Эффекты скрининга рака молочной железы среди населения Брянской и Орловской областей Российской Федерации
Кащеев В.В., Чекин С.Ю., Максютов М.А., Туманов К.А., Корело А.М., Кочергина Е.В., Власов О.К., Щукина Н.В.
МРНЦ им. А.Ф. Цыба - филиал ФГБУ «НМИРЦ» Минздрава России, Обнинск
В работе представлена оценка динамики заболеваемости раком молочной железы (РМЖ) и эффекта скрининга РМЖ среди населения Брянской и Орловской областей Российской Федерации, подвергшихся пролонгированному облучению в результате проживания на загрязнённых радионуклидами после аварии на ЧАЭС территориях. В когорту наблюдения вошли 127104 человека. В период наблюдения с 1996 по 2011 гг. было выявлено 1164 случая заболевания РМЖ в Брянской и Орловской областях. Исследование показало, что спонтанная заболеваемость рМж среди населения Брянской и Орловской областей в период с 1991 по 2011 гг. статистически значимо на 8% ниже уровня заболеваемости по России в целом. Для населения наиболее загрязнённых территорий Брянской и Орловской областей установлен статистически значимый скрининговый эффект в процессе регистрации заболеваний РМЖ в период с 2006 по 2011 гг. Согласно модели избыточного абсолютного радиационного риска, рекомендованной ВОЗ (2013 г.), в когорте жительниц наиболее загрязнённых районов Брянской и Орловской областей доля радиационно-обусловленной заболеваемости может составлять 1,2%.
Ключевые слова: Чернобыльская АЭС, загрязнённая радионуклидами территория, население, когорта наблюдения, дозы облучения, рак молочной железы, заболеваемость, избыточный абсолютный риск, стандартизованное отношение заболеваемостей, скрининг.
Рак молочной железы (РМЖ) является ведущей онкологической патологией у женского населения России. В структуре заболеваемости женщин злокачественными новообразованиями занимает первое место и превышает долю в 20% от общего числа онкологических заболеваний в год [1]. Общеизвестно, одним из основных показателей, определяющих прогноз онкологического заболевания, является степень распространённости опухолевого процесса на момент диагностики. Для РМЖ доля больных с опухолевым процессом I-II стадии составляет 65%, доля больных с III стадией составляет 24,8% [2]. Данный показатель имеет региональную зависимость и сильно варьируется с административно-территориальным делением РФ. На сегодняшний день эффективным средством ранней диагностики РМЖ является скрининг.
Эпидемиологические исследования позволили выявить ряд факторов риска развития РМЖ: возраст старше 40 лет, поздняя менопауза, поздняя беременность, отсутствие родов, ожирение, злоупотребление алкогольными напитками и др. Одним из дополнительных рисков развития РМЖ является радиация. Многолетние радиационно-эпидемиологические исследования воздействия ионизирующего излучения на население городов Хиросима и Нагасаки (облучение в результате бомбардировки в 1945 г.) позволили выявить связь между частотой РМЖ и полученной дозой облучения [3]. Современные Рекомендации Международной комиссии по радиологической защите (МКРЗ) 2007 г. [4] и Всемирной организацией здравоохранения (ВОЗ) [5] содержат прогнозные модели радиационного риска РМЖ, идентифицированные на когортах, подвергшихся внешнему облучению.
Кащеев В.В.* - зав. лаб., к.б.н.; Чекин С.Ю. - зав. лаб.; Максютов М.А. - зав. лаб., к.т.н.; Туманов К.А. - зав. лаб., к.б.н.; Корело А.М. -ст. научн. сотр.; Кочергина Е.В. - зав. лаб., к.м.н.; Власов О.К. - зав. лаб., д.т.н.; Щукина Н.В. - ст. научн. сотр. МРНЦ им. А.Ф. Цыба -филиал ФГБУ «НМИРЦ» Минздрава России.
•Контакты: 249036, Калужская обл., Обнинск, ул. Королева, 4. Тел.: (484) 399-32-45; e-mail: [email protected].
После аварии на Чернобыльской АЭС радиационному воздействию подверглись большие контингенты населения нашей страны [6]. Значительное количество радиационно-эпидемиоло-гических исследований последствий аварии на ЧАЭС посвящены изучению динамики заболеваемости раком щитовидной железы (РЩЖ) населения наиболее загрязнённых радионуклидами территорий. Многочисленные исследования выявили рост заболеваемости РЩЖ среди лиц из населения загрязнённых территорий в сравнении со спонтанными национальными показателями в Белоруссии, России и Украине [7-11]. Вопросу изучения динамики заболеваемости РМЖ облучённого в результате аварии населения не уделялось должного внимания.
