CC BY
98
Journal of Stress Physiology & Biochemistry, Vol. 11 No. 2 2015, pp. 16-27 ISSN 1997-0838 Original Text Copyright © 2015 by Glyan’ko and Ischenko
REVIEW
Cytokinin and Auxin Participation in Nodulation Process
Regulation in Legumes
А.К. Glyan’ko, A.A. Ischenko
Federal State Budgetary Institution of Science Siberian Institute of Plant Physiology and Biochemistry SB RAS, 664033, Irkutsk, Lermontov str., 132. Russia
*E-Mail: [email protected]
Received April 28, 2015 Received in revized form May 6, 2015
The article summarizes the data on physiological role of phytohormones - cytokinin and auxin - in initiation of root cortical cells division resulting in formation of root nodule primordium and its further organogenesis. High level of cytokinin and low level of auxin have been proven to be a prerequisite for this process. The mechanism providing the increase in cytokinin : auxin ratio is linked to inhibiting auxin transport from aerial organs to the root with the involvement of cytokinin signaling. Decrease in cytokinin : auxin ratio at the background of inhibiting cytokinin signaling initiates formation of lateral roots. Alternative role of rhizobial Nod-factor, cytokinin and flavonoids in root nodule organogenesis is discussed. Schemes of reactions and compounds participating in initiating of nodule primordium and lateral roots formation are presented.
Key words: rhizobia, legume-rhizobial symbiosis, nodulation, phytohormones, auxin, cytokinin, Nod- factor, root nodule organogenesis, lateral roots, flavonoids
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
17
Cytokinin and Auxin Participation...
Фитогормоны (ауксины, цитокинины, получили название цитокининов. В настоящее
гиббереллины, брассиностероиды, абсцизовая время известно около 200 таких соединений как
кислота, этилен, жасмоновая кислота и ряд природного, так и синтетического происхождения.
других), играют определяющую роль в процессах Наиболее известные из них: 6-
жизнедеятельности растений, оказывая фурфуриламинопурин (кинетин), зеатин, 6-
многостороннее влияние на рост и развитие бензиламинопурин (БАП). Цитокинины
растений (Kulaeva,1973; tefeli, 1974; Polevoy, 1982; синтезируются в апексе корня и транспортируются
Gamburg et al.,1990). Из них наибольшее внимание в корне по ксилеме неполярно и пассивно снизу
в научном и практическом аспекте уделяется вверх. Они снимают ауксиновое апикальное
ауксинам и цитокининам. Соединения, доминирование, вызывая развитие стеблевых
обладающие ауксиновой активностью, почек и ветвление побегов.
стимулируют растяжение клеток. Цитокинины Цитокинины в комбинации с ауксином
оказывают влияние на деление клеток. осуществляют переход клеточного деления к
В настоящее время известно 6 групп дифференцировке. Обнаружен антагонистический
соединений, обладающих ауксиновой активностью. эффект действия ауксина и цитокинина на рост и
Среди них наиболее изученными являются органогенез в культуре тканей растений (Skoog,
природный ауксин - индолил-3-уксусная кислота Miller, 1957). Этот антагонизм проявляется и при
(ИУК) и синтетические ауксины - апикальном доминировании. В течение инициации
индолилмасляная, нафтилуксусная и 2,4- и поддержания корневой апикальной меристемы
дихлорфеноксиуксусная (2,4-Д) кислоты. Ауксины цитокинины и ауксины функционируют как
синтезируемые в тканях апекса надземных антагонисты, действуя в различных зонах
органов транспортируются по флоеме активно и меристемы (Moubayidin et a., 2009). Так, ауксин
полярно в апекс корня. Их действие связано с накапливается в кончике корня апикальной
растяжением и размножением меристематических меристемы и поддерживает деление клеток, в то
клеток, а также с явлением апикального время как цитокинин действует между
доминирования, в результате которого проксимальной меристемой и зоной растяжения и
верхушечная почка доминирует в росте, а рост связан с переходом клеток от деления к
боковых почек ингибируется. дифференцировке (Moubayidin et a., 2009).
Цитокинины обнаружены в клетках различных Однако не исключено, что в других случаях эти
организмов. За способность индуцировать деление гормоны могут действовать синергически, усиливая
клеток растений (цитокинез) эти природные и эффект каждого из них при определенной
искусственно синтезированные соединения концентрации и соотношении.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
Glyan’ko and Ischenko
18
Цитокинины являются сигнальными придаточных корней (Werner et a/., 2003).
