CC BY
11
БОТАНИКА
BOTANY
УДК 581.461: 582.948.25 doi:10.21685/2307-9150-2023-1-1
Биология цветения гетеростильного вида Pulmonaria obscura (Boraginaceae) в Московской области
В. Н. Годин
Центральный сибирский ботанический сад СО РАН, Новосибирск, Россия
godinvn@yandex.ru
Аннотация. Актуальность и цели. Pulmonaria obscura Dumort. (медуница неясная, или темная) - многолетнее травянистое поликарпическое короткокорневищное растение. Литературные сведения по биологии цветения P. obscura немногочисленны. Материалы и методы. Антэкологические наблюдения проведены в условиях Московской области с 2020 по 2022 г. по общепринятым методикам. Результаты. P. obscura образует два морфологических типа цветков - коротко- и длинностолбча-тые, расположенные на разных особях и отличающиеся друг от друга по ряду параметров. P. obscura относится к облигатно ксеногамным видам: соотношение числа пыльцевых зерен у короткостолбчатых цветков составляет в среднем 8273 ± 196, у длинностолбчатых цветков - 12964 ± 202. Оба типа цветков адихогамны, раскрываются синхронно в течение всего светлого времени суток, цветут в течение 5-6 дней. P. obscura образует три типа соцветий: дихазий из извилин, многоярусный дихазий из извилин или закрытый тирс. Структурная единица соцветий - спирально закрученная (до начала цветения) извилина. Выводы. Наличие гетеростилии, синхронный ритм цветения коротко- и длинностолбчатых цветков, формирование большого числа пыльцевых зерен в обоих типах цветков, существование системы самонесовместимости способствуют перекрестному опылению у P. obscura.
Ключевые слова: Pulmonaria obscura, биология цветения, гетеростилия Финансирование: работа частично выполнена по проекту Государственного задания Центрального сибирского ботанического сада СО РАН №АААА-А21-121011290026-9. Для цитирования: Годин В. Н. Биология цветения гетеростильного вида Pulmonaria obscura (Boraginaceae) в Московской области // Известия высших учебных заведений. Поволжский регион. Естественные науки. 2023. № 1. С. 3-13. doi:10.21685/2307-9150-2023-1-1
Flowering biology of Pulmonaria obscura (Boraginaceae) in Moscow region
V.N. Godin
Central Siberian Botanical Garden of Siberian branch of the Russian Academy of Sciences, Novosibirsk, Russia godinvn@yandex.ru
© Годин В. Н., 2023. Контент доступен по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 License / This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.
Abstract. Background. Pulmonaria obscura Dumort. (Suffolk lungwort) is a perennial herbaceous short-rhizome polycarpic plant. Mentions of flowering and pollination characteristics in P. obscura are scarcely found in the literature. Materials and methods. Observations were made in the natural conditions of the Moscow region from 2020 to 2022 by generally accepted methods. Results. P. obscura has two types of flowers, with short and long styles (thrum and pin, respectively), located on different individuals and distinguished by a number of parameters. P. obscura is an obligate xenogamous species: the pollen/ovary ratio is 8,273±196 on average in thrum flowers and 12,964±202 in pin flowers. Both types of flowers are adichogamous, open synchronously throughout the daylight hours, and bloom for 5-6 days. There are three types of inflorescences: dichasium of cincinni, multilayered dichasium of cincinni, or closed thyrses. The structural unit of the inflorescences is a scor-pioid cyme. Conclusions. Efficient cross-pollination in P. obscura is reached by the presence of heterostyly, the synchronous rhythm of thrum and pin flowering, the formation of a large number of pollen grains in both types of flowers, and by self-incompatibility. Keywords: Pulmonaria obscura, flowering biology, heterostyly
Financing: the work was partially carried out according to the Central Siberian Botanical Garden (Siberian branch of the Russian Academy of Sciences) project No. AAAA-A21-121011290026-9.
