 13, 14]. При этом список анализируемых элементов далеко не исчерпывает все многообразие их химического состава. Как правило, речь идет о неполном геохимическом «портрете» этого уровня экосистем.
Химические элементы в системе трофических связей природных экосистем
В качестве примера рассмотрим сообщество мелких млекопитающих, обитающих в районе действия крупного предприятия медеплавильного производства (импактные участки) и на фоновых (незагрязненных) территориях Среднего Урала.
Модельными объектами выбраны два вида, принадлежащие к разным таксономическим и трофическим группам: это преимущественно растительноядная европейская рыжая полевка (Myodes [Clethrionomys] glareolus Shreber, 1780) и насекомоядная средняя бурозубка (¡огех саесиНет Laxmann, 1788). Выбор объектов определялся доминирующим положением упомянутых видов в составе сообществ мелких млекопитающих исследованных территорий.
Для оценки поступления различных элементов в организмы мелких млекопитающих с кормом, на наш взгляд, наиболее оправданно определять концентрации элементов в содержимом желудочно-кишечного тракта (ЖКТ), что позволит учитывать специфику рациона изучаемых объектов [11, 13, 37]. Рыжая полевка, будучи типичным фитофагом, использует в пищу широкий спектр видов лесных растений [25]. Основным кормом средней бурозубки являются насекомые (личинки, имаго) и паукообразные. Прочие объекты (дождевые черви, моллюски, семена растений, амфибии и млекопитающие) поедаются ею в не -большом количестве [28].
Если считать, что содержание химических элементов в рационах фитофагов отражает преимущественно их уровень в растительных объектах (первичных продуцентах), можно оценить накопление или дискриминацию элементов на разных трофических уровнях млекопитающих при отсутствии фактора загрязнения среды обитания. В этом случае концентрации химических элементов в тушках животных обеих групп практически совпадают. По сравнению с рационом полевок отмечены повышенные концентрации Са, Zn и Вг в организмах животных обоих видов (рис. 5-А) [14].
Если же сравнивать уровни накопления элементов у животных, обитающих на импактном участке, с их концентрациями в рационах полевок (уровень загрязненных первичных продуцентов), то и в этом случае наблюдается тенденция, сходная с описанной выше. По мере транслокации химических элементов по трофическим уровням млекопитающих отмечается четкая дискриминация большинства из них. Наиболее ярко это демонстрирует РЬ, минимальная концентрация которого зарегистрирована в тушках полевок. Исключение составляет Са, концентрирование которого в организмах обусловлено физиологической ролью этого элемента (рис. 5-Б).
В качестве другого примера можно рассмотреть элементный состав тканей птиц [7, 9]. Проведен анализ содержания металлов ^е, Си, Zn, Мп, РЬ, Cd, Сг, №, Мо, в скелете тетеревиных (фитофаги: глухари, рябчики, тетерева) и сов (хищные: длиннохвостая неясыть, бородатая неясыть). Пробы собраны в 13 точках: от Приполярного Урала до Южного Урала на участках, удаленных от источников антропогенного загрязнения [9]. Представляя виды
1000000
£ 100000
" 10000 ?
1 1000
5 100 к
§ 10
со
о.
i 1
1 0.1
0.01
Рис. 5. Концентрации химических элементов в телах млекопитающих на фоновой территории относительно фонового рациона полевок (продуценты) (А) и на загрязненном участке относительно загрязненного рациона полевок (Б).
с ограниченной территорией обитания, эти птицы наиболее адекватно отражают химический состав, характерный для фоновых территорий региона. По -лученные данные иллюстрируют зависимость химического состава костной ткани птиц от содержания элементов в литосфере: при отображении данных в логарифмическом масштабе видна линейная корреляция макро- и микроэлементного состава костных тканей птиц с кларками химических элементов в земной коре (рис. 6) [27]. Интересно, что накопление лантаноидов в костной ткани тетеревиных аналогично «пилообразному» распределению у растений и хорошо коррелирует с кларками этих элементов в литосфере (рис. 7). Определение содер -жания лантаноидов в живых организмах особенно актуально в последнее время в связи с активным во -влечением их в биогеохимические циклы в результате антропогенной деятельности. Таким образом, своеобразие концентрационных спектров, присущее литосфере, сохраняется, по-видимому, на всем протяжении потоков вещества по трофических цепям природных экосистем.