молекулами, инициирующие экспрессию Клеточный цикл находится под влиянием обоих
соответствующих генов. У арабидопсиса гормонов и относительное значение каждого из
цитокининовый сигналинг представлен двумя них и степень их взаимодействия - важные
компонентами - рецептором гистидинкиназой вопросы для исследователей.
(например, MtCREI) и ответным генным На основании анализа литературных данных
регулятором ARR (cytokinin-responsive Arabidopsis можно заключить об участии ауксинов и
response regulator) (Ferreira, Kieber, 2005). цитокининов в процессах формирования бобово-
Цитокинины подавляют формирование ризобиального симбиоза (БРС). Этот факт впервые
латеральных корней, но индуцируют морфогенез был установлен в 1936 г. (Thimann, 1936). Широкие
корневого клубенька и образование галлов при исследования в этой области были проведены в 90-
действии нематод (Lohar et a., 2004). Найдено, что годах 20-века (Hirsch, 1992; Hirsch, Fang, 1994;
размер корневой апикальной меристемы Hirsch et a., 1997; Cooper, Long, 1994 и др.),
увеличивается у тройного мутанта арабидопсиса которые показали участие цитокинина и ауксина в
по ферментам синтеза цитокининов инициации образования клубенька.
(изопентенилтрансферазы) (Ioio et a/., 2007). Эти Функциональная значимость фитогормонов в этом
растения (мутанты) показывают одновременно и процессе различная (Oldroyd, Downie, 2008). Если
уменьшение скорости дифференциации ауксины, цитокинины, а также гиббереллины и
меристематических клеток, что свидетельствует о брассиностероиды, относятся к положительным
регуляции цитокинином этого процесса путем регуляторам БРС, то другие - абсцизовая,
ограничения зоны корневой меристемы. жасмоновая, салициловая кислоты и этилен -
Таким образом, цитокинины регулируют рост и негативные регуляторы симбиоза.
обеспечивают образование новых структур и их Многочисленными исследованиями доказано
форму. Появление примордиев - зачатков органов, участие ауксинов, цитокининов, гиббереллинов
как и в случае морфогенеза корневого клубенька, (ГБ) и брассиностероидов (БС) в инициации
происходит под влиянием цитокининов. морфогенеза корневых клубеньков, а их уровень и
Трансгенные растения с суперэкспрессией гена соотношение являются ключевыми факторами в
цитокининоксидаза/дегидрогеназа имели формировании клубеньков (Ferguson et al., 2005;
наименьшее содержание цитокинина и Oldroyd, Downie, 2008).
образовывали различные фенотипы: с увеличенной Влияние ауксина и цитокинина на
корневой меристемой, ростом боковых корней на морфогенез корневых клубеньков
границе проксимальной и апикальной меристемы, В настоящем кратком обзоре основное
увеличенным ветвлением корней и формированием внимание будет уделено физиологическим
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
19
Cytokinin and Auxin Participation...
аспектам действия цитокининов и ауксинов на влиянием ризобий повышается содержание
процессы нодуляции (клубенькообразования) при цитокининов и происходит экспрессия генов
формировании БРС, как наиболее изученной ENOD-белков. Это говорит о влиянии ризобий на
области проблемы мутуалистического симбиоза синтез цитокининов и последующей экспрессии
(Oldroyd et a/., 2011; Murray, 2011). Одновременно генов ENOD под влиянием цитокининов.
будет рассмотрен вопрос о морфогенезе Ингибиторы транспорта ауксина известны как
латеральных корней. Следует отметить, что индукторы образования псевдоклубеньков и
результат действия фитогормонов зависит от их экспрессии ENOD40 - гена ассоциированного с
комбинаций и специфической роли каждого из инициацией образования примордия клубенька
них. Взаимодействие гормонов происходит на (Fang, Hirsch, 1998; Mathesius et al., 2000). Кроме
метаболическом уровне через их действие на того, транс-зеатин (цитокинин) способен
определенный процесс или на уровне сигналинга активизировать нодуляцию у бобовых в опытах с
(Ferreira, Kieber, 2005). ризобиями, мутантными по синтезу Nod-факторов
Отношение ауксин : цитокинин является (Cooper, Long, 1994). Таким образом, модуляция
важным для регуляции многих процессов роста и уровней ауксина и цитокинина - важный ключевой
развития, включая регенерацию органа из этап в формировании корневого клубенька.