For citation: Godin V.N. Flowering biology of Pulmonaria obscura (Boraginaceae) in Moscow region. Izvestiya vysshikh uchebnykh zavedeniy. Povolzhskiy region. Estestvennye nauki = University proceedings. Volga region. Natural sciences. 2023;(1):3-13. (In Russ.). doi:10.21685/2307-9150-2023-1-1
Введение
Гетеростилия, или разностолбчатость - явление, при котором у покрытосеменных растений образуются на разных особях два (дистилия) или три (тристилия) типа цветков, различающиеся по длине столбиков и тычиночных нитей. В результате рыльца и пыльники в цветках располагаются на разной высоте, что препятствует автогамии и способствует ксеногамии. Успешное опыление и завязывание полноценных семян возможно лишь в том случае, если пыльца одного типа цветка переносится на рыльце другого типа [1-3].
В настоящее время гетеростилия выявлена у 199 родов из 28 семейств цветковых растений [4]. В сем. Boraginaceae описано 12 родов с дистилией, среди которых наиболее богаты гетеростильными видами Pulmonaria L. (17 видов), Lithospermum L. (9 видов), Lithodora Griseb. (7 видов), Amsinckia Lehm. (6 видов) и др. [5-7]. Из представителей рода Pulmonaria дистилия впервые была описана и подробно исследована у P. officinalis [1, 8, 9]. Литературные данные о характере проявления гетеростилии у других видов этого рода довольно немногочисленны. Одна из отличительных черт биологии цветения видов рода Pulmonaria, привлекшая внимание первых исследователей -изменение окраски цветков в процессе их функционирования. Дело в том, что в начале цветения венчик цветков розовый, позднее он становится синим или голубым из-за химических изменений, происходящих в клеточном соке [10-12]. Многими исследователями убедительно показано [11-13], что не существует связи между изменением окраски венчика и опылением цветков, а также между частотой посещения насекомыми и окраской венчика у видов этого рода.
В качестве объекта наших исследований выбрана Pulmonaria obscura Dumort. (медуница неясная, или темная) - многолетнее травянистое поликар-пическое короткокорневищное растение [14]. Это неморальный среднеевро-
пейский вид, современный ареал которого охватывает Центральную и главным образом Восточную Европу [15, 16]. Сведения по биологии цветения этого гетеростильного вида крайне фрагментарны. О размерном диморфизме частей коротко- и длинностолбчатых цветков P. obscura информация противоречива. Так, по данным F. Hildebrand [8] и N. E. Stevens [17] размеры чашечки, венчика и пыльников статистически различаются у двух типов цветков. Однако более поздние исследования J. M. Olesen [18] показали, что отсутствует диморфизм по размерам частей коротко- и длинностолбчатых цветков P. obscura. В настоящее время до сих пор полностью отсутствуют сведения по таким антэкологическим особенностям, как суточный ритм цветения, синхронность или асинхронность цветения коротко- и длинностолбча-тых цветков, продолжительность жизни двух типов цветков, строение соцветий и последовательность раскрывания цветков в них. Эти обстоятельства и определили цель настоящего исследования - выявление антэкологических особенностей Pulmonaria obscura в Московской области.
Материал и методика
Исследования проведены в 2020-2022 гг. в естественных условиях Московской области. Наблюдения за биологией цветения P. obscura сделаны в ценопопуляции, расположенной в липо-ельнике медуницево-зеленчуковом, находящемся в окр. п. Нагорное Московской области. Исследование морфологических особенностей строения цветков проведено в 2021 г. Камеральная обработка материала включала палинологические исследования. Определение качества пыльцы проводили методом окрашивания в ацетокармине под микроскопом Биомед-5 при увеличении 7^40. Исследовано 30 особей (по 15 особей с коротко- и длинностолбчатыми цветками), с каждой из которых собирали по 5 цветков. Также изучено соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков в 20 цветках двух разных типов. Подсчет пыльцевых зерен осуществлялся в 30 полях зрения по общепринятой методике [19]. Для подсчета пыльцевых зерен использовали микроскоп Биомед-5 при увеличении 7^40 с окуляр-микрометром с сеткой. Представители сем. Boraginaceae характеризуются наличием одного семязачатка в каждом гнезде завязи [7]. Поэтому соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков оценивали для каждого цветка умножением числа пыльцевых зерен в одном пыльнике на 5 (число тычинок в цветке), а затем делением на удвоенное число плодолистиков в цветке (число семязачатков в цветке).
