CC BY
115П. В. Тимошенко, О. Н. Жигилева
БИОЛОГИЧЕСКОЕ РАЗНООБРАЗИЕ ГРЫЗУНОВ И ИХ ГЕЛЬМИНТОВ В ЗАКАЗНИКЕ «РАФАЙЛОВСКИЙ» И г. ТЮМЕНИ
Приводятся данные о видовом разнообразии и внутривидовой генетической изменчивости грызунов и их гельминтов. Отмечено, что качественные и количественные различия сообществ гельминтов особо охраняемой и урбанизированной территории выражены сильнее, чем у их хозяев.
Изучение биологического разнообразия на разных уровнях организации биоты является одной из основных задач современной экологии, в конечном итоге направленной на сохранение и устойчивое использование природных биосистем в динамических условиях антропогенного пресса. В поддержании структуры сообществ позвоночных животных, включая их биоразнообразие, существенную роль играют паразиты, регулирующие численность популяций хозяев и препятствующие проникновению чуждых им элементов [Беклемишев, 1956]. Разнообразие паразитов, их жизненных циклов и паразитарных связей, высокая плодовитость, несомненно, делают их очень гибким и быстро реагирующим механизмом стабилизации экосистем. Учет паразитических организмов значительно увеличивает достоверность оценок биоразнообразия, позволяет более точно определить характер динамических процессов в экосистемах [География..., 2002]. Цель настоящей работы — сравнительная оценка биологического разнообразия мышевидных грызунов и их гельминтов на видовом и генетическом уровнях в условиях урбанизированной и особо охраняемой территории.
Материалы и методы исследований
Отлов грызунов проводился в 2004-2005 гг. на территории г. Тюмени и заказника «Рафайловский» (и его окрестностей), расположенного в Исетском районе Тюменской области. В заказнике грызунов отлавливали в четырех местообитаниях: 1) в пойме р. Юзи, 2) окрестностях пос. Битюки, 3) сосновом лесу, 4) на прилегающем к территории заказника суходольном лугу. Ширина р. Юзи в районе отлова изменяется в пределах 1,5-8 м, берега пологоувалистые, имеются приречные разреженные насаждения из ольхи черной и березы пушистой. Основу травянистой растительности составляют злаки и осоки. Для территории частной жилой застройки пос. Битюки характерна рудеральная растительность (крапива двудомная и др.), близ поселка также есть редкостойные насаждения из ольхи и березы, участки типично луговой травянистой растительности; рядом находится пастбище. Сосновый лес представляет собой сплошной массив из сосны обыкновенной, местами с включением березы, с черной смородиной в кустарниковом ярусе. В травяном ярусе преобладают папоротники, мохово-лишайниковый ярус развит слабо. Рельеф увалистый, пересеченный многочисленными ручьями. Луг составлен злаками и разнотравьем с ягодными растениями (земляника лесная и зеленая), имеются отдельно стоящие березы.
На территории г. Тюмени отлов проводился: 1) в пойме р. Туры в районе моста по ул. Челюскинцев, 2) 2-м Заречном микрорайоне, 3) парке вблизи 2-й городской больницы, 4) «Гилевской роще», 5) районе ТЭЦ-2. «Гилевская ро-
ща» представляет собой лесопарковый комплекс естественного происхождения на коренном берегу р. Туры; обследован его сосновый массив со слабой степенью нарушения почвенного покрова. Для поймы р. Туры характерно чередование заливных лугов с закустаренными пустошами. Во 2-м Заречном микрорайоне, также расположенном в пойме р. Туры, по периферии многоэтажной и частной застройки формируется лугово-рудеральная растительность с ивовыми кустарниками. Парк около 2-й городской больницы составлен посадками березы, сосны, вяза, рябины, различных кустарников, травянистая растительность имеет антропофильный характер. Район ТЭЦ-2 находится на окраине города; на его территории обследован пустырь с заброшенными хозяйственными постройками и разнообразным растительным покровом, сочетающим в себе рудеральные, а также типичные лесные и степные элементы [Гусейнов, 2001; Хозяинова, 2004].
