CC BY
40
ОБЗОРНЫЕ СТАТЬИ/ REVIEWS ARTICLES
ОБЗОРЫ/REVIEWS
https://doi.oig/10.30766/2072-9081.2022.23.1.7-15
УДК 619:578.8:616-036.22
Болезнь Шмалленберг: обзор литературы и эпизоотическая ситуация в мире и России
© 2022. О. А. Бурова s , О. И. Захарова, Н. Н. Торопова, Е. А. Лискова, И. В. Яшин, А. А. Блохин
ФГБНУ «Федеральный исследовательский центр вирусологии и микробиологии» (ФГБНУ ФИЦ ВиМ), Нижегородский научно-исследовательский ветеринарный институт - филиал ФГБНУ «Федеральный исследовательский центр вирусологии и микробиологии»», г. Нижний Новгород, Российская Федерация
Болезнь Шмалленберг - это относительно новая вирусная болезнь жвачных животных, которая передается кровососущими членистоногими. Возбудитель болезни Шмалленберг представляет собой РНК-вирус с тремя геномными сегментами, который устойчив к частым мутациям. К вирусу болезни Шмалленберг восприимчивы жвачные животные, особенно овцы, а также коровы и козы. Впервые болезнь Шмалленберг зарегистрирована в Германии в августе 2011 года. В 2012-2013 годах инфекция распространилась на большую часть Северо-Западной Европы. Основным путем распространения болезни были насекомые-переносчики. Распространение болезни на большие расстояния было обусловлено перемещением племенного инфицированного скота. Именно таким путем болезнь была завезена в Россию в 2012 году. Следовательно, болезнь имеет выраженный трансграничный потенциал при несоблюдении ветеринарных правил ввоза импортного скота. Болезнь может иметь высокую заболеваемость, но при этом характеризуется низкой летальностью. Основные экономические потери складываются из снижения продуктивности, абортов, нарушения процесса воспроизводства стада. Контроль болезни эффективно реализуется с помощью вакцинации и общих карантинных и профилактических мер.
Ключевые слова: новый вирус, этиология, векторы-переносчики, жвачные животные, распространение, профилактика
Благодарности: работа выполнена при поддержке Минобрнауки РФ в рамках Государственного задания ФГБНУ «Федеральный исследовательский центр вирусологии и микробиологии» (тема № FGNM-0451-2021-0004). Авторы благодарят рецензентов за их вклад в экспертную оценку этой работы. Конфликт интересов: авторы заявили об отсутствии конфликта интересов.
Для цитирования: Бурова О. А., Захарова О. И., Торопова Н. Н., Лискова Е. А., Яшин И. В., Блохин А. А. Болезнь Шмалленберг: обзор литературы и эпизоотическая ситуация в мире и России. Аграрная наука Евро-Северо-Востока. 2022;23(1):7-15. DOI: https://doi.org/10.30766/2072-9081.2022.23.1.7-15
Поступила: 22.09.2021 Принята к публикации: 22.12.2021 Опубликована онлайн: 25.02.2022
Schmallenberg disease: literature review and epizootic situation in the world and in Russia
© 2022. Olga A. Burova^, Olga I. Zakharova, Nadezhda N. Toropova,
Elena A. Liskova, Ivan V. Yashin, Andrey A. Blokhin
Federal Research Center for Virology and Microbiology, Nizhniy Novgorod Research Veterinary Institute-Branch of Federal Research Center for Virology and Microbiology, Nizhniy Novgorod, Russian Federation
Schmallenberg disease is a relatively new viral disease of ruminants that is transmitted by bloodsucking anthropods. The causative agent of Schmallenberg disease is an RNA virus with three genomic segments. The virus is resistant to frequent mutations. Ruminants, especially sheep, cows and goats are susceptible to the disease. First, Schmallenberg disease was reported in Germany in August 2011. In 2012-2013, the infection spread to the most part of Northwestern Europe. Insect vectors were the main mechanism for the spread of the disease. The spread of the disease over long distances was due to the movement of infected breeding cattle. It was in this way that the disease was introduced to Russia in 2012. Consequently, the disease has a high cross-border potential, especially if veterinary rules for the import of imported livestock are not followed. The disease can have a high incidence, but it is characterized by low mortality. The main economic losses include a decrease in productivity, abortions, and disturbances in the process of animal reproduction. Disease control is effectively implemented through vaccination and general quarantine and preventive measures.
Keywords: new virus, etiology, vectors, ruminants, spread, prevention
Acknowledgement: the research was carried out under the support of the Ministry of Science and Higher Education of the Russian Federation within the state assignment (theme No. FGNM-0451-2021-0004).
The authors thank the reviewers for their contribution to the peer review of this work.
Conflict of interest: the authors stated that there was no conflict of interest.
For citations: Burova O. A., Zakharova O. I., Toropova N. N., Liskova E.A., Yashin I. V., Blokhin A. A. Schmallenberg disease: literature review and epizootic situation in the world and in Russia. Agrarnaya nauka Evro-Severo-Vostoka = Agricultural Science Euro-North-East. 2022;23(1):7-15. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.30766/2072-9081.2022.23.1.7-15
Received: 22.09.2021
Accepted for publication: 22.12.2021
Published online: 25.02.2022
Болезнь Шмалленберг - это недавно открытая вирусная болезнь жвачных животных, которая передается кровососущими членистоногими и характеризуется лихорадкой, поражением желудочно-кишечного тракта, снижением продуктивности и нарушением внутриутробного развития плода, ведущим к абортам, мерт-ворождению и уродствам. Название - болезнь Шмалленберг - дано по месту выявления вспышки заболеваемости (Германия, 2011 г.).
