Биологический контроль численности яблонной плодожорки на основе энтомопатогенных микроорганизмов (обзор) Текст научной статьи по специальности «Биологические науки»

doi: 10.24411/0235-2451-2020-11108

УДК. 632.937

Биологический контроль численности яблонной плодожорки на основе энтомопатогенных микроорганизмов (обзор)*

Е. Ю. БОНДАРЧУК, А. М. АСАТУРОВА, Н. С. ТОМАШЕВИЧ, А. А. ЦЫГИЧКО, Е. А. ГЫРНЕЦ

Федеральный научный центр биологической защиты растений, Краснодар, п/о 39, 350039, Российская Федерация

Резюме. Исследования проводили с целью определения особенностей использования энтомопатогенных агентов и коммерческих биопрепаратов на их основе для защиты плодовых культур от яблонной плодожорки (Cydiapomonella L.). Проанализировано 102 научных источника, включая статьи в ведущих российских и зарубежных журналах, монографии, патенты с использованием баз данных Scopus, Russian Science Citation Index, Web of Science, РИНЦ и других информационных ресурсов за период с 2011 по 2020 гг. Яблонная плодожорка - один из экономически опасных вредителей плодовых насаждений во всем мире, при благоприятных условиях ее вредоносность может достигать до 90 %. Биологическая защита от этого вредителя возможна при использовании энтомопатогенных организмов. Наиболее распространённые из них - энтомопатогенные кристаллобразующие бактерии рода Bacillus и их токсины. Наряду с инсектицидным действием (эффективность 80...90 %), некоторые штаммы обладают антагонистической активностью по отношению к фитопатогенным грибам и бактериям. Другая группа представлена микромицетами родов Beauveria и Metarhizium, обладающих инсектицидным действием (до 98 %) в отношении широкого спектра насекомых-вредителей, в том числе яблонной плодожорки. Высоковирулентными микробными агентами выступают вирусы, относящиеся к семейству Baculoviridae. Биопрепараты на основе вируса гранулеза и полиэдроза активно применяют при биологическом контроле чешуекрылых вредителей. Среди перспективных инсектицидных агентов можно назвать нематоды, эффективные благодаря симбиозу с энтомопатогенными бактериями (до 100 %). Энтомопатогенные бактерии, грибы, вирусы и нематоды - перспективные агенты контроля численности такого фитофага, как яблонная плодожорка.

Ключевые слова: биологическая защита растений, энтомопатогенные микроорганизмы, яблонная плодожорка (Cydia pomonella), бактерии, гифомицеты, вирусы, нематоды.

Сведения об авторах: Е. Ю. Бондарчук, аспирант (e-mail: [email protected]); А. М. Асатурова, кандидат биологических наук, зав. лабораторией; Н. С. Томашевич, кандидат сельскохозяйственных наук, старший научный сотрудник; А. А. Цыгичко, аспирант; Е. А. Гырнец, младший научный сотрудник.

Для цитирования: Биологический контроль численности яблонной плодожорки на основе энтомопатогенных микроорганизмов (обзор) / Е. Ю. Бондарчук, А. М. Асатурова, Н. С. Томашевич и др. // Достижения науки и техники АПК. 2020. Т. 34. № 11. С. 53-66. doi: 10.24411/0235-2451-2020-11108.

Исследования выполнены согласно Государственному заданию № 075-00376-19-00 Министерства науки и высшего образования РФ в рамках НИР по теме № 0495-2019-0001 при поддержке гранта РФФИ 19-416-233037и Администрации Краснодарского края.

Biological control of the codling moth abundance based on entomopathogenic microorganisms (review)

E. Y. Bondarchuk, A. M. Asaturova, N. S. Tomashevich, A. A. Tsygichko, E. A. Gyrnets

Federal Research Center of Biological Plant Protection, Krasnodar, p/o39, 350039, Russian Federation

Abstract. The studies aimed to determine the features of the use of entomopathogenic agents and commercial biological preparations on their basis to protect fruit crops from the codling moth (Cydiapomonella L.). We analyzed 102 scientific sources, including papers in leading Russian and international journals, monographs, patents using Scopus, Russian Science Citation Index, Web of Science databases, and other information resources for the period from 2011 to 2020. Codling moth is one of the economically dangerous pests of fruit plantations all over the world; under favourable conditions, its harmfulness can reach up to 90%. Biological protection against this pest is possible with the use of entomopathogenic organisms. The most common of them are entomopathogenic crystal-forming bacteria of the genus Bacillus and their toxins. Along with the insecticidal action (efficiency equals to 80-90%), some strains have antagonistic activity against phytopathogenic fungi and bacteria. Another group is represented by micromycetes of the genera Beauveria and Metarhizium, which have an insecticidal effect (up to 98%) against a wide range of insect pests, including the codling moth. Viruses belonging to the Baculoviridae family are highly virulent microbial agents. Biological products based on granulosis and polyhedrosis viruses are actively used in the biological control of lepidoptera pests. Among the promising insecticidal agents are nematodes, which are effective due to symbiosis with entomopathogenic bacteria (up to 100%). Entomopathogenic bacteria, fungi, viruses, and nematodes are promising agents for controlling the abundance of phytophages such as codling moth.

Keywords: biological plant protection; entomopathogenic microorganisms; codling moth (Cydiapomonella); bacteria; hyphomycetes; viruses; nematodes.

Author Details: E. Y Bondarchuk, post graduate student (e-mail: [email protected]); A. M. Asaturova, Cand. Sc. (Biol.), head of laboratory; N. S. Tomashevich, Cand. Sc. (Agr.), senior research fellow; A. A. Tsygichko, post-graduate student; E. A. Gyrnets, junior research fellow. For citation: Bondarchuk EY Asaturova AM, Tomashevich NS, et al. [Biological control of the codling moth abundance based on entomopathogenic microorganisms (review)]. Dostizheniya nauki i tekhniki APK. 2020; 34 (11):53-66. Russian. doi: 10.24411/0235-2451-2020-11108.

С каждым годом население Земли стремительно растет и для того, чтобы удовлетворить его потребности, растениеводство должно значительно увеличить производство продукции в ближайшем будущем. В соответствии с этим, поддержка развития садоводства становится одним из приоритетных направлений агрополитики во всем мире [1]. Один из путей повышения доступности продовольствия -снижение ущерба, наносимого насекомыми-вредителями, и усовершенствование систем борьбы с ними.

Плодовые культуры на протяжении всего периода вегетации повреждаются различными видами насекомых,

снижающих урожайность и качество продукции. Яблонная плодожорка - Cydia pomonella 1_. (1_ер1с1ор1ега: То11по1с1ае) наиболее массово распространена и вредоносна в садовых насаждениях. Среди чешуекрылых вредителей это один из наиболее лабильных представителей вредоносной фауны [2]. В результате жизнедеятельности яблонной плодожорки могут нарушаться физиологические процессы деревьев, задерживаться их рост и развитие, снижаться качество получаемой продукции [3, 4]. Несмотря на 20-кратное увеличение использования химических пестицидов за последние 40 лет, этим вредителем уничтожается до 10 % урожая еще

до его сбора [5]. Одна из причин вредоносности яблонной плодожорки - повсеместная экологическая нестабильность агроэкосистем садов вследствие высокой химизации и устойчивости насекомого ко многим инсектицидам [6]. Всего в мире уже более 500 видов членистоногих стали устойчивыми к одному или более инсектицидам [7]. Тем не менее, на сегодняшний день химические инсектициды признаны самым эффективным средством оперативного подавления популяций вредителей, однако их применение может привести к полному уничтожению отдельных видов насекомых, вместо грамотного управления их численностью в пределах экономического порога вредоносности. В конечном итоге неразумное и чрезмерное применение химических инсектицидов может привести к нарушению видового состава агроценозов садов, пищевых цепей, а также развитию резистентных поколений вредных организмов [8, 9].

Принципиально иной метод снижения численности насекомых-вредителей - использование биоинсектицидов на основе энтомопатогенных организмов [10, 11, 12]. Важно отметить высокую специфичность действия биологических агентов на целевые организмы. Известно, что применение химических инсектицидов, помимо уничтожения вредных насекомых, неизбежно снижает численность полезной для сада энтомофауны - опылителей и энтомофагов, что ведет к нарушению экологического баланса агроценозов. Биоинсектициды решают эту проблему, действуя избирательно и уничтожая определенный спектр вредителей, сохраняя природное равновесие.

Решающее значение в сохранении энтомофагов имеет сокращение количества обработок и применение экологически безопасных средств защиты, в том числе препаратов на основе энтомопатогенных организмов. Российскими учёными Черкезовой С. Р. и Яковук В. А. с соавторами была разработана программа экологического управления (ПЭУ) на основе применения малоопасных инсектицидов, мониторинга численности и развития яблонной плодожорки. Ими по результатам исследований в яблоневых насаждениях определено положительное влияние применения биоинсектицидов на сохранение и активацию полезной энтомофауны, а также на стабилизацию садовой агросистемы в целом. Использование таких средств защиты растений предусматривает регулярный учёт численности вредителей и их естественных врагов, анализ метеорологических условий, выбор технологий применения биоинсектицидов в зависимости от почвенно-климатических зон [13; 14].

Применение биологических средств защиты растений существенно снижает воздействие токсичных веществ на культурные растения и, как следствие, содержание их в реализуемой продукции. Рынок органического сельского хозяйства - стремительно развивающийся сегмент мирового агропродовольственного рынка, и его продукция в некоторых странах уже конкурирует с обычными продуктами питания [15, 16].

По данным Международной ассоциации биоконтроля, из всех предприятий, производящих биопрепараты, 40 % находятся в США, 35 % - в Европе и 25 % - в других странах. Так, в США зарегистрировано и производится около 350 биопестицидов и феромонов. Ежегодный объем продаж биологических средств защиты растений здесь достигает 125 млн $ в год, в странах ЕС (Италия, Бельгия, Франция) -по 110, в Японии, Австралии, Новой Зеландии - 75 млн $. И величина этого показателя растет с каждым годом примерно на 10 %. В США преимущественно производят биоинсектициды, в странах ЕС - энтомофагов [16, 17]. Второе место по производству биопрепаратов после США

занимает Китай, где работают около 200 заводов, производящих 77 зарегистрированных биопестицидов [18].

Крупнейшей аналитической компанией BCC Research LLC глобальный рынок биопестицидов был оценен в 3,42 млрд $ США в 2016 г., и по прогнозам, он достигнет 14,62 млрд $ США к 2025, увеличиваясь в среднем в год на 17,5 % [19].

По состоянию на 2020 г. в России официально зарегистрировано только 57 биопрепаратов на основе микроорганизмов, это в двадцать раз ниже, чем в зарубежных странах. Среди них разрешено к применению 22 препарата инсектицидного действия, включая 8 биоинсектицидов против яблонной плодожорки. Основные отечественные производители биологических средств защиты растений -компании БашИнком, АгроБиоТехнология, филиалы ФГБУ «Россельхозцентра», Сиббиофарфм, Бионоватик, занимающие лидирующие позиции на российском рынке.

На сегодняшний день в нашей стране нет ни одного производителя биоинсектицидов на основе вирусов, что свидетельствует о перспективности разработок в этой области [20].

Поиск, изучение и селекция новых штаммов микроорганизмов как потенциальной основы новых биопрепаратов всегда актуальны и важны для микробиологической промышленности, так как имеет место потеря активности биоагентов, а насекомые со временем способны приобретать к ним устойчивость [7].

Возможности биологического метода защиты растений расширяются с увеличением объема научных знаний и могут быть использованы в соответствии с экономическими и социальными потребностями. Задача современной микробиологии и энтомологии состоит в том, чтобы сделать производство сельскохозяйственных продуктов экологически сбалансированным. Сегодня существует два основных направления биологического контроля вредителей: использование полезных членистоногих и использование биопрепаратов на основе микроорганизмов. Поиск эффективных биологических объектов - важная задача агробио-технологии, непосредственно связанная с созданием биопрепаратов для контроля численности вредных организмов. Основой этих препаратов могут служить не только живые культуры, но и продукты их метаболизма [10, 12].

Цель исследования - изучение особенностей использования энтомопатогенных агентов и коммерческих биопрепаратов на их основе для защиты плодовых культур от яблонной плодожорки (Cydia pomonella L.).

Исследование построено на поиске и анализе отечественных и зарубежных научных литературных источников, включающих статьи в ведущих российских и зарубежных журналах, монографии, патенты за период с 2011 по 2020 гг. (индексируемые в базах Scopus, Russian Science Citation Index, Web of Science, РИНЦ и др.). В результате отобраны научные работы, релевантные предмету и цели поиска. В работе использованы методы сравнения и обобщения.

Потенциальными биологическими агентами для регуляции численности популяций насекомых-вредителей выступают различные энтомопатогенные организмы: бактерии, грибы, вирусы, нематоды.