Изучение биологии цветения выполнено по методике А. Н. Пономарева [20]. Длительность тычиночной фазы определяли визуально на 20 этике-тированных цветках на особях с разными типами цветков. Началом тычиночной фазы считали момент растрескивания пыльников. Окончание фиксировали по времени полного опустошения пыльников. Степень зрелости рылец определяли с помощью химического метода. Воспринимающая поверхность зрелых рылец при нанесении на нее слабого раствора перманганата калия окрашивается в коричневый или бурый цвет, незрелые рыльца не окрашиваются.
Изучение суточного ритма цветения проведено в течение трех дней весной 2021 г. На растениях перед изучением суточного хода цветения помечали все раскрывшиеся цветки. Каждый час подсчитывали количество вновь
раскрывшихся цветков. Чтобы избежать ошибок при подсчете, вновь раскрывшиеся цветки помечали точками на венчике. Параллельно производили измерение температуры (оС) и относительной влажности воздуха (%) в тени с помощью психрометра Ассмана и освещенности на уровне соцветий с помощью люксметра.
Все полученные данные обработаны методами вариационной статистики [21].
Результаты и обсуждение
Морфология цветков. Цветки Pulmonaria obscura обоеполые, актино-морфные, 4-круговые, циклические, пентамерные в чашечке, венчике и ан-дроцее и димерные в гинецее. Выделяются два типа цветка по особенностям их строения и размерной дифференциации некоторых частей (табл. 1). В ко-роткостолбчатых цветках тычинки прикреплены к трубке венчика близ его зева, рыльце располагается на уровне середины трубки венчика. В длинно-столбчатых цветках тычинки прикреплены к середине трубки венчика, а рыльце обычно выступает из его зева. Сравнение размеров коротко- и длин-ностолбчатых цветков и их частей показало следующее.
Таблица 1
Некоторые морфометрические показатели коротко- и длинностолбчатых цветков Pulmonaria obscura
Признак Тип цветка Min-Max M ± m t P
Длина трубки чашечки, мм д к 6,3-7,5 6,8-9,0 7,2 ± 0,2 8,1 ± 0,5 1,915 0,058
Диаметр зева чашечки, мм д к 4,8-5,4 5,5-6,5 5,2 ± 0,1 6,0 ± 0,2 4,367 3 • 10-5
Ширина зубцов чашечки, мм д к 2,5-3,0 2,8-3,1 2,7 ± 0,1 3,0 ± 0,1 3,070 0,003
Длина тычиночных нитей, мм д к 2,2-3,0 6,0-6,5 2,6 ± 0,1 6,2 ± 0,1 23,987 8 • 10-43
Длина пыльников, мм д к 2,0-2,3 2,0-2,1 2,2 ± 0,1 2,1 ± 0,1 1,885 0,062
Длина полярной оси пыльцевых зерен, мкм д к 32,5-35,0 35,0-37,5 33,3 ± 0,4 36,3 ± 0,4 5,595 2 • 10-7
Экваториальный диаметр пыльцевых зерен, мкм д к 22,5-25,0 27,5-30,0 23,8 ± 0,4 29,6 ± 0,3 12,517 5 • 10-22
Фертильность пыльцы, % д к 96,4-99,3 95,9-98,9 97,2 ± 1,4 97,7 ± 1,7 0,227 0,821
Длина столбика, мм д к 7,0-8,3 3,9-4,3 7,7 ± 0,2 4,1 ± 0,01 17,510 6 • 10-32
Диаметр рыльца, мм д к 0,5-0,6 0,4-0,5 0,55 ± 0,01 0,53 ± 0,02 1,029 0,306
Условные обозначения: д - длинностолбчатые цветки, к - короткостолбчатые цветки. Достоверные отличия показаны полужирным шрифтом.