0.001 0.0001
0.1 1 10 100 1000 10000 100000 1000000 кларк элемента в земной коре, мкг/г [27]
Рис. 6. Зависимость концентрации химических элементов в скелете тетеревиных птиц от кларков элементов в земной коре.
100
0.0001 -I-1-1-1-1-1-1-1-1-1-1-1-1-1-1—
57 58 59 60 62 63 64 65 66 67 68 69 70 71 1_а Св Рг N<1 Эт Ей ТЬ 1Эу Но Ег Тт УЬ 1_и
Элементы и их атомный номер
Рис. 7. Содержание лантаноидов в костной ткани тетеревиных Среднего Урала:
1 - кларк в литосфере; 2 - концентрация в скелете [3].
Подобно происходящему у млекопитающих, транслокация химических элементов на следующий трофический уровень у птиц должна сопровождаться изменением микроэлементного спектра, обусловленного главным образом экологической спецификой пищевых рационов. Рядом авторов показано, что концентрации мышьяка в организмах хищных и рыбоядных птиц больше, чем у фитофагов, полифагов и энтомофагов [24, 36]. Накопление свинца в скелете интенсивнее протекает у мелких видов по сравнению с крупными, а также у наземных по сравнению с водными [36]. Средние концентрации других элементов варьировали в меньшей степени. Таким образом, поведение конкретных элементов в биогенном круговороте строго специфично.
Результаты анализа микроэлементов костных тканей позволили объединить виды и рассмотреть три выборки: глухарь и тетерев, рябчик и оба вида сов. Анализ объединенных выборок показал, что выделенные группы удовлетворительно дифференцируются по показателю квадратичных дистанций Маха-ланобиса при уровне значимости р<0,05 (рис. 8) [9].
интенсивность геохимических циклов
Если наличие постоянной интенсивности биогеохимических циклов в естественных, не измененных антропогенной деятельностью биогеоценозах следует рассматривать в качестве необходимого фактора, обеспечивающего их стабильное функционирование, то деформация этих циклов при химическом загрязнении среды - проявление дестабилизирующих процессов [6, 10, 13, 16].
Ключевая роль в формировании ответа биогеоценоза на такой химический стресс принадлежит растительности. Растения являются первичными продуцентами - основой трофической структуры и всего существования биоценоза. Именно растения выступают в качестве звена, вовлекающего элементы, в том числе и токсичные, в биогеохимические циклы и передающего их далее по разветвленной системе пищевых цепей.
Участие растительности в формировании биогенных циклов в конечном счете определяется не только химическим загрязнением среды (прежде всего почвы) и биологической избирательностью и, как следствие, особенностями накопления химических элементов растениями различных видов, но и вызванными загрязнением изменениями видового состава и обилия растений в растительных сообществах.
Барьерная функция фитоценоза по отношению к различным химическим элементам может быть выявлена в случае, если увеличение, по сравнению с фоном, их концентраций в почвах сопровождается меньшей кратностью возрастания содержаний этих элементов в наземной растительности. Штриховая линия на рисунке отражает возможный пропорциональный рост общего количества металлов в наземной массе фитоценоза (рис. 9). Данные, расположенные ниже линии, отражают ограничение транспорта элементов из почв в надземные органы, вероятно, не только за счет корневого барьера, но и по причине изменения видового состава, обилия видов и общей продуктивности в фитоценозе [10, 12, 18]. При таком подходе выясняется, что большинство изученных элементов (2п, С^ РЬ, Со, №, Мп) накапливается в наземной части растений в непропорционально низких количествах (см., например, Cd на рис. 9).
К сожалению, в настоящее время роль животных в биогенных циклах химических элементов изучена явно недостаточно. Это в полной мере относится к такому важному звену наземных экосистем, как популяции позвоночных, влияние которых на биогенный круговорот химических элементов на уровне первичных консументов сложно и многогранно [1, 6, 35, 43, 48].
