CC BY
106
Экология и биология паразитов
УДК 619:616.995.122.21
БИОЛОГИЧЕСКОЕ ЗНАЧЕНИЕ СЕЗОННОСТИ ЭМИССИИ ЦЕРКАРИЙ ТРЕМАТОД СЕМЕЙСТВ Opisthorchidae и Echinochasmidae В ЭКОСИСТЕМАХ ЮГА ЗАПА ДНОЙ СИБИРИ
Е.А. СЕРБИНА кандидат биологических наук
Институт систематики и экологии животных СО РАН,
630091, Россия, Новосибирск, ул. Фрунзе, 11, e-mail: serbina_elena_an@mail.ru
Обследованы промежуточные хозяева описторхид (Gastropoda, Prosobranhchia, Bithyniidae) в 26 водоемах Обь-Иртышского междуречья. Установлено, что приуроченность эмиссии церкарий трематод семейств Opisthorchidae и Echinochasmidae к середине лета является адаптацией системы паразит-хозяин популяционного уровня.
Ключевые слова: система паразит-хозяин, В^упИсю, Opisthorchidae, Echinochasmidae, адаптация, Обь-Иртышс-кое междуречье.
Очаг описторхоза, расположенный в бассейне рек Обь и Иртыш, является одним из основных очагов, несмотря на планомерное изучение распространения описторхоза на территории Западной Сибири. Исследования, проведенные в Западной Сибири, позволили выделить очаги описторхоза двух типов: пойменно-речной и озерно-междуречный [6]. Для пойменно-речных очагов характерно то, что роль второго промежуточного хозяина выполняют промысловые карповые, а дефинитивного - человек, для озерномеждуречного - непромысловые карповые и дикие плотоядные и/или ондатра. Однако, первые промежуточные хозяева - моллюски семейства Bithyniidae (Gastropoda: Prosobranchia), остаются важнейшим фактором наличия очагов описторхидозов.
К настоящему времени у моллюсков семейства Bithyniidae в экосистемах юга Западной Сибири нами обнаружены трематоды 38 видов 14 семейств. Установлено, что Bithynia troscheli (Paasch, 1842) являются хозяевами 34 видов трематод 12 семейств, а B. tentaculata (Linne, 1758) - 28 видов 13 семейств. Трематоды 18 видов 7 семейств обнаружены только на стадии парте-нит, 13 видов 6 семейств - только на стадии метацеркарии; представители 7 видов 4 семейств выявлены как на стадии партенит, так и на стадии метацеркарии; кроме этого обнаружены мариты двух видов [9, 10, 15].
В результате многолетних исследований моллюсков сем. Bithyniidae в течение всего периода их активный жизни (в условиях водоемов юга Западной Сибири с мая по сентябрь) мы обратили внимание, что эмиссия церкарий трематод отдельных семейств ежегодно отмечена только в определенные периоды весенне-летнего сезона [7]. Например, в первой половине лета наиболее многочисленны моллюски со зрелыми церкариями группы Xiphidiocercaria [12]. У трематод семейства Opecoelidae Ozaki, 1925 эмиссия церкарий отмечена в конце лета [8, 11, 16]. Эмиссию церкарий трематод семейств Opisthorchidae и Echinochasmidae наблюдали только в середине лета [13, 14]. Сроки эмиссии определенных семейств не смещались даже при содержании моллюсков в лаборатории. Например, зараженные моллюски B. tentaculata из р. Бакса (Новосибирская обл.) были собраны в конце июля (21.07.1997), однако начало эмиссии церкарий рода Sphaerostomum Stiles et
Hassal, 1898 (Opecoelidae) отмечено только в середине августа. Развитие всех животных подчинено цикличности, которая в свою очередь тесно связана с сезонностью года. Паразиты являются полноценными компонентами биоценозов, однако они вынуждены вырабатывать адаптации не столько к сезонности, сколько к сезонной активности своих хозяев. Особое положение среди гельминтов занимают трематоды, для которых характерен сложный жизненный цикл, чередующийся сменой паразитических и свободноживущих стадий и включающий от одного до четырех хозяев. Как правило, роль окончательных хозяев трематод выполняют позвоночные животные. Вторыми промежуточными хозяевами могут быть различные беспозвоночные или позвоночные (мальки, головастики).