Отлов грызунов проводили ловушко-линиями по общепринятой методике [Кучерук, 1952]. Всего отработано 1540 ловушко-суток, отловлено 329 особей грызунов, которые подвергнуты полному гельминтологическому вскрытию [Ивашкин и др., 1971]. Для определения видовой принадлежности грызунов и их гельминтов использовали определители и отдельные источники [Рыжиков и др., 1978, 1979; Малыгин, Яценко, 1986; Юшков, 1995; Громов, Ербаева, 1995; Гуляев, Чечулин, 1996-1997; Межжерин, 1990, 1997; Картав-цева, 2004].
Для изучения генетической изменчивости использовали метод гель-электрофореза белков. Электрофоретическая подвижность ферментов представляет собой воспроизводимый фенотипический признак, отражающий дискретные, ясно выраженные различия между генотипами. Для анализа использовали пробы скелетных мышц грызунов, которые готовили стандартным способом в Трис-НС1-буфере (pH = 8,3), и образцы последних сегментов це-тод длиной 2 см, которые после замораживания гомогенизировали целиком в фосфатном буфере. Электрофорез проводили в 7,5%-ном полиакриламидном геле в вертикальной камере конструкции Трувелера — Нефедова. Гистохимическое окрашивание на малатдегидрогеназу (1.1.1.40), изоцитратдегид-рогиназу (1.1.1.42), аспартатаминотрансферазу (2.6.1.1), лактатдегидрогеназу (1.1.1.27), супероксиддисмутазу (1.15.1.1), неспецифические эстеразы (3.1.1.1, 3.1.1.2) и миогены проводили по методике Л. И. Корочкина с соавт. [1977].
Результаты и обсуждение
На территории заказника «Рафайловский» зарегистрировано 6 видов грызунов, в г. Тюмени — 7 видов (табл. 1). При незначительном различии в количестве видов, общем обилии (22,58 и 21,00 особей на 100 ловушко-суток соответственно) и индексе видового разнообразия Шеннона (0,45 и 0,40 соответственно) наблюдаются существенные качественные различия в видовом составе грызунов этих местообитаний и структуре доминирования.
В заказнике абсолютным доминантом является малая лесная мышь Apo-demus (Sylvaemus) uralensis Pallas, субдоминантами — полевки красная Clethrionomys rutilus Pallas и рыжая Clethrionomys glareolus Schreber, редкими видами — мышь-малютка Micromys minutus Pallas, полевка-экономка Microtus (Pallasiinus) oeconomus Pallas и красно-серая полевка Clethrionomys rufocanus Sundevall. В г. Тюмени абсолютный доминант — полевая мышь Apodemus (Apodemus) agrarius Pallas, субдоминанты — домовая мышь Mus musculus Linnaeus, обыкновенная полевка Microtus (Microtus) arvalis Pallas, редкие виды — полевки узкочерепная Microtus (Stenocranius) gregalis Pallas, 1779, красная
Clethrionomys rutilus Pallas, 1779, рыжая Clethrionomys glareolus Schreber, пашенная Microtus (Microtus) agrestis Linnaeus.
Таблица 1
Фауна грызунов Рафайловского заказника и г. Тюмени
Местообита- ние Вид Число особей Обилие особей на 100 лов.-сут.
Заказник «Рафайлов- ский» Мышь-малютка 1 0,16
Полевка-экономка 2 0,32
Красно-серая полевка 3 0,48
Рыжая полевка 8 1,29
Красная полевка 45 7,26
Малая лесная мышь 81 13,06
Всего 140 22,58
г. Тюмень Узкочерепная полевка 2 0,22
Красная полевка 3 0,33
Рыжая полевка 3 0,33
Пашенная полевка 4 0,44
Домовая мышь 16 1,77
Обыкновенная полевка 21 2,33
Полевая мышь 140 15,56
Всего 189 21,00
Сходство видового состава грызунов двух изученных территорий низкое (индекс Жаккара 0,18). Общие виды — красная и рыжая полевки, при этом в заказнике обилие красной полевки составляет 7,26, рыжей полевки — 1,29, тогда как в городе обилие этих видов намного ниже (0,33).