Настоящее исследование ставит целью оценку динамики заболеваемости РМЖ и выявление возможного эффекта скрининга РМЖ среди населения Брянской и Орловской областей Российской Федерации, подвергшихся пролонгированному облучению в результате проживания на загрязнённых радионуклидами после аварии на ЧАЭС территориях.
Оценка динамики онкологической заболеваемости раком молочной железы и
эффекта скрининга
Оценка динамики онкологической заболеваемости РМЖ и выявление возможного эффекта скрининга среди населения Брянской и Орловской областей Российской Федерации были выполнены с использованием данных на базе Единого чернобыльского регистра России и Беларуси. В исследование были включены женщины, подвергшиеся радиационному воздействию в результате аварии на Чернобыльской АЭС в 1986 г. и проживающие на наиболее загрязнённых территориях Брянской и Орловской областей. Использовалась информация за период наблюдения с 1.01.1986 по 31.12.2011 гг. Поскольку для членов этой когорты имеется индивидуальная информация об их месте жительства в период с 1986 по 2011 гг., были получены индивидуализированные оценки доз облучения.
На рис. 1 показана зависимость средней накопленной дозы облучения среди рассматриваемых жителей загрязнённых территорий от календарного года наблюдения. Установлено, что значение средней годовой дозы и средней накопленной дозы сильно зависит от календарного года и области. Зависимости имеют экспоненциальный вид; среднегодовая доза облучения спадает со временем, а средняя накопленная доза возрастает соответственно. Средняя накопленная к 2011 г. доза облучения для женщин, проживающих в наиболее загрязнённых районах Брянской области, составила 41,7 мЗв, в то время как для женского населения наиболее загрязнённых районов Орловской области - 10,1 мЗв. Максимальные накопленные дозы равны 564 мЗв и 305 мЗв соответственно. Было оценено, что как для Брянской, так и для Орловской областей в период с 1986 по 1991 гг. включительно было сформировано более 80% суммарной накопленной дозы облучения. Данный факт позволил упростить дальнейшие расчёты влияния облучения на заболеваемость РМЖ путём перехода от пролонгированного облучения к однократному. Далее для всех расчётов доза облучения членов когорты была зафиксирована дозой, накопленной к 1991 г.
45
1 40 Ч
К Я 35
о
о
о
о
о
о
о
Брянская область ♦ Орловская область
5
о
Календарный год
Рис. 1. Зависимость средней накопленной дозы облучения в когорте женщин, подвергшихся радиационному воздействию в результате аварии на Чернобыльской АЭС в 1986 г. и проживающих на наиболее загрязнённых территориях Брянской и Орловской областей.
Согласно современной прогнозной модели радиационного риска РМЖ, рекомендованной ВОЗ [5], латентный период в индукции РМЖ составляет 5 лет. Для учёта возможного латентного периода в исследовании использовался 5-летний временной лаг после фиксирования накопленной дозы. Таким образом, период наблюдения за членами когорты составляет 18 лет - с 1986 по 2011 гг. включительно. Всего в когорту для анализа динамики заболеваемости РМЖ и выявления возможного эффекта скрининга было включено 127104 женщины: 120587 (94,8%) -из Брянской области и 6517 (5,2%) - из Орловской области.
Все жители наиболее загрязнённых территорий Брянской и Орловской областей, включенные в исследование, проходят ежегодные медицинские осмотры. За период наблюдения с 1996 по 2011 гг. в рассматриваемой когорте было выявлено 1164 случая РМЖ (из них 1110 случая для женского населения наиболее загрязнённых территорий Брянской области и 54 случая для женского населения наиболее загрязнённых территорий Орловской области).
Дополнительная «углублённая» диспансеризация с использованием современных диагностических средств (как в случае ежегодной диспансеризации жителей наиболее загрязнённых территорий Брянской и Орловской областей, включенных в исследование) может приводить к приросту числа выявляемых случаев РМЖ в сравнении с национальной статистикой. Данный процесс может быть охарактеризован «эффектом скрининга».