Цель настоящей работы - проанализировать как приуроченность эмиссии церкарий трематод семейств Opisthorchidae Lass, 1899 и Echinochasmidae Odhner, 1911 к середине лета сочетается с особенностями сезонной биологии вторых промежуточных и окончательных хозяев, на примере экосистем юга Западной Сибири.
Материалы и методы
В 1994-2010 гг. обследованы битинииды из 26 водоемов (табл. 1). С целью выявления зрелых церкарий (т.е. самостоятельно покидающих раковину моллюска-хозяина) всех собранных моллюсков размещали отдельно в прозрачные ячейки иммунологических планшетов вместимостью 3-5 мл, которые предварительно заливали речной профильтрованной водой и оставляли на 1-2 ч при естественном освещении. Затем, не извлекая моллюсков, воду в ячейках просматривали под 16-кратным увеличением бинокуляра «МБС-10», после чего моллюсков пересаживали в ячейки с чистой водой. Наблюдения проводили в течение не менее 24 ч. Зараженных моллюсков продолжали содержать в лаборатории (до сентября), а незараженных - сразу исследовали компрессорно (изучено 14301 особей). Количественные сведения по суточной (464 сут) эмиссии церкарий трематод (22 видов, 8 семейств) изучены у 112 моллюсков.
Проведено полное гельминтологическое вскрытие 445 рыб семейства Cyprinidae девяти видов: плотвы (Rutilus rutilus) (64 экз.), карася золотого (Сarassius carassius) (35 экз.), карася серебряного (Carassius auratus gibelio) (99 экз.), ельца (Leuciscus Leuciscus) (18 экз.), язя (Leuciscus idus) (125 экз.), леща (Abramis brama) (13 экз.), верховки (Leucaspius delineatus) (37 экз.), сазана (Cyprinus carpio) (4 экз.) и гольяна озерного (Phoxinus percnurus) (50 экз.). Рыбы добыты в реках Обь, Каргат, Карасук, Сосновка, Мильтюш, Тулка, Каракан, озерах Малые Чаны, Кротово. Сведения о зараженности карповых из поймы р. Обь и акватории правобережья Новосибирского водохранилища приведены нами ранее [2].
С целью выявления окончательных хозяев трематод методом неполного гельминтологического вскрытия исследованы кишечники 280 птиц 32 видов: грача (Corvus frugilegus) (2 экз.), серой вороны (C. cornix) (6 экз.), сороки (Pica pica) (2 экз.), варакушки (Luscinia swecica) (11 экз.), воробья полевого (Passer montanus) (30 экз.), белой трясогузки (Motacilla alba) (2 экз.), желтоголовой трясогузки (Motacilla citreola) (3 экз.), деревенской ласточки (Hirundo rustica) (6 экз.), белой лазоревки (Parus cyanus) (1 экз.), обыкновенного скворца (Sturnus vulgaris) (47 экз.), садовой камышевки (Acrocephalus dumetorum) (3 экз.), индийской камышевки (A. agricola) (1 экз.), дроздовидной камышевки (A. arundinaceus) (1 экз.), серой мухоловки (Miscicapa striata) (1 экз.), хохотуньи (Larus cachinnans) (3 экз.),
черноголового хохотуна (L. ichthyaetus) (1 экз.), озерной чайки (L. ridibundus) (7 экз.), речной крачки (Sterna hirundo) (1 экз.), шилоклювки (Recurvirostra avosetta) (1 экз.), турухтана (Philomachus pugnax) (1 экз.), большой поганки (Podiceps cristatus) (4 экз.), серощекой поганки (P. grisegena) (4 экз.), черношейной поганки (P. nigricollis) (2 экз.), красноголовой чернети (Aythya
ferina) (10 экз.), кряквы (Anas platyrhynchos) (6 экз.), свиязя (A. penelope) (1 экз.), серой утки (A. strepera) (1 экз.), чирка-трескунка (A. querquedula) (5 экз.), широконоски (A. clypeata) (1 экз.), большой выпи (Botaurus stellaris) (2 экз.), лысухи (Fulica atra) (107 экз.), погоныша (Porzana porzana) (1 экз.). Птицы обследованы в 1996-2006 гг. в устьях р. Чулым и Каргат, впадающих в озеро Малые Чаны, летом - погибших, осенью - добытых охотниками.