Таким образом, на урбанизированной и природоохраняемой территории складывается специфичный видовой состав грызунов. Это явление отмечено в работах других исследователей [Бычкова, 2005; Анисимова, Одинцова, 2003] и объясняется тем, что преобладающие виды из города — полевая и домовая мыши, отчасти и обыкновенная полевка — синантропы, обитают преимущественно на территориях с высокой антропогенной нагрузкой. В заказнике преобладают виды — антропофилы и нейтрофилы, предпочитающие селиться на территориях с низкой антропогенной нагрузкой или без таковой — красная и рыжая полевки, малая лесная мышь. В заказнике и его окрестностях синантропы не отмечены, редкие виды также относятся к антропофилам и нейтрофилам (мышь-малютка, полевка-экономка, красно-серая полевка).
Наличие в черте города в качестве редких видов, относящихся к антропо-и нейтрофилам (узкочерепная полевка, красная полевка, рыжая полевка, пашенная полевка), обусловлено тем, что отлов проводился на окраинах со сравнительно низкой антропогенной нагрузкой, где наблюдается эффект экотона. Урбаноэкотон — полоса контакта между природной и городской средой. В нее проникают как синантропные виды из города, так и виды естественной фауны, за счет чего происходит увеличение видового разнообразия. С нарастанием процессов урбанизации конкурентная способность аборигенных видов на этой территории снижается, они постепенно «выпадают», сохраняясь в качестве редких, а доминирование переходит к синантропам, адаптированным к урбанизированной среде.
Условия среды оказывают влияние не только на видовое разнообразие грызунов, но и на разнообразие из паразитов.
В результате гельминтологического вскрытия 140 экз. грызунов, отловленных в заказнике «Рафайловский», у 11 было обнаружено 47 экз. гельминтов, относящихся к 6 видам. В г. Тюмени из 189 особей грызунов у 34 обнаружена инвазия 192 экз. гельминтов, относящимися к 7 видам (табл. 2).
Показатели зараженности мышевидных грызунов в заказнике и городе различны. На охраняемой территории экстенсивность инвазии составила 7,9 %, интенсивность — 4,3, индекс обилия паразитов — 0,34. В городе эти показатели выше и составляют 18 %, 5,6 и 1,02 соответственно. Эти данные согласуются с данными других исследователей, которые также отмечают увеличение степени зараженности мышевидных грызунов паразитами и относительного их обилия при увеличении антропогенного пресса [Анисимова, Одинцова, 2003; Бычкова, 2005; Лабецкая и др., 2005].
На территории заказника из паразитических червей по показателям инвазии преобладает цестода Arostrilepis horrida Mac-Coma et Tenora — облигатный паразит полевок рода Clethrionomys, зарегистрированный нами только у красной полевки с частотой 4,3 %. Остальные гельминты встречаются значительно реже. У рыжей полевки паразитируют личинки цестод Taenia mustelae Gmelin и половозрелые цестоды Paranoplocephala omphalodes Hermann. Трематоды Rubenstrema opisthovitellinus Soltys найдены у малой лесной мыши, Plagiorchis eutamiatis Schulz — у красной полевки. Один вид нематод — Heligmosomum mixtum Schulz — паразитирует также у красной полевки.