Мелкие млекопитающие, в силу их интенсивного метаболизма, потребляют большое количество пищи. Потоки химических элементов через популяции этих животных являются основной формой их участия в круговороте веществ, реализуемой через накопление химических элементов в биомассе зверьков и последующее их отмирание («животный опад»), а также благодаря транзиту элементов в составе корма через ЖКТ. Химическое загрязнение среды не только увеличивает содержание токсических элементов в природных объектах, но и, в силу антропогенной трансформации природных биогеоценозов и изменения качества местообитаний, влияет на обилие животных, а через него на интенсивность и состав биогенных циклов. В результате
Рис. 8. Расположение объединенных выборок микроэлементного состава костных тканей птиц на плоскости дискриминантных функций (95%-ные доверительные эллипсоиды).
G_1:1 - объединенная выборка глухарей и тетеревов;
G_2:2 - выборка рябчиков;
G_3:4 - объединенная выборка сов.
¡3*
и
8 2
Л. **
♦ гп ■ Си ДСЙ хРЬ ж Со
-Мп -Сг
Кратность увеличения содержания элементов в растительности, отн. ед.
Рис. 9. Кратность увеличения общего содержания химических элементов в наземной фитомассе в градиенте химического загрязнения.
100 150 200
Содержание свинца в почве, мкг/г
Рис. 10. Содержание свинца в популяциях рыжей полевки в зависимости от загрязнения почв этим металлом.
меняется исходное фоновое распределение химических элементов, отражающее деформацию биогенных потоков, контролируемых животными.
На рис. 10 в качестве примера приведено среднее за все годы наблюдений содержание свинца в биомассе популяций мелких млекопитающих в зависимости от уровня загрязнения этим металлом почвы [6, 10].
Еще в большей степени мелкие млекопитающие участвуют в биогенном обмене за счет транзита химических элементов через ЖКТ с пищей. Известно, что из общего количества минеральных веществ, потребляемых животными-фитофагами, с калом выводится около 60%, с мочой - 40% [38]. Влияние млекопитающих на биогенный круговорот химических элементов не ограничивается объемом изъятия наземной биомассы. Речь идет об интенсивной ферментативной обработке в ЖКТ животных-фитофагов части первичной продукции наземных экосистем. При достаточном увлажнении неперевариваемые остатки пищи разлагаются быстрее, чем ненарушенный растительный материал. Участие сапрофильного комплекса ведет к ускоренной минерализации экскрементов и замыканию биогенного цикла химических элементов [1]. Таким образом, млекопитающие-фитофаги, играя активную роль в ускоренном разложении и минерализации растительного органического вещества, выступают в качестве первичных редуцентов. К сожалению, данные по изменению биогенного обмена зольных элементов в условиях химического загрязне -ния среды в литературе практически отсутствуют.
Если полагать, что элементный состав рационов полевок в течение года изменяется несущественно, то общее количество химических элементов, проходящих с пищей через их популяции, в среднем за весь период наблюдений на Среднем Урале может достигать на фоновых участках следующих значений: Са - свыше 900 г/га, Fe - 7 г/га, Zn - около 2 г/га за год. В этих же условиях транзит РЬ не превышает 400 мг/га в год. Следует отметить, что в год максимальной численности зверьков (1995 год, при численности зверьков на фоне 36,5 особей/га) транзит Са через популяцию за год может достигать 2,4 кг/га, РЬ - 1 г/га, Си - 800 мг/га, Zn - 4,5 г/га, Cd - 68 мг/га. Несмотря на то что численность зверьков на загрязненных территориях того же региона в тот же год снижена по сравнению с фоновой более чем в два раза (16,5 особей/га), за счет высоких концентраций элементов в пищевых объектах общий годовой транзит элементов через популяцию возрастает у РЬ до 5,6 г/га, Си - 2,1 г/га, гп - 5,8 г/га, С<1 -100 мг/га [10, 13].
В ряде случаев возможна иная ситуация. Вызванное антропогенным влиянием изменение качества естественной среды в условиях нефтегазового комплекса по данным В.А. Юдакина и соавторов [43] ведет к увеличению видового состава и обилия позвоночных, особенно птиц. Это может привести к увеличению трансформированной позвоночными
энергии и, как следствие, к возрастанию интенсивности круговорота вещества в этих системах.
