CC BY
35
ЭКОЛОГИЯ
УДК 631.46
БИОЛОГИЧЕСКАЯ АКТИВНОСТЬ МУРАВЬИНЫХ ГНЕЗД СРЕДНЕТАЕЖНОЙ ЗОНЫ
А.Е. Чурилина, М.В. Голиченков, А.Е. Иванова, Ю.В. Закалюкина, М.М. Умаров
Муравьи — наиболее распространенные общественные насекомые; многие виды, устраивая гнезда в почве, влияют на целый спектр ее показателей. В работе исследовали влияние муравьев на биологическую активность почв (азотфиксация, денитрификация), биомассу микроорганизмов и их видовое разнообразие. Установлено, что во многих случаях указанные процессы активнее протекают в муравейниках. Также рассматривали изменение рН почв под влиянием гнездостроительной деятельности муравьев. Закономерности в распределении этого показателя в гнездах насекомых выявлено не было. Показаны характерные отличия комплексов микроорганизмов муравьиных гнезд от контрольной почвы.
Ключевые слова: муравейники, микробиологическая активность, микромицеты, бактериальный комплекс.
Введение
Актуальность изучения влияния колониальных животных на свойства почв обусловлена интересом к характеру их воздействия на сравнительно небольшие участки почвенного покрова, в пределах которых оно выражено особенно отчетливо. Локальные изменения свойств почвы, особенно с учетом высокой популяционной плотности почвенных колониальных животных, во многом повышают мозаичность почвенного покрова и, как следствие, приводят к появлению новых экологических ниш, что не раз отмечалось некоторыми исследователями [1,6].
В современной научной литературе для обозначения организмов, способных создавать, поддерживать, значительно изменять или даже разрушать местообитания, используется термин «экосистем-ные инженеры» [15, 16]. Среди них выделяют группу «аллогенных экосистемных инженеров», к которой относят в первую очередь животных, способных образовывать новые экологические ниши за счет преобразования окружающей среды [17].
К типичным аллогенным экосистемным инженерам можно отнести и муравьев [12]. Муравьи — одни из самых широко распространенных и многочисленных перепончатокрылых на территории России. Эти общественные насекомые образуют обширные колонии. Многие виды муравьев сооружают земляные гнезда, не только проникающие в глубь почвы на десятки сантиметров, но и зачастую возвышающиеся над поверхностью в виде характерного купола, так называемой кочки. Спектр экологических стратегий у этих насекомых обширен: их можно отнести и к геобионтам, и к эпигео-бионтам, и к герпетобионтам и т.д. [ 10]. С позиции
влияния на почвенные свойства, виды муравьев, строящих почвенные гнезда, можно рассматривать как педобионтов.
В настоящей работе мы оценивали биологическую активность муравьиных гнезд, изучали групповой состав бактерий и микроскопических грибов муравейников, находящихся на разных элементах рельефа.
Объекты и методы исследования
Объекты изучения — образцы почвы, слагающей надземные части гнезд (кочки), заселенных муравьями Lasius niger, Formica sp., Myrmica sp., и органогенные горизонты контрольных почв без насекомых. Образцы отбирали в течение двух полевых сезонов с площадок, расположенных в пойме, на террасе, склоне и водоразделе высокого берега р. Верюги (Устьянский р-н Архангельской обл.). Отбор проб производили со склонов юго-юго-западной (крутизна 5°, склон 1) и юго-западной (крутизна 10°, склон 2) экспозиций и с двух площадок на водоразделе. Контрольные почвы классифицированы как дерново-аллювиально-среднесуглини-стая на пойменном аллювии (пойма), освоенная дерново-слабоподзолистая среднесуглинистая (терраса), подзолистая умеренно холодная среднесмы-тая среднесуглинистая (склон) и освоенная дерново-мелкоподзолистая легкосуглинистая на морене (водораздел) [7]. Гнезда муравьев L. niger обнаружены на всех площадках, Formica sp. — только на пойме, муравьи р. Myrmica sp. заселяли участок склона.