1. Места сборов и количество компрессорно исследованных моллюсков
семейства Bithyniic ae в 1994-2010 гг.
Место сбора моллюсков Год исследования Исследовано моллюсков
B. tentaculata В. troscheli
Бассейн р. Обь Верхняя Обь (ниже плотины Новосибирской ГЭС, д. Н. Ельцовка) 1995-2010 2203 1422
Обское водохранилище (залив Бердский, санаторий «Медуза») 2002, 2007 31 153
Обское водохранилище, устье рек Тальменка, Тулка, Мельтюш, Со-сновка, Каракан) 2007, 2009 77 71
р. Нижняя Обь (п. Шеркалы) 200б 0 185
р. Иня (д. Карагужево) 1998 48 0
р. Уень (д. Черный Мыс) 199б,1998-1999, 2003 80 11
р. Бакса (с. Пихтовка, д. Лаптевка) 1997 97 0
Бассейн р. Иртыш р. Нижний Иртыш (г. Ханты-Мансийск) 200б 0 132
р. Иртыш (д. Бещаул) 2007 0 455
реки Ича и Кама (д. Покровка,Туруновка) 199б 30 0
р. Мусиха (д Крещенское) 2008 15 47
оз. Мурашевское (с. Мураши) 2007, 2008 20 5
р. Миасс (г. Челябинск) 2007 101 9
Бассейн оз. Чаны р. Каргат, в среднем течении (п. Верх-Каргат) 1995 59 0
р. Каргат, в устье (Ча-новская научная база ИСиЭЖ СО РАН) 1994-2007 421 8028
залив Золотые Россыпи, (д. Широкая Курья) 199б-97, 2003 0 99
Бассейн р. Карасук оз. Кротово (Карасук-ская научная база ИСиЭЖ СО РАН) 1994-95, 200б-07, 2009 34б 10б
р. Курья 2007 0 7
р. Карасук 2009 7 29
Бассейн р. Волга р. Белая (г. Бирск, Башкирия) 2007 19 24
Всего: 3547 10754
Анализ многолетних сведений температурного режима в устье р. Каргат показал, что наиболее теплое лето зарегистрировано в 1999 г. (1924 градусо-дней); более холодные летние сезоны отмечены в 1996, 1998 и 2000 гг. (от 1880 до 1893 градусо-дней), а лето в 1997 и 2002 г. было наиболее холодным (1785 и 1772 градусо-дней соответственно).
Результаты и обсуждение
Трематодам семейства Opisthorchidae традиционно уделяется много внимания, поскольку они могут вызывать трематодозы не только у животных, но и у людей [1, 2, 4, 6, 13, 17, 18, 20, 22]. По нашим данным, доля пар-тенит этого семейства среди зараженных битиниид невысока - менее 3 % [15]. Обнаруженные описторхиды относятся к трем видам: Metorchis albidus Braun, 1893 (syn.: M. bilis Braun 1890), Opisthorchis felineus (Rivolta, 1884); M. intermedius Heinemann, 1937 (syn.: Distomum xanthosomus Creplin, 1846; syn.: M. crassiuseulus (Rudolphi, 1809); syn.: M. coeruleus Braun, 1902; syn.: M. pinguinicola Skrjabin, 1913; syn.: M. xanthosomus).
Из обследованных нами битиниид из 26 водоемов партениты описторхид обнаружены только в семи: B. tentaculata (пойма Верхней Оби, р. Уень и
оз. Мурашевское) и B. troscheli (р. Нижний Иртыш, р. Белая, поймы Верхней и Нижней Оби, устье р. Каргат). Во всех выборках уровень заражения не превышал 1 %. Высокий уровень заражения отмечен у битиниид из водоемов северной части Западной Сибири [1]. Нами обследованы две северные популяции В. troscheli и в обеих обнаружены партеногенетические поколения трематод Opisthorchidae. Экстенсивность инвазии составила 1,08 % в популяции из Нижней Оби (у пос. Шеркалы) и 0,76 % - во второй популяции, обитающей на пойменных участках Иртыша (у г. Ханты-Мансийска).