Энтомопатогенные бактерии и их специфические токсины используют в качестве основы коммерческих продуктов для защиты растений. К таким энтомопатогенам относят бактерии родов Bacillus, Serratia, Pseudomonas, Yersinia, Burkholderia, Chromobacterium, Streptomyces и Saccharopolyspora [21]. Эти группы бактерий широко распространены в природе и их можно выделять из многих источников: почва, растительные остатки и др. [22]. Суще-

ствуют переходные формы штаммов энтомопатогенных бактерий: специфичные для насекомых и сапротрофы, которые выступают как антибактериальные или антигрибные агенты в почвенных микрокосмах [23]. Поэтому наиболее перспективными для выделения представляются отдельно собранные больные и погибшие насекомые, а также насекомые из ареалов эпизоотий в природных популяциях [24].

К достоинствам препаратов, созданных на основе бактерий, можно отнести отсутствие фитотоксичности, а также эффект продолжительного действия биологических препаратов, выражающийся в снижении плодовитости насекомых-вредителей и рождении неполноценных особей [22]. Однако микробиологический контроль применим для снижения численности насекомых-вредителей только в садах умеренного климата. Повышение эффективности подобных средств защиты растений достигается благодаря тщательному отбору штаммов микроорганизмов и оптимизации условий их культивирования [25]. Вирулентность - одно из решающих условий эффективности, а значит перспективности использования в биологическом контроле численности фитофагов. Однако большая численность насекомых, их естественная устойчивость к инфекциям, сложные биоценотические связи, влияние биотических факторов способствуют появлению новых активных форм микроорганизмов [26]. На сегодня известно, что кишечная микробиота фитофагов может быть дополнительным фактором, усиливающим вирулентность энтомопатогенных бактерий, однако ее роль в развитии инфекционного процесса все еще обсуждается [27].

Наиболее распространен контроль насекомых-вредителей, в том числе яблонной плодожорки, с использованием энтомопатогенных бактерий рода Bacillus: B. thuringiensis subsp. kurstaki и B. thuringiensis subsp. aizawai, поскольку они имеют достаточно высокую биологическую эффективность и не оказывают негативного воздействия на окружающую среду и человека. B. thuringiensis - грам-положительная, спорообразующая почвенная бактерия и наиболее успешный биологический агент контроля, который производит кристаллы отчетливой формы во время спорообразования. Жизненный цикл этого биоагента прост. Когда питательные вещества и условия окружающей среды достаточны для роста, споры прорастают, производя вегетативную клетку, которая растет и размножается путем бинарного деления. Клетки продолжают размножаться до тех пор, пока одно или несколько питательных веществ, таких как сахара, аминокислоты или кислород, не станут недостаточными для продолжения вегетативного роста. В этих условиях бактерия спорулирует, образуя споровое и параспоровое тело, причем последнее, состоит преимущественно из одного или нескольких инсектицидных белков в виде кристаллических включений [28]. Непатогенные кри-сталлообразующие бактерии B. thuringiensis встречаются в природе значительно чаще, чем энтомопатогенные.

Систематическое применение и максимальное покрытие обрабатываемых участков микроорганизмами в период активного кормления вредителей способствует повышению инсектицидного эффекта. Многие факторы непосредственно влияют на активность бактерий. Неблагоприятные условия окружающей среды, в том числе интенсивное солнечное излучение, сильный ветер, дожди быстро уменьшают стойкость токсичных белковых соединений B. thuringiensis. Следовательно, наилучшие погодные условия для обработок - в вечерние или утренние часы при отсутствии осадков и ветра и температуре воздуха не ниже 15 °C. Кроме того, так как личинки раннего возраста наиболее уязвимы к действию биоинсектицидов и активно кормятся, сроки применения препаратов должны совпадать

со стадией развития личинок 1...2-го возраста яблонной плодожорки [29].

Инсектицидной активностью в отношении чешуекрылых насекомых (Lepidoptera) обладает кристаллообразующая бактерия Brevibacilluslaterosporus. Помимо энтомопатоген-ного действия в отношении насекомых, микроорганизм активен по отношению к фитопатогенным грибам и бактериям. Обладая широким спектром антагонистической активности против различных видов организмов, Br. laterosporus может использоваться как эффективный биоагент и применяться в качестве биоцидного средства разной направленности. Итальянскими учеными было описано, что штамм бактерий вида Br. laterosporus, проявил наибольшую токсичность по отношению к гусеницам яблонной плодожорки, по сравнению с другими энтомопатогенными бактериями [30].

В схемах биологизированной защиты растений, в отношении насекомых, весомую роль играют эндотоксины микроорганизмов [31]. Эти токсины распознают рецепторы кишечных энтероцитов и создают поры на их поверхности; это приводит к осмотическому дисбалансу и разрыву клеток насекомых-вредителей, что ставит под угрозу целостность всего эпителия кишечника насекомого. Вторжение в основную полость тела и последующая септицемия, вызванная кишечно-резидентными бактериями, приводит к смерти личинки. Так, была описана инсектицидная активность токсинов B. thuringiensis в отношении вредителей отряда Lepidoptera [32, 33]. Использование токсичных белков микроорганизмов рода Bacillus открывает новый этап в биоконтроле насекомых-вредителей [35]. Штаммы бактерий B. thuringiensis часто используют в качестве источников инсектицидных белков. Известно, что эти штаммы проявляют высокую токсичность в отношении конкретных насекомых, в частности, яблонной плодожорки [35]. Применение нескольких биологических агентов в системе защиты плодовых культур представляется перспективным и эффективным методом биоконтроля яблонной плодожорки. Исследование Озтемиза C. и Кюдена A. (2017) показало, что комплексное применение Trichogramma evanescens и B. thuringiensis var. kurstakiдает положительные результаты против яблонной плодожорки. По оценке авторов, подобное исследование было первым среди ученых Турции, поэтому предполагается более тщательное исследование подобных комплексов биологических агентов в зависимости от плотности вредителей и сортов яблони [36].

Первый коммерческий биопрепарат Sporeine на основе B. thuringiensis появился в 1938 г. во Франции. Биоинсектициды на основе этой бактерии наиболее часто используемые из всех биопестицидов на мировом рынке, и составляют более 50 % от всех продаж [33]. Крупная американская компания Valent Bioscience выпускает биоинсектициды широкого спектра действия: DiPel (B. thuringiensis subsp. kurstaki ABTS-351) и XenTari (B. thuringiensis subsp. aizawai ABTS-1857), применяемые в биологическом контроле яблонной плодожорки. В отношении насекомых отряда Lepidoptera имеет большую эффективность биопрепарат DiPel, его рекомендуют применять на ранних сроках инфицирования растений, что приводит к гибели личинок. Препарат безопасен для пчел, поэтому его применение обеспечивает сохранение полезных насекомых-опылителей. Инсектицид XenTari контролирует чешуекрылых благодаря группе токсинов, продуцируемых бактерией.

На сегодняшний день в России на основе B. thuringiensis разработаны и широко применяются препараты Лепидоцид и Битоксибациллин. Эти биоинсектициды традиционно применяются в плодоводстве для защиты яблони, многие годы, показывая высокую эффективность (до 90 %) в отношении более 40 видов чешуекрылых [37, 38, 39]. Также в 2019 г. в

Государственном каталоге пестицидов и агрохимикатов был зарегистрирован новый бактериальный препарат Ин-сетим, направленный на снижение численности популяций яблонной плодожорки [20].

Энтомопатогенные грибы. Компоненты микобиоты большинства наземных экосистем, способные контролировать численность насекомых-вредителей, и более 700 видов грибов, были зарегистрированы в качестве энтомопатогенов [40, 41]. Представители этой группы хорошо изолируются и культивируются на искусственных питательных средах, экономичны в производстве и удобны в применении.

Одни из наиболее распространённых энтомопатогенных гифомицетов - Beauveria bassiana (Bals.) Vuill, Metarhizium anisopliae (Metsch.), Lecanicillium lecanii (Zimm.), а также представляющие в последнее время большой интерес во всем мире микромицеты рода Hirsutella spp. (Pat.) и Isaria spp. (Holmsk.). Эти грибы показывают высокую инсектицидную активность против большого спектра насекомых разных родов, семейств и отрядов [41]. Эти виды имеют сложную структуру, представленную целым рядом подвидов, приуроченных к конкретной группе насекомых-хозяев, в отношении которых проявляют максимальную вирулентность, а для других членистоногих представляются средне-или слабовирулентными [41, 42].

Выделение энтомопатогенных грибов осуществляют из почв различных биоценозов, что актуально как для изучения их биологического разнообразия, так и для разработки препаратов биологического контроля. Один из наиболее распространенных методов выделения этих грибов - метод ловушек (bait method) с использованием гусениц большой восковой моли Galleriamellonella L., реже мучного хрущака Tenebrio molitor L. Однако эти насекомые могут иметь различный, в том числе очень высокий уровень устойчивости к патогенам. Это делает невозможным выделение грибов из почв с низким титром конидий, а также выделение низковирулентных штаммов. В отечественной литературе встречаются данные, что при поражении гусениц большой восковой моли паразитом Habrobracon hebetor их восприимчивость к энтомопатогенным грибам увеличивается в тысячи раз, вследствие ингибирования ядом иммунных реакций, связанных с устойчивостью к энтомопатогенным грибам [42, 44].

Известно, что насекомые имеют достаточно совершенную защитную систему организма от различных инфекционных заболеваний, которые препятствуют проникновению и росту микромицетов. Наиболее распространенной выступает меланизация кутикулы в месте заражения [41, 22]. В то же время энтомопатогенные грибы обладают широким спектром ферментов и микотоксинов, участвующих в инфекционном процессе [41, 44]. Действие грибного агента начинается с проникновения споры в полость тела насекомого путем прорастания зародышевой трубки, либо опосредованно при контакте с инфекционными выростами - аппресориями. Попав в тело, спора прорастает в гифу и проникает во все слои кожного покрова, разветвляясь сначала в кутикуле, а затем достигая гемоцеля и внутренних органов. На прорастание спор влияет группа факторов, включая влажность и температуру окружающей среды, питательные и химические сигналы, а также кутикулярные экстракты хозяина [44]. Уже на этой стадии возможно поражение насекомого вследствие выделения некоторыми штаммами значительного количества токсинов. В отсутствие токсина мицелий продолжает поражать всё тело насекомого до тех пор, пока все ткани не будут разрушены, и насекомое не станет твёрдым на ощупь. Хозяин погибает от одного или нескольких факторов, включая дефицит пита-

тельных веществ, разрушение тканей или нарушение нормальных биологических функций через закупорку сосудов бластоспорами или токсическими веществами из гриба, которые выделяются в насекомое. После смерти насекомого-хозяина, гриб продолжает рост сапрофитически. Конидие-носцы прорываются через кутикулу и споры прорастают на внешней стороне насекомого. Таким образом, они также заражают почти здоровых насекомых. Известно несколько способов рассеивания спор, включая пассивное рассеивание через воду, ветер или других членистоногих, либо путем выделения из спорофоров. [40]. Эффективная работа детоксицирующей системы насекомых существенно снижает активность микотоксинов и служит одним из барьеров при использовании энтомопатогенных грибов. Поэтому один из способов повышения эффективности биопрепаратов на основе гифомицетов может заключаться в подавлении физиолого-биохимических реакций организма насекомых, определяющих их устойчивость к возбудителям инфекций. Несмотря на очевидность этого подхода, исследования в этом направлении практически не проводятся, как и практическое применение иммуно-депрессантов при разработке и производстве биопрепаратов на основе энтомопатогенных грибов. При этом достоинством энтомопатогенных грибов выступает то, что они инфицируют насекомых при контакте и сохраняются в окружающей среде в течение длительного периода времени. Есть сведения, что некоторые из них подавляют фитопатогены или образуют эндофитные и микоризопо-добные ассоциации с растениями, способствуя их росту и естественному иммунитету [46, 47].

Несмотря на то, что применение инсектицидов на основе энтомопатогенных грибов считается эффективным (до 90 %) и экологически безопасным методом контроля численности сельскохозяйственных вредителей во всем мире, масштабное использование грибных агентов имеет ряд существенных трудностей. Биологическая активность микромицетов в значительной степени зависит от условий среды. Эффективное использование энтомопатогенных грибов в полевых условиях требует высокой влажности (более 90 %) для образования жизнеспособных спор и заражения хозяев, а прямой солнечный свет инактивирует конидии всего за несколько часов [41, 48]. При использовании метода ловушек возможно выделять энтомопатогенные грибы в сухих стациях, где выделение грибов общепринятыми методами представляется очень трудоемким процессом. Кроме того, штаммы, выделенные в засушливых ценозах, могут обладать такими свойствами, как термотолерантность и высокая устойчивость к ультрафиолетовому облучению и, соответственно, быть перспективными для создания биопрепаратов, эффективных в условиях аридных зон [43]. Еще один аспект, который следует учитывать, - раздельное применение препаратов инсектицидного действия на основе грибных энтомопатогенов с химическими и биологическими фунгицидами, необходимо оценивать их совместимость с энтомопатогенными грибами [25].

