CC BY
93
УДК 597.553.2
ДИНАМИКА СОСТАВА ЖИРНЫХ КИСЛОТ МОЛОДИ КЕТЫ И ГОРБУШИ В ПРОЦЕССЕ ОСЕННЕ-ЗИМНИХ МОРСКИХ И ОКЕАНИЧЕСКИХ МИГРАЦИЙ
Е. И. Кальченко, А. В. Климов, В. Г. Ерохин, В. И. Шершнева, А. В. Морозова, М. И. Юрьева*
Ст. н. с., м. н. с., зав. лаб., ст. н. с., м. н. с., Камчатский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии
683000 Петропавловск-Камчатский, Набережная, 18 Тел., факс: (4152) 41-27-01; (4152) 22-64-20 E-mail: [email protected]
*Ст. н. с., Тихоокеанский научно-исследовательский рыбохозяйственный центр 690950 Владивосток, пер. Шевченко, 4 Тел.: (4152) 40-08-05 E-mail: [email protected]
КЕТА, ГОРБУША, СЕЗОННЫЕ МИГРАЦИИ, БИОХИМИЧЕСКИЕ ПОКАЗАТЕЛИ
Анализ динамики биохимических показателей мышечной ткани молоди кеты и горбуши в период осенних миграций в Охотском море и зимний — в северо-западной части Тихого океана—позволил получить информацию о трофических условиях нагула и сезонных энергетических реверсиях, происходящих в организме рыб в их первый морской год жизни. Основная роль осеннего нагула в жизненном цикле тихоокеанских лососей заключается в быстром росте и активном накоплении главных энергетических резервов — липидов. В процессе зимних миграций у молоди кеты и горбуши происходит активная трата липидов, накопленных в мышечной ткани в осенний период, а также преобразование состава их жирных кислот в направлении снижения уровня мононенасыщенных с одновременным повышением относительной доли полиненасыщенных жирных кислот ю-3 серии (особенно докозагексаеновой кислоты). Низкое содержание липидов и изменения в профилях жирных кислот в мышечной ткани лососей в зимний период указывали на более высокие энергетические затраты их организма, необходимые для адаптации к условиям ухудшения пищевой обеспеченности и низких температур воды.
DYNAMICS OF THE COMPOSITION OF FATTY ACIDS OF JUVENILE CHUM AND PINK SALMON IN THE COURSE OF AUTUMN-WINTER SEAWARD AND OCEANIC MIGRATIONS
E. I. Kalchenko, А. V. Klimov, V. G. Erokhin, V. I. Shershneva, А. V. Morozova, М. I. Yureva*
Senior scientist, junior scientist, head of lab., senior scientist, junior scientist, Kamchatka Research Institute of Fisheries and Oceanography
683000 Petropavlovsk-Kamchatsky, Naberedzhnaya Str., 18 Tel., fax: (4152) 41-27-01; (4152) 22-64-20 E-mail: [email protected]
*Senior scientist, Pacific Research Center of Fisheries and Oceanography 690950 Vladivostok, Shevchenko av., 4 Tel.: (4152) 40-08-05 E-mail: [email protected]
CHUM SALMON, PINK SALMON, SEASONAL MIGRATION, BIOCHEMICAL CHARACTERISTICS Analysis of the dynamics of juvenile pink and chum salmon’s muscle tissue biochemical characteristics during autumn migrations to the Sea of Okhotsk and winter migrations to the north-western part of the Pacific Ocean has provided information about forage supply and seasonal energetic reversions in organism of the juvenile fish in the course of the first year of life at sea. The principal role of the autumn feeding in the life history of Pacific salmon consists in providing a rapid growth and intense accumulation of lipids as general reserves of energy. In winter young chum and pink salmon demonstrate intense spending of the lipids, accumulated in the muscle tissue for the autumn period, and transformation of the composition of their fatty acids towards a lower level of monounsaturated acids and a higher relative part of the ю-3 polyunsaturated fatty acids (especially of the docosahexaenoic acid). A poor content of lipids and changing profiles of fatty acids in salmon’s muscle tissue in winter indicate of a high expenditure of accumulated energy required for adaptation to low water temperatures and worsening food supply.
Морские и океанические миграции тихоокеанских ние миграций состоит в обеспечении благопри-
лососей являются звеном их жизненного цикла. ятных условий существования и воспроизводства
Сформированные в процессе эволюции видов, они популяций рыб (Васнецов, 1953; Никольский,
расширяют ареалы популяций, позволяют достичь 1963). Установлено, что на морские миграции мо-
большей численности особей. Адаптивное значе- лоди тихоокеанских лососей в значительной сте-
пени влияет термический режим (Ерохин, 2002). Несмотря на важность миграций в формировании и реализации жизненных стратегий лососей, к настоящему времени недостаточно изучены их физиолого -биохимические аспекты.
Цель данной работы — оценка динамики биохимических показателей мышечной ткани молоди кеты и горбуши в процессе осенне-зимних миграций в Охотском море и северо-западной части Тихого океана и определение на ее основе трофических условий нагула и сезонных энергетических реверсий, происходящих в организме рыб в их первый морской год жизни.
МАТЕРИАЛ И МЕТОДИКА
Работа выполнена на материалах, собранных в экспедициях, организованных ТИНРО-Центром осенью (октябрь-ноябрь) 2009-2010 гг. на НИС «Профессор Кагановский» в южной части Охотского моря, зимой-весной (февраль-апрель) 2010 г. на НИС «ТИНРО» в северо-западной части Тихого океана и анализе многолетних архивных материалов КамчатНИРО (1982-2005 гг.). Районы сбора биохимических проб представлены на рисунке 1.
В работе использованы методы, общепринятые в ихтиологических и биохимических исследованиях.
Размерно-массовые показатели молоди горбуши и кеты, взятой на биохимический анализ, представлены в таблице 1. По длине и массе рыбы, взятые для биохимических исследований существенно не отличались от особей из траловых уловов.