Для оценки эффекта скрининга и динамики онкологической заболеваемости РМЖ был использован метод когортных исследований. При этом использовались индивидуальные данные о населении представленных когорт, которые были стратифицированы по возрасту на момент облучения - пятилетние интервалы, достигнутому возрасту - пятилетние интервалы и календарному времени - годовые интервалы. Стратификация по возрасту и календарному времени проводилась с целью описания фоновой (не связанной с облучением) заболеваемостью РМЖ в когорте при помощи внешней контрольной группы. Подобная методика позволяет оценить так называемый эффект скрининга. В качестве внешнего контроля использовались две референсные группы: спонтанная заболеваемость РМЖ женского населения России и спонтан-
ная заболеваемость РМЖ женского населения Брянской и Орловской областей в целом (без разбиения на загрязнённые и не загрязнённые районы). Время нахождения каждого человека под риском заболеть РМЖ вычисляется как разница дат Т1 и Т0, где ТО - время облучения и Т1 - дата диагноза РМЖ, последнего медицинского осмотра, дата смерти или выбытия из-под наблюдения в силу неизвестных причин.
Как уже отмечалось, исследования на японских когортах показали статистически значимый риск развития РМЖ, связанный с дозой облучения. Для исключения возможного искажения в оценках эффекта скрининга учёт влияния дозы облучения членов когорты на частоту РМЖ был выполнен с использованием модели радиационного риска, рекомендованной ВОЗ [5]. Модель риска имеет аддитивную форму:
'k = Xsp + EAR, (1)
где Asp - фоновая заболеваемость РМЖ в когорте, не зависящая от облучения; EAR (Excess Absolute Risk) - избыточный абсолютный риск - функция, характеризующая зависимость заболеваемости от дозы.
Для модели ВОЗ избыточный абсолютный риск зависит от возраста при облучении и достигнутого возраста:
Г " ' (2)
EAR = D • 0,0009257
( a )1,725 • e- 0,04543 (g- 30 )
70
где D - накопленная к 1991 г. доза облучения в зивертах; a - достигнутый возраст; е - возраст при облучении.
Оценка величины скрининга РМЖ проводилась с использованием Пуассоновской регрессии. Фоновая заболеваемость определялась с использованием внешней контрольной группы:
Лsp = еxp(р)-Лrus/obl(s,a,t), (3)
где Xrus/oы(s>a,t) - годовые возрастные показатели заболеваемости РМЖ женского населения России для ЛШ11 и годовые возрастные показатели заболеваемости РМЖ населения Брянской и Орловской областей для Лоы; еxp(в) = ES - эффект скрининга (коэффициент, учитывающий различие спонтанных заболеваемостей в изучаемой и референсных популяциях в рассматриваемый период времени); р- неизвестная константа.
Подбор неизвестной константы р осуществлялся с помощью максимизации функции правдоподобия. Так же оценивалась статистическая значимость (р-уа!ые) исследуемых параметров. Статистическим тестом для этих целей служит тест отношения правдоподобий.
Важно отметить, что для корректной оценки эффекта скрининга необходимо использовать возрастные показатели заболеваемости в разные года наблюдения, а не их усреднённые оценки. Для каждой из рассмотренных возрастных групп выявлена тенденция к увеличению или снижению фоновых показателей заболеваемости РМЖ с календарным годом. Данный факт крайне необходимо учитывать в когортной модели оценки эффекта скрининга. На рис. 2 в качестве примера показана динамика повозрастных показателей заболеваемости РМЖ в Брянской и Орловской областях для групп достигнутого возраста 65-69 лет и 70 лет и старше.
Рак молочных желез (МКБ-10: С50)
| 't 200 ° RJ 0.6259
Ф и х
я О „X
я р х _____________
Ф ai я *.....Л х
- г 150 *.............-Л '
| Ц х х ..........R2 0.5402
3-е s ° ...............i х
J _ 100
ф О *-
I S 50 * ° »55-59 лет
¡е
60-64 года
^Hrvim^tuTii^r^KJGl о. О'. С"' С"' с. с. с^
r^Jr\lr\lr>Jr>Jr^Jr^Jr>Jr>Jr^Jr^Jr\lr\l
Календарный год
Рис. 2. Динамика повозрастных показателей заболеваемости раком молочной железы
в Брянской и Орловской областях.
Для оценки отличий в спонтанной (не связанной с радиацией) заболеваемости РМЖ всего населения Брянской и Орловской областей от фоновых национальных показателей была проанализирована динамика стандартизованного отношения заболеваемостей (SIR) в период с 1996 по 2011 гг. На рис. 3 приведены значения величин SIR и их 95% доверительные интервалы (ДИ) по календарным годам.