Для характеристики биологической активности в образцах муравьиных гнезд и контрольных почв определяли потенциальную активность азот-
фиксации и денитрификации на газовом хроматографе (Кристалл 2000) [5]; биомассу — методом субстрат-индуцированного дыхания в модификации Веста—Спарлинга [11,18]; рН —потенциометриче-ски; групповой состав микроорганизмов (бактерии и актиномицеты) — методом посева на агаризован-ные глюкозо-пептонно-дрожжевую среду (ГПД) и среду Чапека. Разведение (1: 100) подобрано экспериментальным путем, чашки инкубировали при температуре 20°. Учет грибов и актиномицетов проводили на 10—14-е, бактерий — на 7—10-е сутки, после чего определяли численность микроорганизмов в колониеобразующих единицах (КОЕ/г субстрата). Идентификацию грибов и бактерий осуществляли по культуральным и морфологическим признакам, актиномицетов — на дифференцирующих средах по [2].
Результаты и их обсуждение
Сравнение диазотрофной активности в муравейниках, расположенных на разных элементах рельефа, и контрольной почве выявило более высокую активность азотфиксации в муравьиных гнездах (в среднем 11,8 нмоль С2Н4Д • ч в гнездах муравьев Ь. niger и 5,51 нмоль С2Н4Д • ч — в образцах контрольной почвы). Причем наибольшая активность процесса (16,0 нмоль С2Щ/г-ч) отмечена в муравейниках на террасе, минимальная — на при-водораздельном склоне (табл. 1).
Активность денитрификации в образцах почв муравьиных гнезд также отчетливо выше, чем в контрольных образцах почвы на всех элементах рельефа. Наибольшее значение этого показателя наблюдается в муравейнике, расположенном на террасе (3,79 нмоль ^О/г •ч). В среднем, активность денитрификации в муравейниках Ь. niger составля-
Усредненные показатели биологической активности в образцах муравьиных гнезд и контрольной почвы
Азотфиксация Денитрификация Биомасса
(нмоль С2Н4/Г • ч) (мкмоль N2O/r • сут) (мкг С/г почвы)
Водораздел
контроль 0,44 0,67 531,22
L. niger 8,07 2,63 584,23
Склон
контроль 6,56 1,82 592,10
L. niger 11,37 3,65 483,40
Myrmica sp. 3,43 2,49 384,32
Терраса
контроль 10,54 0,94 420,80
L. niger 16,06 3,79 501,12
Пойма
контроль 11,04 1,00 423,51
L. niger 0,13 3,63 400,36
Formica sp. 0,04 3,23 500,80
ет 3,4, а в образцах контрольной почвы — 1,2 нмоль ^О/г •ч (табл. 1).
Ранее мы многократно проводили подобные измерения в почвах гнезд муравьев на полигоне в Рязанской обл., где была выявлена сходная закономерность [3, 8]. Кроме того, было установлено, что содержание общего азота в муравьиных гнездах не значительно отличается от контрольной почвы, но не уменьшается с течением времени [4].
Причины этого явления возможно кроются в разном характере накопления и перераспределения соединений азота. Отсутствие растительности на поверхности муравьиного гнезда может способствовать накоплению азота в нитратной форме, необходимого для денитрификации, а гнездострои-тельная деятельность муравьев может приводить к ускоренному переходу аммонийного азота, ин-гибирующего азотфиксацию, в нитратную форму, создавая обстановку, благоприятную для нитрификации [9]. Таким образом, муравьи, механически перемещая почвенные частицы и агрегаты при постройке гнезда, создают благоприятные условия для повышения скорости трансформации азота.
Оценка биомассы, проведенная методом субст-рат-индуцированного дыхания, не выявила существенных различий в этом показателе между материалом гнезд муравейников и контрольными почвами. Из представленных в табл. 1 данных видно, что принципиальных различий в количестве биомассы образцов, отобранных на разных элементах рельефа, не отмечается.
Величина рН в почвах гнезд муравьев на разных элементах рельефа и контрольных почв существенно различается (табл.2). Так, в муравейниках Ь. niger на водоразделе значения рН ~ 5, что сопоставимо со значением, полученным для соответствующего контрольного образца, а в гнездах муравьев этого же вида, расположенных в пойме, реакция среды — слабощелочная (рН 7,16) и она незначительно отличается от контрольных почв. В гнезде Ь. niger, расположенном на склоне, этот показатель достигает 7,25, что существенно выше, чем в контрольной почве (рН 5,47).