Образцы проб мышечной ткани молоди лососей на биохимический анализ отбирали в области спинного плавника (вдоль тела от верха спины до
средней линии). Мышечную ткань вырезали вместе с подкожным жиром. Масса пробы варьировала от 15 до 20 г. Собранную мышечную ткань хранили до анализа в судовой пищевой морозильной камере при температуре -20 °С. За содержание белка в мышечной ткани принимали вес сухого обезжиренного остатка (СОВ), который, как известно, состоит у рыб более чем на 90% из белка (Шульман, 1972). Экстракцию липидов проводили смесью растворителей хлороформ-этанол (2:1 по объему) по методу Фолча ^о1Л et а1., 1957). Общее содержание липидов устанавливали гравиметрически. Затем липиды подвергали омылению, жирные кислоты (ЖК) переводили в форму метиловых эфиров и проводили их очистку с помощью препаративной тонкослойной хроматографии в бензоле (Саггеаи, Dubacq, 1978). Метиловые эфиры ЖК анализировали методом газожидкостной хроматографии на хроматографе «Shimadzu GC-16A» (Япония) с пламенно-ионизационным детектором,
Рис. 1. Схема траловых станций сбора биохимических проб молоди кеты и горбуши в Охотском море (19822010 г.) и северо-западной части Тихого океана (2010 г.)
Таблица 1. Размерно-массовые показатели молоди горбуши и кеты, взятой на биохимический анализ в южной части Охотского моря (октябрь-ноябрь 2009-2010 гг.) и северо-западной части Тихого океана (февраль-апрель 2010 г.)
Вид Кол-во Длина (АС), см Масса, г Т °С 30 м поверхностного
экз. М ± т тіп тах М ± т тіп тах слоя воды
Октябрь-ноябрь 2009 г.
Кета Горбуша 43 55 24,6 ± 0,6 26,0 ± 0,6 21.4 21.5 28,3 29,6 160,7 ± 12,7 183,1 ± 15,1 92 99 249 284 4,4-8,5
Октябрь-ноябрь 2010 г
Кета Горбуша 19 29 22.3 ± 0,5 24.4 ± 1,2 21,0 21,3 23,3 28,2 123.7 ± 6,95 143.8 ± 25,1 102 85 141 252 4,0-9,0
Февраль-апрель 2010 г.
Кета Горбуша 50 90 24,0 ± 0,3 32,4 ± 0,4 22,1 26,0 26,8 43,0 140.0 ± 5,5 332.0 ± 13,2 99 170 200 791 2,3-10,9
снабженным капиллярной колонкой (30 м х 0,35 мм) с фазой Supelcowax-10, при температуре 190 °С. Жирные кислоты идентифицировали по индексам Ковача (Christie, 1988). Концентрацию ЖК рассчитывали с помощью базы обработки данных C-R4A Chromatopac.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
Молодь горбуши и кеты, скатившись из рек Охотского побережья в мае-июне, после непродолжительной адаптации в прибрежной зоне откочевывает в открытые морские воды, где откармливается до глубокой осени. Затем она мигрирует в Тихий океан на зимовку. Анализ собственных (20092010 гг.) и архивных материалов (1989-2005 гг.) по динамике биохимических показателей мышечной ткани молоди лососей в осенний период нагула в северной и южной частях Охотского моря и зимний — в северо-западной части Тихого океана — позволил получить представление о механизмах сезонных физиологических перестроек, происходящих в организме рыб в их первый морской год жизни.
Ранее в работе В.Г. Ерохина и А.В. Климова (2010) была рассмотрена динамика содержания основных биохимических показателей (белков и липидов) в мышечной ткани молоди кеты и горбуши в процессе осенне-зимних миграций в Охотском море и северо-западной части Тихого океана. В представленной работе мы дополнили ее анализом состава жирных кислот с привлечением литературных данных по росту и питанию молоди лососей в целях комплексной оценки их физиологического состояния в ходе сезонных миграций.
Интенсивный рост рыб в июле и начале августа в прибрежье Охотского моря сопровождался увеличением доли белка в их мышечной ткани до 18,8-22,1% от сырой массы ткани (рис. 2). В этот период содержание липидов у молоди обоих видов было низким и составляло 1,0-2,3%.
В процессе нагула молоди лососей в конце лета и начале осени в северной части Охотского моря происходит их интенсивный рост, повышается уровень липидов в мышцах. В сентябре количество белков в организме сеголеток горбуши уже составляет 18,3-23,4%, кеты — 19,0-23,0%. В октябре интенсивность синтеза белков мышечной ткани рыб замедляется, и его показатели снижаются: до 16,9-22,3% у горбуши и 17,5-22,5% у кеты. На фоне снижения концентрации белков усиливается накопление липидов. Для горбуши характерно активное накопление жира: в период с конца августа до середины октября относительное содержа-
ние липидов в мышечной ткани увеличивается до 2,4-9,3% от ее сырой массы (рис. 3). С начала сентября до середины октября содержание липидов у молоди кеты увеличивается до 2,4-7,9%. Интенсивное накопление жировых запасов у лососей в этот период в северной части Охотского моря объясняют наличием оптимальной температуры для их роста и высокой обеспеченности пищей, т. е. наиболее благоприятными температурными и кормовыми факторами в данном районе (Дулепо-ва, 2002; Ерохин, 2002; Ерохин, Шершнева, 2007; Ерохин, Климов, 2010).