Таким образом, в условиях химического загрязнения среды конкретная экотоксикологическая ситуация, выраженная через реакцию трофической системы биоценоза, может привести к периодической смене механизмов ограничения и увеличения интенсивности накопления химических элементов в биомассах соответствующих уровней. Подобную смену роли последовательных уровней в формирова -нии биогенного обмена химических элементов можно рассматривать в качестве некоторой адаптивной реакции трофической системы на химическую деградацию среды.
Заключение
Интеграция различных направлений наук о биосфере в настоящее время закономерна. Данные смежных научных направлений, несомненно, обогащают любое исследование и способствуют полному раскрытию механизмов конкретного природного явления.
Вызванное химическим загрязнением среды изменение биоценотической структуры природных систем и связанная с этим трансформация процессов биогенного обмена сближает экологическую токсикологию с науками о Земле. С другой стороны, рассматриваемые экологической токсикологией эффекты суборганиз-менного и организменного уровней, а также методы их исследования аналогичны соответствующим подходам, применяемым в токсикологии и гигиене.
Вместе с тем, успешное развитие любого научного направления невозможно без четкого определения своеобразия объекта исследования, специфических методов и подходов. С этих позиций определяющим предметом экологической токсикологии являются на-дорганизменные биологические системы (популяции, сообщества, биоценозы), подверженные действию антропогенного загрязнения. Отметим, что трудности, связанные с формированием экологической токсикологии в качестве самостоятельного научного направления, объективны. Они обусловлены тем, что биологические системы надорганизменного уровня представляют собой сообщество многих взаимосвязанных компонент - от почвенных микробных сообществ до популяций крупных животных и высших растений. При этом решающее значение имеет состо -яние окружающей среды, включая ее геофизические и погодно-климатические параметры. Описание реакции такой сложной системы на химический стресс требует, прежде всего, фундаментальных знаний о ее функционировании и стабильности при обычных, не подверженных антропогенному влиянию условиях.
Работа выполнена при поддержке РФФИ (проект 10-04-0146а), Программы Научных школ (контракт НШ-5325.2012.4), Президиума РАН (проект № 12-П-4-1057) и УрО РАН (проект 12-М-23457-2041).
литература
1. Абатуров Б.Д. Млекопитающие как компонент экосистем. - М. : Наука, 1984. - 285 с.
2. Безель В.С. Популяционная экотоксиколо-гия млекопитающих. - М. : Наука, 1987. -129 с.
3. Безель В.С., Бельский Е.А. Репродуктивные показатели птиц-дуплогнездников в условиях техногенного загрязнения среды обитания // Доклады РАН. - 1994. - Т. 338. -С. 555-557.
4. Безель В.С., Мухачева С.В. Характер репродуктивных потерь в популяциях рыжих полевок при токсическом загрязнении среды обитания // Доклады РАН. - 1995. - Т. 345. -С. 135-136.
5. Безель В.С., Жуйкова Т.В., Позолоти-на В.Н. Структура ценопопуляции одуванчика и специфика накопления тяжелых металлов // Экология. - 1998. - № 5. -С. 376-382.
6. Безель В.С., Мухачева С.В. Мелкие млекопитающие в биогеохимических циклах химических элементов // Популяция, сообщество, эволюция / Материалы V Всероссийского популяционного семинара. Ч. 2. -Казань : Новое знание. - 2002. - С. 32-49.
7. Безель В.С., Бельский Е.А. Мультиэле-ментный анализ костной ткани тетеревиных Среднего Урала // Экология. - 2003. -№ 1. - С. 66-68.
8. Безель В.С., Бельский Е.А., Жуйкова Т.В., Северюхина О.А. Токсическое загрязнение среды: что приобретает и что теряет популяция в процессе адаптации // Вестник Нижегородского университета им Н.И. Лобачевского. Сер. биол. - Вып. 1 (9). - Н. Новгород : ННГУ, 2005. - С. 12-26.
9. Безель В.С., Бельский Е.А, Курамшина Н.Г., Мартыненкова Л.Н. Микроэлементный состав костной ткани тетеревиных и сов Урала // Сибирский экологический журн. -
2005. - № 3. - С. 489-496.