Установлено, что на протяжении почти всего периода наблюдения уровень заболеваемости РМЖ в Брянской и Орловской областях был значимо ниже, чем по России. Среднее значение величины SIR составило 0,92 (95% ДИ: (0,90; 0,93)).
C использованием моделей 1-3 были оценены величины эффекта скрининга РМЖ в когорте жителей наиболее загрязнённых районов Брянской и Орловской областей по отношению к российской популяции и Брянской и Орловской области в целом. В табл. 1 приведены оценки величин эффекта скрининга (ES) и 95% ДИ по 3 периодам наблюдения. Так же, с использованием модели избыточного абсолютного риска (2), была рассчитана доля радиационно-обусловленной заболеваемости РМЖ среди когорты жителей наиболее загрязнённых районов Брянской и Орловской областей.
Рис. 3. Динамика стандартизованного отношения заболеваемостей (SIR) раком молочной железы в период с 1996 по 2011 гг. для всего населения Брянской и Орловской областей.
Таблица 1
Оценка эффекта скрининга (ББ) для заболеваний раком молочной железы в когорте лиц из Брянской и Орловской областей, за период с 1991 по 2011 гг.
Период наблюдения: 1991-2011 гг. Сравнение с уровнем заболеваемости РМЖ в России Сравнение с уровнем заболеваемости РМЖ среди всего женского населением Брянской и Орловской областей
Эффект скрининга ЕБ, (95% ДИ), р-уа!ие ЕБ2: 1996 - 2000 ЕБ3: 2001 - 2005 ЕЭ4: 2006 - 2011 ЕБ средний за период: 1991 - 2011 0,69 (0,61; 0,80); р<0,001 1,00 (0,89; 1,10); р>0,5 1,40 (1,28; 1,53); р<0,001 1,05 (0,99; 1,12); р=0,06 0,65 (0,55; 0,73); р<0,001 0,91 (0,81; 1,03); р=0,09 1,24 (1,13; 1,35); р<0,001 0,95 (0,90; 1,02); р=0,12
Доля радиационно-обусловленной заболеваемости РМЖ в когорте, % от общего числа выявленных случаев1 1,2%
1 - оценка выполнена согласно модели избыточного абсолютного риска (2).
Как видно из таблицы, не выявлен статистически значимый эффект скрининга РМЖ для всего периода наблюдения с 1996 по 2011 гг. Однако следует обратить внимание, что с 2006 г. наблюдается статистически значимый эффект скрининга РМЖ в когорте жителей наиболее загрязнённых районов Брянской и Орловской областей в сравнении как с областным уровнем заболеваемости, так и общероссийским.
Полученные результаты проведённого исследования позволяют сделать следующие основные выводы:
1. Спонтанная заболеваемость РМЖ среди населения Брянской и Орловской областей в период с 1991 по 2011 гг. статистически значимо на 8% ниже уровня заболеваемости по России в целом (Б!Р=0,92 (95% ДИ: 0,90; 0,93)).
2. Для населения наиболее загрязнённых территорий Брянской и Орловской областей установлен статистически значимый скрининговый эффект в процессе регистрации заболеваний РМЖ в период с 2006 по 2011 гг. (на 40% в сравнении с областными показателями заболеваемости РМЖ и на 24% в сравнении с общероссийским уровнем).
3. Использование модели избыточного абсолютного радиационного риска, рекомендованного ВОЗ, позволило учесть возможное смещение в оценках эффекта скрининга за счёт возможных дополнительных радиационно-обусловленных случаев РМЖ. Согласно модели избыточного абсолютного радиационного риска в когорте жительниц наиболее загрязнённых районов Брянской и Орловской областей доля радиационно-обусловленной заболеваемости может составлять 1,2%.
Работа выполнена в рамках Программы совместной деятельности по преодолению последствий чернобыльской катастрофы в рамках Союзного государства на период до 2016 г. в 2015 г. по теме «Формирование групп повышенного радиационного риска на основе комплексного анализа данных Единого чернобыльского регистра России и Беларуси, включающего уточненные оценки радиационных рисков и прогноз отдаленных медицинских радиологических последствий аварии на Чернобыльской атомной электростанции для граждан России и Беларуси, подвергшихся радиационному воздействию вследствие чернобыльской катастрофы».
Литература
1. Злокачественные новообразования в России в 2013 гг. (заболеваемость и смертность): справочник /Под ред. А.Д. Каприна, В.В. Старинского, Г.В. Петровой. М., 2015.
2. Состояние онкологической помощи населению России в 2011 году: справочник /Под ред. А.Д. Каприна, В.В. Старинского, Г.В. Петровой. М., 2012.