Партениты трематод сем. Echinochasmidae зарегистрированы у битиниид пяти популяций из 4 водоемов [14]. Обнаруженные эхинохазмиды относились к четырем родам: Echinochasmus Dietz, 1909; Epishmium Luhe, 1909; Monilifer (Dietz, 1909) и Schiginella Karmanova, 1974. Род Echinochasmus был представлен двумя видами: E. coaxatus (Dietz, 1909) и E. beleocephalus (Linstow, 1837). Остальные роды представлены по одному виду: E. bursicola (Creplin, 1837), M. spinosus Odhner 1911 (syn.: Cercaria helvetica XVII Dubois, 1929) и S. columbi (Schigin, 1956). Партениты и церкарии E. beleocephalus, E. coaxatus; E. bursicola; S columbi и Mspinosusу битиниид из водоемов Западной Сибири зарегистрированы впервые. Оба вида моллюсков отмечены первыми промежуточными хозяевами эхинохазмид. Экстенсивность инвазии по всем обследованным нами водоемам, проведенная на основании компрессорных вскрытий, составила 0,18 % B. troscheli и 0,14 %
B. tentaculata. Уровень заражения B. tentaculata в устье р. Каргат был равен
0,24 %, в пойме р. Оби - 0,09, в р. Иня - 2,08, в оз. Кротово - 0,55 %. Средняя многолетняя экстенсивность инвазии B. troscheli из устья р. Каргат составила 0,22 % и варьировала от 0,07 (в 2003 г.) до 0,59 % (в 2000 г.).
Представители семейств Opisthorchidae и Echinochasmidae отмечены нами в период с конца июня до начала августа. В августе выход церкарий прекращался. Эту закономерность прослеживали по всем годам наблюдений (рис. 1 ), и она не изменялась даже при содержании моллюсков в лабораторных условиях. Известно, что церкарии живут за счет питательных веществ, накопленных ими при развитии в теле моллюска, поэтому и продолжительность их жизни невелика, для трематод указанных видов редко превышающая 48 ч. Церкариям необходимо за это время найти второго промежуточного хозяина и проникнуть в него. Следовательно, период эмиссии церкарий должен совпадать по времени с наличием в водоеме вторых промежуточных хозяев, т. е. для реализации жизненных циклов трематод необходимо образование так называемых «трансмиссивных окон». Поскольку в разных водоемах, в годы с разными температурными режимами, а также у моллюсков,
содержащихся в лаборатории, сроки созревания церкарий не изменялись, мы проанализировали особенности биологии вторых промежуточных и окончательных хозяев трематод этих семейств на примере модельной экосистемы
оз. Чаны.
2010
2009
2008
2007
2006
2005
2004
2003
2002
2001
2000
1999
1998
1997
1996
1995
1994
Б
Рис. 1. Сезонная встречаемость зрелых церкарий трематод семейств Opisthorchidae (А) и Echinochasmidae (Б) в водоемах Западной Сибири (1995-2010 гг.)
Вторые промежуточные хозяева трематод этих семейств - карповые рыбы сем. Cyprinidae. Язь и плотва размножаются в опресненных участках водоема до конца мая [21]. Органогенез личинок сопровождается массовой элиминацией при переходе на экзогенное питание. Онтогенетическое развитие личинок и мальков завершается к июлю. С конца июня и в течение всего июля выжившая часть генерации рыб переходит на стадию сеголетков. Для этой возрастной группы характерно завершение морфофизиологического развития, что приводит к повышению жизнеспособности по сравнению с особями младших возрастов, и они в июле, наряду с перезимовавшими годовиками карповых, могут исполнять роль вторых промежуточных хозяев в циклах развития трематод этих семейств. Таким образом, эмиссия церкарий семейств Opisthorchidae и Echinochasmidae и присутствие в водоеме физиологически адаптированных сеголетков рыб совпадают по времени.