культуры тканей (Skoog, Miller, 1957). Важная роль цитокинина в нодуляции
Отличительной чертой цитокининов, в отличие от подтверждается генетическими исследованиями.
других гормонов, является экспрессия ими Так, мутанты Lotus japonicus по самопроизвольной
синтеза так называемых ранних белков - нодуляции несут мутацию по гистидинкиназе
нодулинов, характерных для раннего этапа БРС: (LHK1) - рецептору цитокинина (Tirichine et al.,
ENOD2, ENOD12, ENOD40 и др. (Bauer et al., 2007). Кроме того, потеря у мутанта люцерны
1996). Причем экспрессия генов-нодулинов под функции CRE1 (ортолога LHK1) уменьшает в
влиянием цитокининов происходит раньше, чем сильной степени образование клубеньков
инициация образования примордия корневого (Gonzalez-Rizzo et al., 2006). Lhkl-мутанты теряют
клубенька (Hirsch, Fang, 1994). Вопрос принимают способность образовывать примордии клубеньков,
ли участие ранние белки-нодулины в органогенезе но не оказывают влияния на инфицирование корня
клубенька остается открытым. Есть мнение, что ризобиями (Murray et al., 2007). Однако при этом
ранние нодулины могут быть индикаторами статуса показано влияние мутации на рост инфекционных
эндогенного цитокинина в симбиотических тканях нитей, которые создают сложные инфекционные
(Hirsch et al., 1997) и могут принимать участие структуры. Делается вывод, что формирование
(ENOD40) в регуляции деления клеток кортекса примордия клубенька не связано с
(Mathesius et al., 2000). Установлен факт, что под проникновением (инфекцией) ризобий в ткани
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
Glyan’ko and Ischenko
20
корня через эпидермис. В то же время экзогенный цитокинин индуцирует экспрессию генов, которые в норме ассоциированы с формированием примордия клубенька (Fang, Hirsh, 1998; Mathesius et al., 2003). Мутации по гену LHK1 указывают на центральную роль цитокининов в органогенезе клубенька в кортексе и одновременно свидетельствуют об отсутствии их влияния на ризобиальную инфекцию в эпидермисе.
Влияние фенольных соединений
(флавоноидов) на органогенез клубенька
Известно, что флавоноиды бобовых вызывают экспрессию ризобиальных nod-генов, ведущих к синтезу бактериальных хитоолигосахаридных Nod-факторов, которые инициируют ответные реакции у растения-хозяина на внедрение ризобий (Mulligan, Long, 1989). Но на этом функции флавоноидов при формировании клубенька не заканчиваются: имеется достаточное количество литературных данных, указывающих на регуляцию (модуляцию) локального уровня ауксина в тканях корня, связанного с ингибированием флавоноидами белков - транспортеров ауксина (PINs и PGPs) (Zhang et al., 2009) и участием этих соединений и пероксидазы в распаде ауксина (ИУК) (Mathesius et al., 2001). PINs (PIN-formed auxin) - белки-транспортеры ауксина (семейство TC 2.A.69). Другое семейство белков-транспортеров ауксина PGPs
(phosphoglycoproteins) (ТС 3.А.1), интегрированно в плазматическую мембрану. Предполагается, что флавоноиды модулируют транспорт ауксина путем
изменения фосфорилирования белков - киназ и фосфолипидов (DeLong et al., 2002).
Одним из возможных механизмов при ризобиальной инфекции по индуцированию гормональных изменений в кортексе является локализация синтеза флавоноидов, которые могут ингибировать транспорт ауксина и таким образом изменять поток ауксина в корне (Mathesius, 2001). С 1988 года известно (Jacobs, Rubery,1988), что флавоноидные соединения (кварцетин, апигенин, кемферол и др.) могут блокировать полярный транспорт ауксина у растений, замещая функцию природного ингибитора транспорта ауксина NPA (1-naphthylphthalamic acid). Это позволяет в настоящее время рассматривать эндогенные растительные флавоноиды как природные регуляторы потока ауксина в клетках и полярного транспорта ауксина (Peer, Murphy, 2007; Adamowski, Friml, 2015). Ризобии через индукцию синтеза флавоноидов, могут также оказывать влияние на баланс цитокинины : ауксины в корневом кортексе. Главный источник цитокинина - меристематическая верхушка корня, в то время как источник ауксина - меристематическая верхушка стебля, и их потоки в корне -противоположные по направлению (Sakakibara, 2005; Leyser, 2006). Мутация по ферменту биосинтеза флавоноидов - халконсинтазе, ведет к ингибированию инициации образования примордия клубенька, что связывается с регуляцией флавоноидами потока ауксина в корне (Wasson et al., 2006). Флавоноиды скорее всего следует рассматривать как модуляторы
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
21
Cytokinin and Auxin Participation...