10. Безель В.С. Экологическая токсикология: популяционный и биоценотический аспекты. - Екатеринбург: Изд-во «Гощицкий»,
2006. - 280 с.
11. Безель В.С., Куценогий К.П., Мухачева С.В., Савченко Т.И., Чанкина О.В. Элементный состав рационов питания и тканей мелких млекопитающих различных трофических уровней как биоиндикатор химического загрязнения окружающей среды // Химия в устойчивом развитии. - 2007. -№ 15. - С. 33-42.
12. Безель В.С., Жуйкова Т.В. Химическое загрязнение среды: участие травянистой растительности в биогенных циклах химических элементов // Экология. - 2007. - № 4. -С. 259-267.
13. Безель В.С., Мухачева С.В., Куценогий К.П., Савченко Т.И., Чанкина О.В. Учас-тие мелких млекопитающих в биогенных циклах химических элементов в наземных экосистемах // Проблемы геохимии и геохи-
мической экологии. - 2007. - N° 4. - С. 80-91.
14. Безель В.С., Бельская Е.А., Мухачева С.В., Куценогий К.П., Чанкина О.В. Химические элементы в системе трофических уровней наземных экосистем // Химия в интересах устойчивого развития. - 2010. -№ 18. - С. 129-137.
15. Брагинский Л.П. Теоретические аспекты проблемы «норма-патология» в водной токсикологии // Теоретические вопросы водной токсикологии. - Л. : Наука, 1981. - С. 29-40.
16. Белоголова Г.А., Матяшенко Г.В., За-рипов Р.Х. Биогеохимическая характеристика природных и техногенных экосистем Южного Прибайкалья // Экология. - 2000. -№ 4. - С. 263-269.
17. Вернадский В.И. Заметки о распределении химических элементов в земной коре / Избранные сочинения. Т. 1. - М. : АН СССР, 1954. - 401 с.
18. Второва В.Н., Маркерт Б. Мультиэле-ментный анализ растений лесных экосистем Восточной Европы // Известия РАН. Сер. биол. - 1995. - № 4. - С. 447-454.
19. Глотов Н.В. Оценка генетической гетерогенности природных популяций: количественные признаки // Экология. - 1983. -№ 1. - С. 3-10.
20. Глотов Н.В., Тараканов В.В. Норма реакции генотипа и взаимодействие генотип-среда в природной популяции // Журн. общ. биол. - 1985. -Т. 56. - С. 760-770.
21. Гольдшмидт В.М. Сборник статей по геохимии редких элементов. - М.-Л., 1938. -243 с.
22. Гонгальский К.Б., Криволуцкий Д.А. Редкие и рассеянные элементы в почвенных беспозвоночных // Доклады РАН. - 2003. -Т. 389. - С. 271-273.
23. Добровольский В.В. Геохимия микроэлементов. Глобальное рассеяние. - М. : Мысль, 1983. - 271 с.
24. Добровольская Е.В. Особенности содержания рассеянных элементов в оперении птиц разных таксонов // Усп. совр. биол. -2002. - Т. 122. - С. 489-494.
25. Европейская рыжая полевка. - М. : Наука, 1981. -352 с.
26. Жуйкова Т.В., Позолотина В.Н., Безель В.С. Разные стратегии адаптации растений к токсическому загрязнению среды тяжелыми металлами (на примере Taraxacum officinale S.L) // Экология. -1999. - № 3. - С. 1-8.
27. Иванов В.В. Геохимическая экология элементов. Справочник. Кн. 1. - М. : Недра, 1994. - 305 с.
28. Ивантер Э.В., МакаровА.А. Территориальная экология землероек-бурозубок (Insectívora, Sorex). - Петрозаводск, 2001. - 272 с.
29. Кабата-Пендиас А., Пендиас Х. Микроэлементы в почвах и растениях. - М. : Мир, 1989. - 430 с.
30. Кацнельсон Б.А., Безель В.С. О путях интеграции гигиенического и экологического нормирования (по поводу статьи М.Г. Шандалы и соавторов) // Гигиена и санитария. - 1994. - № 2. - С. 56-58.
31. Кацнельсон Б.А., Безель В.С. Гигиенические идеи Н.В. Лазарева и современные проблемы взаимодействия человека и биосферы // Гигиена и санитария. - 1995. -№ 5. - С. 14-17.