Таблица 2
Фауна гельминтов грызунов Рафайловского заказника и г. Тюмени
Вид паразита Хозяин Заказник «Рафайловский» г. Тюмень
ЭИ ИО ЭИ ИО
Цестоды
Hydatigera taeniaformis Полевая мышь 0,5 0,02
Rodentolepis microstoma Полевая мышь 3,2 0,32
Taenia mustelae Рыжая полевка 0,7 0,05
Arostrilepis horrida Красная полевка 4,3 0,19
Paranoplocephala omphalodes 1. Рыжая полевка 0,7 0,02 0,5 0,01
2. Пашенная полевка 0,5 0,01
3.Узкочерепная полевка 0,5 0,01
4.Обыкновенная полевка 0,5 0,01
Hymenolepis sp. 1. Домовая мышь 0,5 0,01
2. Полевая мышь 4,8 0,15
Трематоды
Rubenstrema opisthovitellinus Малая лесная мышь 0,7 0,02
Plagiorchis eutamiatis Красная полевка 0,7 0,01
Нематоды
Syphacia stroma Полевая мышь 1,1 0,07
Heligmosomoides orientalis Полевая мышь 1,1 0,04
Heligmosomoides polygyrus 1.Узкочерепная полевка 0,5 0,02
2. Полевая мышь 1,1 0,01
Heligmosomum mixtum 1. Красная полевка 0,7 0,06
2.Обыкновенная полевка 3,2 0,35
Всего 7,9 0,34 18,0 1,02
Примечания: ЭИ — экстенсивность инвазии, %; ИО — индекс обилия.
В гельминтофауне грызунов г. Тюмени преобладает цестода Hymenolepis эр., что обусловлено доминированием полевой мыши, которая является одним из двух ее основных хозяев. Этим видом цестод в городе в среднем инвазиро-
вано 4,8 % особей полевой мыши и 0,5 % — домовой мыши. У полевой мыши довольно часто регистрируется еще один вид цестод — Rodentolepis microstoma Dujardin (3,2 %) и несколько реже — личинки цестод Hydatigera tae-niaeformis Batsch (0,5%), окончательным хозяином которых является домашняя кошка. Цестоды Paranoplocephala omphalodes — неспецифические паразиты, встречаются у четырех видов грызунов: рыжей, пашенной, узкочерепной и обыкновенной полевок — со сходными показателями инвазии. Фауна нематод в г. Тюмени намного разнообразнее, чем в заказнике. У обыкновенной полевки обнаружены Heligmosomum mixtum, у полевой мыши — Syphacia stroma Linstow и Heligmosomoides orientalis June. Неспецифический вид Heligmosomoides polygyrus Dujardin в равной степени инвазирует грызунов двух видов — узкочерепную полевку и полевую мышь.
Из отловленных нами видов мышевидных грызунов заказника «Рафайловский» наиболее высокий процент зараженности отмечен у красной полевки, которая инвазирована тремя видами гельминтов. Рыжая полевка инвазирована двумя видами червей, малая лесная мышь — одним видом. Мышь-малютка, полевка-экономка и красно-серая полевка, отловленные на данной территории, оказались незараженными, возможно, из-за их низкой численности.
В г. Тюмени наиболее зараженным является представитель синантроп-ной группы грызунов — полевая мышь, у которой отмечено паразитирование шести видов гельминтов. Узкочерепная и обыкновенная полевки инвазирова-ны двумя видами червей, пашенная полевка, рыжая полевка и домовая мышь имеют по одному виду. То есть, на урбанизированной территории все виды грызунов, в том числе редкие, заражены гельминтами.
Общими для двух исследованных районов являются два вида гельминтов — нематоды Heligmosomum mixtum и цестоды Paranoplocephala omphalodes, облигатными хозяевами которых служат полевки рода Clethrionomys. Сходство видового разнообразия гельминтов, как и их хозяев, низкое (индекс Жаккара
0,17). Видовое разнообразие паразитов больше на урбанизированной территории: индекс Шеннона — Винера составил 0,67 для города и 0,59 для заказника.
При небольшом различии в видовом богатстве паразитических червей на территории заказника (6 видов) и города (7 видов) выявлены значительные различия в видовом составе, разнообразии и соотношении представителей разных классов гельминтов. Так, трематоды обнаружены только у грызунов с территории заказника, число видов нематод в заказнике равно 1, тогда как у грызунов из города — 4. Число видов цестод — 3 и 4 соответственно. Различия гельминтофау-ны в городе и заказнике обусловлены в первую очередь различием видового состава хозяев этих территорий, гостальной специфичностью паразитов, а также разницей природно-климатических условий, отсутствием предпосылок для реализации жизненного цикла ряда видов гельминтов, в частности трематод. Различия в фауне гельминтов выражены сильнее, чем у хозяев, они более чутко реагируют на происходящие изменения в среде.