транспортных процессов ауксина, чем как
регуляторы (Peer, Murphy, 2007).
Механизмы влияния гормонов на органогенез клубенька и латеральных корней
Рассмотрим схему образования латеральных (боковых) корней и морфогенез клубенька на основе представлений о регуляции этих процессов цитокинином и ауксином. Инициация латеральных корней происходит в зоне дифференциации клеток на фоне высокого содержания ауксина в покоящем центре стволовых клеток (stem cells). Цитокининовый сигналинг, связанный с ингибированием транспортеров ауксина - PINs, PGPs, блокируется, что создает условия для транспорта ауксина в меристематическую верхушку корня и накопления ауксина в местах образования латеральных корней.
В случае ризобиальной инфекции основную роль играет Nod-фактор, активируемый растительными рецептор-подобными киназами. Установлено, что механизмы инициации органогенеза корневого клубенька основаны на регуляции потоков цитокинина и ауксина, в которых решающую роль принадлежит ризобиальным Nod-факторам (NF). Они представляют липохитоолигосахариды, которые взаимодействуют на плазмалемме эпидермальных клеток с растительными рецепторами (рецептор-подобными киназами, LysM-RLK, LRR-RLK) и инициируют активность сигнальных систем растения-хозяина (Глянько, 2015). Считается, что NF являются первоначальным триггером запуска физиологических, биохимических, генетических и
других процессов, изменяющим направленность метаболизма растения-хозяина и ведущих к созданию симбиотрофного организма (Ferguson et al, 2010).
NF, локализованный на поверхности клеток эпидермиса, индуцирует транскрипционный фактор NIN (nodule inception) и запускает через активацию рецептора (гистидинкиназы) CRE1 -цитокининовый сигналинг. В результате блокируется транспорт ауксина через ингибирование транспортных белков (PINs, PGPs, NPA или флавоноидов) и ведет к накоплению цитокинина, инициирующего морфогенез клубенька. Схематически это можно представить следующим образом (схема 1).
1. Ризобии (Rhizobia) ^ Nod-фактор (NF) ^
Рецепторые киназы (LysM-RLK / LRR-RLK) ^
Кальциевые осцилляции (Ca2+-spiking) ^ Кальций и кальмодулинзависимая киназа
(CCaMK) ^ Транскрипционный белок (NIN) ^
Рецептор цитокинина (CRE1, LHK1) ^ Цитокининовый сигналинг (Cytokinin signaling)
^ Транскрипционные факторы (белки) нодуляционного сигнального пути 1 и 2
(NSP1/2) ^ Ингибирование полярного
транспорта ауксина (Inhibition polar auxin
transport —| PINs) ^ Высокая концентрация цитокинина/низкая концентрация ауксина
(High cytokinin/Low auxin) ^ Деление кортикальных клеток, органогенез клубенька (Cortical cells division, organogenesis nodule).
Инициация образования боковых
(латеральных) и придаточных корней, связана с
ингибированием цитокининового сигналинга путем
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
Glyan’ko and Ischenko
22
индукции супрессоров этого процесса RR7 и RR15 активацией Nod-фактором и индукцией
(Response Regulator genes) (схема 2). При этом цитокинином (Oldroyd, 2007). Проникновение
ингибируется супрессор транспортера ауксина Bradyrhizobium ssp в кортикальные клетки корня
PIN, что ведет к уменьшению содержания через трещины в эпидермисе, минуя корневые
цитокинина и увеличению ауксина, волоски, может быть важным доказательством в
локализованного в местах появления латеральных использовании цитокининового сигнала в
корней (ткани перицикла). Потеря функции RR7 и инициации деления кортикальных клеток и
RR15 ведет к нарушению раннего эмбриогенеза в органогенеза клубенька вместо Nod-фактора
корневой «stem-cells» системе (Muller, Sheen, (Downie, 2007).