Так как болезнь новая, необходимо знать свойства этого вируса, иметь сведения об источниках, путях распространения и способах передачи. Для предотвращения проникновения и распространения болезни Шмаллен-берг на территорию Российской Федерации и её профилактики необходимо анализировать как можно больше научных данных о диагностике и профилактике этой инфекции.
Цель работы - обобщить актуальные научные данные по болезни Шмалленберг и эпизоотической ситуации в мире и Российской Федерации.
Материал и методы. Поиск источников проводили путём скрининга международных баз научного цитирования Web of Science, PubMed, Scopus, Google Scholar и базы Российского научного цитирования. Критериями поиска служили ключевые слова: болезнь Шмалленберг (Schmallenberg disease), вирус (virus), этиология (etiology), распространение (spread), профилактика (prevention). Изначально было выбрано 105 источников, наиболее соответствующих критериям поиска. Путём исключения повторяющихся и непроверенных данных, выбора наиболее поздних публикаций было отобрано 46 источников.
Основная часть.
Этиология болезни. Болезнь Шмаллен-берг вызывается РНК-содержащим вирусом, принадлежащим к семейству буньявирусы (Bunyaviridae), роду ортобуньявирусы (Ortho-bunyavirus), серогруппе Симбу (Simbu sero-group) [1]. В роду Orthobunyavirus насчитывается более 170 представителей, включая вирусы, вызывающие заболевания у людей
(вирус лихорадки Оропуша, вирус энцефалита Ла Кросса) и жвачных животных (вирус болезни Акабане, вирус болезни Айно, вирус лихорадки долины Кэш) [2]. Вирусы серогруппы Simbu распространены в Африке, Океании и на Ближнем Востоке, включают более 25 видов, которые могут вызывать аналогичные болезни Шмалленберг клинические признаки и патоло-гоанатомические изменения [3].
Строение вируса болезни Шмалленберг (Schmallenberg virus - SBV) в настоящее время изучено достаточно подробно [4, 5]. Это сферический оболочечный одноцепочечный вирус диаметром 100 нм с отрицательной РНК с тремя геномными сегментами: L (большой) -кодирующий РНК-полимеразу; M (средний) -кодирующий поверхностные гликопротеины; S (малый) - кодирующий нуклеокапсидный белок (N); эти сегменты принадлежат к разным генетическим группам. Hoffmann et al. (2015) сообщили, что вирус болезни Шмаллен-берг имеет относительно низкую частоту мутаций не только in vivo, но и in vitro [6]. Несколько полевых исследований вариабельности вируса также продемонстрировали, что вирус относительно стабилен во времени [7, 8].
Восприимчивые животные. Как известно, к вирусу болезни Шмалленберг восприимчивы парнокопытные жвачные животные (крупный рогатый скот, козы и овцы) вне зависимости от пола и возраста [1]. Антитела к вирусу болезни Шмалленберг были обнаружены у широкого круга диких и экзотических жвачных животных, таких как альпаки, лоси, буйволы, европейские бизоны, благородный олень, лань, косуля, пятнистый олень, красный олень, лама, северный олень, муфлон, водный буйвол, серна, а также у верблюдов [3, 9, 10]. Из домашних парнокопытных наиболее чувствительны к вирусу овцы, в меньшей степени коровы и козы [11].
Косвенными методами болезнь Шмаллен-берг была зарегистрирована у ряда нежвачных животных. Например, SBV-специфические антитела были обнаружены у диких кабанов, свиней, собак, азиатского слона [10, 12].
Передача вируса. На сегодняшний день известны два пути передачи инфекции. Первый - горизонтальный, когда вирус попадает в организм животных при укусах кровососущих насекомых [4, 13], второй - вертикальный, когда передача вируса болезни Шмалленберг происходит от инфицированной матери к плоду [14].
Данных о прямой передаче вируса болезни Шмалленберг от инфицированных животных здоровым нет, хотя инфицированные животные выделяют вирус болезни Шмалленберг с фекалиями, оральными и назальными жидкостями [7]. Передача вируса болезни Шмал-ленберг через сперму от инфицированных быков также не доказана [15].
Вертикальная передача вируса болезни Шмалленберг от инфицированной матери к плоду происходит в течение первого и начале второго триместра беременности и приводит к уродствам плода, абортам и мертворождению [11, 14, 16].
Насекомые-переносчики, такие как мокрецы (Culicoides spp.), играют главную роль в передаче вируса болезни Шмалленберг [13]. Известно, что вирус размножается в слюнных железах самок насекомых, а также доказана тран-совариальная передача вируса болезни Шмал-ленберг от самок мокрецов их потомству [17].
Распространение. Впервые болезнь Шмалленберг была зарегистрирована в Германии в августе 2011 года. До настоящего времени географическое происхождение вируса болезни Шмалленберг остается неизвестным. Распространение близкородственных ортобуньявиру-сов серогруппы Smbu (вирусы Aino, Akabane, Sathuperi и Shamonda) в Африке и Азии, Океании и Австралии [18] позволяет предположить, что вирус болезни Шмалленберг, возможно, был занесен в Европу из отдаленных географических регионов. Можно предположить, что и вирус болезни Шмалленберг, и вирус блютанга серо-типа 8 были занесены в Европу схожим, но еще не установленным путем [19].