На протяжении 50 лет, в Институте биологического контроля в Дармштадте (Германия) проводили исследования на наличие энтомопатогенных грибов, паразитирующих на яблонной плодожорке. Было обнаружено несколько видов, из них B. bassiana получил наибольшее внимание как потенциальный микробный агент биологического контроля, что было подтверждено данными других исследователей [49]. Испанскими учёными в отношении яблонной плодожорки была доказана эффективность двух коммерческих препаратов Mycotrol и Meta-Sin на основе B. bassiana [50]. В Российской Федерации против чешуекрылых вредителей, и других членистоногих был разработан трёхкомпонентный

препарат Биостоп в состав которого входит комплекс природных авермектинов (Streptomycessp.), бактерии B. thuringiensis и споры энтомопатогенного гриба B. bassiana.

Энтомопатогенные вирусы - естественные регуляторы численности насекомых-вредителей сельскохозяйственных культур. Они обладают высокой вирулентностью и патогенностью, а также высокой специфичностью, благодаря чему безопасны для человека и окружающей среды [12]. Энтомопатогенные вирусы относят к семейству Baculoviridae, которое подразделяется на четыре группы: Alphabaculovirus, Betabaculovirus, Gammabaculovirus и Deltabaculovirus [51]. В биологической защите в качестве основного действующего вещества используют возбудителей ядерного полиэдроза и гранулеза, отличающихся морфологией белковых включений и содержащих вирусные частицы. Возбудители ядерного полиэдроза формируютпо-лиэдры, содержащие несколько вирионов (частица вируса), а вирус гранулеза представлен одиночным вирионом, помещенным в белковую капсулу (гранулу) [10]. Гранулы и полиэдры не растворяются в воде, устойчивы к механическим, температурным и другим неблагоприятным воздействиям факторов среды, а также способствуют распространению и длительному сохранению вирусов [52, 53].

Бакуловирусы проникают в насекомое вместе с растительной пищей [54]. Белок, заключающий в себе вирионы, в пищеварительном тракте разрушается под действием щелочной среды и протеазы кишечника. Вирионы высвобождаются и начинают воздействовать на мембраны клеток насекомых. Происходит адсорбция и затем проникновение в клетку вирусного материала. Из нуклеокапсида высвобождается ДНК, которая затем использует генетический аппарат хозяина для воспроизводства вируса [55]. Симптомы вирусной инфекции появляются последовательно. Зараженное насекомое перестает питаться и становится вялым, цвет кутикулы становится бледным, а тело может слегка набухнуть [56]. В большинстве случаев отмечается отставание в росте и резкое проявление сегментации [57, 58, 59]. Кожный покров становится хрупким и легко разрывается, выделяя гемолимфу с разрушенными тканями. Вирусные инсектициды специфичны для насекомого-хозяина, очень вирулентны, но не обладают столь быстрым действием как бактерии. Однако вирусный материал сохраняется на сельскохозяйственных культурах в течение длительного времени после его применения [60]. В зависимости от времени пребывания вируса, в организме насекомого происходит инфекционный процесс, который может вызвать болезнь и скорую смерть насекомого. После разложения насекомых вирус механически распространяется ветром, птицами, насекомыми по обширным территориям, что приводит к возникновению новых эпидемий. Инфицирование может протекать в латентной форме: вирус долго циркулириет в популяции насекомыхдо тех пор, пока не будет активирован стрессовыми для хозяина факторами [59, 61, 62].

Вирусная инфекция не передается контактным способом. Вне организма вирус активен даже при неблагоприятных внешних условиях. Однако высокие температуры и ультрафиолетовое солнечное излучение способствуют его инактивации [62]. Выделение вирусных агентов происходит из природных популяций насекомых с признаками вирозов (симптомы вирусного заражения). Погибших гусениц исследуют микроскопическими методами и при обнаружении вирусных телец-включений приступают к выделению вируса [58].

Поскольку вирусы это облигатные внутриклеточные паразиты, для их массового производства необходимо поддержание культуры клеток насекомых-хозяев, либо лабораторной популяции живых насекомых.

За рубежом масштабное производство вирусного материала осуществляется исключительно на культурах клеток, в то время как в России используют лабораторные популяции насекомых.

Биопрепараты на основе вирусов часто используют в биологическом контроле вредителей яблоневых садов [64, 65]. В современных условиях на рынке средств защиты растений существуют препараты на основе вируса гранулёза яблонной плодожорки, распространённые во всем мире -Fermovirin (GpGV), Madex Twin (Cydia pomonella Granulose virus - CpGV isolate V22) [16].

В США и Европе вирус гранулёза Cydia pomonella granu-lovirus активно используют в качестве основы эффективного биопестицида против яблонной плодожорки. В штате Вашингтон, крупнейшем производителе яблок в США, вирус гранулёза применяется на 13 % яблоневых насаждений [66]. Появились сведения о выработке резистентности вредителя по отношению к используемым штаммам вируса гранулёза [67]. Препараты отечественного производства на основе энтомопатогенных вирусов на сегодняшний день не зарегистрированы, что, вероятно, связано с отсутствием готовых технологических решений и стандартов. Однако сегодня сотрудники ФГБНУ ВНИИБЗР продолжают многолетние исследования Лукьянчикова В. П., Кизиловой Е. Р., Бугаевой Г. Г. и др. по поиску и изучению новых вирусных штаммов против яблонной плодожорки [68, 69].

Энтомопатогенные нематоды. Эффективными средствами в современном биологическом контроле вредителей сельскохозяйственных культур, служат биопрепараты на основе энтомопатогенных нематод семейств Steinernematidae и Heterorhabditidae [33, 73]. Это облигатные паразиты насекомых и используются, либо изучаются во всем мире, как одни из наиболее перспективных агентов биологического контроля. Нематоды поражают более 1000 видов насекомых на всех стадиях развития, кроме яйца. Естественная среда энтомопатогенных нематод - почва, где создаются наиболее благоприятные условия для их жизнедеятельности. Здесь они хорошо адаптированы кразличным условиям влажности, температуры, гранулометрическому и химическому составу различных типов почв. Широкий спектр хозяев обусловлен паразитированием нематод в симбиозе с энтомопатогенными бактериями. Бактерии, а не нематоды, по общему признанию, вносят наибольший вклад в вирулентность к насекомым [33, 73]. Устойчивость ко многим действующим веществам химическихпестицидов и отсутствие патогенного действия на растения, полезную почвенную биоту и энтомофагов позволяет использовать этих паразитов в системах защиты сельскохозяйственных культур от насекомых-вредителей [75].

Нематоды третьего возраста инфицируют насекомое через ротовое отверстие, анус или дыхальца. Они линяют в кишечнике, проникают в переднюю кишку и вторгаются в гемоцель (первичная полость тела), где в полость тела выходят и активизируются симбиотические бактерии нематод (обитающие в их кишечнике), которые приводят к смерти насекомого [75]. В теле хозяина нематоды размножаются, и, исчерпав его питательные запасы, мигрируют в почвув поиске нового хозяина. Каждый вид нематод имеет определенную ассоциацию только с одним видом грамотрицательных бактерий рода Xenorhabdus, при этом бактерии могут быть связаны с несколькими видами нематод. В этой ассоциации нематоды зависят от симбиотических бактерий, создают благоприятную средудля их жизнедеятельности: производят антибиотики, которые подавляют конкурирующие вторичные микроорганизмы. Многие штаммы бактерий Xenorhabdus производят разнообразные экзоэнзимы. Лецитиназа, производимая X. nematophilus и X. bovienii, участвует в расще-

плении фосфолипидов насекомых, обеспечивая тем самым источник липидов для роста и развития нематод. При этом существуют некоторые различия в типе метаболитных антибиотиков, производимых различными видами и штаммами бактериальных симбионтов нематод. В литературе имеются сообщения о нескольких биологически активных вторичных метаболитахиз культур симбиотических бактерий, например, ксеноминс, ксенорабдины, ксенокумацины и нематофины. Эти соединения в условиях in vitro могут проявлять антагонистическую активность в отношении грамположительных бактерий и грибов. Антибиотики, производимые симбио-тическими бактериями X. nematophilus, могут качественно и количественно различаться в зависимости от штамма и вида бактерий, условий их культивирования. Отмечается также, что в процессе культивирования качественный и количественный состав антибиотиков может зависеть от нескольких факторов, таких как рН, температура и состав питательной среды. Вторичные метаболиты бактерий рода Xenorhabdus обладают потенциальной антимикробной и инсектицидной активностью, что свидетельствует о перспективах использования их в сельскохозяйственном производстве. В этой связи проводятся исследования по отбору видов и штаммов симбиотических бактерий из природных популяций энтомопатогенных нематод, перспективных для возможного их использования в качестве средства защиты растений от возбудителей заболеваний. В свою очередь бактерии нуждаются в нематоде для защиты от внешней среды, проникновения в гемоцель хозяина и ингибирования его антибактериальных белков [76].

В природной среде нематоды выживают только в условиях повышенной влажности, что, безусловно, представляется существенным лимитирующим условием для их широкого применения в сельскохозяйственном производстве [60].

На территории Российской Федерации были разработаны и испытаны два биологических препарата на основе энтомопатогенных нематод семейства Steinernema -Энтонем-F и Немабакт. Особенно эффективны эти инсектициды в отношении вредителей, цикл развития которых связан с почвой [74]. В США для контроля численности яблонной плодожорки в садах используют энтомопато-генную нематоду Steinernema feltiae (Filipjev). Наилучший эффект от применения этого биоинсектицида достигается при высокой влажности воздуха, когда гибель насекомых может достигать 98 %. Также, положительные результаты были получены учеными из Франции, Нидерландов и США, где проводили исследования инсектицидной активности нематод рода Panagrolaimus в отношении гусениц яблонной плодожорки [77, 78].

Формирование резистентности кэнтомопатоген-ныморганизмам. Важный аспект снижения эффективности биологических препаратов на основе энтомопатогенных агентов - формирование устойчивых к ним популяций фитофагов. Это связано с повсеместным и длительным применением инсектицидов в последнее время. Инсектициды на основе биоагентов в отличие от препаратов химического синтеза обладают высокой селективностью действия на целевой объект, вызывая инфекционную патологию, сопровождаемую токсическим и септическим процессом. Поэтому долгое время считалось, что сложный способ действия патогенных микроорганизмов на насекомых, а также разнообразие образующихся инсектицидных метаболитов сделает развитие резистентности маловероятным. Тем не менее, многочисленные лабораторные селекционные исследования продемонстрировали способность и потенциал развития устойчивости к энтомо-патогенам или их токсинам [79, 80, 81].

Селекционные механизмы формирования иммунитета насекомых к бактериям были изучены на примере популяции гусениц большой восковой моли G. mellonella 1_. Было установлено, что после отбора двадцати поколений, селектированные насекомые (устойчивая линия) до 9 раз более устойчивы к штаммам B. thuringiensis., по сравнению с неселектированными насекомыми (чувствительная линия). Насекомые устойчивой линии имеют повышенный уровень экспрессии генов, участвующих в репарационных и реге-нерационных процессах в кишечнике, по сравнению с насекомыми чувствительной линии. У устойчивых насекомых выявлен повышенный синтез ингибитора металлопротеаз, который может снижать активацию токсинов бактерий B. thuringiensis. При анализе иммунного ответа устойчивых и чувствительных к бактериям линий вощинной моли установлено, что уровень экспрессии метаболитов (лизоцим, гал-лериомицин, галиомицин, гловерин, цекропин-Д и 6-Тох) и генов, отвечающих за передачу связанных с иммунным ответом сигналов в клетках у устойчивой линии, был выше, чем у чувствительной как в кишечнике, так и в жировом теле насекомых [82].

Еще один пример устойчивости чешуекрылых к B. thuringiensis уаг. kurstaki - резистентность к южной амбарной огнёвке Plodia interpunctella, которая проявляла быструю и стабильную устойчивость. Это обнаруживалось в восприимчивых популяциях после исследований относительно небольшого числа поколений [83]. Также была отмечена эволюция устойчивости к B. thuringiensis у бабочек капустной моли Plutella xylostella на Филиппинах и в других странах [85].

В последнее время многие исследователи указывают на формирование резистентности у яблонной плодожорки по отношению к используемым штаммам вируса гранулёза, что свидетельствует о необходимости постоянного поиска и использования новых высокоэффективных штаммов [69, 70, 71].

Авторами рассматриваются 2 типа устойчивости Cydia pomonella к изолятам вируса гранулёза - I и II типы: устойчивость к Z-хромосоме типа I и устойчивость к аутосом-ному типу II. Наследование устойчивости типа I выступает доминантным, вторая форма (тип II) устойчивости к CpGV была зарегистрирована в полевой популяции (NRW-WE) в Германии. Устойчивость типа II придает сниженную восприимчивость не только к CpGV-M (используемый для тестирования штамм), но и большинствуизвестных изолятов CpGV, и она не следует ранее описанному Z-сцепленному наследованию устойчивости типа I [85].