Рис. 2. Динамика содержания белка в мышечной ткани молоди лососей (в % от сырой массы ткани) (Ерохин, Климов, 2010)
Рис. 3. Динамика содержания липидов в мышечной ткани молоди лососей (в % от сырой массы ткани): 1 — прибрежье Западной Камчатки (2005 г.); 2 — Охотское море к северу от 50° с. ш. (1982-2005 гг.); 3 — Охотское море, 47-52° с. ш. (2010 г.); 4 — СЗТО (2010 г.) (Ерохин, Климов, 2010)
Следует отметить, что лососи по характеру питания относятся к хищным рыбам, у которых липиды являются главным источником энергии, вследствие ограниченной способности утилизировать в качестве источника энергии углеводы (Watanabe, 1982). Углеводный обмен у лососевых рыб носит диабетический характер, что объясняется низким продуцированием инсулина. При окислении липиды освобождают в два раза больше энергии, чем белки и углеводы. Накопление жировых запасов у молоди тихоокеанских лососей происходит, в основном, в мышечной ткани и подкожной клетчатке и необходимо для обеспечения нормальной жизнедеятельности организма в период зимних миграций (Кизеветтер, 1973; Лав, 1976). Активный нагул молоди лососей с увеличением количества липидов в мышечной ткани продолжается до середины октября. Середина октября характеризуется наибольшим накоплением жира и в то же время началом откочёвки в южные воды Охотского моря. По мнению ГЕ. Шульмана (1972), внутренним фактором, определяющим подготовленность морских рыб к зимней миграции, является уровень жировых запасов, внешним сигналом — температурный перепад. Установлено, что миграция лососей из северных районов ареала обитания на юг связана с наступлением осеннего похолодания, начало которого приходится обычно на вторую половину сентября (Муромцев, 1958; Морошкин, 1961; Бирман, 1985). Она длится довольно долго, так как благоприятные температурные условия сохраняются на большей части Охотского моря до глубокой осени (Бирман, 1985). С этого момента начинается постепенное снижение содержания липидов в организме лососей. Так, в конце осеннего нагульного периода (конец октября - начало ноября) в южном районе Охотского моря, перед самой миграцией в океанические воды, уровень липидов в мышечной ткани рыб уменьшается до 2,2-6,1% от ее сырой массы. При этом количество белков у молоди обоих видов стабилизируется на уровне 20,5-23,5%. По темпу роста молодь горбуши к середине осени уже заметно опережает кету, несмотря на то что последняя в прибрежье бывает крупнее (Шунтов, Темных, 2008).
В процессе длительной ноябрьско-январской миграции на океанические акватории у молоди кеты и горбуши происходит активная трата липидов, накопленных в мышечной ткани в осенний период. По мнению В.Г Ерохина (Ерохин, Климов, 2010), это обстоятельство обусловлено перераспределением энергетического обмена в затратной
части в сторону активных (двигательных) трат. В феврале-марте в северо-западной части Тихого океана содержание липидов в мышцах обоих видов лососей составляло 0,6-0,8% от сырой массы ткани, т. е. в 4-12 раз ниже, чем осенью, что указывает на высокие энергетические затраты организма рыб, необходимые для их выживания в зимний период. Кага с соавторами (Kaga et al., 2006) отмечают, что у молоди кеты в первый морской год жизни содержание липидов зимой в 5-6 раз ниже, чем у особей более старших возрастных групп, проживших в море 2-5 лет. Низкая концентрация жира сохраняется у молоди вплоть до марта-апреля. При этом относительная доля белков в мышечной ткани сохраняется на прежнем уровне — 20,0-23,2%. Последнее обстоятельсво свидетельствует о том, что они не используются на энергетические нужды лососей в процессе зимних миграций. Несмотря на то, что белки являются основным пластическим материалом при росте рыб, они могут выступать в качестве энергетического источника при недостатке в рационе жиров и углеводов, а также при голодании (Шатуновский, 1980). По литературным данным (Бирман, 1985; Ерохин, 1990; Ishida, Davis, 1998; Швыдкий, Вдовин, 1999), в зимний период происходит снижение темпа роста у молоди горбуши и кеты, увеличение которого начинается только с апреля.
В процессе зимних миграций происходит не только количественное, но и качественное изменение липидов. Проведенный нами сравнительный анализ состава жирных кислот (ЖК) суммарных липидов мышечной ткани молоди кеты и горбуши в осенний (в южной части Охотского моря) и зимний (в северо-западной части Тихого океана) периоды показал их существенные различия. У обоих видов лососей отмечен одинаковый характер сезонных изменений состава ЖК. Состав ЖК липидов мышечной ткани рыб в зимний период достоверно (р < 0,001) отличался от такового в осенний меньшим содержанием мононенасыщенных (моноеновых), но большим — полиненасыщенных (полиеновых) жирных кислот (табл. 2, рис. 4).
Несмотря на то, что зимой уровень насыщенных жирных кислот, в целом, немного повышался, содержание миристиновой кислоты (14:0) у молоди лососей уменьшалось в 2-3 раза. Необходимо отметить, что физиологическая роль насыщенных и мононенасыщенных жирных кислот заключается в использовании их в качестве энергетических источников, а полиненасыщенных — участии в адаптационных процессах рыб (Крепс, 1981; Шуль-ман, Юнева, 1990; Nordgarden et al., 2003; Weber et