В 2012 году инфекция распространилась на большую часть Северо-Западной Европы. Были зафиксированы вспышки болезни в таких странах, как Бельгия, Франция, Нидерланды, Великобритания [20, 21]. Распространение возбудителя происходит за счет завоза инфицированного скота, миграции диких животных и насекомых-переносчиков. Вирус болезни Шмалленберг быстро распространился на
остальную часть континента, поскольку инфицированные мошки легко переносятся воздушными потоками [22]. Скорость распространения вируса оценивается в диапазоне от 0,9 до 1,5 км в день [23]. Во время сезона активности переносчиков инфекции болезнь распространилась на Австрию, Финляндию, Польшу, Швейцарию и Швецию [24].
После выявления нового вируса, в Турции [25] был проведен ретроспективный анализ сывороток крови, полученных в период 20062013 гг. в западных и юго-восточных районах страны. Антитела к вирусу Шмалленберг были обнаружены у 24,5 % животных, причём 39,8 % среди крупного рогатого скота, 1,6 % - среди овец, 2,8 % - среди коз, 1,5 % - среди буйволов. Это исследование показало, что в Турции вирус Шмалленберг существовал за 5 лет до первой официально подтверждённой вспышки болезни в 2011 г. в Германии [25].
По данным исследователей [26, 27], животные с антителами к вирусу болезни Шмалленберг были выявлены в 21 стране Европейского Союза, в таких как Германия, Бельгия, Великобритания, Франция, Италия, Испания, Дания, Эстония, Швейцария, Норвегия, Швеция, Финляндия, Польша, Австрия. Многие из этих стран являются экспортерами племенных животных в Россию, что формирует определенный эпизоотический риск.
Первые случаи болезни Шмалленберг в Российской Федерации были выявлены в 2012 году у импортного крупного рогатого скота во Владимирской области и Красноярском крае, где было установлено 17 и 54 серо-позитивных животных соответственно.
В 2013 году спектр территорий, где были обнаружены серопозитивные животные расширился до 13 регионов. В последующие годы болезнь Шмалленберг выявлялась в других регионах страны. В 2016 году на болезнь Шмалленберг в ветеринарных лабораториях Российской Федерации1 исследовано всего 33835 материалов методом иммунофермент-ного анализа (ИФА) и полимеразной цепной реакции (ПЦР), получено 337 положительных результатов по сыворотке крови. Так, антитела были выявлены у 305 животных в Калининградской области, 16 - в Тверской области, 9 - в Кемеровской области, 5 - в Псковской области и 2 - в Ставропольском крае.
'О внесении Россельхознадзором изменений в условия ввоза по БШ из стран Европы восприимчивых к этой болезни животных. [Электронный ресурс]. URL: https://www.fsvps.gov.ru/fsvps/news/6787.html (дата обращения: 23.07.2021).
На основе статистических данных2 нами составлена карта распространения болезни
Шмалленберг в странах Европы, Ближнего Востока, Закавказья и России (рис.).
Рис. Первичное выявление болезни Шмалленберг в странах Европы, Закавказья, Турции и России / Fig. The first detection of Schmallenberg disease in Europe, Transcaucasia, Turkey and Russia
С 2017 года вспышек болезни Шмалленберг в нашей стране не зарегистрировано3. Однако в связи с тем, что из стран Европейского Союза и ближнего зарубежья в Россию регулярно ввозятся высокопродуктивные животные и племенной генетический материал, включая эмбрионы и замороженное семя, риск заноса вируса болезни Шмалленберг остаётся высоким. Поэтому сохранение эпизоотического благополучия нашей страны по данной болезни является актуальной задачей.
Клинические признаки. Инкубационный период болезни длится от 1 до 4-5 суток [20]. В зависимости от природно-климатических факторов, степени активности переносчиков, процент инфицирования взрослого поголовья составляет от 2-6 до 90 %, смертность около 3 %, а процент абортировавших животных может колебаться от 1 до 60 % [17, 28].
Клинические признаки у взрослого крупного рогатого скота обычно длятся от 6 до 20 дней и тесно связаны с кратковременной виремией [20, 29]. У больных животных в начале болезни отмечается недомогание, быстрая утомляемость, повышение темпера-
туры тела до 41 °С, снижение аппетита, в результате чего развивается истощение. Затем развиваются желудочно-кишечные расстройства (диарея), у коров резко снижается молочная продуктивность [16]. Иногда болезнь может проявляться гибелью взрослых животных и новорожденного молодняка, абортами, рождением молодняка с пороками развития и мертворождениями в результате заражения матерей до или в период беременности [20].
У овец и коз заболевание протекает тяжелее, наблюдается ярко выраженное истощение, у материнского поголовья выявляют поражение репродуктивных органов, процент гибели животных больше, чем среди крупного рогатого скота [30, 31].
Инфицирование вирусом болезни Шмал-ленберг на ранних сроках беременности у крупного рогатого скота обуславливает эмбриональную смертность (рассасывание плода) и возвращение к стадии эструса в половом цикле [32, 33]. Это приводит к увеличению числа осеменений на одну корову, снижению выхода молодняка и экономическим убыткам.
2Там же. 3Там же.
Сообщается, что при болезни Шмалленберг 25 % голов крупного рогатого скота, беременность которых ранее была подтверждена, абортируют4.
Важным фактором в развитии пери- и постнатальной симптоматики у потомства животных является срок беременности на момент инфицирования [20, 34]. Внутриутробная инфекция при болезни Шмалленберг может вызвать аборт, преждевременные роды, мертворождение, мумификацию плодов или рождение животных с уродствами. Врожденные уродства, как правило, характеризуются артрогрипоз-гидроэнцефалическим синдромом, пороками развития позвоночника и черепа, головного и спинного мозга у ягнят, козлят и телят [1, 35]. В некоторых случаях у новорожденных животных отмечаются слепота, водянка грудной и брюшной полости, параличи, отеки в подкожной клетчатке, патология нижней челюсти [12, 17].