По размерам элементов чашечки наблюдаются различия лишь по некоторым параметрам. Зев чашечки и ее зубцы шире у короткостолбчатых цвет-
ков в сравнении с длинностолбчатыми и эти различия статистически достоверны (табл. 1). Необходимо отметить, что у короткостолбчатых цветков трубка чашечки немного крупнее, чем у длинностолбчатых, однако различия статистически не достоверны. Не обнаруживается достоверных различий по размерам частей венчика между коротко- и длинностолбчатыми цветками. Однако доли венчика короткостолбчатых цветков немного шире, чем у длин-ностолбчатых. Наиболее заметные различия между двумя типами цветков наблюдаются по длине тычинок, размерам пыльцевых зерен и длине столбиков (табл. 1). Тычинки в короткостолбчатых цветках в 2,4 раза длиннее, чем в длинностолбчатых. Короткостолбчатые цветки образуют более крупные пыльцевые зерна, чем длинностолбчатые. При этом фертильность пыльцы двух типов цветков сходная. Столбики длинностолбчатых цветков в 1,9 раза длиннее, чем в короткостолбчатых. По остальным параметрам андроцея и гинецея не выявлено достоверных размерных отличий двух типов цветков. Таким образом, наши исследования подтвердили данные, имеющиеся в литературе [8, 17, 18], о наличии размерного диморфизма коротко- и длинно-столбчатых цветков по некоторым параметрам чашечки, андроцея, пыльцы и гинецея.
Суточный ритм цветения. P. obscura зацветает во второй половине апреля, в годы с холодной весной - в начале мая. Оба типа цветков начинают раскрываться рано утром после восхода солнца при температуре воздуха 9-11°С (рис. 1). Постепенно число вновь зацветших цветков увеличивается и достигает первого максимума в 9-10 ч утра. После чего наблюдается замедление этого процесса, но к 17-18 ч цветки P. obscura снова начинают активно раскрываться. К вечеру число вновь функционирующих цветков постепенно снижается, и раскрывание цветков практически заканчивается к 19 ч вечера. Следовательно, у P. obscura наблюдается дневной характер ритма цветения, при этом коротко- и длинностолбчатые цветки продолжают раскрываться почти все светлое время суток. Отмечается параллельный характер изменения кривых суточной ритмики цветения двух типов цветков и освещенности. Условия местообитания, а также погодные условия, в частности дождь, вносят известные коррективы в суточную ритмику цветения данного вида, но не изменяют ее коренным образом. Тождественный ход раскрывания цветков у обеих морфологических форм подчеркивает их полную зависимость друг от друга при перекрестном опылении. Запаздывание хотя бы одной морфологической формы оказало бы неблагоприятное влияние на семенную продуктивность.
Индивидуальная продолжительность жизни цветков при температуре воздуха на уровне травостоя в дневные часы 12-16° С оказалась довольно значительной и составила в среднем 5-6 дней. Розовая окраска венчика сохранялась недолго: уже через 5-10 ч после раскрывания она сменялась фиолетовой, а через сутки - голубой.
Коротко- и длинностолбчатые цветки P. obscura адихогамны. Все 5 пыльников в цветке вскрываются интрорзно, одновременно, еще в стадии рыхлого бутона. Рыльца в это время уже покрыты сосочками и готовы воспринимать пыльцу: они окрашиваются слабым раствором перманганата калия. У короткостолбчатых цветков пыльники и рыльца располагаются близко друг от друга, что, казалось бы, может привести к автогамии. Однако наличие системы самонесовместимости предотвращает возможность завязывания се-
мян в результате автогамии [22]. Пыльники обоих типов цветков содержат высокофертильную пыльцу (табл. 1). Не выявлено различий в степени фер-тильности пыльцы у коротко- и длинностолбчатых цветков.
Рис. 1. Суточная динамика раскрывания коротко- и длинностолбчатых цветков Pulmonaria obscura. Условные обозначения: 1 - число раскрывшихся короткостолбчатых цветков, 2 - число раскрывшихся длинностолбчатых цветков, 3 - температура воздуха, 4 - относительная влажность воздуха, 5 - освещенность. По оси абсцисс - время наблюдений, ч.; по осям ординат: слева -число раскрывшихся цветков, шт., справа - температура воздуха, °С (5°С соответствует 10 % влажности и 2500 люкс)
Соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков. Наши исследования показали, что соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков у P. obscura зависит от типа цветка. У короткостолбчатых цветков оно варьирует от 7085 до 9050, составляя в среднем 8273 ± 196, у длинностолбчатых -от 10762 до 14050, в среднем - 12964 ± 202. Таким образом, соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков достоверно выше (t = 16,667 при P = 0,000) в длинностолбчатых цветках, чем в короткостолбчатых. На основании представлений Крудера [19] о данном соотношении P. obscura относится к облигатно ксеногамным видам.