3. Preston D.L., Ron E., Tokuoka S., Funamoto S., Nishi N., Soda M., Mabuchi K., Kodama K. Solid cancer incidence in atomic bomb survivors: 1958-1998 //Radiat. Res. 2007. V. 168, N 1. P. 1-64.
4. Публикация 103 МКРЗ: пер. с англ. /Под общей ред. М.Ф. Киселёва и Н.К. Шандалы. М.: Изд. ООО ПКФ «Алана», 2009. 312 с.
5. Health risk assessment from the nuclear accident after the 2011 Great East Japan Earthquake and Tsunami based on a preliminary dose estimation. World Health Organization, 2013.
6. Атлас радиоактивного загрязнения европейской части России, Белоруссии и Украины. М.: Федеральная служба геодезии и картографии России, 1998. 143 с.
7. Ivanov V.K., Tsyb A.F., Ivanov S.I., Pokrovsky V.I. Medical radiological consequences of the Chernobyl catastrophe in Russia: estimation of radiation risks. St. Petersburg: Nauka, 2004. 388 p.
8. Ivanov V.K., Kashcheev V.V., Chekin S.Yu., Maksioutov M.A., Tumanov K.A., Vlasov O.K., Shchukina N.V., Tsyb A.F. Radiation-epidemiological studies of thyroid cancer incidence in Russia after the Chernobyl accident (estimation of radiation risks, 1991-2008 follow-up period) //Radiat. Prot. Dosimetry. 2012. V. 151, N 3. P. 489-499; doi: 10.1093/rpd/ncs019.
9. Tronko M.D., Howe G.R., Bogdanova T.I., Bouville A.C., Epstein O.V., Brill A.B., Likhtarev I.A., Fink D.J., Markov V.V., Greenebaum E., Olijnyk V.A., Masnyk I.J., Shpak V.M., McConnell R.J., Tereshchenko V.P., Robbins J., Zvinchuk O.V., Zablotska L.B., Hatch M., Luckyanov N.K., Ron E., Thomas T.L., Voilleque P.G., Beebe G.W. A cohort study of thyroid cancer and other thyroid diseases after the Chornobyl accident: thyroid cancer in Ukraine detected during first screening //J. Natl. Cancer Inst. 2006. V. 98, N 13. P. 897-903.
10. Zablotska L.B., Ron E., Rozhko A.V., Hatch M., Polyanskaya O.N., Brenner A.V., Lubin J., Romanov G.N., McConnell R.J., O'Kane P., Evseenko V.V., Drozdovitch V.V., Luckyanov N., Minenko V.F., Bouville A., Masyakin V.B. Thyroid cancer risk in Belarus among children and adolescents exposed to ra-dioiodine after the Chernobyl accident //Br. J. Cancer. 2011. V. 104, N 1. P. 181-187.
11. Jacob P., Bogdanova T.I., Buglova E., Chepurniy M., Demidchik Y., Gavrilin Y., Kenigsberg J., Kruk J., Schotola C., Shinkarev S., Tronko M.D., Vavilov S. Thyroid cancer among Ukrainians and Belarusians who were children or adolescents at the time of the Chernobyl accident //J. Radiol. Prot. 2006. V. 26, N 1. P. 51-67.
Screening effect of breast cancer incidence among the population of Bryansk and
Orel oblasts of the Russian Federation
Kashcheev V.V., Chekin S.Yu., Maksioutov M.A., Tumanov K.A., Korelo A.M., Kochergina E.V., Vlasov O.K., Shchukina N.V.
A. Tsyb MRRC, Obninsk
The study presents the estimations of screening effect for breast cancer among the population exposed as the result Chernobyl accident. The cohort selected for analysis consists of 127104 people from the most contaminated territories of Bryansk and Orel oblasts affected by the Chernobyl accident. Over the follow-up period 1996-2011, a total of 1164 breast cancer cases were identified as the result of annual compulsory health examination (1110 cases in Bryansk oblast and 54 cases in the Orel oblast). The study showed that the spontaneous cancer incidence of breast cancer among the population of Bryansk and Orel oblasts in the period from 1991 to 2011 was statistically lower (by 8%) than the level of incidence in Russia as a whole. Statistically significant screening effect on breast cancer detection was found in the most contaminated territories of Bryansk and Orel oblasts over the period 2006 to 2011. According to the WHO (2013) model of radiation the value of excess absolute risk in the selected cohort, the proportion of radiation-caused-morbidity may reach 1.2%.