А
полиеновые
44%
Кета
насыщенные 28%
моноеновые
28%
А
полиеновые
42%
Горбуша
насыщенные
28%
моноеновые
30%
Б
полиеновые
61%
Кета
насыщенные
29%
моноеновые
10%
Б
полиеновые
56%
Горбуша
к насыщенные
32%
моноеновые
12%
Рис. 4. Спектры жирных кислот общих липидов мышечной ткани молоди кеты и горбуши осенью (А — октябрь-ноябрь) 2009 г. и зимой-весной (Б — февраль-март) 2010 г. (в % от суммы всех ЖК)
Таблица 2. Некоторые характеристики состава жирных кислот общих липидов мышечной ткани молоди кеты и горбуши осенью (октябрь-ноябрь) 2009 г. и зимой-весной (февраль-март) 2010 г. (в % от суммы всех ЖК)
Жирные кислоты Кета Горбуша
Октябрь-ноябрь Февраль-март Октябрь-ноябрь Февраль-март
14:0 4,2 ± 0,2*** 1,6 ± 0,1 4,3 ± 0,3*** 1,2 ± 0,1
15:0 0,6 ± 0,02 0,5 ± 0,03 0,6 ± 0,02 0,5 ± 0,05
16:0 17,7 ± 0,4*** 22,9 ± 0,5 18,8 ± 0,6*** 25,9 ± 0,4
16:1ю-7 2,3 ± 0,1*** 0,7 ± 0,07 4,0 ± 0,7*** 1,0 ± 0,2
17:0 0,5 ± 0,02 0,4 ± 0,02 0,4 ± 0,02 0,4 ± 0,01
18:0 2,4 ± 0,1 2,7 ± 0,2 1,9 ± 0,1*** 2,7 ± 0,1
18:1ю-9 8,2 ± 0,4*** 4,5 ± 0,2 8,5 ± 0,4*** 5,7 ± 0,2
18:1ю-7 1,7 ± 0,1** 1,3 ± 0,1 2,0 ± 0,2* 1,5 ± 0,1
18:1ю-5 1,0 ± 0,1*** 0,5 ± 0,04 1,0 ± 0,1*** 0,6 ± 0,03
18:2ю-6 1,3 ± 0,04*** 0,8 ± 0,06 1,3 ± 0,1* 0,9 ± 0,07
18:3ю-3 1,2 ± 0,1*** 0,7 ± 0,06 1,1 ± 0,1*** 0,5 ± 0,01
18:4ю-3 2,6 ± 0,2*** 0,5 ± 0,09 2,8 ± 0,2*** 0,6 ± 0,09
20:1ю-11 5,8 ± 0,5*** 0,6 ± 0,1 4,9 ± 0,6*** 1,2 ± 0,1
20:1ю-9 1,3 ± 0,1*** 0,3 ± 0,06 1,5 ± 0,1*** 0,5 ± 0,01
20:1ю-7 0,2 ± 0,02*** Следы 0,3 ± 0,02*** Следы
20:4ю-6 0,6 ± 0,1 0,6 ± 0,05 0,4 ± 0,03*** 0,6 ± 0,06
20:4ю-3 1,6 ± 0,1*** 0,9 ± 0,08 1,3 ± 0,1*** 0,6 ± 0,03
20:5ю-3 8,3 ± 0,2 8,6 ± 0,3 9,8 ± 0,6** 7,5 ± 0,3
22:1ю-11 4,7 ± 0,4*** 0,3 ± 0,04 5,0 ± 0,6*** 0,7 ± 0,04
22:1ю-9 0,6 ± 0,1*** Следы 0,4 ± 0,04 Следы
22:5ю-3 1,7 ± 0,1 1,8 ± 0,1 1,4 ± 0,1 1,4 ± 0,3
22:6ю-3 24,3 ± 1,3*** 45,9 ± 1,0 20,5 ± 1,5*** 43,3 ± 1,0
^насыщенных 27,8 ± 0,5* 29,3 ± 0,5 27,4 ± 0,8*** 31,9 ± 0,5
^моноеновых 27,5 ± 1,1*** 9,8 ± 0,7 29,0 ± 1,0*** 12,3 ± 0,9
^полиеновых 43,3 ± 1,1*** 60,5 ± 0,9 40,9 ± 1,7*** 55,6 ± 1,4
Х®3 40,1 ± 1,2*** 58,8 ± 0,9 36,7 ± 1,7*** 53,9 ± 1,5
Количество рыб, экз. 19 10 11 5
Примечание: (ю-3) — жирные кислоты семейства линоленовой кислоты, (ю-6) — линолевой кислоты, (ю-7) — пальми-тоолеиновой кислоты, (ю-9) — олеиновой кислоты. Следы — концентрация ЖК менее 0,1%. * — достоверность различий в содержании ЖК между молодью в осенний и зимний периоды: * — р < 0,05, ** — р < 0,01, *** — р < 0,001
al., 2003; Мурзина и др., 2012). Относительное содержание мононенасыщенных жирных кислот в мышцах у молоди в осенний период составляло 19,0-35,4% от суммы ЖК, а в зимний — 7,3-13,6%, т. е. в 2-3 раза ниже. Наиболее активно в зимний период снижалась концентрация следующих моно-ненасыщенных ЖК: 16:1о-7, 18:1о-9, 18:1о-7, 18:1о-5, 20:1св-11, 20:1ю-9, 20:1<о-7, 22:1<о-11, 22:1<о-9, что указывает на их участие в энергетическом метаболизме лососей. При этом доля олеиновой кислоты (18:1ю-9), доминирующей в количественном отношении среди мононенасыщенных кислот, составляла 5,4-11,5% от суммы ЖК в осенний период, а в зимний была почти в два раза ниже — 3,36,0%. Выявлено значительное уменьшение (в 2-10 раз) содержания мононенасыщенных ЖК с 20-22 атомами углерода в цепи (20:1<о-11, 20:1<о-9, 20:1о-7, 22:1ю-11, 22:1ю-9), которые также выступают в роли энергетических источников в период зимних миграций лососей. Характерной особенностью состава ЖК кеты и горбуши в этот сезон являлась высокая концентрация в их мышцах полиненасы-щенных ЖК о-3 серии — 51,9-61,4% от суммы ЖК, по сравнению c таковым у молоди в осенний период (26,8-47,9%). Степень ненасыщенности липидов играет важную роль в формировании температурных адаптаций гидробионтов (Крепс, 1981; Сидоров, 1983; Рабинович, Рипатти, 1987). Увеличение ненасыщенности липидов у рыб во время зимовальных миграций за счет повышения относительной доли полиненасыщенных жирных кислот (ПНЖК) о-3 серии позволяет липидам клеточных мембран оставаться в жидком состоянии при низких температурах и тем самым обеспечивает их эффективное функционирование. Доля докозагексаеновой кислоты (22:6о-3), доминирующей в количественном отношении среди кислот о-3 серии, составляла у рыб в зимний период 43,1-49,4%, а в осенний была значительно ниже: 13,6-34,8%. Из этого следует, что зимой, с уменьшением содержания общих липидов в мышечной ткани молоди лососей, концентрация до-козагексаеновой кислоты значительно возрастает (рис. 5). По мнению японских исследователей (Nomura et al., 2000), увеличение доли 22:6о3 в мышечной ткани кеты и горбуши в зимний период является результатом утилизации насыщенных (16:0) и мононенасыщенных (18:1о-9) ЖК. Хорошо известно, что докозагексаеновая кислота играет важную роль в метаболизме рыб. Содержание 22:6о-3 в большей степени по сравнению с другими ПНЖК реагирует на изменение физиологического состояния организма. По образному выра-
жению Е.М. Крепса (1981), она является «инструментом адаптации эктотермов, в том числе и рыб». Считают, что особая роль докозагексаеновой кислоты в адаптациях определяется ее максимальной ненасыщенностью и наибольшей длиной углеводородной цепи по сравнению с другими кислотами (Шульман, Юнева, 1990).