2008). Роль гормонов в образовании клубеньков
2. Ответные регуляторные гены (RR7, RR15) первоначально основывалась на результатах
^ Цитокининовый сигналинг (Cytokinin опытов с изменением уровня цитокинина и
signaling —I PINs) ^ Высокая концентрация применением ингибиторов транспорта ауксина в
ауксина/низкая концентрация цитокинина корнях (Cooper, Long, 1994). В дальнейшем опыты
(High auxin/Low cytokinin) ^ Морфогенез латеральных корней (Morphogenesis lateral с мутантами L. japonicum по рецептору цитокинина
roots). LHK1 и мутантами люцерны по его ортологу CRE1
Возникает вопрос о происхождении подтвердили необходимость цитокинина для
цитокинина в клетках симбиотрофного организма - индукции морфогенеза клубенька (Tirichine et at.,
растительного или бактериального 2007).
(ризобиального). Считают, что это растительный Цитокининовый сигналинг локализуется во
цитокинин, хотя установлена способность внутренних тканях корня (кортекс, перицикл) и не
фотосинтетических видов Bradyrhizobium, не связан с эпидермисом. Непосредственным
продуцирующих Nod-фактор, непосредственно результатом цитокининового сигналинга является
влиять на гормональный уровень. Предполагается, CREI-зависимое изменение в полярном
что эта бактерия может индуцировать нодуляцию транспорте ауксина, который ингибируется
путем снабжения растения интермедиатами для ризобиями и очищенным Nod-фактором (Plet et al.,
синтеза цитокинина. Бобовое растение 2011). Ингибирование полярного транспорта
Aeschynomene sensitive, инокулированное ауксина, ведущего к низкому уровню ауксина, и
мутантами Bradyrhizobium, неспособные к синтезу ответная реакция в меристеме клубенька ауксин-
Nod-фактора, не теряет способности к чувствительного гена GH3, исходные факторы
образованию корневых клубеньков (Giraud et a/., органогенеза клубенька, которые наблюдаются
2007). Эти генетические модели говорят о двух при обработке зон корня очищенным Nod-
механизмах инициации органогенеза клубенька: с фактором или ризобиями (Mathesius et al., 1998).
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
23
Cytokinin and Auxin Participation...
Супрессия цитокининового сигналинга через показали сильную активацию ауксин-
рецептор цитокинина CRE1 снижает количество чувствительного гена GH3.1 (Gretchen Hagen3.1) в
клубеньков и увеличивает количество латеральных меристеме зачаточного клубенька (Grunewald et
корней (Gonzalez-Rizzo et al., 2006). В то время как al., 2009). Другие данные (Olah et al., 2005)
при ингибировании ауксинового сигналинга свидетельствуют о стимуляции очищенным Nod-
наблюдается обратное - увеличивается количество фактором образования латеральных корней в 1-5-
клубеньков и снижается образование латеральных дневных опытах с проростками люцерны. В связи с
корней (Kuppusamy et al., 2009; Champion et al., этими данными требуются исследования по
2015). Так, по данным Champion et al. (2015) изучению роли ауксина и цитокинина на различных
ингибирование ауксинового сигналинга стадиях развития клубенька относительно
посредством ауксин-сигнального регулятора (I-3- начальной стадии - инициации образования
AA7) при актиноризальном муталистическом примордия клубенька (Timmers, 2008). C другой
симбиозе ведет к увеличению нодуляции и N2- стороны, имеются данные об участии ауксинового
фиксации у древесного вида Casuarina glauca, сигналинга также в ризобиальном инфекционном
инокулированного почвенной азотфиксирующей процессе, в частности, в образовании
бактерией Frankia. инфекционной нити в корневых волосках
Изучалось влияние ризобиальной инфекции на (Breakspear et al., 2014).