Но позднее другой коллектив авторов выделил дополнительную устойчивость типа III к CpGVу C. pomonella, которая отличается от устойчивости типа I и типа II по своему типу наследования и реакции на изоляты CpGV из разных групп генома. Предполагается, что наследование устойчивости III к CpGV-M как аутосомное, так и Z-связанное [85].

В серии экспериментов выявлено, что резистентность к бакуловирусу у яблонной плодожорки зависит от вируса и выступает следствием мутации в вирусном гене pe38. При удалении pe38 из CpGV-M (коммерческий мексиканский изолят) и заражении полученным штаммом популяции насекомых патогенность штамма исчезала. Когда делеционный мутант CpGV-M был восстановлен с использованием pe38 из изолята CpGV-S, который получен из коммерческого продукта ^говоН и был инфекционным для устойчивой популяции яблонной плодожорки CpRR1, было обнаружено, что восстановленный мутант CpGV-M стал полностью инфекционным для CpRR1 [86].

При размножении вирусного материала необходимо брать культуру насекомого, восприимчивого к вирусу.

Был проведен эксперимент, при котором для проверки устойчивости вирусов CpGV-M и CpGV-R5 использовали насекомых яблонной плодожорки устойчивой (RGV) и восприимчивой (CpNPP) популяции. Выявлено, что репликация на CpNPP приводит к вирусным линиям, сохраняющим маркеры pe38, характерные для обоих изолятов, в то время как репликация на RGV резко снижает частоту маркера CpGV-M pe38. Вирусное потомство, полученное после репликации на CpNPP, демонстрирует стабильно более высокую патогенность, чем у потомственных вирусов, полученных репликацией на RGV, независимо от хозяина, используемого для тестирования [88].

Не прекращается поиск новых изолятов и их испытание. Например, эффективность изолятов CpGV из различных регионов была проверена на RGV (резистентная популяция яблонной плодожорки). Среди них два изолята (I12 и NPP-R1) продемонстрировали повышенную патогенность RGV. I12 уже был идентифицирован как эффективный против устойчивой колонии C. pomonella в Германии, и было обнаружено, что он частично преодолевает устойчивость в колонии RGV [88].

В работе Benoit Graillot с соавторами (2014), выявлена возможность изолята CpGV NPP-R1 повышать инсектицидную активность в отношении популяции C. pomonella, устойчивой к CpGV-M (коммерческий мексиканский изо-лят). При последовательных циклах репликации NPP-R1 в этой популяции наблюдали прогрессивное повышение эффективности. После 16 циклов эффективность изолята вируса была эквивалентна эффективности CpGV-M на восприимчивых насекомых [89].

В лабораторных условиях проверку инфекционности штамма можно осуществлять на резистентной популяции лабораторных целевых насекомых. Однако необходимо обновлять популяцию полностью или частично, так как резистентность к одному и тому же штамму может падать со временем [90].

Исследования формирования резистентности насекомых к грибным энтомопатогенным агентам на сегодняшний день малоизучена, но известно, что внутривидовые отличия устойчивости могут быть связаны с повышенной экспрессией фенолоксидаз, проявляющиеся в процессе меланогенеза [43].

Исследования на устойчивость к грибам делятся на два направления. Первое направление включает эксперименты с гифомицетами, которые имеют широкий спектр хозяев, таких как B. bassiana и нескольких видов Metarhizium. Эти исследования, как правило, фокусируются на модельных видах хозяев без учета воздействия грибка.

Второе направление исследований посвящено взаимосвязи между энтомопатогенными грибами узкого круга хозяев, которые связаны с эпизоотиями болезней в природных популяциях насекомых и не были разработаны в качестве агентов биологического контроля из-за сложности их культивирования. Например, когда различные географические штаммы цыганской моли Lymantria dispar были протестированы с различными изолятами гриба Entomophagamaimaiga, никаких различий обнаружено не было, хотя сравнение проводили только с точки зрения скорости смертности [91]. Некоторые работы показали, что устойчивость к грибам у тлей связана с наличием нескольких родов бактериальных симбионтов [92, 93]. До сегодняшнего дня опосредованная симбионтом резистентность была показана только против более специфических энтомопатогенных грибов, а не против более широкого круга грибов хозяина B. bassiana.

Экспериментальное эволюционное исследование с участием мух Drosophila melanogaster и B. bassiana не

выявило изменений в резистентности после 15 поколений отбора, хотя были предположения об увеличении толерантности [94].

Другой селекционный эксперимент с использованием большой восковой моли Gallleria melonella и B. bassiana показал незначительное изменение уровня смертности после 25 поколений отбора, но без изменений в отношении второго гриба Metarhizium anisopliae) [95].

Таким образом, изменение устойчивости к энтомопатогенным грибам, скорее всего, присутствует, по крайней мере, у некоторых видов. Эволюции устойчивости к энтомопатогенным грибам уделялось мало внимания. Никаких изменений в резистентности, имеющих коммерческое значение, в результате применения грибных агентов для биологической защиты от вредителей не обнаружено. Эффективный способ оценки потенциала развития - лабораторные эксперименты по отбору, которые позволяют оценить компромиссы с другими характеристиками жизненного цикла.

Насекомые не образуют резистентности к энтомопа-тогенным нематодам. Помимо абиотических факторов среды, активирующих или лимитирующих деятельность природных популяций нематод, ключевым фактором жизнеспособности служат физиологические адаптации нематодно-бактериального комплекса, направленного против иммунной системы хозяина.

Невысокая эффективность при использовании энтомопатогенных нематод в некоторых случаях связана с неправильным выбором самих нематод, как средства борьбы с конкретным вредителем. Например, Steinernema carpocapsae, по-видимому, плохо приспособлена к парази-тированию на японских жуках P. japonica в любых условиях. Напротив, hp88strain Heterorhabditis bacteriophora, обеспечивает контроль, сравнимый с эталонными химическими инсектицидами [95].

Подавление иммунного ответа насекомого играет ключевую роль в определении специфичности хозяина. Энтомопатогенные нематоды уничтожают насекомых без развития резистентности со стороны последних. Насекомые защищают себя от бактериальных и паразитарных инфекций путем клеточных и гуморальных иммунных реакций. Клеточные иммунные реакции включают фагоцитоз и инкапсуляцию; гуморальные иммунные реакции включают индуцибельные антимикробные пептиды, молекулы клеточной адгезии, лизоцимы, лектины и систему пропенолоксидазы.

Купер Д. и Элефтерианос И. (2016) сообщили, что нематоды разработали изящные стратегии, позволяющие уклоняться, подавлять или модулировать иммунные реакции насекомого-хозяина, для обеспечения жизнеспособности и распространения. Причем эти реакции зависят от вида паразитических нематод [96].

Личинки S. carpocapsae повреждают иммунные компоненты хозяина посредством протеолитических ферментов. Нематоды S. feltiae и S. glaseri затем запускают механизм скрывания от иммунной системы хозяина. Поверхностные белки S. glaseri поражают иммунную системухозяина японского жука Popilliajaponica, тем самым защищая нематод от инкапсуляции [97].

В исследовании на большой восковой моли G. mellonella нематоды H. bacteriophora и S. carpocapsae прекращали своё развитие на стадии проникновения гиф B. bassiana в тело гусеницы и активной их циркуляции в теле насекомого [98].

Однако Вакил В. с соавторами (2017) не наблюдали антагонизма при комплексном применении H. bacteriophora с B. bassiana или M. anisopliae. Причем синергизм проявлялся

как при одновременном применении грибов и нематод, так и при отсроченном опрыскивании суспензией нематод через 1 и 2 недели [99].

Лазник З. и Трдан С. провели лабораторный анализ по влиянию двух пестицидов из группы карбаматов на молодые поколения S. feltiae и S. carpocapsae. Токсичность карбаматов была одинаковой во все периоды воздействия и вызывала высокую смертность нематод. Оба эти вида были одинаково чувствительны к феноксикарбу, однако S. feltiae был еще более чувствителен к карбофурану, что свидетельствует о наличии резистентности к химическим соединениям [100].

Ансари М. с соавторами (2008) наблюдали, что применение гриба Metarhizium anisopliae (Hypocreales), следующего через 1 или 2 недели после либо H. bacteriophora, S. feltiae, либо S. kraussei, обеспечивало 100 %-ый контроль над третьестепенным Otiorhynchus sulcatus Fabricius. Авторы предполагают, что энтомопатогенные нематоды и M. anisopliae действуют синергетически для борьбы с долгоносиком в горшечной зимней лиане Euonymus fortune в тепличных условиях [101, 102].

Заключение. Энтомопатогенные бактерии, грибы, вирусы и нематоды - перспективные агенты контроля и играют важную роль в регуляции численности фитофагов, таких как яблонная плодожорка. Каждая из групп энтомопатогенов имеет свои отличительные особенности механизма действия на целевой объект и чувствительность к абиотическим и биотическим факторам агробиоценозов.

Отсутствие фитотоксичности и срока ожидания бактериальных и грибных инсектицидов позволяет применять их в любую фазу вегетации растений, в том числе и перед уборкой урожая. Однако использование таких препаратов возможно только при малой или средней численности вредителей - до 10 % поражения. Жизнеспособность энтомопатогенных бактерий снижается под влиянием неблагоприятных факторов среды примерно в 30 раз, а использование энтомопатогенных

грибов требует высокой влажности и отсутствия прямых солнечных лучей. Кроме энтомопатогенного действия на насекомых, бактерии и грибы могут вступать в симбиоз с растениями, что положительно влияет на формирование качественного урожая.

Инсектициды на основе вирусов высокоспецифичны для насекомых, безопасны для человека и окружающей среды. Кроме того, по данным литературы, вирусный материал сохраняется на растениях в течение нескольких десятков лет после его применения, что способствует пролонгации его действия. Однако такие препараты не обладают быстрым эффектом. Перспективность энтомопатогенных нематод обусловлена высокой вирулентностью и широким спектром действия в отношении насекомых-вредителей. Но, к сожалению, такие препараты имеют короткий срок хранения - не более 6 месяцев при небольшом диапазоне температур, что выступает лимитирующим фактором для их широкого применения в сельском хозяйстве.

При многократном использовании биопрепарата на основе одного энтомопатогенного микроорганизма существует риск возникновения резистентных популяций фитофагов. Однако при совместном применении различных препаратов на основе нескольких микробных агентов или препаратов на основе разных энтомопатогенных микроорганизмов этот риск значительно снижается или нивелируется полностью. Кроме того, при таком подходе может проявляться синергидный эффект, способствующий повышению эффективности биопрепаратов до 95 %. Поэтому научно-обоснованными выступают системы защиты плодовых культур от яблонной плодожорки, которые предусматривают использование различных групп энтомопатогенных организмов.

Грамотное применение биологических инсектицидов в садах может составить конкуренцию в контроле численности яблонной плодожорки химическим пестицидам на уровне до 98 %, а также обеспечить получение высокого урожая экологически безопасной продукции.

Литература.

1. Парахин Н. В. Современное садоводство России и перспективы развития отрасли // Современное садоводство. 2013. № 2 (6). С. 114-122.

2. Proverbs M. D., Newton J. R. Codling moth importation control by sterile insect release: Of fruit and fruit containers as a source of reinfestation // Journal of the Entomological Society of British Columbia. 2019. Vol. 72. P. 6-9.

3. A molecular analysis to assess codling moth Cydia pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae) predation by orchard birds / A. Mangan, A. Piaggio, M. Hopken, et al. //Ecological Indicators. 2018. Vol. 93. Р. 1222-1225. doi: 10.1016/j.ecolind.2018.06.025.

4. Охлопкова О. В., Моисеева А. А., Колосов А. В. Биопестициды на основе бакуловирусов-экологически безопасный контроль численности насекомых // Современные тенденции развития науки и технологий. 2015. №. 8-4. С. 37-41.

5. Черкезова С. Р. Разработка технологии защиты яблоневого сада против комплекса чешуекрылых вредителей в условиях погодных стрессов //Плодоводство и виноградарство Юга России. 2019. №. 55. С. 107-119. doi: 10.30679/22195335-2019-1-55-107-119.

6. Liquid chromatography-electrospray ionization-tandem mass spectrometry method for determination of twenty multi-class pesticide residues in cashew/R. Oliveira Silva, R. Castro, M. Milhome, et al. // LWT-Food Science and Technology. 2014. Vol. 59. No. 1. P. 21-25. doi: 10.1016/j.lwt.2014.05.035.

7. Видовое разнообразие и численность зоофагов как базовый биологический ресурс программы экологического управления популяциями яблонной плодожорки Cydia pomonella (L.) (Lepidoptera, Tortricidae) и вредных видов членистоногих второго плана в агроэкосистемах яблоневых садов на юге России / Е. С. Сугоняев, И. В. Балахнина, Т. Н. Дорошенко и др. // Энтомологическое обозрение. 2014. Т. 93. № 2. С. 341-366.