Структура соцветия и его цветение. Все представители сем. Boragi-naceae обладают закрытыми (монотелическими), как правило, разветвленными соцветиями (тирсами), паракладии которых представлены разными видами цимоидов (ди- или монохазии) [23]. Структурная единица соцветий - спирально закрученная (до начала цветения) извилина [24]. Специфические особенности строения и внешнего облика этой извилины у видов данного семейства привели к тому, что такое соцветие стали называть «борагоидом» (транслитерация английского термина "boragoid"). До начала цветения такая извилина имеет сильно сближенные узлы, цветки расположены на коротких цветоножках (обычно удлиняющихся в стадии плодоношения), все они об-
ращены в одну сторону относительно самого соцветия и образуют два чередующихся друг с другом ряда, что хорошо заметно после отцветания, брактеи часто отсутствуют [23, 24].
У видов рода Pulmonaria спирально закрученные извилины (борагоиды) чаще всего развиваются в пазухах самых верхних очередно расположенных брактей, образуя дихазий (рис. 2). Его главная ось заканчивается одиночным цветком. У P. obscura нами выявлено три типа соцветий: дихазий из извилин, многоярусный дихазий или закрытый тирс. Наиболее частый вариант соцветий у этого вида - дихазий, состоящий из двух борагоидов (рис. 2). У наиболее мощно развитых особей P. obscura в пазухах двух верхних листьев иногда формируются не монохазии, а дихазии, состоящие в свою очередь также из извилин. Соцветие таких особей - многоярусный дихазий. Изредка встречаются особи, у которых одиночные борагоиды или дихазии из борагоидов формируются в пазухах трех самых верхних листьев. В таком случае соцветие - закрытый тирс.
Нами проведены наблюдения за последовательностью и продолжительностью цветения коротко- и длинностолбчатых цветков в дихазиях, состоящих только из извилин (рис. 2, 3). Поскольку не выявлено различий в характере цветения соцветий у особей с разными типами цветков, приводим в качестве примера наблюдения, сделанные на особях с длинностолбчатыми цветками.
Первым всегда начинает цвести терминальный цветок, заканчивающий главную ось дихазия. Затем цветение переходит на его составные части - извилины. Продолжительность цветения всего соцветия зависит от числа цветков в извилинах дихазия и погодных условий во время цветения. При наличии в дихазии 10-12 цветков длительность его цветения при более или менее благоприятных условиях окружающей среды составляет в среднем 11-12 дней. В случае формирования 20-22 цветков в соцветии время цветения увеличивается до 18-20 дней. В случае солнечной и сухой погоды общая продолжительность цветения соцветия может сокращаться на 2-3 дня.
Рис. 2. Схема соцветия Pulmonaria obscura. Условные обозначения: 1-11 - номера цветков
Раскрывание цветков в отдельном борагоиде дихазия всегда носит закономерный характер: наблюдаемая у него очередность зацветания цветков связана с их расположением на осях разных порядков ветвления. Сначала начинает функционировать цветок на главной оси извилины, потом - цветок на оси II порядка и т.д. (рис. 3). При этом необходимо отметить такую особенность: цветки на осях одного порядка ветвления, входящие в состав двух борагоидов дихазия, могут зацветать в один день, но в разное время. Например, 2-й по номеру цветок в правой извилине (рис. 2) раскрывается в утренний максимум цветения, а 3-й цветок в левой извилине начинает цвести в этот же день, но вечером. Тем не менее чаще всего цветки на осях одного и того же порядка ветвления в левой и правой извилине зацветают одновременно (рис. 3).
19,04 20.04 21.04 22.04 23.04 24.04 25.04 26.04 27.04 28.04 29.04 30.04
Рис. 3. Последовательность и продолжительность цветения длинностолбчатых цветков соцветий Pulmonaria obscura.
По оси Х - даты наблюдений, по оси Y - порядковые номера цветков, как на рис. 2
Начало цветения каждого последующего цветка в обеих извилинах ди-хазия совпадает с наличием функционирующих цветков на осях борагоидов предыдущих порядков. Одновременно соцветие P. obscura включает довольно много цветущих цветков (до 8-10, редко больше), что увеличивает привлекательность особей этого вида для насекомых-опылителей. P. obscura относится к цветущим ранней весной видам, имеет высокое проективное покрытие в составе травостоя и тем самым часто создает аспект в фитоценозе, что также увеличивает вероятность посещения немногочисленными насекомыми, активными в это время года.