уровень ИУК и цитокининов CONCLUSION
(зеатин+зеатинрибозид) в чувствительной к Полученные экспериментальные данные
ризобиям зоне корня (0-20 мм) этиолированных указывают на то, что цитокинин и ауксин ключевые
проростков гороха (Глянько и др., 2007; Акимова, регуляторы в инициации органогенеза клубенька в
Соколова, 2012) Показано, что спустя сутки после кортексе корня. Однако в отличие от образования
инокуляции в указанной зоне корня наблюдалось корневой апикальной меристемы или меристемы
повышение содержания как ИУК, так и латерального корня для инициации клубенька
цитокининов. Причем активность ферментов, необходим высокий уровень цитокинина и низкий
разлагающих ИУК - пероксидазы и ИУК-оксидазы, ауксина. Модуляция этих гормонов происходит под
снижалась. Эти данные можно, вероятно, первоначальным влиянием ризобиальных Nod-
объяснить длительностью экспериментов (1 сут), факторов, которые активируются на плазмалемме
когда зачаточные клетки примордия клубенька эпидермальных клеток корня рецептор-подобными
вступили в активную фазу деления и размножения, киназами (RLK). Наблюдаемый после этого каскад
что требует для этих процессов повышенных доз реакций, включающий, в частности, активацию
ауксина и изменения соотношения между сигнальных систем растения, экспрессию
гормонами. Это подтверждается данными, которые симбиотических генов, синтез ранних белков-
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
Glyan’ko and Ischenko
24
нодулинов (ENODs) и белков-транскрипционных факторов (NSP1/2), приводит к инфицированию тканей корня ризобиями и образованию симбиотических структур - инфекционных нитей и клубеньков.
Как уже отмечалось, некоторые виды ризобий (например, Bradyrhizobium) не нуждаются в Nod-факторах для инициации морфогенеза клубеньков, что, по-видимому, свидетельствует о прямом регулировании уровня цитокинина в клетках растения-хозяина (макросимбионта). Однако большинство ризобий используют Nod-фактор как эволюционно закрепленный путь образования симбиотических структур. Не исключено, что координация реакций в эпидермисе и кортексе в течение нодуляции может быть связана с еще не известными сигналами, которые регулируют поток гормонов. В этом плане представляет интерес флавоноиды, локальное накопление которых в корне может изменять баланс гормонов, инициирующих формирование латеральных корней или клубеньков. На различных этапах формирования клубеньковой меристемы концентрация, соотношение и физиологическая роль этих гормонов может, по-видимому, изменяться, что требует дальнейшего изучения.
REFERENCES
Adamowski M. and Friml J. (2015) PIN-dependent auxin transport: action, regulation, and evolution. Plant Cell, 27, 20-32.
Akimova G.P. and Sokolova M.G. (2012) Cytokinin content during early stages of legume- rhizobial symbiosis and effect of hypothermia. Russian J.
Plant Physiol., 59, 656-661.
Bauer P., Ratet P., Crespi M.D. and Kondorosi A. (1996) Nod factors and cytokinins induce similar cortical cell division, amyloplast deposition and MsEnod12A expression patterns in alfalfa roots. Plant J., 10, 91-106.
Breakspear A., Liu C., Roy S., Stacey N., Rogers C., Trick M., Morien G., Mysore K.S., Wen J., Olroyd G.E.D., Downie J.A. and Murray J. D. (2014) The root hair “Infectome” of Medicago trucatula uncovers changes in cell cycle genes and reveals a requirement for auxin signaling in rhizobial infection. Plant Cell, 26, 4680-4701.
Champion A., Lucas M., Tromas A., Vaissayre V., Crabos A., Diedhiou I., Prodjinoto H., Moukouanga D., Pirolles E., Cissoko M., Bonneau J., Gherbi H., Franche C., Hocher V., Svistoonoff S. and Laplaze L. (2015) Inhibition of auxin signaling in Frankia species-infected cells in Casuarina glauka nodules leads to increased nodulation. Plant Physiol., 167, 1149-1157.
Cooper J.B. and Long S.R. (1994) Morphogenetic rescue of Rhizobium meliloti nodulation mutants by trans-zeatin secretion. Plant Cell., 6, 215-225.
DeLong A., Mockaitis K. and Christensen S. (2002) Protein phosphorylation in the delivery of and response to auxin signals. Plant Mol. Biol., 49, 285-303.
Downie J.A. (2007) Infectious heresy. Science, 316, 1296-1297.
Fang Y. and Hirsh A.M. (1998) Studying early nodulin gene ENOD40 expression and induction by
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
25
Cytokinin and Auxin Participation...
nodulation factor and cytokinin in transgenic alfalfa. Plant Physiol., 116, 53-68.