На основе обширного экспериментального материала было показано, что увеличение уровня докозагексаеновой кислоты связано с повышением двигательной активности и интенсивности липидного обмена в тканях рыб (Шульман, Яковлева, 1983; Юнева и др., 1987, 1990; Wagner et al., 2004).
Для сравнительной оценки роли различных жирных кислот в энергетическом обмене лососей необходимо привести результаты исследований К. Кесслинг и А. Кесслинг (Kiessling, Kiessling, 1993), которые изучали скорость окисления преобладающих жирных кислот в мышечной ткани микижи. Две насыщенных жирных кислоты, ми-ристиновая (14:0) и пальмитиновая (16:0), окисля-
Рис. 5. Доля докозагексаеновой кислоты (в % от суммы ЖК) в общих липидах (в % от сырой массы) мышечной ткани молоди лососей осенью (октябрь-ноябрь) 2009 г. и зимой-весной (февраль-март) 2010 г.
ются так же быстро как пируват (соль пировино-градной кислоты). Последний выбран для сравнения по причине того, что является важнейшим продуктом энергетического обмена, универсальной «метаболической валютой» живой клетки. Пируват представляет конечный продукт метаболизма углеводов в организме. Он образуется в процессе распада глюкозы и гликогена, а также некоторых аминокислот в тканях. Участвуя в цикле Кребса, пируват полностью окисляется, высвобождая огромное количество энергии (Мецлер, 1980). Другие кислоты, в основном мононенасы-щенные (16:1<о7, 18:0, 18:1о9, 20:1о9, 22:1о9, 22:6о3), окисляются со скоростью У-У скорости окисления пирувата. Таким образом, из этих данных становится понятным, что мононенасыщенные ЖК из-за высокой скорости окисления, в отличие от насыщенных кислот, являются более предпочтительным источником энергии при зимних миграциях лососей.
Хорошо известно, что основным фактором, определяющим спектр жирных кислот липидов рыб, является состав ЖК потребляемой ими пищи (Акулин, 1969; Болгова и др., 1976; Linko et al., 1985; Kirch et al., 1988). Жирные кислоты рыб являются маркерами их пищевых источников (Мур-зина и др., 2012). Сведения о содержании липидов и составе ЖК уже давно используют для оценки трофических условий нагула различных видов рыб, в том числе и лососей (Шульман, 1972; Ша-туновский, 1980; Шершнева, 1990; Касьянов и др., 1999; Kuusipalo, Kakela, 2000; Nomura et al., 2000; Кловач, 2003; Dalsgaard, John, 2004; Kaga et al., 2006). Выявленные нами изменения в содержании липидов и в профилях ЖК в мышечной ткани кеты и горбуши в зимний период свидетельствуют о том, что они получали пищу, отличную в количественном и качественном отношении от таковой в осенний период.
Этот факт подтверждают собственные и литературные данные по питанию молоди лососей в сравниваемые периоды. По нашим данным, в южной части Охотского моря в октябре-ноябре 2009 г. в рацион молоди кеты (размерная группа 20-30 см) входило 29 компонентов. Однако наиболее часто кета потребляла гипериид, аппендикулярий — по 30% от массы пищи соответственно, эвфаузиид — около 15%, копепод — 4,7%. Рацион молоди горбуши (размерная группа 20-30 см) включал до 17 компонентов, среди которых преобладали гипе-реиды (43%), личинки рыб (32%), копеподы (14%), эвфаузииды (6% от массы пищи). Таким образом, можно отметить, что в исследуемый период, не-
смотря на довольно широкий пищевой спектр у молоди лососей, в их пище доминирующую роль играли представители зоопланктонных ракообразных — гиперииды, копеподы и эвфаузииды.
Эти кормовые организмы из-за высокого содержания липидов являются наиболее ценными объектами питания в энергетическом отношении. Установлено, что наибольшая калорийность характерна для копепод и эвфаузиид (Шершнева, Коваль, 2005; Горбатенко и др., 2006). По литературным данным (Pascal, Ackman, 1976), копеподы синтезируют в больших количествах мононенасы-щенные жирные кислоты с 20-22 атомами углерода (20:1ю-11, 20:1ю-9, 22:1о-11, 22:1о-9). Их доля составляет более 50% от суммы ЖК, и они, как было отмечено выше, используются для удовлетворения энергетических потребностей рыб. Присутствие этих жирных кислот в составе липидов лососей указывает на наличие копепод в их рационах. Интересно отметить, что в зимний период, несмотря на снижение относительного содержания мононенасыщенных жирных кислот с 20-22 атомами углерода у обоих видов лососей, у кеты их уровень был ниже, чем у горбуши. Последнее свидетельствует о том, что доля копепод в рационе последней была выше. На это указывают и трофо-логические исследования в зимний период. В работе Н.А. Кузнецовой (2010) было показано, что в северо-западной части Тихого океана в феврале-марте 2010 г. в рацион молоди кеты (размерная группа 20-30 см) входило до 14 компонентов. При этом основу ее питания составляли кишечнополостные (25-60% от массы пищи), сагитты (менее 10-23%), копеподы (15%), гипереиды и эвфаузииды (менее 10%). В рационе горбуши (размерная группа 20-30 и 30-40 см) присутствовало до 13 компонентов. Среди них доминировали сагитты и копе-поды (21-42%), эвфаузииды составляли 10-18%, амфиподы — 12-16%, птероподы — 12-15% от массы пищи. Анализ имеющихся данных показывает, что в составе пищи горбуши и кеты в период зимних миграций, по сравнению с осенним нагулом, отмечается преобладание кишечнополостных и сагитт, которые, по литературным данным (Davis, 1993; Шершнева, Коваль, 2005; Горбатенко и др., 2006), имеют минимальную калорийность среди кормовых организмов, потребляемых лососями. На изменение пищевой обеспеченности молоди в зимние месяцы указывали и другие исследователи. По мнению В.И. Чучукало (2006), одной из возможных причин снижения темпа роста у горбуши и кеты в океане является то, что основными компонентами их пищи зимой становятся
низкокалорийные сальпы и сагитты, полихеты, киленогие и крылоногие моллюски. Последнее объясняется снижением численности зооплан-ктонных ракообразных в эпипелагиали зимой, когда часть их опускается на глубины, относительным обилием и доступностью желетелых, а также наличием субтропических киленогих моллюсков, практически не представленных в дальневосточных морях (Тутубалин, Чучукало, 1992). Экспедициями ТИНРО-Центра в 2009-2011 гг. было установлено, что зимой в эпипелагиали биомасса зоопланктона уменьшается примерно в два раза по сравнению с летом (Шунтов, 2011).