Интересно, что при многоплодной беременности у коров, а также овец и коз возможно рождение одновременно инфицированного и неинфицированного потомства от инфицированных матерей [14, 36].
Диагностика. При подозрении на болезнь Шмалленберг из-за сходства клинических признаков инфекции с другими вирусными инфекциями жвачных животных для подтверждения диагноза необходимы лабораторные исследования [29]. Для постановки диагноза применяют вирусовыделение, серологические методы (иммуноферментный анализ (ELISA), реакция иммунофлюоресценции и вирус-нейтрализации) и метод полимеразной цепной реакции [37]. Разработаны различные системы ПЦР, нацеленные на выявление сегментов S, M или L генома вируса [20, 38]. Анализ на основе S-сегмента считается наиболее подходящим с точки зрения чувствительности и специфичности для обнаружения РНК-вируса болезни Шмалленберг. Также был разработан анализ pan-Simbu RT-qPCR для обнаружения ряда вирусов серогруппы Simbu [38].
У врожденно инфицированных и имеющих уродства плодов и молодняка предпочтительными материалами для обнаружения РНК-вируса болезни Шмалленберг с помощью RT-qPCR являются ствол мозга, плацента и меконий. Преколостральная сыворотка и фетальные жидкости также могут быть использованы для
обнаружения SBV-специфических нейтрализующих антител независимо или в качестве дополнения к образцам тканей [39]. Замороженные разбавленные или неразбавленные образцы спермы быков также могут служить материалом для обнаружения РНК-вируса болезни Шмалленберг [40].
Исследованию подвергаются и кровососущие членистоногие насекомые, участвующие в распространении вируса, в первую очередь Culicoides [17, 20, 41].
Обнаружение SBV-специфических антител является более надежным диагностическим тестом при обследовании взрослых животных по сравнению с обнаружением вируса или его генома. Это связано с тем, что в патогенезе болезни Шмалленберг у взрослого скота крайне короткая продолжительность виремии (приблизительно 4-6 дней), а клинические признаки у взрослых животных очень неспецифические [20, 29, 41].
Антитела против вируса болезни Шмал-ленберг в сыворотке крови подозрительных животных можно обнаружить с помощью непрямого иммунофлуоресцентного анализа [41]. Обнаружение антител к вирусу болезни Шмалленберг в сыворотке крови с помощью ELISA представляет собой косвенный метод диагностики болезни, но преимущество этого теста в том, что его можно использовать для обнаружения вирусоспецифических антител в молоке [42].
Однако положительные результаты на наличие антител к вирусу болезни Шмаллен-берг, в том числе в молоке, не подтвержденные с помощью тестов на нейтрализацию вируса и выявление его генома, следует интерпретировать с осторожностью. Связано это с тем, что нельзя исключать возможность перекрестной реакции с другими родственными вирусами серогруппы Simbu, такими как, например, болезнь Шамонда, Айне, Акабане, Сатупери, которые могут циркулировать в стаде.
В 2016 году в России антитела к вирусу болезни Шмалленберг выявлены у 7,92 % от обследованных животных [43]. Из 100 сообщений о подозрении на болезнь Шмалленберг лабораторными методами подтверждены 63,19 %. Таким образом, эффективность первичной эпизоотической диагностики практикующими ветеринарами составила 63,19 %.
4Department of Agriculture Food and Marine (DAFM). Regional Veterinary Lab Reports. [Электронный ресурс]. URL: https://www.agiiculture.gov.ie/animalhealthwelfare/laboratorvservices/regionalveterinarvlaboratorvrepoits/ (дата обращения: 12.08.2019).
Иммунитет и вакцинация. Известно, что переболевание ведёт к устойчивому иммунитету, сохраняющемуся в течение 4-5 лет [44]. Однако следует иметь в виду, что регулярное возобновление циркуляции вируса среди серонегативного молодняка может снова стать причиной большого количества случаев порока развития плода, вызванного инфицированием неиммунных самок во время одной из их первых беременностей. Для предотвращения новых вспышек и снижения риска возникновения новых очагов инфекции может применяться вакцинация всего восприимчивого поголовья. Более рентабельной стратегией может быть вакцинация самок животных всех восприимчивых видов до наступления репродуктивного возраста [45].
Исследования по разработке вакцин начались в 2012 году, сразу после обнаружения нового вируса. Вскоре были разработаны инактивированные вакцины против болезни Шмалленберг, которые эффективно предотвращают вирусемию и клиническое проявление болезни, пороки развития плода и преждевременные роды или мертворождение. В Европе для защиты овец и крупного рогатого скота от болезни Шмалленберг используются три коммерческие вакцины: Zulvac SBV (Zoetis), Bovilis SBV (MSD Animal Health) и SBVvax (Merial) [46].
Контроль и профилактика болезни Шмалленберг. Стратегия профилактики болезни Шмалленберг основана преимущественно на вакцинации восприимчивого домашнего скота, ограничении торговли и перемещения животных, а также борьбе с популяциями насекомых на территориях животноводческих предприятий с помощью инсектицидов и репеллентов5.
Всемирной организацией здравоохранения животных (МЭБ) были предложены меры, чтобы помочь странам, свободным от вируса болезни Шмалленберг, избежать заноса инфекции без введения торговых барьеров [1].