Метацеркарии трематод семейств Opisthorchidae [4, 17, 18, 22] и Echinochasmidae [5] становятся инвазионными через 30-40 сут, т. е. метацер-32
карии, образовавшиеся в мальках в середине лета, станут инвазионными в конце августа-сентябре текущего года. Роль дефинитивных хозяев трематод рода Metorchis Looss, 1899 и семейства Echinochasmidae исполняют рыбоядные и хищные птицы [3], которые активно кормятся молодью рыб, в результате чего инвазионные метацеркарии получают возможность продолжить развитие и завершить жизненный цикл в текущем году. Мариты семейства Echinochasmidae обнаружены нами в кишечниках у молодых особей большой поганки только осенью (сентябрь 2006 г.).
Можно заключить, что трематоды разных семейств, паразитирующие у моллюсков семейства Bithyniidae, имеют внутрисезонные различия сроков созревания партенит. Сезонная динамика эмиссии церкарий трематод разных семейств связана не только с внешними погодными условиями и физиологическим состоянием моллюска-хозяина, но и совпадает по времени с максимальной численностью и оптимальным физиологическим возрастом следующих хозяев (вторых промежуточных и окончательных), необходимых для реализации их жизненного цикла.
Таким образом, приуроченность эмиссии церкарий трематод семейств Opisthorchidae и Echinochasmidae к середине лета следует оценивать как адаптацию системы паразит-хозяин популяционного уровня, обеспечивающую синхронизацию жизненных циклов паразитов и их хозяев.
Автор благодарит сотрудников Института систематики и экологии животных Сибирского отделения РАН Е.Н. Ядренкину за помощь в добыче рыб и консультации по их биологии; А. П. Яновского, В.М. Чернышова и А. К. Юрлова за помощь при определении птиц; С.Н. Водяницкую, А.И. Чечулина, сотрудников Чановской научной базы ИСиЭЖ СО РАН, а так же А.В. Катохина и В.А. Мордвинова за помощь при проведении полевых исследований.
Литература
1. Беэр С.А. Биология возбудителя описторхоза. - М., 2005. - 340 с.
2. Бонина О.М., Сербина Е.А. Выявление очагов описторхоза в пойме реки Обь и в Новосибирском водохранилище. Сообщение 1. Зараженность карповых рыб // Рос. паразитол. журнал. - М., 2011. - № 2. - С. 24-30.
3. Быховская-Павловская И.Е. Трематоды птиц фауны. - М.-Л.: АН СССР, 1962. - 407 с.
4. Вышкварцова Н.В. Морфология фаз развития сосальщика Metorchis intermedius (Opisthorhiidae) из баклана // Паразитология. - Л., 1969. - Т. 3, №
4. - С. 346-353.
5. Карманова Е.М. К познанию жизненного цикла трематод Echinochasmus coaxtus и E. beleocephalus (Echinostomatidae) // Экология и география. - М.: Тр. ГЕЛАН. - Т. 24. - С. 46-53.
6. Карпенко С.В., Чечулин А.И., Юрлова Н.И. и др. Характеристика очагов описторхоза юга Западной Сибири // Сиб. экол. журнал. - Новосибирск, 2008. - № 5. - С. 675-680.
7. Сербина Е.А. Дифференцированность сроков в созревании церкарий трематод в моллюсках семейства Bithyniidae (Gastropoda, Prosobranchia) // Матер. докл. науч. конф. «Актуальные вопросы медицинской паразитологии». - СПб., 1998. - С. 153.
8. Сербина Е.А. Сезонная динамика развития Sphaerostomum globiporum (Rud.1802) {Trematoda, Opecoelidae} // Сб. раб. «Состояние водных экосистем Сибири и перспективы их использования». - Томск, 1998. - С. 266-268.
9. Сербина Е.А. // Моллюски сем. Bithyniidae в водоемах юга Западной Сибири и их роль в жизненных циклах трематод: Автореф. дис. ...канд. биол. наук. - Новосибирск: ИСиЭЖ СО РАН. - 2002. - 22с.
10. Сербина Е.А. Церкарии трематод в моллюсках семейства Bithyniidae (Gastropoda: Prosobranchia) из бассейна оз. Малые Чаны (юг Западной Сибири) // Сиб. экол. журнал. - Новосибирск, 2004. - № 4. - С. 457-462.