32. Лазарев Н.В. Введение в геогигиену. -М. : Наука, 1966. - 322 с.
33. Криволуцкий Д.А., Усачев В.Л., Рябцев И.А., Тарасов О.В. Миграция радионуклидов глобальных выпадений в трофических цепях биогеоценозов аридных зон // Журн. общ. биол. - 1989. - Т. 50. - С. 595-605.
34. Криволуцкий Д.А. Радиоэкология сообществ наземных животных. - М. : Энерго-атомиздат, 1983. - 88 с.
35. Криволуцкий Д.А., Покаржевский А.Д. Роль почвенных животных в биогенной миграции кальция и стронция-90 // Журн. общ. биол. - 1974. - Т. 35. - С. 263-269.
36. Лебедева Н.В. Экотоксикология и биогеохимия географических популяций птиц. - М. : Наука, 1999. - 199 с.
37. Мухачева С.В., Безель В.С. Уровни токсических элементов и функциональная структура популяций мелких млекопитающих в условиях техногенного загрязнения // Экология. - 1995. - № 3. - С. 237-240.
38. Общая токсикология / Ред.: Б.А. Кур-ляндский, В.А. Филов. - М. : Медицина, 2002. - 606 с.
39. Покаржевский А.Д. Геохимическая экология наземных животных. - М. : Наука, 1985. - 298 с.
40. Слепян Э.И. Фитотоксикология и фи-тогигиена // Проблемы общей и частной фи-тиотоксикологии. - Л. : Издательство ВНИИ защиты растений, 1979. - С. 41-43.
41. Слепян Э.И. Экологическая токсикология и токсикологические проблемы в экологии // Экотоксикология и охрана природы. Тезисы республиканского семинара. - Рига, 1988. - С. 162-163.
42. Тимофеев-Ресовский В.Н. Биосфера и
человечество // Научные труды Обнинского отделения Географического общества СССР. Сб. 1., ч. 1. - Обнинск, 1968. - С. 3-12.
43. Юдакин В.А., Вартапетов Л.Г., Козин В. Г. Изменения населения наземных позвоночных при освоении нефтяных и газовых месторождений на севере Западной Сибири // Сибирский экологический журн. -1996. -№ 6. - С. 573-583.
44. Четвериков С.С. О некоторых моментах эволюционного процесса с точки зрения современной генетики // Журн. экспер. биол. Сер. А. - 1926. -- № 1. - С. 3-54; № 4. - С. 237-240.
45. Шварц С.С. Популяционная структура вида // Зоол. журн. - 1967. - Т. 20. -С. 1457-1469.
46. Шварц С.С. Экологические закономерности эволюции. - М. : Наука, 1980. - 278 с.
47. Шварц С.С., Гуревич Э.Д., Ищенко В.Г., Соснин В.Ф. Функциональное единство популяций // Журн. общ. биол. - 1972. - Т. 33. -С. 3-14.
48. Hansson L. Regional and individual variation in body growth in winter of bank voles Clethrionomys glareolus // Acta Theriol. -1991. -Vol. 36. - P. 357-362.
49. Lindquist L., Block M. Influence of life history and sex on metal accumulation in two beetles species (Insecta: Coleoptera) // Bull. Environ. Contam. and Toxicol. - 1997. -Vol. 58. - P. 518-522.
50. McHeilly T. Evolution in closely adjacent plant population. 3. Agrostis tenuis on a small copper mine // Heredity. - 1968. - Vol. 23. -P. 99-108.
51. Nyholm N.E.I. Monitoring of terrestrial environmental metal pollution by means of free-living insectivorous birds // Annali di Chimica. - 1995. - Vol. 85. - P. 343-351.
52. Sawicka-Kapusta K., Kozlowski J., Sokolowska T. Heavy metals in tits from polluted forests in southern Poland // Environ. Pollut. (Series A). - 1986. - Vol. 42. - P. 297-310.
53. Wu L., Bradshaw A.D., Thurman S. The potential for evolution of heavy metal tolerance in plants. 3. Therapid evolution of copper tolerance in Agrostis stolonifera // Heredity. -1968. - Vol. 23. - P. 99-108.