Весьма высокая интенсивность питания рыб в этот период, вероятно, вызвана и общим снижением калорийности нектона и планктона в зимневесеннее время (Кизеветтер, 1954). М.В. Коваль (2007) считает, что помимо ухудшения пищевой обеспеченности в зимние месяцы на снижение темпа роста у лососей влияют также и более низкие значения температуры воды в местах обитания. В дальнейшем мы планируем исследовать биохимический состав морских кормовых организмов, потребляемых лососями в различные сезоны, что позволит более детально выяснить влияние характера питания на физиологическое состояние рыб.
Следует отметить, что к настоящему времени накоплено очень мало информации об изменениях биохимических показателей у тихоокеанских лососей в процессе зимних океанических миграций. Заслуживают внимания результаты работы японских исследователей (Nomura et al., 2000), которые использовали данные по содержанию липидов и составу жирных кислот для сравнения трофических условий летнего и зимнего нагула молоди кеты и горбуши. По их данным, количество липидов в мышечной ткани лососей в зимний период (январь-февраль) в восточной и западной части Тихого океана, заливе Аляска составляло в среднем 1,0-1,4%. В составе ЖК в этот период происходили изменения в направлении снижения уровня пальмитиновой (16:0) и олеиновой (18:1о-9) кислот с одновременным повышением концентрации докозагексаеновой (22:6о-3). Они объясняют такое низкое содержание липидов и изменения в профилях жирных кислот в мышечной ткани тем, что молодь лососей получала зимой меньше пищи, и это обстоятельство будет влиять на физиологическое состояние рыб в открытом море. По мнению японских исследователей, зима в Северной Пацифике является стрессом для лососей из-за низких температур воды и ухудшения пищевой
обеспеченности. Нагасава (Nagasawa, 2000) сообщает, что во всей Западной и Центральной Па-цифике, заливе Аляска и Беринговом море биомасса зимнего зоопланктона была низкой, составляя в январе и феврале около 10% от летней биомассы.
Таким образом, анализ собственных и литературных данных показал, что стратегия зимнего нагула тихоокеанских лососей направлена на адаптацию к условиям ухудшения пищевой обеспеченности и низких температур воды, и для нее характерны снижение скорости роста и колоссальные траты энергетических ресурсов молоди. При этом важную роль играют показатели липидного обмена — ключевого инструмента в системе адаптаций рыб к условиям окружающей среды.
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Оценка динамики биохимического состава молоди кеты и горбуши в процессе осенне-зимних миграций в Охотском море и северо-западной части Тихого океана позволила получить информацию о трофических условиях нагула и сезонных энергетических реверсиях, происходящих в организме рыб в их первый морской год жизни.
Основная роль осеннего нагула в жизненном цикле тихоокеанских лососей заключается в быстром росте и активном накоплении энергетических резервов, необходимых рыбам во время зимовальных миграций. Установлено, что только в процессе нагула молоди кеты и горбуши в северной части Охотского моря в период с сентября до середины октября происходит интенсивное депонирование липидов в мышцах рыб до 2,4-9,3% от сырой массы ткани. Последнее обстоятельство обусловлено наличием оптимальных температурных и благоприятных кормовых условий в это время в данном районе. В конце осеннего нагульного периода (конец октября - начало ноября) в южной части Охотского моря, перед самой миграцией в океанические воды на зимовку, уровень липидов у лососей уменьшается до 2,2-6,1%. Это происходит из-за перераспределения энергетического обмена в организме рыб в затратной части в сторону активных (двигательных) трат. В процессе зимних миграций (февраль-март) в северозападной части Тихого океана, у молоди кеты и горбуши происходит активная трата липидов, накопленных в мышечной ткани в осенний период, их содержание падает до 0,6-0,8% от сырой массы ткани, т. е. в 4-12 раз. В то же время происходят изменения качественного состава липидов в направлении снижения концентрации мононенасы-
щенных жирных кислот в 2-3 раза, что обусловлено использованием их в качестве основных источников энергии в зимний период. При этом одновременно повышается доля полиненасыщенных жирных кислот о-3 серии (преимущественно до-козагексаеновой кислоты), участвующих в адаптации рыб к низким температурам воды. Выявленные изменения в содержании и составе липидов в мышечной ткани кеты и горбуши отражают изменения их пищевого статуса в зимние месяцы.
Анализ собственных и литературных данных показал, что стратегия зимнего нагула молоди тихоокеанских лососей направлена на адаптацию к условиям ухудшения пищевой обеспеченности и низких температур воды и для нее характерны снижение скорости роста и колоссальные траты энергетических ресурсов рыб.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Акулин В.Н. 1969. Жирнокислотный состав фосфолипидов мышц и печени красной Oncorhynchus nerka и зоопланктона из оз. Дальнего // Вопр. ихтиологии. Вып. 6 (59). Т. 9. № 4. С. 1094-1103.