Заключение
1. Pulmonaria obscura образует два типа цветков - коротко- и длинно-столбчатые - расположенные на разных особях и отличающиеся друг от друга по некоторым параметрам чашечки, длине тычинок, размерам пыльцевых зерен, длине столбиков и соотношению числа пыльцевых зерен и семязачат-
ков. P. obscura относится к облигатно ксеногамным видам, так как в их цветках образуется большое число пыльцевых зерен.
2. Коротко- и длинностолбчатые цветки адихогамны, раскрываются синхронно в течение всего светлого времени суток, демонстрируя два максимума - утренний (с 9 до 10) и вечерний (с 17 до 18). Продолжительность жизни обоих типов цветков составляет 5-6 дней.
3. Pulmonaria obscura образует три типа соцветий: дихазий из извилин, многоярусный дихазий из извилин или закрытый тирс. Структурная единица -спирально закрученная (до начала цветения) извилина, получившая специальное название борагоид.
4. Раскрывание цветков в отдельном борагоиде всегда носит закономерный характер: сначала начинает функционировать цветок на главной оси извилины, потом - цветок на оси II порядка и т.д., т.е. определяется порядком осей, на которых формируются цветки. Продолжительность цветения соцветий P. obscura с коротко- и длинностолбчатыми цветками варьирует от 11 до 20 дней, что зависит от числа цветков в их составе.
Список литературы
1. Darwin Ch. The Different Forms of Flowers on Plants on the Same Species. London : J. Murray, 1877. 352 p.
2. Vuilleumier B. S. The origin and evolutionary development of heterostyly in the angio-sperms // Evolution. 1967. Vol. 21, № 2. P. 210-226. URL: https://doi.org/ 10.2307/2406670
3. Ganders F. R. The biology of heterostyly // New Zealand Journal of Botany. 1979. Vol. 17, № 4. P. 607-635. URL: https://doi.org/10.1080/0028825X.1979.10432574
4. Naiki A. Heterostyly and the possibility of its breakdown by polyploidization // Plant Species Biology. 2012. Vol. 27, № 1. P. 3-29. URL: https://doi.org/10.1111/j.1442-1984.2011.00363.x
5. Johnston I. M. Studies in the Boraginaceae. XXIII. A survey of the genus Lithospermum // Journal of the Arnold Arboretum. 1952. Vol. 33, № 4. P. 299-363. URL: https://doi.org/10.2307/43781853
6. Cohen J. I. A phylogenetic analysis of morphological and molecular characters of Bo-raginaceae: evolutionary relationships, taxonomy, and patterns of character evolution // Cladistics. 2013. Vol. 30, № 2. P. 139-169. URL: https://doi.org/10.1111/cla.12036
7. Weigend M., Selvi F., Thomas D. C., Hilger H. H. Boraginaceae // Flowering Plants. Eudicots. The Families and Genera of Vascular Plants. Berlin : Springer, 2016. Vol. 14. P. 41-102. URL: https://doi.org/10.1007/978-3-319-28534-4_5
8. Hildebrand F. Experimente zur dichogamie und zum dimorphismus: dimorphismus von Pulmonaria officinalis // Botanische Zeitung. 1865. Vol. 23, № 2. S. 13-15.
9. Meeus S., Brys R., Honnay O., Jacquemyn H. Biological Flora of the British Isles: Pulmonaria officinalis // Journal of Ecology. 2013. Vol. 101, № 5. P. 1353-1368. URL: https://doi.org/10.1111/1365-2745.12150
10. Muller H. The effect of colour change in the flowers of "Pulmonaria officinalis" upon its fertilizers // Nature. 1883. Vol. 28, № 708. P. 81. URL: https://doi.org/ 10.1038/028081d0
11. Kostka G. Farbenwechsel und Insektenbesuch bei Pulmonaria officinalis L. // Österreichische botanische Zeitschrift. 1922. Vol. 71, № 10-12. P. 246-254. URL: https://doi.org/10.1007/BF01662435
12. Oberrath R., Zanke C., Bohning-Gaese K. Triggering and ecological significance of floral color change in Lungwort (Pulmonaria spec.) // Flora. 1995. Vol. 190, № 2. P. 155-159. URL: https://doi.org/10.1016/S0367-2530(17)30645-X
13. Антонова Л. А. К вопросу о биологическом значении окраски цветка медуниц // Экология опыления. Пермь : ПГУ, 1975. Вып. 1. С. 113-115.