К общим профилактическим мерам относятся [17]:
- сбалансированное кормление животных, регулярное проведение противопарази-тарных обработок;
- мониторинг за состоянием здоровья стада (общее состояние, изменение в поведении, появление клинических признаков, характерных для болезни Шмалленберг);
5URL: https://www.fsvps.gov.ru/fsvps/news/6787.html 6Там же.
- сбор информации об отклонениях при рождении, количестве абортов, мертворож-дений, пороков развития у новорожденных животных;
- соблюдение карантинных мероприятий для всех купленных животных.
В письме Россельхознадзора от 12.01.2018 №ФС-НВ-2/280 «О направлении рекомендаций по условиям ввоза, карантинирования и транзита восприимчивых к болезни Шмалленберг животных и их генетического материала из стран Европы на территорию Российской Федерации» определены условия карантинирования и проведения исследований в стране-экспортере крупного и мелкого рогатого скота, импортируемого в Российскую Федерацию6.
Заключение. Вирус болезни Шмаллен-берг представляет собой РНК-вирус с тремя геномными сегментами, обладающий высокой устойчивостью к мутациям. Это позволяет ожидать, что в исторически обозримом будущем новых штаммов не появится и расширения круга восприимчивых животных не произойдет. На сегодняшний день к вирусу восприимчивы жвачные парнокопытные животные независимо от пола и возраста. Наиболее чувствительны овцы, в меньшей степени коровы и козы, что предопределяет значимость болезни для сельского хозяйства, особенно стран и регионов, где население традиционно занимается овцеводством.
Известны два пути передачи инфекции: горизонтальный - при укусах кровососущих насекомых, и вертикальный - от инфицированной матери к плоду. Первый путь формирует выраженные эпизоотические риски, связанные с сезоном лёта насекомых, а также расширением их ареала в связи с глобальным потеплением.
Клинические признаки и патологоана-томические изменения специфичны для всего комплекса болезней, вызываемых вирусами серогруппы Simbu. Поэтому для постановки диагноза применяют лабораторные методы. Обнаружение SBV-специфических антител является более надежным диагностическим тестом при диагностическом обследовании взрослых животных по сравнению с обнаружением вируса или его генома. Метод обнаружения антител особенно актуален при плановом обследовании импортируемого скота и мониторинге болезни вне периода активного лёта насекомых-переносчиков.
Профилактика болезни Шмалленберг основана на вакцинации восприимчивого домашнего скота, ограничении торговли и перемещения животных, а также борьбе
с популяциями насекомых на территориях животноводческих предприятий с помощью инсектицидов и репеллентов.
References
1. Conraths F. J., Peters M., Beer M. Schmallenberg virus, a novel orthobunyavirus infection in ruminants in Europe: potential global impact and preventive measures. New Zealand Veterinary Journal. 2013;61(2):63-67. DOI: https://doi.org/10.1080/00480169.2012.738403
2. Saeed M. F., Li L., Wang H., Weaver S. C., Barrett A. D. Phylogeny of the Simbu serogroup of the genus Bunyavirus. Journal of General Virology. 2001;82(9):2173-2181. DOI: https://doi.org/10.1099/0022-1317-82-9-2173
3. European Food Safety Authority (EFSA). Schmallenberg virus: State of art. EFSA Journal. 2014;12(5):3681. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2014.3681
4. Спрыгин А. В., Кононов А. В., Бабин Ю. Ю., Мищенко В. А. Болезнь Шмалленберга: молекулярно-биологические особенности вируса и клиническая картина (обзор). Сельскохозяйственная биология. 2012;47(6):24-34. Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=18197989
Sprygin A. V., Kononov A. V., Babin Yu. Yu., Mishchenko V. A. Bolezn' Shmallenberga: molekulyarno-biologicheskie osobennosti virusa i klinicheskaya kartina (obzor). [Schmallenberg virus disease: molecular biology and clinical presentation (review)]. Sel'skokhozyaystvennaya biologiya = Agricultural Biology. 2012;47(6):24-34. (In Russ.). URL: https://www. elibrary.ru/item. asp?id= 18197989
5. Сальников Н. И., Никитина Е. Г., Жабон Е. О., Колбасов Д. В. Выявление генома вируса Шмалленберг методом ПЦР в реальном времени. Ветеринария. 2012;(8):57-58.
Режим доступа: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=17866940
Sal'nikov N. I., Nikitina E. G., Zhabon E. O., Kolbasov D. V. Vyyavlenie genoma virusa Shmallenberg metodom PTsR v real'nom vremeni. [Detection of Schmallenberg virus genome by RT-PCR in real time]. Veterinariya = Veterinary. 2012;(8):57-58. (In Russ.). URL: https://www.elibrary.ru/item.asp?id=17866940
6. Hofmann M. A., Mader M., Flückiger F., Renzullo S. Genetic stability of Schmallenberg virus in vivo during an epidemic, and in vitro, when passaged in the highly susceptible porcine SK-6 cell line. Vet. Microbiol. 2015;176(1-2):97-108. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2015.01.010
7. Coupeau D., Claine F., Wiggers L., Kirschvink N., Muylkens B. S-segment variability during the two first years of the spread of Schmallenberg virus. Archives of Virology. 2016;161(5):1353-1358.