11. Сербина E.A. Количественная оценка численности трематод с гомок-сенным жизненным циклом (Sphaerostomum globiporum (Rud. 1802) Opecoelidae) // Матер. докл. науч. конф. «Актуальные проблемы экологии и природопользования в Казахстане и сопредельных территориях». - Павлодар, 2007. - Т. 1, - С. 302-304
12. Сербина E.A. Особенности сезонного развития Schistogonimus rarus (Trematoda: Prosthogonimidae). Опыт количественной оценки трематоды в экосистеме озера Малые Чаны (юг Западной Сибири) // Паразитология. -СПб, 2008. - Т. 42, № 1. - С. 53-б5.
13. Сербина E.A. Сезонная эмиссия церкарий трематод семейств Opisthorchidae и Echinochasmidae водоемах юга Западной Сибири // Матер. науч. конф., посвящ. 110-летию акад. К.И. Сатпаева «Наука и образование: фундаментальные основы, технологии, инновации». - Павлодар, 2009. - Т.
1. - С. 108-112.
14. Сербина E.A. Распространение трематод семейства Echinochasmidae Odhner, 1911 в экосистемах юга Западной Сибири // Матер. III Межрег. науч. конф. паразитол. Сибири и Дальнего Востока, посвящ. 80-летию проф. К.П. Федорова. - Новосибирск, 2009. - С. 2б4-2б7.
15. Сербина E.A. О коэволюции системы Хозяин-Паразит на примере Би-тинииды-Трематоды // Тр. ГЕЛАН «Биоразнообразие и экология паразитов».
- М., 2010 - Т. XLVI. - С. 239-259.
16. Сербина E.A., Толстенков О.О., Теренина H..Б. Церкарии
Sphaerostomum globiporum (Rudolphi, 1802): Trematoda, Opecoelidae - биология, распространение, морфофункциональная характеристика // Тр. ГЕЛАН, 2012. - Т. 47. - С. 205-210._
17. Сербина E.A., Юрлова H..И. Участие Codiella troscheli (Mollusca, Prosobranchia) в жизненном цикле Methorcis albidus (Trematoda: Opisthorchidae) // Мед. паразитол. и паразит. бол. - М., 2002. - № 3. - С. 21-23.
18. Сидоров Е.Г. Белякова Ю.В. Природный очаг меторхоза и биология возбудителя // Сб. раб. «Вопросы природной очаговости болезней». - Алма-Ата: Наука Казах.ССР, 1972. - № 3. - С. 133-150.
19. Судариков В.Е., Шигин, A.A. Курочкин Ю.В. и др. Метацеркарии трематод - паразиты гидробионтов России. - M.: Наука, 2002. - 298 с.
20. Федоров К.П. Экология описторхид Новосибирской области // Сб. раб. «Экология и морфология гельминтов Западной Сибири». - Новосибирск, 1979. -
С. 5-55.
21. Ядренкина E.H. Гибридизация между представителями коренной фауны бассейна озера Чаны (Западная Сибирь) - сибирской плотвой Rutilus rutilus и язем Leuciscus idus (сем. Cyprinidae) // Вопросы ихтиологии. - М., 2003. - Т. 43, № 1. - С. 110-117.
22. Vogel H. Der Entwicklungsziclus von Opisthorchis felineus (Rivolta, 1884) nebst Bemerkungendie Sistematik und Epidemiologie // Zoologica (BRD). - 1934
- V. 33, № 8б. - Р. б3-81.
Biological value of seasonal cercarial emission of trematodes families Opisthorchidae and Echinochasmidae from ecosystems of south of Western Siberia E.A. Serbina
The Bithyniidae molluscs (Gastropoda, Prosobranhchia, Bithyniidae) of 2б reservoirs from Ob-Irtish river system have been researched. Cercarial emission of Opisthorchidae Lass, 1899 and Echinochasmidae Odhner 1911 were in the middle of summer. It is population adaptation of host-parasite system.
Keywords: host-parasite system, Вithyniidae, Opisthorchidae,
Echinochasmidae, adaptation, Ob-Irtish river system.