8. Significance and interpretation of molecular diagnostics for insecticide resistance management of agricultural pests. / T. Van Leeuwen, W. Dermauw, K. Mavridis, et al. // Current Opinion in Insect Science. 2020. Vol. 39. P. 69-76. doi: 10.1016/j. cois.2020.03.006.

9. Seasonal variations in cholinesterase activity, nerve conduction velocity and lung function among sprayers exposed to mixture of pesticides / M. Pathak, M. Fareed, A. Srivastava, et al. // Environmental Science and Pollution Research. 2013. Vol. 20. No. 10. Р. 7296-7300. doi: 10.1007/s11356-013-1743-5.

10. Adverse respiratory health and hematological alterations among agricultural workers occupationally exposed to organophosphate pesticides: a cross-sectional study in North India / M. Fareed, M. Pathak, V. Bihari, et al. // PLoS One. 2013. Vol. 8. No. 7. [Электронный ресурс] URL: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0069755 (дата обращения: 24.04.2020). doi: 10.1371/journal.-pone.0069755.

11. Штерншис М. В. Тенденции развития биотехнологии микробных средств защиты растений в России //Вестник Томского государственного университета. Биология. 2012. № 2 (18). С. 92-100.

12. Formulation of a novel antagonistic bacterium based biopesticide for fungal disease control using microencapsulation techniques / K. N. Chen, C. Y. Chen, Y. C. Lin, et al. // Journal of Agricultural Science. 2013. Vol. 5. No. 3. P. 153. [Электронный

ресурс] URL: http://www.ccsenet.org/journal/index.php/jas/article/view/22531 (дата обращения: 24.04.2020). doi: 10.5539/jas. v5n3p153.

13. Яковук В. А., Балахнина И. В., Васильева Л. А. Сокращение количества защитных обработок в плодовом саду как условие восстановления агроэкосистемы // Энтомологическое обозрение. 2015. Т. 94. N 2. С. 267-273.

14. Черкезова С. Р. Hаучно обоснованный подход к сохранению и активизации основных видов энтомофагов в современных яблоневых агроценозах // Плодоводство и виноградарство Юга России. 2015. N 35. С. 151-162.

15. Microbiota-mediated modulation of organophosphate insecticide toxicity by species-dependent interactions with Lactobacilli in a Drosophila melanogaster insect model / B. Daisley, M. Trinder, T. McDowell, et al. // Applied and environmental microbiology. 2018. Vol. 84. No. 9. Article e02820-17. [Электронный ресурс] URL: https://aem.asm.org/content/84/9/e02820-17.short (дата обращения: 24.04.2020). doi: 10.1128/AEM.02820-17.

16. Аварский H., Астраханцева Е. Методологические аспекты развития органического сельского хозяйства в России //АПК: экономика, управление. 2017. N 8. С. 38-56.

17. Arthurs S., Dara S. K. Microbial biopesticides for invertebrate pests and their markets in the United States // Journal of Invertebrate Pathology. 2019. Vol. 165. P. 13-21. doi: 10.1016/j.jip.2018.01.008.

18. Бизюкова О. В. Обзор мирового рынка микробиопрепаратов // Защита и карантин растений. 2012. N 3. С. 9-12.

19. Рубанов H. И., Фомин А. А. Рынок биопродуктов в растениеводстве // Московский экономический журнал. 2018. N 3. С. 76-96.

20. Verified market research of global biopesticides market from BCC research. 2018 [Электронный ресурс]. URL: https:// www.bccresearch.com/partners/verified-market-research/global-biopesticides-market.html (дата обращения: 11.05.2020).

21. Государственный каталог пестицидов и агрохимикатов, разрешенных к применению на территории Российской Федерации. Часть I. М.: МСХ РФ, 2020. C. 9-160.

22. Boukedi H., Sellami S., Ktari S. Isolation and characterization of a new Bacillus thuringiensis strain with a promising toxicity against Lepidopteran pests // Microbiological research. 2016. Vol. 186. P. 9-15.

23. Патогены насекомых: структурные и функциональные аспекты / под ред. В. В. Глупова / Б. А. Борисов, В. В. Серебров, И. И. ^викова и др. М.: Круглый год, 2001. С. 352-427.

24. Brunner-Mendoza C., Reyes-Montes M. D. R., Moonjely S. A review on the genus Metarhizium as an entomopathogenic microbial biocontrol agent with emphasis on its use and utility in Mexico // Biocontrol Science and Technology. 2019. Vol. 29. No. 1. Р. 83-102.

25. Ruiu L. Microbial biopesticides in agroecosystems // Agronomy. 2018. Vol. 8. No. 11. Р. 235. doi: 10.3390/ agronomy8110235.

26. Кузнецова Л. H. Выделение и биотестирование активных штаммов энтомопатогенных бактерий Bacillus thuringiensis berliner из насекомых природных популяций Крыма //Ученые записки Крымского федерального университета имени В. И. Вернадского. Биология. Химия. 2012. Т. 25 (64). N. 3. С. 89-94.

27. Дуйсембеков Б. А., Дубовский И. М., Глупов В. В. Влияние вторичных метаболитов растений на чувствительность насекомых к энтомопатогенным микроорганизмам // Сибирский экологический журнал. 2017. Т. 24. N 3. С. 332-340.

28. McQuade R., Stock S. P. Secretion systems and secreted proteins in gram-negative entomopathogenic bacteria: Their roles in insect virulence and beyond // Insects. 2018. Vol. 9. No. 2. P. 68. [Электронный ресурс] URL: https://arizona.pure.elsevier. com/en/publications/secretion-systems-and-secreted-proteins-in-gram-negative-entomopa (дата обращения: 24.04.2020).

29. Современные системы интегрированной защиты сельскохозяйственных растений: Hауч. аналит. обзор / Д. О. Морозов, С. А. Коршунов, А. А. Любоведская и др. М.: Росинформагротех, 2019. 92 с.

30. Петенко А. И., Гнеуш А. H., Дмитриев В. И. Повышение эффективности получения биопрепарата на основе оптимизации некоторых условий культивирования Pseudomonas sp114 // Политематический сетевой электронный научный журнал Кубанского государственного аграрного университета. 2014. N 100. С. 317-339.

31. Shapiro-Ilan D., Arthurs S. P., Lacey L. A. Microbial control of arthropod pests of orchards in temperate climates //Microbial Control of Insect and Mite Pests. Academic Press, 2017. Р. 253-267. doi: 10.1016/b978-0-12-803527-6.00017-2.

32. Interactions of Bacillus thuringiensis bioinsecticides and the predatory stink bug Podisus nigrispinus to control Plutella xylostella / G. O. Magalhaes, A. M. Vacari, V. L. Laurentis, et al. // Journal of Applied Entomology. 2015. Vol. 139. No. 1-2. Р. 123-133.

33. Erturk O., Demirbag Z. Studies on bacterial flora and biological control agent of Cydia pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae) //Afr. J. Biotechnol. 2006. Vol. 5. No. 22. Р. 2081-2085.

34. Castagnola A., Stock P. Common virulence factors and tissue targets of entomopathogenic bacteria for biological control of lepidopteran pests //Insects. 2014. Vol. 5. No. 1. Р. 139-166. doi: 10.3390/insects5010139.

35. Siegel J. P. The mammalian safety of Bacillus thuringiensis-based insecticides // Journal of invertebrate pathology. 2001. Vol. 77. No. 1. P. 13-21. doi: 10.1006/jipa.2000.5000.

36. Lacey L. A. Entomopathogens used as microbial control agents // Microbial Control of Insect and Mite Pests. Academic Press, 2017. Р. 3-12. doi: 10.1016/B978-0-12-803527-6.00001-9.

37. Xiao Y, Wu K. Recent progress on the interaction between insects and Bacillus thuringiensis crops // Philosophical Transactions of the Royal Society B. Biological Sciences. 2019. Vol. 374. No. 1767. Article 20180316 [Электронный ресурс]. URL: https://royalsocietypublishing.org/doi/full/10.1098/rstb.2018.0316 (дата обращения: 24.04.2020). doi: 10.1098/rstb.2018.0316.

38. Черкезова С. Р. Биологизация защиты яблони от вредителей на основе фитосанитарного мониторинга // Субтропическое и декоративное садоводство. 2007. N 40. С. 399-404.

39. Франк Р. И., Кищенко В. И. Биопрепараты в современном земледелии // Защита и карантин растений. 2008. N 4. С. 30-32.

40. Oztemiz S., Kuden A., Nas S. Efficacy of Trichogramma evanescens and Bacillus thuringiensis var. kurstaki in control of Cydia pomonella (L.) in Turkey // Turkish journal of agriculture and forestry. 2017. Vol. 41. Р. 201-207.

41. Extracellular peptidases of insect-associated fungi and their possible use in biological control programs and as pathogenicity markers / T. A. Semenova, Y. E. Dunaevsky, G. A. Beljakova, et al. // Fungal Biology. 2020. Vol. 124. No. 1. P. 65-72.

42. Myco-biocontrol of insect pests: factors involved, mechanism, and regulation / S. S. Sandhu, A. K. Sharma, V. Beniwal, et al. // Journal of pathogens. 2012. No. 2012. Article 126819. [Электронный ресурс]. URL: https://www.hindawi.com/journals/ jpath/2012/126819/(дата обращения: 24.04.2020). doi: 10.1155/2012/126819.

43. Крюков В. Ю., Крюкова H. А., Глупов В. В. Изменение восприимчивости гусениц Galleria mellonella к анаморфным энтомопатогенным аскомицетам при парализации эктопаразитоидом Habrobracon hebetor// Экология. 2013. N 1. С. 73.

44. Can insects develop resistance to insect pathogenic fungi? /1. M. Dubovskiy, M. M. Whitten, O. N. Yaroslavtseva, et al. // PloS one. 2013. Vol. 8. No. 4. Article e60248. [Электронный ресурс]. URL: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/ journal.pone.0060248 (дата обращения: 24.04.2020). doi: 10.1371/journal.pone.0060248.

45. Journey of enzymes in entomopathogenic fungi / S. Mondal, S Baksi, A. Koris, et al. // Pacific Science Review A: Natural Science and Engineering. 2016. Vol. 18. No. 2. Р. 85-99. doi: 10.1016/j.psra.2016.10.001.

46. More than a colour change: Insect melanism, disease resistance and fecundity /1. M. Dubovskiy, M. M. A. Whitten, V. Y. Kryukov, et al. // Proceedings of Royal Society. Biology. 2013. Vol. 280. No. 1763. Article 20130584. [Электронный ресурс]. URL: https://royalsocietypublishing.org/doi/full/10.1098/rspb.2013.0584 (дата обращения: 24.04.2020).

47. Биопрепараты на основе бактерий рода Bacillus для управления здоровьем растений / М. В. Штерншис, А. А. Беляев, В. П. Цветкова и др. Новосибирск: СО РАН, 2016. С. 139-147.

48. Митина Г. В., Сендерский И. В., Первушин А. Л. Особенности развития микозов оранжерейной белокрылки Trialeurodes vaporariorum в зависимости от стратегии паразитизма штаммов Lecanicillium muscarium // Евразиатский энтомологический журнал. 2014. Т. 13. № 6. С. 503-510.

49. Dar S. A., Rather B. A., Kandoo A. A. Insect pest management by entomopathogenic fungi// Journal of entomology and zoology studies. 2017. Vol. 5. Р. 1185-1190.

50. Entomopathogenic fungi as microbial biocontrol agent / S. Khan, L. Guo, Y. Maimaiti, et al. // Molecular Plant Breeding.

2012. Vol. 3. No. 7. Р. 63-79. doi: 10.5376/mpb.2012.03.0007.

51. Zimmermann G., Huger A. M., Kleespies R. G. Occurrence and prevalence of insect pathogens in populations of the codling moth, Cydia pomonella L.: a long-term diagnostic survey // Insects. 2013. Vol. 4. No. 3. P. 425-446. doi: 10.3390/ insects4030425.

52. International Committee on Taxonomy of Viruses [Электронный ресурс]. URL: https://talk.ictvonline.org/ (дата обращения: 19.05.2020).

53. Characterization of a Betabaculovirus from the fall webworm, Hyphantria cunea Drury. (Lepidoptera: Erebidae), in Turkey / Z. Bayramoglu, R. Nalcacioglu, Z. Demirbag, et al. // Biocontrol Science and Technology. 2018. Vol. 28. No. 12. P. 1178-1190. doi:10.1080/09583157.2018.1520197.

54. Lacey L. A., Unruh T. R. Biological control of codling moth (Cydia pomonella, Lepidoptera: Tortricidae) and its role in integrated pest management, with emphasis on entomopathogens // Vedalia. 2005. Vol. 12. No. 1. P. 33-60.

55. ICTV virus taxonomy profile: Baculoviridae. / R. L. Harrison, E. A. Herniou, J. A. Jehle, et al. // Journal of General Virology. 2019. No. 99. Р. 1185-1186. doi: 10.1099/jgv.0.001107.