Ferreira F.J. and Kieber J.J. (2005) Cytokinin signaling. Curr. Opin. Plant Biol., 8, 518-525.
Ferguson B.J., Ross J.J. and Reid J.B. (2005) Nodulation phenotypes of gibberellin and brassinosteroid mutants of pea. Plant Physiol., 138, 2396-2405
Ferguson B.J., Indrasumunar A., Hayashi S., Lin Y-H., Reid D.E. and Gresshoff P.M. (2010) Molecular analysis of legume nodule development and autoregulation. J. Integr. Plant Biol., 52, 61-76.
Gamburg K.Z., Rekoslavskaya N.I., Shvetsov S.G. (1990) Auksinyi v kul'turah tkaney i kletok pacteniy. Novosibirsk: Nauka, 240 s. (in
Russian).
Giraud E., Moulin L., Vallenet D., Barbe V., Cytryn E., Sadowsky M.et al. (2007) Legumes symbioses: absence of Nod genes in photosynthetic Bradyrhizobia. Science, 316, 1307-1312.
Glyan'ko A.K. (2015) Signaling systems of rhizobia (Rhizobiaceae) and plants (Fabaceae) at formation of legume-rhizobium symbiosis. Appl. Biochem. Microbiol., 51, no 5 (in press).
Glyan'ko A.K., Akimova G.P., Sokolova M.G., Makarova L.E. and Vasil'eva G.G. (2007) The defense and regulatory mechanisms during development of legume-rhizobium symbiosis // Appl. Biochem. Microbiol., 43, 260-267.
Gonzalez-Rizzo S., Crespi M. and Frugier F. (2006) The Medicago truncatula CRE1 cytokinin
receptor regulates lateral root development and early symbiotic interaction with Sinorhizobium meliloti. Plant Cell, 18, 2680-2693.
Hirsch A.M. (1992). Developmental biology of legume nodulation. New Phytol., 122, 211-237.
Hirsch A.M. and Fang Y. (1994) Plant hormones and nodulation: what's the connection? Plant Mol. Biol., 26, 5-9.
Hirsch A.M., Fang Y., Asad S. and Kapulnik Y. (1997) The role phytohormones in plant-microbe symbioses. Plant Soil, 194, 171-184.
Ioio R.D., Linhares F.S., Scacchi E., Casamitjana-Martinez E., Heidstra R., Costantino P. and Sabatini S. (2007) Cytokinins determine Arabidopsis root-meristem size by controlling cell differentiation. Curr. Biol. 17, 678-682.
Jacobs M. and Rubery P. H. (1988) Naturally occurring auxin transport regulators. Science, 241 , 346-349.
Kefeli V.I. (1974) Prirodnyie ingibitoryi rosta i fitogormonyi. Moskva: Nauka, 254 s. (in
Russian).
Kulaeva O. N. (1973) Citokininyi, ih struktura i funkcija. Moskva: Nauka, 264 s.
Kuppusamy K.T., Ivashuta S., Bucciarelli B., Vance C.P., Gantt J.S., VandenBosch K.A. (2009) Knockdown of cell division cycle16 reveals an inverse relationship between lateral root and nodule numbers and a link to auxin in Medicago truncatula. Plant Physiol., 151, 1155-1166.
Leyser O. (2006) Dynamic integration of auxin transport and signaling. Curr. Biol., 16, R424-
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
Glyan’ko and Ischenko
26
433.
Lohar D.P., Schaff J.E., Laskey J.G., Kieber J.J., Bilyeu K.D. and Bird D.M. (2004) Cytokinins play opposite roles in lateral root formation, and nematode and rhizobial symbioses. Plant J., 38, 203-214.
Mathesius U., Schlaman H.R.M., Spaink H.P., Sautter C., Rolfe B.G. and Djordjevic M.A. (1998) Auxin transport inhibition precedes root nodule formation in white clover roots and is regulated by flavonoids and derivatives of chitin oligosaccharides. Plant J., 14, 23-34.
Mathesius U., Charon C., Rolfe B.G., Kondorosi A. and Crespi M. (2000) Temporal and spatial order of events during the induction of cortical cell divisions in white clover by Rhizobium leguminosarum bv. trifolii inoculation or localized cytokinin addition. Mol. Plant-Microbe Interact., 13, 617-628.