DOI: https://doi.org/10.1007/s00705-016-2787-x
8. Izzo F., Cosseddu G. M., Polci A., Iapaolo F., Pinoni C., Dondona A.C., Valleriani F., Monaco F. Genetic characterization of Italian field strains of Schmallenberg virus based on N and NSs genes. Virus Genes. 2016;52 (4):582-585. DOI: https://doi.org/10.1007/s11262-016-1335-9
9. Vengust G., Vengust D. Z., Toplak I., Rihtaric D., Kuhar U. Post-epidemic investigation of Schmallenberg virus in wild ruminants in Slovenia. Transboundary and Emerging Diseases. 2020;67(4):1708-1715. DOI: https://doi.org/10.1111/tbed.13495
10. Caballero-Gómez J., García-Bocanegra I., Navarro N., Guerra R., Martínez-Nevado E., Soriano P., Cano-Terriza D. Zoo animals as sentinels for Schmallenberg virus monitoring in Spain. Vet. Microbiol. 2021;252:108927. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2020.108927
11. Мищенко В. А. Новый враг. Ветеринария и жизнь. 2012;(4):3.
Mishchenko V. A. Novyy vrag. [A new enemy]. Veterinariya i zhizn' = Veterinary Medicine and Life. 2012;(4):3. (In Russ.).
12. Mouchantat S., Wernike K., Lutz W., Hoffmann B., Ulrich R. G., Börner K., Wittstatt U., Beer M. A broad spectrum screening of Schmallenberg virus antibodies in wildlife animals in Germany. Veterinary Research. 2015;46(1):99. DOI: https://doi.org/10.1186/s13567-015-0232-x
13. Rasmussen L. D., Kristensen B., Kirkeby C., Rasmussen T. B., Belsham G. J., B0dker R., B0tner A. Culicoids as vectors of Schmallenberg virus. Emerging Infectious Diseases. 2012;18(7):1204-1206.
DOI: https://doi.org/10.3201/eid1807.120385
14. Wernike K., Holsteg M., Schirrmeier H., Hoffmann B., Beer M. Natural Infection of Pregnant Cows with Schmallenberg Virus-A Follow-Up Study. PLoS ONE. 2014;9(5):e98223.
DOI: https://doi.org/10.1371/journal.pone.0098223
15. Schulz C., Wernike K., Beer M., Hoffmann B. Infectious Schmallenberg Virus from Bovine Semen, Germany. Emerging Infectious Diseases. 2014;20(2):338-339. DOI: https://doi.org/10.3201/eid2002.131436
16. Phythian C. J., Glover M. J. Highs and Lows of Lambing Time: Sheep Farmers' Perceptions of the First Outbreak of Schmallenberg Disease in South West England on Their Well-Being. Int. J. Environ. Res. Public Health. 2019;16(24):5057. DOI: https://doi.org/10.3390/ijerph16245057
17. Кухаркина О. В., Борисова О. А. Болезнь Шмалленберга: обзор литературы. Владимир, 2014. 69 c. Kukharkina O. V., Borisova O. A. Bolezn' Shmallenberga: obzor literatury. [Schmallenberg disease: literature
review]. Vladimir, 2014. 69 p.
18. Yanase T., Maeda K., Kato T., Nyuta S., Kamata H., Yamakawa M., Tsuda T. The resurgence of Shamonda virus, an African Simbu group virus of the genus Orthobunyavirus, in Japan. Archives of Virology. 2005;150(2):361-369. DOI: https://doi.org/10.1007/s00705-004-0419-3
19. Zientara S., Beck C., Lecollinet S. Emerging vectorial diseases: West Nile fever, Bluetongue and Schmallenberg. Bull. Acad. Natl. Med. 2020;204(9):992-999. DOI: https://doi.org/10.1016/i.banm.2020.09.041
20. Hoffmann B., Scheuch M., Hoper D., Jungblut R., Holsteg M., Schirrmeier H., Eschbaumer M., Goller K. V., Wernike K., Fischer M., Breithaupt A., Mettenleiter T. C., Beer M. Novel orthobunyavirus in Cattle, Europe, 2011. Emerging Infectious Diseases. 2012;18(3):469-472. DOI: https://doi.org/10.3201/eid1803.111905
21. Мищенко В. А., Сухарев О. И., Макаров В. В. «Болезнь Шмалленберга» - новая вирусная инфекция жвачных. Ветеринарная практика. 2012;1(56):5-7.
Mishchenko V. A., Sukharev O. I., Makarov V. V. «Bolezn' Shmallenberga» - novaya virusnaya infektsiya zhvachnykh. [Schmallenberg disease is a new viral infection of ruminants]. Veterinarnayapraktika. 2012;1(56):5-7. (In Russ.).
22. Sedda L., Rogers D. J. The influence of the wind in the Schmallenberg virus outbreak in Europe. Scientific Reports. 2013;3:3361. DOI: https://doi.org/10.1038/srep03361
23. Balmer S., Vögtlin A., Thür B., Büchi M., Abril C., Houmard M., Danuser J., Schwermer H. Serosurveillance of Schmallenberg virus in Switzerland using bulk tank milk samples. Preventive Veterinary Medicine. 2014;116(4):370-379. DOI: https://doi. org/10.1016/j. prevetmed.2014.03.026
24. Schmallenberg virus: Analysis of the epidemiological data and assessment of impact (Scientific report of EFSA). EFSA Journal. 2012;10(6):2768. DOI: https://doi.org/10.2903/j.efsa.2012.2768
25. Azkur A. K., Albayrak H., Rrsvanli A., Pestil Z., Ozan E., Yilmaz O., Tonbak S., Cavunt A., Kadi H., Macun H. C., Acar D., Özeng E., Alrparslan S., Bulut H. Antibodies to Schmallenberg virus in domestic livestock in Turkey. Tropical Animal Health and Production. 2013;45:1825-1828. DOI: https://doi.org/10.1007/s11250-013-0415-2
26. Beer M. Conraths F. J., van der Poel W. H. Schmallenberg virus - a novel Orthobunyavirus emerging in Europe. Epidemiol. Infect. 2013;141(1):1-8. DOI: https://doi.org/10.1017/S0950268812002245
27. Simmons A. Schmallenberg virus in 2012/13. VetRecord. 2012;171(25):651-652. DOI: https://doi.org/10.1136/vr.e8629
28. Hahn K., Habierski A., Herder V., Wohlsein P., Peters M., Hansmann F., Baumgärtner W. Schmallenberg virus in central nervous system of ruminants. Emerging Infectious Diseases. 2013;19(1):154-155.