56. Gasque S. N., van Oers M. M., Ros V. I. Where the baculoviruses lead, the caterpillars follow: Baculovirus-induced alterations in caterpillar behavior//Current Opinion in Insect Science. 2019. No. 33. P. 30-36. doi:10.1016/j.cois.2019.02.008.

57. Эффективность отобранных образцов вируса гранулёза яблонной плодожорки в отношении лабораторных насекомых / А. А. Цыгичко, А. М. Асатурова, М. В. Пушня и др. // Научное обеспечение агропромышленного комплекса. Краснодар: Кубанский государственный аграрный университет имени И. Т. Трубилина, 2019. С. 93-94.

58. Rohrmann G. F. Baculovirus molecular biology. Bethesda: National Center for Biotechnology Information, 3nd. edition.

2013. 78 p.

59. Основные типы вирусных болезней насекомых [Электронный ресурс]. URL: http://www.activestudy.info/osnovnye-tipy-virusnyx-boleznej-nasekomyx (дата обращения: 09.05.2020).

60. Разработка рецептуры бакуловирусных препаратов / А. В. Колосов, В. Г. Пугачев, Г. Г. Ананько и др. // Вопросы вирусологии. 2011. Т. 56. №. 5. С. 40-44.

61. Ильиных А. В., Поленогова О. В. Вирусоносительство и полиэдроз в популяциях непарного шелкопряда Lymantria dispar (L.) // Известия Санкт-Петербургской лесотехнической академии. 2014. № 207. С. 29-36.

62. Chemical and biological stress factors on the activation of nucleopolyhedrovirus infections in covertly infected Spodoptera exigua / C. Virto, D. Navarro, M. M. Tellez, et al. //Journal of Applied Entomology. 2016. Vol. 141. No. 5. P. 384-392. doi:10.1111/ jen.12349.

63. Долженко Т. В., Долженко В. И. Инсектициды на основе энтомопатогенных вирусов // Агрохимия. 2017. №. 4. С. 26-33.

64. Applications and development trends in biopesticides / P. Leng, Z. Zhang, G. Pan, et al. //African Journal of Biotechnology. 2011. Vol. 10. No. 86. P. 19864-19873.

65. Rohrmann G. F. Baculovirus molecular biology. Bethesda (MD): National Library of Medicine (US), National Center for Biotechnology Information. 2013. 3d ed. Р. 208. [Электронный ресурс]. URL: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK114593/ (дата обращения: 09.05.2020).

66. Srivastava K. P., Dhaliwal G. S. A textbook of applied entomology // Concepts in Pest Management. 2012. Vol. 1. P. 175-201.

67. Stara J., Kocourek F. Seven-year monitoring of pyrethroid resistance in the pollen beetle (Brassicogethes aeneus F.) during implementation of insect resistance management // Pest management science. 2018. Vol. 74. No. 1. P. 200-209. doi: 10.1002/ ps.4695.

68. Statistics of fruits, tree nuts, and horticultural specialities. 2008 [Электронный ресурс] URL: https://www.nass.usda.gov/ Publications/Ag_Statistics/2008/Chap05.pdf (дата обращения: 09.05.2020).

69. Resistance to Cydia pomonella granulovirus follows a geographically widely distributed inheritance type within Europe / T. Zichova, J. Stara, J. Kundu, et al. //Biological Control. 2013. Vol. 58. No. 4. Р. 525-534. doi: 10.1007/s10526-013-9507-1.

70. Resistance to bio-insecticides or how to enhance their sustainability: a review/M. Siegwart, B. Graillot, C. Blachere Lopez, et al. // Frontiers in Plant Science. 2015. Vol. 6. P. 1-19. [Электронный ресурс] URL: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/ fpls.2015.00381/full (дата обращения: 24.04.2020). doi:10.3389/fpls.2015.00381.

71. Нугманова Т. А., Грушина О. А., Сорокопудов В. Н. Использование биопрепаратов для растениеводства //Успехи современной науки. 2016. Т. 5. №. 10. С. 128-130.

72. Pest management challenges and control practices in codling moth: A review/ B. M. Kadoic, R. Bazok, K. M. Mikac, et al. //Insects. 2020. Vol. 11. No. 1. P. 38. [Электронныйресурс]. URL: https://ro.uow.edu.au/smhpapers1/1148/(дата обращения: 19.05.2020). doi: 10.3390/insects11010038.

73. Скрининг перспективных штаммов вируса гранулёза яблонной плодожорки / А. А. Цыгичко, А. М. Асатурова, М. В. Пушня и др. // Современное состояние, проблемы и перспективы развития аграрной науки. Симферополь: Ариал, 2019. С. 292-293. doi: 10.33952/09.09.2019.146.

74. Использование новых штаммов вируса гранулеза для разработки эффективных средств борьбы с яблонной плодожоркой Cydia pomonella L. / М. В. Пушня, Е. Г. Снесарева, Е. Ю. Родионова и др. // Плодоводство и ягодоводство России. 2019. Т. 58. С. 172-179. doi: 10.31676/2073-4948-2019-58-172-179.

75. Effects of cover crops on the overwintering success of entomopathogenic nematodes and their antagonists / G. Jaffuel, R Blanco-Perez, L Buchi, et al. //Applied Soil Ecology. 2017. Vol. 114. Р. 62-73. doi: 10.1016/j.apsoil.2017.02.006.

76. Данилов Л. Г., Павлюшин В. А. Разработка и реализация инновационного проекта по созданию опытного производства биологических препаратов на основе энтомопатогенных нематод // Вестник защиты растений. 2019. № 2. С. 52-55.

77. Successes and failures in the use of parasitic nematodes for pest control / R. Georgis, A. M. Koppenhofer, L. A. Lacey, et al. //Biological Control. 2006. Vol. 38. No. 1. Р. 103-123. doi: 10.1016/j.biocontrol.2005.11.005.

78. Kaya H. K., Gaugler R. Entomopathogenic nematodes //Annual review of entomology. 1993. Vol. 38. No. 1. Р. 181-206.

79. Pardo-Lopez L., Soberon M., Bravo A. Bacillus thuringiensis insecticidal three-domain Cry toxins: mode of action, insect resistance and consequences for crop protection // FEMS microbiology reviews. 2013. Vol. 37. No. 1. P. 3-22.

80. Entomopathogenic fungi: new insights into host-pathogen interactions / T. M. Butt, C. J. Coates, I. M. Dubovskiy, et al. // Advances in genetics. Academic Press, 2016. Vol. 94. P. 307-364.

81. Experimental evolution of resistance against Bacillus thuringiensis in the insect model host Galleria mellonella results in epigenetic modifications / K. Mukherjee, E. Grizanova, E. Chertkova, et al. // Virulence. 2017. Vol. 8. No. 8. P. 1618-1630.

82. Contributions of cellular and humoral immunity of Galleria mellonella larvae in defence against oral infection by Bacillus thuringiensis / E. V. Grizanova, I. M. Dubovskiy, M. M. A. Whitten, et al. // Journal of invertebrate pathology. 2014. Vol. 119. P. 40-46.

83. Глупов В. В., Крюкова Н. А. Физиолого-биохимические аспекты взаимодействия паразитоидов класса insecta и их хозяев // Паразитология. 2016. Т. 50. С. 225-242.

84. Gut microbiota mediate insecticide resistance in the diamondback moth, Plutella xylostella (L.) / X. Xia, B. Sun, G. M. Gurr, et al. // Frontiers in microbiology. 2018. Vol. 9. [Электронный ресурс] URL: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/ fmicb.2018.00025/full (дата обращения: 19.05.2020). doi: 10.3389/fmicb.2018.00025.

85. Novel resistance to Cydia pomonella granulovirus (CpGV) in codling moth shows autosomal and dominant inheritance and confers cross-resistance to different CpGV genome groups / A. J. Sauer, E. Fritsch, K. Undorf-Spahn, et al. // PLoS One. 2017. Vol. 12. No. 6. Article e0179157. [Электронный ресурс] URL: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal. pone.0179157 (дата обращения: 19.05.2020).

86. Baculovirus resistance in codling moth is virus isolate-dependent and the consequence of a mutation in viral gene pe38 / M. M. Gebhardt, K. E. Eberle, P. Radtke, et al. // Proceedings of the National Academy of Sciences. 2014. Vol. 111. No. 44. P. 15711-15716.

87. Importance of the host phenotype on the preservation of the genetic diversity in codling moth granulovirus / B. Graillot, C. Blachere-Lopez, S. Besse, et al. // Viruses. 2019. Vol. 11. No. 7. P. 621. [Электронный ресурс] URL: https://www.mdpi. com/1999-4915/11/7/621 (дата обращения: 19.05.2020).

88. Cydia pomonella granulovirus genotypes overcome virus resistance in the codling moth and improve virus efficiency by selection against resistant hosts / M. Berling, C. Blachere-Lopez, O. Soubabere, et al. // Applied and Environmental Microbiology. 2009. Vol. 75. No. 4. P. 925-930.

89. Progressive adaptation of a CpGV isolate to codling moth populations resistant to CpGV-M / B. Graillot, M. Berling, C. Blachere-Lopez, et al. // Viruses. 2014. Vol. 6. No. 12. P. 5135-5144.

90. Fan J., Wennmann J. T., Jehle J. A. Partial loss of inheritable type I resistance of codling moth to Cydia pomonella granulovirus // Viruses. 2019. Vol. 11. No. 6. P. 570. [Электронный ресурс] URL: https://www.mdpi.com/1999-4915/11/6/570 (дата обращения: 19.05.2020).

91. The potential for Entomophaga maimaiga to regulate gypsy moth Lymantria dispar (L.) (Lepidoptera: Erebidae) in Europe / M. Zubrik, A. Hajek, D. Pilarska, et al. // Journal of Applied Entomology. 2016. Vol. 140. No. 8. P. 565-579.

92. Воронова Н. В. Цитохромы Р450 у тлей: роль коэволюции с растениями в формировании устойчивости насекомых к инсектицидам // Труды Белорусского государственного университета. Серия: Физиологические, биохимические и молекулярные основы функционирования биосистем. 2016. Т. 11. №. 2. С. 92-110.

93. Коноплев Н. Д., Игнатов А. Н., Попов С. Я. Скрининг паутинных клещей рода Tetranychus (Acari: Tetranychidae) на наличие бактериальных симбионтов // Известия Тимирязевской сельскохозяйственной академии. 2016. № 4. С. 41-52.

94. Cory J. S. Evolution of host resistance to insect pathogens // Current opinion in insect science. 2017. Vol. 21. P. 54-59.

95. Balasubramanian N., Toubarro D., Simoes N. Biochemical study and in vitro insect immune suppression by a trypsin like secreted protease from the nematode Steinernema carpocapsae // Parasite immunology. 2010. Vol. 32. No. 3. P. 165-175.

96. Cooper D., Eleftherianos I. Parasitic nematode immunomodulatory strategies: recent advances and perspectives // Pathogens. 2016. Vol. 5. No. 3. P. 58 [Электронный ресурс] URL: https://europepmc.org/article/med/27649248 (дата обращения: 19.05.2020).

97. A pathogenic nematode targets recognition proteins to avoid insect defenses/D. Toubarro, M. M. Avila, R. Montiel, et al. // PloS one. 2013. Vol. 8. No. 9. Article e75691. [Электронный ресурс] URL: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/ journal.pone.0075691 (дата обращения: 19.05.2020).

98. Vegetation drives assemblages of entomopathogenic nematodes and other soil organisms: Evidence from the Algarve, Portugal / R. Campos-Herrera, R. Blanco-Perez, F. A. Bueno-Pallero, et al. // Soil Biology and Biochemistry. 2019. Vol. 128. P. 150-163.

99. Wakil W., Yasin M., Shapiro-Ilan D. Effects of single and combined applications of entomopathogenic fungi and nematodes against Rhynchophorus ferrugineus (Olivier) // Scientific reports. 2017. Vol. 7. No. 1. Article 5971. [Электронный ресурс]. URL: https://www.nature.com/articles/s41598-017-05615-3 (дата обращения: 19.05.2020).

100. Laznik Z., Trdan S. The influence of herbicides on the viability of entomopathogenic nematodes (Rhabditida: Steinernematidae and Heterorhabditidae) // International Journal of Pest Management. 2017. Vol. 63. No. 2. P. 105-111.

101. Ansari M. A., Shah F. A., Butt T. M. Combined use of entomopathogenic nematodes and Metarhizium anisopliae as a new approach for black vine weevil, Otiorhynchus sulcatus, control // Entomología experimentalis et applicata. 2008. Vol. 129. No. 3. P. 340-347.

102. Navarro P. D., McMullen II J. G., Stock S. P. Interactions between the entomopathogenic nematode Heterorhabditis sonorensis (Nematoda: Heterorhabditidae) and the saprobic fungus Fusarium oxysporum (Ascomycota: Hypocreales) // Journal of invertebrate pathology. 2014. Vol. 115. P. 41-47.

References

1. Parakhin NV. [Modern gardening in Russia and prospects for the development of the industry]. Sovremennoe sadovodstvo. 2013;(2):114-22. Russian.