Бирман И.Б. 1985. Морской период жизни и вопросы динамики стад тихоокеанских лососей. М.: Агропромиздат. 208 с.
Болгова О.М., ШустовЮ.А., Хренников В.В. 1976. Жирнокислотный состав зообентоса, преобладающего в питании молоди лосося Salmo salar L. Morpha Sebaro (Girard) // Лососевые (Salmonidae) Карелии. Петрозаводск: Изд-во КФАН СССР. С. 159-162.
Васнецов В.В. 1953. Происхождение нерестовых миграций проходных рыб // Очерки по общим вопросам ихтиологии. М.-Л.: Изд-во АН СССР. С.227-241.
Горбатенко К.М., Лаженцев А.Е., Павловский Ф.М., ЮрьеваМ.И. 2006. Кормовая ценность зоопланктона дальневосточных морей и сопредельных вод // Бюллетень № 1 реализации «Концепции Дальневосточной бассейновой программы изучения тихоокеанских лососей». Владивосток: ТИНРО-Центр. С. 259-265.
Дулепова Е.П. 2002. Сравнительная биопродуктивность макросистем дальневосточных морей. Владивосток: ТИНРО-Центр. 273 с.
Ерохин В.Г. 1990. Распределение и биологическое состояние горбуши Oncorhynchus gorbuscha в океане // Вопр. ихтиологии. Т. 30. Вып. 6. С. 1031-1036.
Ерохин В.Г. 2002. Биология молоди тихоокеанских лососей в прикамчатских водах Охотского моря: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Петропавловск-Камчатский. 24 с.
Ерохин В.Г., Шершнева В.И. 2007. Динамика потребления и расходования энергии у молоди лососей в период посткатадромного нагула в Охотском и Беринговом морях // Изв. Тихоокеан. НИИ рыб. хоз-ва и океанографии. Т. 150. С. 122-136.
Ерохин В.Г., Климов А.В. 2010. О зависимости миграций молоди горбуши и кеты от их физиологического состояния // Бюллетень № 6 Изучения тихоокеанских лососей на Дальнем Востоке. Владивосток: ТИНРО-Центр. С. 271-274.
Касьянов С.П., Науменко Е.А., Саяпина Т.А., Горь-кавая Г.М., Жук Л.В., Акулин В.Н. 1999. Биологическая характеристика песчанки Ammodytes Hexapterus Анадырского залива и изменение состава ее липидов в конце нагульного периода // Изв. Тихоокеан. НИИ рыб. хоз-ва и океанографии: Химия и технология обработки гидробионтов. Владивосток. Т. 125. С. 17-34.
Кизеветтер И.В. 1954. О кормовой ценности планктона Охотского и Японского морей // Изв. Тихоокеан. НИИ рыб. хоз-ва и океанографии. Т. 39. С. 77-110.
Кизиветтер И.В. 1973. Биохимия сырья водного происхождения. М.: Пищ. пром-сть. 424 с.
КловачН.В. 2003. Экологические последствия крупномасштабного разведения кеты. М.: ВНИРО. 164 с.
Коваль М.В. 2007. Кормовая база и особенности питания тихоокеанских лососей в прикамчатских водах Охотского и Берингова морей и в северной части Тихого океана: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Петропавловск-Камчатский. 24 с.
Крепс Е.М. 1981. Липиды клеточных мембран. Л.: Наука. 339 с.
Кузнецова Н.А. 2010. Питание тихоокеанских лососей в северо-западной части Тихого океана в зимне-весенний период 2010 г. // Бюллетень № 5 реализации «Концепции Дальневосточной бассейновой программы изучения тихоокеанских лососей». Владивосток: ТИНРО-Центр. С. 146-152.
Лав P.M. 1976. Химическая биология рыб. М.: Пищ. пром-сть. 349 с.
Мецлер Д. 1980. Биохимия. Химические реакции в живой клетке. Изд-во Мир. Т. 1. 408 с.
Морошкин К.В. 1961. Водные массы Охотского моря. М. 66 с.
Мурзина С.А., Нефедова З.А., Немова Н.Н. 2012. Влияние жирных кислот (маркеров пищевых источников рыб) на механизмы адаптации в условиях высоких широт (Обзор) // Тр. Карельского научного центра РАН. Петрозаводск. № 2. С. 18-25.
Муромцев A.M. 1958. Основные черты гидрологии Тихого океана. Л.: Гидрометеоиздат. 632 с.
Никольский Г.В. 1963. Экология рыб. М.: Высшая школа. 368 с.
Рабинович А.Л., РипаттиП.О. 1987. Докозагексае-новая кислота и активность мембранных ферментов // Тез. I симпоз. по экологической биохимии и физиологии рыб. Ярославль. С. 165.
Сидоров В.С. 1983. Экологическая биохимия рыб. Липиды. Л.: Наука. С. 18-37.
Тутубалин Б.Г., Чучукало В.И. 1992. Питание тихоокеанских лососей рода Oncorhynchus в северной части Тихого океана в зимне-весенний период // Биол. ресурсы Тихого океана. М.: ВНИРО. С.77-85.
Чучукало В.И. 2006. Питание и пищевые отношения нектона и нектобентоса в дальневосточных морях. Владивосток: ТИНРО-Центр. 484 с.
Шатуновский М.И. 1980. Экологические закономерности обмена веществ морских рыб. М.: Наука. 288 с.
Швыдкий Г.В., Вдовин А.Н. 1999. Сезонный рост горбуши Oncorhynchus gorbuscha охотоморских группировок (эколого-физиологический аспект) // Вопр. ихтиологии. Т. 39. № 6. С. 269-272.
Шершнева В.И. 1990. Межгодовые изменения химического состава мышечной ткани молоди горбуши в прикамчатских водах Охотского моря // Межд. симпоз. по тихоокеан. лососям: Тез. докл. Владивосток: ТИНРО. С. 108-109.