Mathesius U. (2001) Flavonoids induced in cells undergoing nodule organogenesis in white clover are regulators of auxin breakdown by peroxidase. J. Exp. Bot., 52, 419-426.
Moubayidin L., Mambro R. and Sabatini S. (2009) Cytokinin-auxin crosstalk. Trends Plant Sci., 14, 557-562.
Muller B. and Sheen J. (2008) Cytokinin and auxin interaction in root stem-cell specification during early embryogenesis. Nature, 453, 1094-1097.
Mulligan J.T. and Long S.K. (1989) A family of activator genes regulates expression of Rhizobium meliloti nodulation genes. Genetics,
122, 7-18.
Murray J.D., Karas B.J., Sato S., Tabata S., Amyot L. and Sczczyglowski K. (2007) A cytokinin perception mutant colonized by Rhizobium in the absence of nodule organogenesis. Science, 315, 101-104.
Murray J.D. (2011) Invasion by invitation: rhizobial infection in legumes. Mol. Plant-Microbe Interac., 24, 631-639.
Olah B., Briere C., Becard G., Denarie J., Gough C. (2005). Nod factors and a diffusible factor from arbuscular mycorrhizal fungi stimulate lateral root formation in Medicago truncatula. Plant J., 44, 195-207.
Oldroyd G.E. (2007) Nodules and hormones. Science, 315, 52-53.
Oldroyd G.E. and Downie J.A. (2008) Coordinating nodule morphogenesis with rhizobial infection in legumes. Annu. Rev. Plant Biol., 59, 519-546.
Oldroyd G.E., Murray J.D., Poole P.S. and Downie
J.A. (2011) The rules of engagement in the legume-rhizobial symbiosis. Annu. Rev. Genet., 45, 119-144.
Peer W.A. and Murphy A.S. (2007) Flavonoids and auxin transport: modulators or regulators? Trends Plant Sci., 12, 556-563.
Plet J., Wasson A., Ariel F., Le Signor C. and Baker D. (2011) MtCRE1-dependent cytokinin signaling integrates bacterial and plant cues to coordinate symbiotic nodule organogenesis in Medicago trancatula. Plant J., 65, 622-633.
Polevoy V.V. (1982) Fitogormonyi. Leningrad:
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
27
Cytokinin and Auxin Participation...
Isdatel'stvo LGU, 248 s. (in Russian).
Sakakibara H. (2005). Cytokinin biosynthesis and regulation. Vitam. Horm, 72, 271-287.
Skoog F. and Miller C.O. (1957) Chemical regulation of growth and organ formation in plant tissue cultured in vitro. Symp. Soc. Exp. Biol., 54, 118131.
Thimann K.V. (1936). On the physiology of the formation of nodules on legume roots. Proc. Natl. Acad. Sci. USA, 22, 511-514.
Timmers A.C.J. (2008) The role of the plant cytoskeleton in the interaction between legumes and rhizobia. J. Microsc., 231, 247-256.
Tirichine L., Sandal N., Madsen L.H., Radutoiu S. and Albrektsen A.S. (2007) A gain-of-function mutation in a cytokinin receptor triggers spontaneous root nodule organogenesis. Science, 315, 104-107.
Truchet G., Barker D.G., Camut S., deBilly F., Vasse J. and Huguet T. (1989) Alfalfa nodulation in the
absence of Rhizobium. Mol. Gen. Genet., 219, 65-68.
Wasson A.P., Pellerone F.I. and Mathesius U. (2006) Silencing the flavonoid pathway in Medicago truncatula inhibits root nodule formation and prevents auxin transport regulation by rhizobia. Plant Cell, 18, 1617-1629.
Werner T., Motyka V., Laucou V., Smets R., Van Onckelen H. and Schmuelling T. (2003) Cytokinin-deficient transgenic Arabidopsis plants show multiple developmental alterations indicating opposite functions of cytokinins in the regulation of shoot and root meristem activity. Plant Cell. 15, 2532-2550.
Zhang J., Subramanian S., Stacey G. and Yu O. (2009) Flavones and flavonols play distinct critical roles during nodulation of Medicago truncatula by Sinorhizobium meliloti. Plant J., 57, 171-183.
JOURNAL OF STRESS PHYSIOLOGY & BIOCHEMISTRY Vol. 11 No. 2 2015