2. Proverbs MD, Newton JR. Codling moth importation control by sterile insect release: Of fruit and fruit containers as a source of reinfestation. Journal of the Entomological Society of British Columbia. 2019;72:6-9.

3. Mangan A, Piaggio A, Hopken M, et al. A molecular analysis to assess codling moth Cydia pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae) predation by orchard birds. Ecological Indicators. 2018;93:1222-5. doi: 10.1016/j.ecolind.2018.06.025.

4. Okhlopkova OV, Moiseeva AA, Kolosov AV. [Biopesticides based on baculoviruses is an environmentally friendly insect control], Sovremennye tendentsii razvitiya nauki i tekhnologii. 2015;8-4:37-41. Russian

5. Cherkezova SR. [Development of a technology for protecting an apple orchard against a complex of lepidopteran pests in conditions of weather stress]. Plodovodstvo i vinogradarstvo Yuga Rossii. 2019;55:107-19. Russian.

6. Oliveira Silva R, Castro R, Milhome M, et al. Liquid chromatography-electrospray ionization-tandem mass spectrometry method for determination of twenty multi-class pesticide residues in cashew. LWT-Food Science and Technology. 2014;59(1): 21-5. doi: 10.1016/j.lwt.2014.05.035.

7. Sugonyaev ES, Balakhnina IV, Doroshenko TN, et al. [Species diversity and abundance of zoophages as a basic biological resource of the program of ecological management of populations of the codling moth Cydia pomonella (l.) (Lepidoptera, Tortricidae) and harmful secondary arthropod species in the agroecosystems of apple orchards in southern Russia]. Ehntomologicheskoe obozrenie. 2014;93(2): 341-66. Russian.

8. Van Leeuwen T, Dermauw W, Mavridis K, et al. Significance and interpretation of molecular diagnostics for insecticide resistance management of agricultural pests. Current Opinion in Insect Science. 2020;39:69-76. doi: 10.1016/j.cois.2020.03.006.

9. Pathak M, Fareed M, Srivastava A, et al. Seasonal variations in cholinesterase activity, nerve conduction velocity and lung function among sprayers exposed to mixture of pesticides. Environmental Science and Pollution Research. 2013;20(10):7296-300. doi: 10.1007/s11356-013-1743-5.

10. Fareed M, Pathak M, Bihari V, et al. Adverse respiratory health and hematological alterations among agricultural workers occupationally exposed to organophosphate pesticides: a cross-sectional study in North India. PLoS One [Internet]. 2013 [cited 2020Apr24];8(7). Available from: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0069755. doi: 10.1371/journal.-pone.0069755.

11. Shternshis MV. [Trends in the development of biotechnology of microbial plant protection products in Russia]. Vestnik Tomskogo gosudarstvennogo universiteta. Biologiya. 2012;(2):92-100. Russian.

12. Chen KN, Chen CY, Lin YC, et al. Formulation of a novel antagonistic bacterium based biopesticide for fungal disease control using microencapsulation techniques. Journal of Agricultural Science [Internet]. 2013 [cited 2020 Apr 24];5(3):153. Available from: http://www.ccsenet.org/journal/index.php/jas/article/view/22531.

13. Yakovuk VA, Balahnina IV, Vasil'eva LA. [Reducing the number of protective treatments in the orchard as a condition for the restoration of the agroecosystem]. Entomologicheskoe obozrenie. 2015;94(2):267-73. Russian.

14. Cherkezova SR. [Scientifically grounded approach to the preservation and activation of the main species of entomophages in modern apple agrocenoses]. Plodovodstvo i vinogradarstvo Yuga Rossii. 2015;35:151-62. Russian.

15. Daisley B, Trinder M, McDowell T, et al. Microbiota-mediated modulation of organophosphate insecticide toxicity by species-dependent interactions with Lactobacilli in a Drosophila melanogaster insect model. Applied and environmental microbiology [Internet]. 2018 [cited 2020 Apr 24];84(9):Article e02820-17. Available from: https://aem.asm.org/content/84/9/e02820-17.short. doi: 10.1128/AEM.02820-17.

16. Avarskij N, Astrakhantseva E. [Methodological aspects of the development of organic agriculture in Russia]. APK: ekonomika, upravlenie. 2017;8:38-56. Russian.

17. Arthurs S, Dara SK. Microbial biopesticides for invertebrate pests and their markets in the United States. Journal of Invertebrate Pathology. 2019;165:13-21. doi: 10.1016/j.jip.2018.01.008.

18. Bizyukova OV. [Overview of the global market for microbiological products]. Zashhita i karantin rastenij. 2012;(3):9-12. Russian.

19. Rubanov NI, Fomin AA. [The market of organic products in crop production]. Moskovskij ekonomicheskij zhurnal. 2018;(3):76-96. Russian.

20. Verified market research of global biopesticides market from BCC research [Internet]. [place unknown]: publisher unknown; 2018 [cited 2020 May 11]. Available from: https://www.bccresearch.com/partners/verified-market-research/global-biopesticides-market.html Subscription required.

21. Gosudarstvennyi katalog pestitsidov i agrokhimikatov, razreshennykh k primeneniyu na territorii Rossiiskoi Federatsii. Pt I. Moscow: MSKh RF; 2020. p. 9-160. Russian.

22. Boukedi H, Sellami S, Ktari S. Isolation and characterization of a new Bacillus thuringiensis strain with a promising toxicity against Lepidopteran pests. Microbiological research. 2016;186:9-15.

23. Borisov BA, Serebrov VV, Novikova II, et al. Patogeny nasekomyh: strukturnye i funkcional'nye aspekty [Insect pathogens: structural and functional aspects]. Glupov VV, editor. Moscow: Kruglyj god; 2001. p. 352-427. Russian.

24. Brunner-Mendoza C, Reyes-Montes MDR, Moonjely S. A review on the genus Metarhizium as an entomopathogenic microbial biocontrol agent with emphasis on its use and utility in Mexico. Biocontrol Science and Technology. 2019;29(1):83-102.

25. Ruiu L. Microbial biopesticides in agroecosystems. Agronomy. 2018;8(11):235. doi: 10.3390/agronomy8110235.

26. Kuznetszova LN. [Isolation and biotesting of active strains of entomopathogenic bacteria Bacillus thuringiensis berliner from insects of natural populations of Crimea]. Uchenye zapiski Krymskogo federal'nogo universiteta imeni VI Vernadskogo. Biologiya. Ximiya. 2012;25(3):89-94. Russian.

27. Dujsembekov BA, Dubovskij IM, Glupov VV. [Effect of secondary plant metabolites on insect sensitivity to entomopathogenic microorganisms]. Sibirskij ekologicheskij zhurnal. 2017;24(3):332-40. Russian.

28. McQuade R, Stock SP. Secretion systems and secreted proteins in gram-negative entomopathogenic bacteria: Their roles in insect virulence and beyond. Insects [Internet]. 2018 [cited 2020 Apr 24];9(2):68. Available from: https://arizona.pure.elsevier. com/en/publications/secretion-systems-and-secreted-proteins-in-gram-negative-entomopa.

29. Morozov DO, Korshunov SA, Lyubovedskaya AA, et al. Sovremennye sistemy integrirovannojzashchity selskokhozyajstvennykh rastenij [Modern systems of integrated crop protection]. Moscow: Rosinformagrotex; 2019. 92 p. Russian.

30. Petenko AI, Gneush AN, Dmitriev VI. [Improving the efficiency of obtaining a biological product based on the optimization of certain conditions of cultivation of Pseudomonas sp114]. Politematicheskii setevoi ehlektronnyi nauchnyi zhurnal Kubanskogo gosudarstvennogo agrarnogo universiteta. 2014;(100):317-39. Russian.

31. Shapiro-Ilan D, Arthurs SP, Lacey LA. Microbial control of arthropod pests of orchards in temperate climates. In: Microbial Control of Insect and Mite Pests. [place unknown]: Academic Press; 2017. p. 253-67. doi: 10.1016/b978-0-12-803527-6.00017-2.

32. Magalhaes GO, Vacari AM, Laurentis VL, et al. Interactions of Bacillus thuringiensis bioinsecticides and the predatory stink bug Podisus nigrispinus to control Plutella xylostella. Journal of Applied Entomology. 2015;139(1-2):123-33.

33. Erturk O, Demirbag Z. Studies on bacterial flora and biological control agent o f Cydia pomonella L. (Lepidoptera: Tortricidae). Afr. J. Biotechnol. 2006;5(22):2081-5.

34. Castagnola A, Stock P. Common virulence factors and tissue targets of entomopathogenic bacteria for biological control of lepidopteran pests. Insects. 2014;5(1):139-66. doi: 10.3390/insects5010139.

35. Siegel JP. The mammalian safety of Bacillus thuringiensis-based insecticides. Journal of invertebrate pathology. 2001;77(1):13-21. doi: 10.1006fjipa.2000.5000.

36. Lacey LA. Entomopathogens used as microbial control agents. In: Microbial Control of Insect and Mite Pests. [place unknown]: Academic Press; 2017. p. 3-12. doi: 10.1016/B978-0-12-803527-6.00001-9.

37. Xiao Y, Wu K. Recent progress on the interaction between insects and Bacillus thuringiensis crops. Philosophical Transactions of the Royal Society B. Biological Sciences [Internet]. 2019 [cited 2020 Apr 24];374(1767): Article 20180316. Available from: https:// royalsocietypublishing.org/doi/full/10.1098/rstb.2018.0316. doi: 10.1098/rstb.2018.0316.

38. Cherkezova SR. [Biologization of apple protection from pests based on phytosanitary monitoring]. Subtropicheskoe i dekorativnoe sadovodstvo. 2007;(40):399-404. Russian.

39. Frank RI, Kishchenko VI. [Biological preparations in modern agriculture]. Zashchita i karantin rastenii. 2008;(4):30-2. Russian.

40. Oztemiz S, Kuden A, Nas S. Efficacy of Trichogramma evanescens and Bacillus thuringiensis var. kurstaki in control of Cydia pomonella (L.) in Turkey. Turkish journal of agriculture and forestry. 2017;41:201-7.

41. Semenova TA, Dunaevsky YE, Beljakova GA, et al. Extracellular peptidases of insect-associated fungi and their possible use in biological control programs and as pathogenicity markers. Fungal Biology. 2020;124(1):65-72.

42. Sandhu SS, Sharma AK, Beniwal V, et al. Myco-biocontrol of insect pests: factors involved, mechanism, and regulation [Internet]. Journal of pathogens. 2012 [cited 2020 Apr 24];(2012): Article 126819. Available from: https://www.hindawi.com/journals/ jpath/2012/126819/. doi: 10.1155/2012/126819.

43. Kryukov VYu, Kryukova NA, Glupov VV. [Changes in the susceptibility of Galleria mellonella caterpillars to anamorphic entomopathogenic ascomycetes when paralyzed by the ectoparasitoid Habrobracon hebetor]. Ekologiya. 2013;(1):73. Russian.

44. Dubovskiy IM, Whitten MM, Yaroslavtseva ON, et al. Can insects develop resistance to insect pathogenic fungi? PloS one [Internet]. 2013 [cited 2020 Apr 24];8(4): Article e60248. Available from: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/ journal.pone.0060248. doi: 10.1371/journal.pone.0060248.

45. Mondal S, Baksi S, Koris A, et al. Journey of enzymes in entomopathogenic fungi. Pacific Science Review A: Natural Science and Engineering. 2016;18(2):85-99. doi: 10.1016/j.psra.2016.10.001.

46. Dubovskiy IM, Whitten MMA, Kryukov VY, et al. More than a colour change: Insect melanism, disease resistance and fecundity. Proceedings of Royal Society. Biology [Internet]. 2013 [cited 2020 Apr 24]; 280(1763): Article 20130584. Available from: https://royalsocietypublishing.org/doi/full/10.1098/rspb.2013.0584.

47. Shternshis MV, BelyaevAA, Czvetkova VP, et al. Biopreparaty na osnove bakterijroda Bacillus dlya upravleniya zdoroviem rastenij [Biological preparations based on bacteria of the genus Bacillus for plant health management]. Novosibirsk (Russia): SO RAN; 2016. p. 139-47. Russian.

48. Mitina GV, Senderskij IV, Pervushin AL. [Features of the development of mycoses of the greenhouse whitefly Trialeurodes vaporariorum, depending on the strategy of parasitism of Lecanicillium muscarium strains]. Evraziatskij entomologicheskij zhurnal. 2014;13(6):503-10. Russian.

49. Dar SA, Rather BA, Kandoo AA. Insect pest management by entomopathogenic fungi. Journal of entomology and zoology studies. 2017;5:1185-90.

50. Khan S, Guo L, Maimaiti Y, et al. Entomopathogenic fungi as microbial biocontrol agent. Molecular Plant Breeding. 2012;3(7):63-79. doi: 10.5376/mpb.2012.03.0007.

51. Zimmermann G, Huger AM, Kleespies RG. Occurrence and prevalence of insect pathogens in populations of the codling moth, Cydia pomonella L.: a long-term diagnostic survey. Insects. 2013;4(3):425-46. doi: 10.3390/insects4030425.