Изменение кислотности среды муравьями исследовалось и неоднократно описывалось в литературе. Во многих работах отмечена их способность сдвигать рН среды гнезда в сторону нейтральных значений [13, 14], но механизм этого процесса до сих пор не выяснен. Тенденция к подщелачиванию среды (в случае образцов контрольной почвы) в пойме согласуется с общими представлениями и вызвана пойменными процессами.
Таблица 1
Таблица 2
Таблица 3
Усредненные значения рН в образцах муравейников и соответствующих контрольных почвах
Численность бактерий и грибов, выделяемых методом посева (среды ГПД и Чапека) из муравьиных гнезд
Образец рН
Водораздел
контроль 4,73
L. niger 4,79
Склон
контроль 5,47
L. niger 7,25
Myrmica sp. 7,27
Терраса
контроль 7,11
L. niger 5,75
Пойма
контроль 7,16
L. niger 7,21
Formica sp. 6,42
Образец Численность, КОЕ • 106/г
(муравейник L. niger) бактерии грибы
Водораздел
контроль 1,89 0,49
муравейник 7,01 0,35
Склон 1
контроль 1,26 0,26
муравейник 10,60 0,19
Склон 2
контроль 0,98 0,10
муравейник 15,50 0,11
Терраса
контроль 1,50 0,02
муравейник 5,30 0,15
По результатам изучения бактериальных комплексов муравейников и контрольных постагропод-золистых почв можно отметить, что общая численность бактерий во всех муравейниках в разы больше, чем в образцах контрольной почвы (табл. 3).
Наибольшая численность наблюдается в муравейнике, расположенном на склоне водораздела, наименьшая — в контрольных образцах почвы, отобранных на крутом склоне с сильной эродиро-ванностью.
Состав бактериального комплекса муравейников имеет принципиальные отличия от контрольных почв. Его характерная особенность — доминирование в нем актиномицетов, относительное обилие которых часто превышает 50% (рисунок).
Это присуще всем изученным муравейникам вне зависимости от видов муравьев, типа почв и положения в рельефе.
Изучение состава микромицетов муравьиных гнезд и контрольных почв показало, что общая численность грибов в целом сопоставима (табл. 3). В большинстве образцов выявлены различные виды грибов р. Penicillium (от 20 до 95%), среди которых доминируют P.janczewskii, P. canescens и P. ^er-misinum. В контрольных образцах отмечено присутствие грибов вида Fusarium solani, тогда как в образцах муравьиных гнезд он не был обнаружен. В муравьиных гнездах, расположенных на склоне, видовой состав микромицетов беден; в качестве доминанта можно отметить популяцию Clo-
Бактериальный комплекс муравейников и контрольных почв
nostahys rosea (20—85%), которая может проявлять себя не только как сапротроф, но и как паразит других грибов и насекомых. Общая черта всех муравейников — присутствие зигомицетов р. Cunningha-mella (3—12%), что указывает на приспособленность популяции к данному природному местообитанию.
Статистический анализ видового разнообразия показал, что комплексы микромицетов муравейников сходны друг с другом и отличаются от комплексов контрольных почв.
Выводы
Таким образом, в процессе гнездостроитель-ной деятельности муравьи способны увеличивать
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
1. Бугрова Н.М., Пшеницына Л.Б. Трансформация пространственной структуры травяного покрова вокруг гнезда Formica aquilonia // Усп. соврем. биол. 2003. Т. 123, № 3.
2. Гаузе Г.Ф., Преображенская Т.П., Свешникова М.А. и др. Определитель актиномицетов. М., 1983.
3. Голиченков М.В., Нейматов А.Л., Кирюшин А.В. Микробиологическая активность почв, заселенных муравьями Lasius niger// Почвоведение. 2009. № 7.