Видовое разнообразие не исчерпывает всего биоразнообразия, которое включает также уровень внутрипопуляционной генетической изменчивости — полиморфизма. Это наличие внутри популяции групп особей, отличающихся разнообразием генотипов, частотами вариаций отдельных генов — аллелей, между которыми постоянно происходит обмен аллелями. Внутрипопуляционное разнообразие расширяет возможности эксплуатации разнообразных ресурсов и увеличивает адаптивные возможности популяции [Чудов, 2002].
У трех доминирующих видов грызунов заказника и города исследована вариабельность 10 белковых локусов. Из них у полевой мыши выявлен полиморфизм по четырем локусам, у красной полевки и лесной мыши — по трем (табл. 3).
Таблица 3
Показатели генетического разнообразия популяций грызунов
Вид Число особей Местообитание Доля полиморфных локусов Средняя частота гетерозигот
Красная полевка 40 Заказник 0,300 0,098
Малая лесная мышь 41 0,300 0,073
Полевая мышь 15 г. Тюмень 0,400 0,138
Средняя частота гетерозиготных генотипов в популяции полевой мыши г. Тюмени почти в 2 раза превышает этот показатель по лесной мыши, обитающей на территории заказника. Высокая генетическая изменчивость придает популяции полевой мыши экологическую пластичность, благодаря которой она смогла адаптироваться к условиям города [Жигилева и др., 2005]. У красной полевки показатель гетерозиготности достаточно высокий, но ниже, чем у полевой мыши, что, возможно, ограничивает ее адаптивные возможности в освоении городской среды.
Таблица 4
Характеристика полиморфизма гельминтов грызунов
Вид Число особей Изучено локусов Из них полиморфно
Hymenolepis sp. 7 9 9
Rodentolepis microstoma 10 3 3
Paranoplocephala omphalodes 3 7 1
Hydatigera taeniaformis 3 7 1
У массовых паразитов полевой мыши — цестод Hymenolepis sp. и Roden-tolepis microstoma выявлен столь же значительный уровень полиморфизма, как и у хозяина (табл. 4). Это служит показателем прогрессивного состояния популяций данных видов в урбанизированной среде. В то же время паразиты Paranoplocephala omphalodes и Hydatigera taeniaformis — более редкие и обладающие меньшим адаптивным потенциалом вследствие более низкого уровня изменчивости, более уязвимы.
Выводы
1. Сообщества мышевидных грызунов г. Тюмени и заказника «Рафайловский» незначительно различаются по числу видов, обилию и показателям видового разнообразия, но резко различны по видовому составу и структуре доминирования.
2. Сообщества гельминтов грызунов урбанизированной территории отличаются от таковых на особо охраняемой территории по видовому составу, а также более высоким видовым разнообразием при меньшем количестве крупных таксонов и более высокой численностью.
3. В городских популяциях грызунов и их гельминтов высок уровень генетического полиморфизма.
ЛИТЕРАТУРА
Анисимова Е. И., Одинцова Т. М. Структурный анализ ассоциаций гельминтов мышевидных грызунов в ПГРЭЗ // Проблемы современной паразитологии: Материалы II междунар. науч. конф. и III съезда паразитологического о-ва. СПб., 2003. С. 36-37.
Беклемишев В. Н. Биоценологические основы сравнительной паразитологии. М.: Сов. наука, 1956. 432 с.
Бычкова Е. И. Структура сообщества гельминтов и их хозяев (мышевидные грызуны) на охраняемых природных территориях Беларуси // Паразитологические иссле-
дования в Сибири и на Дальнем Востоке: Материалы II межрегион. науч. конф. Новосибирск, 2005. С. 31-32.
География и мониторинг биоразнообразия / Н. В. Лебедева и др. М.: Изд-во науч. и учеб.-метод. центра, 2002. 432 с.