52. International Committee on Taxonomy of Viruses [Internet]. [place unknown]: ICTV; 2020 [cited 2020 May 19]. Available from: https://talk.ictvonline.org/.

53. Bayramoglu Z, Nalcacioglu R, Demirbag Z, et al. Characterization of a Betabaculovirus from the fall webworm, Hyphantria cunea Drury. (Lepidoptera: Erebidae), in Turkey. Biocontrol Science and Technology. 2018;28(12):1178-90. doi: 10.1080/09583157.2018.1520197.

54. Lacey LA, Unruh TR. Biological control of codling moth (Cydia pomonella, Lepidoptera: Tortricidae) and its role in integrated pest management, with emphasis on entomopathogens. Vedalia. 2005;12(1):33-60.

55. Harrison RL, Herniou EA, Jehle JA, et al. ICTV Virus Taxonomy Profile: Baculoviridae. Journal of General Virology. 2019;99:1185-6. doi: 10.1099/jgv.0.001107.

56. Gasque SN, van Oers MM, Ros VI. Where the baculoviruses lead, the caterpillars follow: Baculovirus-induced alterations in caterpillar behavior. Current Opinion in Insect Science. 2019;(33):30-6. doi: 10.1016/j.cois.2019.02.008.

57. Tsygichko AA, Asaturova AM, Pushnya MV, et al. [The effectiveness of selected samples of the codling moth granulosis virus against laboratory insects]. In: Nauchnoe obespechenie agropromyshlennogo kompleksa [Scientific support of the agro-industrial complex]. Krasnodar (Russia): Kubanskii gosudarstvennyi agrarnyi universitet imeni I. T. Trubilina; 2019. p. 93-4. Russian.

58. Rohrmann GF. Baculovirus Molecular Biology, 3d ed. Bethesda: National Center for Biotechnology Information; 2013. 78 p.

59. Zooinzhenernyi facul'tet RGAU-MSKhA [Zooengineering Faculty of Moscow Agricultural Academy] [Internet]. [The main types of viral insect diseases]; 2020 [cited 2020 May 9]; [about 7 screens]. Available from: http://www.activestudy.info/osnovnye-tipy-virusnyx-boleznej-nasekomyx. Russian.

60. Kolosov AV, Pugachev VG, Anan'ko GG, et al. [Development of formulation of baculovirus drugs]. Voprosy virusologii. 2011;56(5):40-4. Russian.

61. Il'inykh AV, Polenogova OV. [Carriage of viruses and polyhedrosis in populations of the gypsy moth Lymantria dispar (L.)]. Izvestiya Sankt-Peterburgskoj lesotekhnicheskoj akademii. 2014;(207)29-36. Russian.

62. Virto C, Navarro D, Tellez MM, et al. Chemical and biological stress factors on the activation of nucleopolyhedrovirus infections in covertly infected Spodoptera exigua. Journal of Applied Entomology. 2016;141(5):384-92. doi: 10.1111/jen.12349.

63. Dolzhenko TV, Dolzhenko VI. [Insecticides based on entomopathogenic viruses]. Agrokhimiya. 2017;(4):26-33. Russian.

64. Leng P, Zhang Z, Pan G, et al. Applications and development trends in biopesticides. African Journal of Biotechnology. 2011;10(86):19864-73.

65. Rohrmann GF. Baculovirus molecular biology, 3d ed. [Internet]. Bethesda (MD): National Center for Biotechnology Information (US); 2013 [cited 2020 May 9]. p. 208. Available from: http://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK114593/.

66. Srivastava KP, Dhaliwal GS. A textbook of applied entomology. Concepts in Pest Management. 2012;(1):175-201.

67. Stara J, Kocourek F. Sevennyearmonitoring of pyrethroid resistance in the pollen beetle (Brassicogethes aeneus F.) during implementation of insect resistance management. Pest management science. 2018;74(1):200-9. doi: 10.1002/ps.4695.

68. Statistics of fruits, tree nuts, and horticultural specialities [Internet]. [place unknown]: [publisher unknown]; 2008 [cited 2020 May 9]. 66 p. Available from: https://www.nass.usda.gov/Publications/Ag_Statistics/2008/Chap05.pdf.

69. Zichova T, Stara J, Kundu J, et al. Resistance to Cydia pomonella granulovirus follows a geographically widely distributed inheritance type within Europe. Biological Control [Internet]. 2013;58(4):525-34. doi: 10.1007/s10526-013-9507-1.

70. Siegwart M, Graillot B, Blachere Lopez C, et al. Resistance to bio-insecticides or how to enhance their sustainability: a review. Frontiers in Plant Science [Internet]. 2015 [cited 2020 Apr 24];(6):1-19. Available from: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/ fpls.2015.00381/full. doi: 10.3389/fpls.2015.00381.

71. Nugmanova TA, Grushina OA, Sorokopudov VN. [The use of biological preparations for crop production]. Uspekhi sovremennoj nauki. 2016;5(10):128-30. Russian.

72. Kadoic BM, Bazok R, Mikac KM, et al. Pest management challenges and control practices in codling moth: A review. Insects [Internet]. 2020 [cited 2020 May 19];11(1):38. Available from: https://ro.uow.edu.au/smhpapers1/1148/. doi: 10.3390/ insects11010038.

73. Tsygichko AA, Asaturova AM, Pushnya MV, et al. [Screening of promising strains of the codling moth granulosa virus]. In: Sovremennoe sostoyanie, problemy i perspektivy razvitiya agrarnoi nauki [Current state, problems and prospects for the development of agricultural science]. Simferopol' (Russia): Arial; 2019. p. 292-3. Russian. doi: 10.33952/09.09.2019.146.

74. Pushnya MV, Snesareva EG, Rodionova EYu, et al. [The use of new strains of the granulosa virus for the development of effective means for control the codling moth Cydia pomonella L.]. Plodovodstvo i yagodovodstvo Rossii. 2019;58:172-9. Russian. doi: 10.31676/2073-4948-2019-58-172-179.

75. Jaffuel G, Blanco-Perez R, Buchi L, et al. Effects of cover crops on the overwintering success of entomopathogenic nematodes and their antagonists. Applied Soil Ecology. 2017;114:62-73. doi: 10.1016/j.apsoil.2017.02.006.

76. Danilov LG, Pavlyushin VA. [Development and implementation of an innovative project to create a pilot production of biological preparations based on entomopathogenic nematodes]. Vestnik zashchity rastenii. 2019;(2):52-5. Russian.

77. Georgis R, Koppenhofer AM, Lacey LA, et al. Successes and failures in the use of parasitic nematodes for pest control. Biological Control. 2006;38(1):103-23.

78. Kaya HK, Gaugler R. Entomopathogenic nematodes. Annual review of entomology. 1993;38(1):181-206.

79. Pardo-Lopez L, Soberon M, Bravo A. Bacillus thuringiensis insecticidal three-domain Cry toxins: mode of action, insect resistance and consequences for crop protection. FEMS microbiology reviews. 2013;37(1):3-22.

80. Butt TM, Coates CJ, Dubovskiy IM, et al. Entomopathogenic fungi: new insights into host-pathogen interactions. In: Advances in genetics. [place unknown]: Academic Press; 2016. p. 307-64.

81. Mukherjee K, Grizanova E, Chertkova E, et al. Experimental evolution of resistance against Bacillus thuringiensis in the insect model host Galleria mellonella results in epigenetic modifications. Virulence. 2017;8(8):1618-30.

82. Grizanova EV, Dubovskiy IM, Whitten MMA, et al. Contributions of cellular and humoral immunity of Galleria mellonella larvae in defence against oral infection by Bacillus thuringiensis. Journal of invertebrate pathology. 2014;119:40-6.

83. Glupov VV, Kryukova NA. [Physiological and biochemical aspects of the interaction of insecta parasitoids and their hosts]. Parazitologiya. 2016;50:225-42. Russian.

84. Xia X, Sun B, Gurr GM, et al. Gut microbiota mediate insecticide resistance in the diamondback moth, Plutella xylostella (L.). Frontiers in microbiology [Internet]. 2018 [cited 2020 May 19];9. Available from: https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/ fmicb.2018.00025/full. doi: 10.3389/fmicb.2018.00025.

85. Sauer AJ, Fritsch E, Undorf-Spahn K, et al. Novel resistance to Cydia pomonella granulovirus (CpGV) in codling moth shows autosomal and dominant inheritance and confers cross-resistance to different CpGV genome groups. PLoS One [Internet]. 2017 [cited 2020 May 19];12(6): Article e0179157. Available from: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0179157.

86. Gebhardt MM, Eberle KE, Radtke P, et al. Baculovirus resistance in codling moth is virus isolate-dependent and the consequence of a mutation in viral gene pe38. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2014;111(44):15711-16.

87. Graillot B, Blachere-Lopez C, Besse S, et al. Importance of the host phenotype on the preservation of the genetic diversity in codling moth granulovirus. Viruses [Internet]. 2019 [cited 2020 May 19];11(7):621. Available from: https://www.mdpi.com/1999-4915/11/7/621.

88. Berling M, Blachere-Lopez C, Soubabere O, et al. Cydia pomonella granulovirus genotypes overcome virus resistance in the codling moth and improve virus efficiency by selection against resistant hosts. Applied and Environmental Microbiology. 2009;75(4):925-30.

89. Graillot B, Berling M, Blachere-Lopez C, et al. Progressive adaptation of a CpGV isolate to codling moth populations resistant to CpGV-M. Viruses. 2014;6(12):5135-44.

90. Fan J, Wennmann JT, Jehle JA. Partial loss of inheritable type I resistance of codling moth to Cydia pomonella granulovirus. Viruses [Internet]. 2019 [cited 2020 May 19];11(6):570. Available from: https://www.mdpi.com/1999-4915/11/6/570.

91. Zubrik M, Hajek A, Pilarska D, et al. The potential for Entomophaga maimaiga to regulate gypsy moth Lymantria dispar (L.)(Lepidoptera: Erebidae) in Europe. Journal of Applied Entomology. 2016;140(8):565-79.

92. Voronova NV. [Cytochromes P450 in aphids: the role of coevolution with plants in the formation of insect resistance to insecticides]. Trudy Belorusskogo gosudarstvennogo universiteta. Seriya: Fiziologicheskie, biohimicheskie i molekulyarnye osnovy funkcionirovaniya biosistem. 2016;11(2):92-110. Russian.

93. Konoplev ND, Ignatov AN, Popov SYa. [Screening of spider mites of the genus Tetranychus (Acari: Tetranychidae) for the presence of bacterial symbionts]. Izvestiya Timiryazevskoy selskokhozyaystvennoy akademii. 2016;(4):41-52. Russian.

94. Cory JS. Evolution of host resistance to insect pathogens. Current opinion in insect science. 2017;21:54-9.

95. Balasubramanian N, Toubarro D, Simoes N. Biochemical study and in vitro insect immune suppression by a trypsinolike secreted protease from the nematode Steinernema carpocapsae. Parasite immunology. 2010;32(3):165-75.

96. Cooper D, Eleftherianos I. Parasitic nematode immunomodulatory strategies: recent advances and perspectives. Pathogens [Internet]. 2016 [cited 2020 May 19]5(3):58. Available from: https://europepmc.org/article/med/27649248.

97. Toubarro D, Avila MM, Montiel R, et al. A pathogenic nematode targets recognition proteins to avoid insect defenses. PloS one [Internet]. 2013 [cited 2020 May 19];8(9): Article e75691. Available from: https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/ journal.pone.0075691.

98. Campos-Herrera R, Blanco-Perez R, Bueno-Pallero FA, et al. Vegetation drives assemblages of entomopathogenic nematodes and other soil organisms: Evidence from the Algarve, Portugal. Soil Biology and Biochemistry. 2019;128:150-63.

99. Wakil W, Yasin M, Shapiro-Ilan D. Effects of single and combined applications of entomopathogenic fungi and nematodes against Rhynchophorus ferrugineus (Olivier). Scientific reports [Internet]. 2017 [cited 2020 May 19];7(1): Article 5971. Available from: https://www.nature.com/articles/s41598-017-05615-3.

100. Laznik Z, Trdan S. The influence of herbicides on the viability of entomopathogenic nematodes (Rhabditida: Steinernematidae and Heterorhabditidae). International Journal of Pest Management. 2017;63(2):105-11.

101. Ansari MA, Shah FA, Butt TM. Combined use of entomopathogenic nematodes and Metarhizium anisopliae as a new approach for black vine weevil, Otiorhynchus sulcatus, control. Entomologia experimentalis et applicata. 2008;129(3):340-7.

102. Navarro PD, McMullen IJ. G, Stock SP. Interactions between the entomopathogenic nematode Heterorhabditis sonorensis (Nematoda: Heterorhabditidae) and the saprobic fungus Fusarium oxysporum (Ascomycota: Hypocreales). Journal of invertebrate pathology. 2014;115:41-7.