14. Смирнова О. В. Медуница неясная // Биологическая флора Московской области. 1978. Вып. 4. С. 179-190.
15. Доброчаева Д. Н. Сем. 140. Boraginaceae Juss. - Бурачниковые // Флора Европейской части СССР. Л. : Наука, 1981. Т. 5. С. 113-179.
16. Воробьев Д. В. Типы лесов европейской части СССР. Киев : Наукова думка, 1953. 452 с.
17. Stevens N. E. Observations on Heterostylous Plants // Botanical Gazette. 1912. Vol. 53, № 4. P. 277-308. URL: https://doi.org/10.1086/330805
18. Olesen J. M. Floral morphology and pollen flow in the heterostylous species Pulmonaria obscura Dumort (Boraginaceae) // New Phytologist. 1979. Vol. 82, № 3. P. 757-767. URL: https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1979.tb01670.x
19. Cruden R. W. Pollen-ovule ratios: a conservative indicator of breeding systems in flowering plants // Evolution. 1977. Vol. 31, № 1. P. 32-46. URL: https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1977.tb00979.x
20. Пономарев А. Н. Изучение цветения и опыления растений // Полевая геоботаника. М. ; Л. : Наука, 1960. Т. 2. С. 9-19.
21. Sokal R. R., Rohlf F. J. Biometry: the principles and practice of statistics in biological research. New York : W. H. Freeman and Co, 2012. 937 p.
22. Dahlgren K. V. O. Vererbung der Heterostylie bei Fagopyrum (nebst einigen Notizen über Pulmonaria) // Hereditas. 1922. Vol. 3. № 2. P. 91-99. doi:https://doi.org/10.1111/j.1601-5223.1922.tb02725.x
23. Troll W. Die Infloreszenzen, Typologie und Stellung im Aufbau des Vegeta-tionskorpers. Jena : VEB Gustav Fischer Verlag, 1969. Bd. 2. 630 s.
24. Buys M. H., Hilger H. H. Boraginaceae cymes are exclusively scorpioid and not heli-coid // Taxon. 2003. Vol. 52, № 4. P. 719-724. URL: https://doi.org/10.2307/4135544
References
1. Darwin Ch. The Different Forms of Flowers on Plants on the Same Species. London: J. Murray, 1877:352.
2. Vuilleumier B.S. The origin and evolutionary development of heterostyly in the angio-sperms. Evolution. 1967;21(2):210-226. Available at: https://doi.org/10.2307/2406670
3. Ganders F.R. The biology of heterostyly. New Zealand Journal of Botany. 1979;17(4):607-635. Available at: https://doi.org/10.1080/0028825X.1979.10432574
4. Naiki A. Heterostyly and the possibility of its breakdown by polyploidization. Plant Species Biology. 2012;27(1):3-29. Available at: https://doi.org/10.1111/j.1442-1984.2011.00363.x
5. Johnston I.M. Studies in the Boraginaceae. XXIII. A survey of the genus Lithosper-mum. Journal of the Arnold Arboretum. 1952;33(4):299-363. Available at: https://doi.org/10.2307/43781853
6. Cohen J.I. A phylogenetic analysis of morphological and molecular characters of Bo-raginaceae: evolutionary relationships, taxonomy, and patterns of character evolution. Cladistics. 2013;30(2):139-169. Available at: https://doi.org/10.1111/cla.12036
7. Weigend M., Selvi F., Thomas D.C., Hilger H.H. Boraginaceae. Flowering Plants. Eu-dicots. The Families and Genera of Vascular Plants. Berlin: Springer, 2016;14:41-102. Available at: https://doi.org/10.1007/978-3-319-28534-4_5
8. Hildebrand F. Experimente zur dichogamie und zum dimorphismus: dimorphismus von Pulmonaria officinalis. Botanische Zeitung. 1865;23(2):13-15.