Key words: Chernobyl accident, territory contaminated with radionuclides, population, cohort observation, radiation doses, breast cancer, incidence of disease, excess relative risk, standardized incidence ratio, screening.
References
1. Malignant neoplasms in Russia in 2013 (morbidity and mortality). Reference book. Eds.: Kaprin A.D., Starinskiy V.V., Petrova G.V. Moscow, 2015. (In Russian).
2. Status of cancer care in Russia in 2011. Reference book. Eds.: Kaprin A.D., Starinskiy V.V., Petrova G.V. Moscow, 2012. (In Russian).
3. Preston D.L., Ron E., Tokuoka S., Funamoto S., Nishi N., Soda M., Mabuchi K., Kodama K. Solid cancer incidence in atomic bomb survivors: 1958-1998. Radiat. Res., 2007, vol. 168, no. 1, pp. 1-64.
4. ICRP Publication 103. Eds.: Kiselev M.F., Shandala N.K. Moscow, PKF «Alana», 2009. 312 p. (In Russian).
5. Health risk assessment from the nuclear accident after the 2011 Great East Japan Earthquake and Tsunami based on a preliminary dose estimation. World Health Organization, 2013.
6. Atlas of radioactive contamination of European Russia, Belarus and Ukraine. Moscow, Federal Agency for Geodesy and Cartography of Russia, 1998. 143 p. (In Russian).
7. Ivanov V.K., Tsyb A.F., Ivanov S.I., Pokrovsky V.I. Medical radiological consequences of the Chernobyl catastrophe in Russia: estimation of radiation risks. St. Petersburg, Nauka, 2004. 388 p.
8. Ivanov V.K., Kashcheev V.V., Chekin S.Yu., Maksioutov M.A., Tumanov K.A., Vlasov O.K., Shchukina N.V., Tsyb A.F. Radiation-epidemiological studies of thyroid cancer incidence in Russia after the Chernobyl accident (estimation of radiation risks, 1991-2008 follow-up period). Radiat. Prot. Dosimetry, 2012, vol. 151, no. 3, pp. 489-499; doi: 10.1093/rpd/ncs019.
9. Tronko M.D., Howe G.R., Bogdanova T.I., Bouville A.C., Epstein O.V., Brill A.B., Likhtarev I.A., Fink D.J., Markov V.V., Greenebaum E., Olijnyk V.A., Masnyk I.J., Shpak V.M., McConnell R.J., Tereshchenko V.P., Robbins J., Zvinchuk O.V., Zablotska L.B., Hatch M., Luckyanov N.K., Ron E., Thomas T.L., Voilleque P.G., Beebe G.W. A cohort study of thyroid cancer and other thyroid diseases after
Kashcheev V.V.* - Head of Lab., C. Sc., Biol.; Chekin S.Yu. - Head of Lab.; Maksioutov M.A. - Head of Lab., C. Sc., Tech.; Tumanov K^. -Head of Lab., C. Sc., Biol.; Korelo A.M. - Senior Researcher; Kochergina E.V. - Head of Lab., C. Sc., Med.; Vlasov O.K. - Head of Lab., D.Sc., Tech.; Shchukina N.V. - Senior Researcher. A. Tsyb MRRC.
•Contacts: 4 Korolyov str., Obninsk, Kaluga region, Russia, 249036. Tel.: (484) 399-32-45; e-mail: [email protected].
the Chornobyl accident: thyroid cancer in Ukraine detected during first screening. J. Natl. Cancer Inst., 2006, vol. 98, no. 13, pp. 897-903.
10. Zablotska L.B., Ron E., Rozhko A.V., Hatch M., Polyanskaya O.N., Brenner A.V., Lubin J., Romanov G.N., McConnell R.J., O'Kane P., Evseenko V.V., Drozdovitch V.V., Luckyanov N., Minenko V.F., Bouville A., Masyakin V.B. Thyroid cancer risk in Belarus among children and adolescents exposed to ra-dioiodine after the Chernobyl accident. Br. J. Cancer, 2011, vol. 104, no. 1, pp. 181-187.
11. Jacob P., Bogdanova T.I., Buglova E., Chepurniy M., Demidchik Y., Gavrilin Y., Kenigsberg J., Kruk J., Schotola C., Shinkarev S., Tronko M.D., Vavilov S. Thyroid cancer among Ukrainians and Belarusians who were children or adolescents at the time of the Chernobyl accident. J. Radiol. Prot., 2006, vol. 26, no. 1, pp. 51-67.