Громов И. М., Ербаева М. А. Млекопитающие фауны России и сопредельных территорий. Зайцеобразные и грызуны: Определитель. СПб.: Наука, 1995. 522 с.
Гуляев В. Д., Чечулин А. И. Дифференциальная диагностика Paranoplocephala omphalodes (Hermann, 1783) и P. blanchardi (Moniez, 1891) (Cestoda: Anoplocephalidae) // Selevinia. 1996-1997. С. 183-186.
Гусейнов А. Н. Экология города Тюмени: Состояние, проблемы. Тюмень: Издат. фирма «Слово», 2001. 176 с.
Жигилева О. Н., Кравченко Д. Н., Тимошенко П. В. Популяционно-генетическая структура цестод Hymenolepis sp. и их хозяев Apodemus agrarius в черте г. Тюмени // Паразитологические исследования в Сибири и на Дальнем Востоке: Материалы II межрегион. науч. конф. Новосибирск, 2005. С. 68-70.
Ивашкин В. М., Контримавичус В. Л., Назарова Н. С. Методы сбора и изучения гельминтов наземных млекопитающих. М.: Наука, 1971. 124 с.
Картавцева И. В. Проблемы кариосистематики лесных и полевых мышей, Apo-demus s. lato (Rodentia, Muridae) // Материалы сибирской зоологической конференции. Новосибирск, 2004. С. 137.
Корочкин Л. И., Серов О. А., Пудовкин А. И. и др. Генетика изоферментов. М.: Наука, 1977. 275 с.
Кучерук В. В. Количественный учет важнейших видов вредных грызунов и землероек // Методы учета численности и географического распределения наземных позвоночных. М.: Изд-во АН СССР, 1952. С. 9-47.
Лабецкая А. Г., Якович М. М., Захарчук А. В. Оценка видового разнообразия эктопаразитов мышевидных грызунов в рекреационном ландшафте // Паразитологические исследования в Сибири и на Дальнем Востоке: Материалы II межрегион. науч. конф. Новосибирск, 2005. С. 111-112.
Малыгин В. М., Яценко В. Н. Номенклатуры видов-двойников обыкновенной полевки (Rodentia, Cricetidae) // Зоол. журн. 1986. Т. 64, № 4. С. 579-591.
Межжерин С. В. Аллозимная изменчивость и генетическая дивергенция лесных мышей подрода Sylvaemus (Ognev et Vorobiev) // Генетика. 1990. Т. 26, № 8. С. 1046-1054.
Межжерин С. В. Систематическая ревизия мышей рода Apodemus Kaup, 1829 (Rodentia, Muridae) // Вестн. зоологии. 1997. № 4. С. 29-41.
Рыжиков К. Н., Гвоздев Е. В., Токобаев М. Н. и др. Определитель гельминтов грызунов фауны СССР: Цестоды и трематоды. М.: Наука, 1978. 232 с.
Рыжиков К. Н., Гвоздев Е. В., Токобаев М. Н. и др. Определитель гельминтов грызунов фауны СССР: Нематоды и акантоцефалы. М.: Наука, 1979. 279 с.
Хозяинова Е. Ю. Флора травянистых растений в условиях урбанизированной среды (на примере города Тюмени): Автореф. дис. ... канд. биол. наук. Тюмень, 2004. 23 с.
Чудов С. В. Устойчивость видов и популяционная генетика хромосомного видообразования. М.: Изд-во МГУЛ, 2002. 97 с.
Юшков В. Ф. Фауна европейского северо-востока России. Гельминты млекопитающих: Определитель. СПб.: Наука, 1995. 201 с.
ТюмГУ, г. Тюмень
P. V. Timoshenko, O. N. Zhigileva
BIOLOGICAL DIVERSITY OF RODENTS AND THEIR HELMINTHES IN “RAFAILOVO" PRESERVE AND THE CITY OF TYUMEN
The article cites data on species diversity and intraspecific genetic variability of rodents and their helminthes. It is noted that qualitative and quantitative differences of helminthoid communities from particularly protected and urbanized territories being expressed stronger than those of their hosts.