9. Meeus S., Brys R., Honnay O., Jacquemyn H. Biological Flora of the British Isles: Pulmonaria officinalis. Journal of Ecology. 2013;101(5):1353-1368. Available at: https://doi.org/10.1111/1365-2745.12150
10. Muller H. The effect of colour change in the flowers of "Pulmonaria officinalis" upon its fertilizers. Nature. 1883;28(708):81. Available at: https://doi.org/10.1038/028081d0
11. Kostka G. Farbenwechsel und Insektenbesuch bei Pulmonaria officinalis L. Österreichische botanische Zeitschrift. 1922;71(10-12):246-254. Available at: https://doi.org/10.1007/BF01662435
12. Oberrath R., Zanke C., Bohning-Gaese K. Triggering and ecological significance of floral color change in Lungwort (Pulmonaria spec.). Flora. 1995;190(2):155-159. Available at: https://doi.org/10.1016/S0367-2530(17)30645-X
13. Antonova L.A. On the biological significance of the lungwort flower's color. Ekologiya opyleniya = Ecology of pollination. Perm: PGU, 1975;(1):113—115. (In Russ.)
14. Smirnova O.V. Pulmonaria obscura. Biologicheskaya flora Moskovskoy oblasti = Biological floranof Moscow region. 1978;(4):179-190. (In Russ.)
15. Dobrochaeva D.N. Sem. 140. Boraginaceae Juss. - Burachnikovye. Flora Evropeyskoy chasti SSSR = Flora of the European part of the USSR. Leningrad: Nauka, 1981;5: 113-179.
16. Vorob'ev D.V. Tipy lesov evropeyskoy chasti SSSR = Forests types in the European part of the USSR. Kiev: Naukova dumka, 1953:452. (In Russ.)
17. Stevens N.E. Observations on Heterostylous Plants. Botanical Gazette. 1912;53(4):277-308. Available at: https://doi.org/10.1086/330805
18. Olesen J.M. Floral morphology and pollen flow in the heterostylous species Pulmonaria obscura Dumort (Boraginaceae). New Phytologist. 1979;82(3):757-767. Available at: https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1979.tb01670.x
19. Cruden R.W. Pollen-ovule ratios: a conservative indicator of breeding systems in flowering plants. Evolution. 1977;31(1):32-46. Available at: https://doi.org/10.1111/j.1558-5646.1977.tb00979.x
20. Ponomarev A.N. The study of flowering and pollination of plants. Polevaya geobotanika = Field geobotany. Moscow; Leningrad: Nauka, 1960;2:9-19. (In Russ.)
21. Sokal R.R., Rohlf F.J. Biometry: the principles and practice of statistics in biological research. New York: W.H. Freeman and Co, 2012:937.
22. Dahlgren K.V.O. Vererbung der Heterostylie bei Fagopyrum (nebst einigen Notizen über Pulmonaria). Hereditas. 1922;3(2):91-99. Available at: https://doi.org/10.1111/ j.1601-5223.1922.tb02725.x
23. Troll W. Die Infloreszenzen, Typologie und Stellung im Aufbau des Vegetationskorpers. Jena: VEB Gustav Fischer Verlag, 1969;2:630.
24. Buys M.H., Hilger H.H. Boraginaceae cymes are exclusively scorpioid and not heli-coid. Taxon. 2003;52(4):719-724. Available at: https://doi.org/10.2307/4135544
E-mail: godinvn@yandex.ru
Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов / The author declares no conflicts of interests.
Поступила в редакцию / Received 16.01.2023
Поступила после рецензирования и доработки / Revised 06.02.2023 Принята к публикации / Accepted 28.02.2023
Информация об авторах / Information about the authors
Владимир Николаевич Годин
доктор биологических наук, доцент, ведущий научный сотрудник, Центральный сибирский ботанический сад СО РАН (Россия, г. Новосибирск, ул. Золотодолинская, 101)
Vladimir N. Godin
Doctor of biological sciences, associate professor, leading researcher, Central Siberian Botanical Garden of Siberian branch of the Russian Academy of Sciences (101 Zolotodolinskaya street, Novosibirsk, Russia)