DOI: https://doi.org/10.3201/eid1901.120764
29. Wernike K., Eschbaumer M., Schirrmeier H., Blohm U., Breithaupt A., Hoffmann B., Beer M. Oral exposure, reinfection and cellular immunity to Schmallenberg virus in cattle. Vet. Microbiol. 2013;165(1-2):155-159.
DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2013.01.040
30. Wernike K., Eschbaumer M., Breithaupt A., Hoffmann B., Beer M. Schmallenberg virus challenge models in cattle: Infectious serum or culture-grown virus? Veterinary Research. 2012;43:84. DOI: https://doi. org/10.1186/1297-9716-43-84
31. Roberts H., Middlemiss C., Gibbens N. Schmallenberg virus: Responding to the challenge. The Veterinary Journal. 2012;194(1):1-2. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tvjl.2012.08.028
32. Dominguez M., Gache K., Touratier A., Perrin J-B., Fediaevsky A., Collin E., Bréard E., Sailleau C., Viarouge C., Zanella G., Zientara S., Hendrikx P., Calavas D. Spread and impact of the Schmallenberg virus epidemic in France in 2012-2013. BMC Veterinary Research. 2014;10(1):248. DOI: https://doi.org/10.1186/s12917-014-0248-x
33. Steinrigl A., Schiefer P., Schleicher C., Peinhopf W., Wodak E., Bagó Z., Schmoll F. Rapid spread and association of Schmallenberg virus with ruminant abortions and foetal death in Austria in 2012/2013. Preventive Veterinary Medicine. 2014;116(4):350-359. DOI: https://doi.org/10.1016/j.prevetmed.2014.03.006
34. Fetal deformities detected during surveillance for Schmallenberg virus. VetRecord. 2012;171(5):117-120. DOI: https://doi.org/10.1136/vr.e4828
35. Varela M., Schnettler E., Caporale M., Murgia C., Barry G., McFarlane M., McGregor E., Piras I. M., Shaw A., Lamm C., Janowicz A., Beer M., Glass M., Herder V., Hahn K., Baumgärtner W., Rohl A., Palmarini M. Schmallenberg virus pathogenesis, tropism and interaction with the innate immune system of the host. PLoS Pathogens. 2013;9(1):e1003133. DOI: https://doi.org/10.1371/journal.ppat.1003133
36. Van den Brom R., Luttikholt S., Lievaart-Peterson K., Peperkamp N., Mars M., Van Der Poel W., Vellema P. Epizootic of ovine congenital malformations associated with Schmallenberg virus infection. Tijdschr Diergeneeskd. 2012;137(2):106-111.
37. Van der Heijden H. M. J. F., Bouwstra R. J., Mars M. H., Van der Poel W. H. M., Wellenberg G. J., Van Maanen C. Development and validation of an indirect enzyme-linked immunosorbent assay for the detection of antibodies against Schmallenberg virus in blood samples from ruminants. Research in Veterinary Science. 2013;95(2):731-735. DOI: https://doi.org/10.1016/j.rvsc.2013.04.022
38. Fischer M., Schirrmeier H., Wernike K., Wegelt A., Beer M., Hoffmann B. Development of a pan-Simbu realtime reverse transcriptase PCR for the detection of Simbu serogroup viruses and comparison with SBV diagnostic PCR systems. Virology Journal. 2013;10(1):327. DOI: https://doi.org/10.1186/1743-422X-10-327
39. De Regge N., Van den Berg T., Georges L., Cay B. Diagnosis of Schmallenberg virus infection in malformed lambs and calves and first indications for virus clearance in the fetus. Veterinary Microbiology. 2013;162(2-4):595-600. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2012.11.029
40. Hoffmann B., Schulz C., Beer M. First detection of Schmallenberg virus RNA in bovine semen, Germany, 2012. Veterinary Microbiology. 2013;167(3-4):289-295. DOI: https://doi.org/10.1016/j.vetmic.2013.09.002
41. Tarlinton R., Daly J., Dunham S., Kydd J. The challenge of Schmallenberg virus emergence in Europe. The Veterinary Journal. 2012;194(1):10-18. DOI: https://doi.org/10.1016/j.tvjl.2012.08.017
42. Humphries D., Burr P. Schmallenberg virus milk antibody ELISA. VetRecord. 2012;171(20):511-512. DOI: https://doi.org/10.1136/vr.e7739
43. Bouchemla F., Agoltsov V. A., Larionov S. V., Popova O. M., Shvenk E. V. Epizootiological study on spatiotemporal clusters of Schmallenberg virus and Lumpy skin diseases: The case of Russia. Veterinary World. 2018;11(9):1229-1236. DOI: https://doi.org/10.14202/vetworld.2018.1229-1236
44. Claine F., Coupeau D., Wiggers L. Muylkens B., Kirschvink N. Modelling the evolution of Schmallenberg virus seroprevalence in a sheep flock after natural infection. Preventive Veterinary Medicine. 2018;154:132-138.