Шершнева В.И., Коваль М.В. 2005. Калорийность массовых видов зоопланктона и ихтиопланктона прикамчатских вод // Изв. Тихоокеан. НИИ рыб. хоз-ва и океанографии. Т. 139. С. 349-369.
Шульман Г.Е. 1972. Физиолого-биохимические особенности годовых циклов рыб. М.: Пищ. пром-сть. С.119-300.
Шульман Г.Е., Яковлева К.К. 1983. Гексаеновая кислота и естественная подвижность рыб // Журнал общей биологии. Т. 44. № 4. С. 529-540.
ШульманГ.Е., Юнева Т.В. 1990. Роль докозагексае-новой кислоты в адаптациях рыб // Гидробиологический журнал. Т. 26. № 4. С. 43-51.
Шунтов В.П., Темных О.С. 2008. Тихоокеанские лососи в морских и океанических системах. Владивосток: ТИНРО-Центр. Т. 1. 481 с.
Шунтов В.П. 2011. Монография «Тихоокеанские лососи в морских и океанических экосистемах», Т. 2, и дополнительные к ней комментарии по проблеме экологической емкости субарктической пелагиали Северной Пацифики для лососей // Бюллетень № 6 Изучения тихоокеанских лососей на Дальнем Востоке. Владивосток: ТИНРО-Центр. С. 240-246.
Юнева Т.В., Шульман Г.Е., Чебанов Н.А., Щепкина А.М. 1987. Содержание докозагексаеновой кислоты в липидах самцов горбуши Oncorhynchus gorbuscha в период нереста // Ж. эвол. биох. и физ. Т. 23. № 6. С. 707-710.
Юнева Т.В., Шульман Г.Е., ЧебановН.А., Щепкина А.М., Виленская Н.И., Маркевич Н.Б. 1990. Связь содержания докозагексаеновой кислоты в теле производителей с выживаемостью икры и предличи-нок горбуши // Биол. науки. № 10. С. 85-88.
Carreau J.P., Dubacq J.P. 1978. Adaptation ofmacro-scale method to the micro-scale for fatty-acid methyl transesterification of biological lipid extracts // J. Chromatograph. Vol. 151. № 3. P. 384-390.
Christie W.W. 1988. Equivalent chain-lengths of methyl ester derivatives of fatty acids on gas-chromatog-raphy — a reappraisal // J. Cromatogr. A. Vol. 447. № 2. P. 305-314.
Dalsgaard J., John M. 2004. Fatty acid biomarkers: Validation of food web and trophic markers using 13C-labelled fatty acids in juvenile sandeel (Ammodytes tobianus) // Can. J. Fish and Aquat. Sci. № 9. P. 1671-1680.
Davis N. 1993. Caloric content of oceanic zooplankton and fishes for studies of salmonid food habits and their ecologically related species // NPAFC Doc. FRI-UW-9312. Univ. Wash. 10 p.
Folch J., LeesM., Sloane-Stanley G.H. 1957. A simple method for the isolation and purification of total lipids from animal tissues // J. Biol. Chem. 226 (1). P. 497-509.
Ishida Y., Davis N. 1998. Chum salmon feeding habits in relation to growth reduction // NPAFC Doc. 328. 7 p.
Kaga T., Sato S., FukuwakaM., Takahashi S., Nomura T., Urawa S. 2006. Total lipid contents of winter chum and pink salmon in the North Pacific Ocean and Gulf
of Alaska // N. Pac. Anadr. Fish Comm. Doc. 962. Rev. 12 p.
Kiessling K., Kiessling A. 1993. Selective utilization of fatty acids in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss Walbaum) red muscle mitochondria // Can. J. Zool. Vol. 71. P. 248-251.
Kuusipalo L., Kakela R. 2000. Muscle fatty acids as indicators of niche and habitat in Malawian cichlids // Limnol. and Oceanogr. Vol. 45. № 4. P. 996-1000.
Kirch P.E., Iverson S.J., Don Bowen W. et al. 1988. Dietary effects on the fatty acids sugnature of whole Atlantic cod (Gadus morhua) // Can. J. Fish. Aquat. Sci. Vol. 55. № 6. P. 1378-1386.
Linko R.R., Kaitaranta J.K., Vuorela R. 1985. Comparison of fatty acids in Baltic herring and available plankton feed // Comp. Biochem. Physiol. Vol. 82B. № 4. P. 699-705.
Nagasawa K. 2000. Winter zooplankton biomass in the subarctic North Pacific, with a discussion on the survival strategy of Pacific salmon (Oncorhynchus spp.) overwintering in tne open sea // N. Pac. Anadr. Fish Comm. Bull. № 2. P. 21-32.
Nomura T., Urawa S., Ueno Y. 2000. Variation in muscle lipid content of high-seas chum and pink salmon in winter // N. Pac. Anadr. Fish Comm. Bull. № 2. P. 347-352.
Norgarden U., Torstensen B.E., Froyland L., Hansen T., Hemre G.-I. 2003. Seasonally changing metabolism in Atlantic salmon (Salmo salar L.) [Pt] II. P-oxidation capacity and fatty acid composition in muscle tissues and plasma lipoproteins // Aguacult. Nutr. Vol. 9. № 5. P. 295-303.
Pascal J.-C., Ackman R.G. 1976. Long chain monoethylenic alcohol and acid isomers in lipids of copepods and capelin // Chem. Phys. Lipids. Vol. 16. № 3. P. 219-223.
Watanabe T. 1982. Lipid nutrition in fish // J. Com. Biochem. and Physiol. 73. B 1. P. 3-15.
Weber J.-M., Brichon G., Zwingelstein G. 2003. Fatty acid metabolism in rainbow trout (Oncorhynchus mykiss) tissues: Differential incorporation of palmitate and oleate // Can. J. Fish. and Aquat. Sci. Vol. 60. № 10. P. 1281-1288.