DOI: https://doi.org/10.1016/j.prevetmed. 2018.03.024
45. Wernike K., Beer M. Schmallenberg Virus: To Vaccinate, or Not to Vaccinate? Vaccines. 2020;8(2):287. DOI: https://doi.org/10.3390/vaccines8020287
46. Endalew A. D., Faburay B., Wilson W. C., Richt J. A. Schmallenberg Disease-A Newly Emerged Culicoides-Borne Viral Disease of Ruminants. Viruses. 2019;11(11):1065. DOI: https://doi.org/10.3390/v11111065
Сведения об авторах
И Бурова Ольга Александровна, зам. руководителя группы, Нижегородский научно-исследовательский ветеринарный институт - филиал ФГБНУ «Федеральный исследовательский центр вирусологии и микробиологии», ул. Ветеринарная, д. 3, г. Нижний Новгород, Российская Федерация, e-mail: nnovgorod@ficvim.ru, ORCID: http://orcid.org/0000-0002-5396-0334, e-mail: burovaolga@list.ru
Захарова Ольга Игоревна, научный сотрудник, Нижегородский научно-исследовательский ветеринарный институт
- филиал ФГБНУ «Федеральный исследовательский центр вирусологии и микробиологии», ул. Ветеринарная, д. 3, г. Нижний Новгород, Российская Федерация, e-mail: nnovgorod@ficvim.ru,
ORCID: http://orcid.org/0000-0002-1408-2989
Торопова Надежда Николаевна, микробиолог, Нижегородский научно-исследовательский ветеринарный институт
- филиал ФГБНУ «Федеральный исследовательский центр вирусологии и микробиологии», ул. Ветеринарная, д. 3, г. Нижний Новгород, Российская Федерация, e-mail: nnovgorod@ficvim.ru,
ORCID: http://orcid.org/0000-0002-4786-6886
Лискова Елена Афанасьевна, кандидат вет. наук, ведущий научный сотрудник, Нижегородский научно-исследовательский ветеринарный институт - филиал ФГБНУ «Федеральный исследовательский центр вирусологии и микробиологии», ул. Ветеринарная, д. 3, г. Нижний Новгород, Российская Федерация, e-mail: e-mail: nnovgorod@ficvim.ru, ORCID: http://orcid.org/0000-0003-4324-725X
Яшин Иван Вячеславович, кандидат биол. наук, директор филиала, Нижегородский научно-исследовательский ветеринарный институт - филиал ФГБНУ «Федеральный исследовательский центр вирусологии и микробиологии», ул. Ветеринарная, д. 3, г. Нижний Новгород, Российская Федерация, e-mail: nnovgorod@ficvim.ru, ORCID: http://orcid.org/0000-0001-7359-2041
Блохин Андрей Александрович, кандидат вет. наук, ведущий научный сотрудник, Нижегородский научно-исследовательский ветеринарный институт - филиал ФГБНУ «Федеральный исследовательский центр вирусологии и микробиологии», ул. Ветеринарная, д. 3, г. Нижний Новгород, Российская Федерация, e-mail: nnovgorod@ficvim.ru, ORCID: http://orcid.org/0000-0001-5161-1184
Information about the authors
Olga A. Burova, Deputy Group Leader, Federal Research Center for Virology and Microbiology, Branch in Nizhny Novgorod, Veterinarnaya st., 3, Nizhny Novgorod, Russian Federation, e-mail: nnovgorod@ficvim.ru, ORCID: http://orcid.org/0000-0002-5396-0334, e-mail: burovaolga@list.ru
Olga I. Zakharova, researcher, Federal Research Center for Virology and Microbiology, Branch in Nizhny Novgorod, Veterinarnaya st., 3, Nizhny Novgorod, Russian Federation, e-mail: nnovgorod@ficvim.ru, ORCID: http://orcid.org/0000-0002-1408-2989
Nadezhda N. Toropova, microbiologist, Federal Research Center for Virology and Microbiology, Branch in Nizhny Novgorod, Veterinarnaya st., 3, Nizhny Novgorod, Russian Federation, e-mail: e-mail: nnovgorod@ficvim.ru, ORCID: http://orcid.org/0000-0002-4786-6886
Elena А. Liskova, PhD in Veterinary Science, leading researcher, Federal Research Center for Virology and Microbiology, Branch in Nizhny Novgorod, Veterinarnaya st., 3, Nizhny Novgorod, Russian Federation, e-mail: nnovgorod@ficvim.ru, ORCID: http://orcid.org/0000-0003-4324-725X
Ivan V. Yashin, PhD in Biological Science, Director of the Branch, Federal Research Center for Virology and Microbiology, Branch in Nizhny Novgorod, Veterinarnaya st., 3, Nizhny Novgorod, Russian Federation, e-mail: nnovgorod@ficvim.ru, ORCID: http://orcid.org/0000-0001-7359-2041
Andrey A. Blokhin, PhD in Veterinary Science, leading researcher, Federal Research Center for Virology and Microbiology, Branch in Nizhny Novgorod, Veterinarnaya st., 3, Nizhny Novgorod, Russian Federation, e-mail: nnovgorod@ficvim.ru, ORCID: http://orcid.org/0000-0001-5161-1184
- Для контактов / Corresponding author