4. Голиченков М.В., Путятина Т.С., Котова А.А. и др. Некоторые физико-химические показатели почв муравейников залежных земель Рязанской области//Мат-лы докл. VI съезда Всерос. об-ва почвовед. им. В.В.Докучаева и Всерос. с междунар. участием науч. конф. «Почвы России: современное состояние, перспективы изучения и использования». Петрозаводск, 2012.
5. Звягинцев Д.Г. Методы почвенной микробиологии и биохимии. М.,1991.
6. Карганова Г.А., Рахлеева А.А. Раковинные амебы (Testacea) в муравейнике Formica lugubris: состав и структура населения // Зоол. журн. 2006. Т. 85, № 11.
7. Классификация и диагностика почв России. Смоленск, 2004.
8. Котова А.А., Голиченков М.В., Умаров М.М. и др. Микробиологическая активность в муравейниках залежных земель (Рязанская область) // Вестн. Моск. ун-та. Сер. 17. Почвоведение. 2013. № 2.
активность микробиологических процессов азотного цикла. Особенно отчетливо это проявляется у муравьев L. niger, образующих крупные колонии. Изменяя многие почвенные свойства, муравьи как фактор почвообразования скорее всего не столь значимы по сравнению с другими классическими факторами, включая, например, рельеф. Преобладание в бактериальном комплексе актиномицетов р. Streptomyces является характерной чертой мик-робоценоза муравейников вне зависимости от типа почв, рельефа или вида муравьев. Из всех муравейников L. niger выделяется Cunninghamella ehi-nulata, которая является гидролитиком, а также ряд других зигомицетов (Mortierella alpin, Absidia spi-nosa, Mucor spp. и др.).
9. Умаров М.М., Кураков А.В., Степанов А.Л. Микробиологическая трансформация азота в почве. М., 2007.
10. Яхонтов В.В. Экология насекомых. М., 1969.
11. Anderson J.P.E., Domsch K.H. A physiological method for the quantitative measurement of microbial biomass in soils // Soil Biol. and Biochem. 1978. Vol. 10.
12. Berke S.K. Functional groups of ecosystem engineers: a proposed classification with comments on current issues // Integr. and Compar. Biol. 2012.Vol. 50.
13. Frouz J., Holec M, Kalcik J. The effect of Lasius niger ant nests on selected soil chemical properties // Pe-dobiologia. 2003. Vol. 47.
14. Frouz J., Jilkova V. The effect of ants on soil properties, and processes (Hymenoptera: Formicidae) // Myr-mecological news. 2009. Vol. 11.
15. Jones C.G., Hamilton H.J., Shachak M. Organisms as ecosystem engineers // Oikos. 1994. Vol. 96.
16. Jones C.G., Lawton J.H., ShachakM. Positive and negative effects of organisms as physical ecosystem engineers // Ecology. 1997. Vol. 78.
17. Jouquet P., Douber J., Lagerlof J. et al. Soil invertebrates as ecosystem engineers: intended and accidental effects on soil and feedback loops // Appl. Soil Ecol. 2006. Vol. 32.
18. WestA.W., Sparling G.P. Modifications to the substrate-induced respiration method to permit measurement of microbial biomass in soils of differing water contents // J. Microbiol. Methods. 1986. Vol. 5.
Поступила в редакцию 23.10.2016
BIOLOGICAL ACTIVITY OF ANT NESTS IN MIDDLE TAIGA ZONE
A.E. Churilina, M.V. Golichenkov, А.Е. Ivanova, Yu.V. Zakalyukina, М.М. Umarov
Ants are the most widespread social insects; many species influence on a range of soil properties while building their nests in soil. The ants impact on biological activity of soils (nitrogen fixation, denitrification), biomass and the diversity of microorganism were studied in this research. These processes were in many cases more active in the anthills. We've also considered the changes in soil pH caused by nest-building activity of ants. There were no regularities in distribution of pH values. The specific differences between microbial complexes of the anthills and the reference soils are also shown.
Key words: anthills, microbiological activity, micromycetes, bacterial complex.
Сведения об авторах
Чурилина Александра Евгеньевна, аспирант каф. биологии почв ф-та почвоведения МГУ им. М.В. Ломоносова. E-mail: siril@inbox.ru. Голиченков Максим Владимирович, канд. биол. наук, науч. сотр. каф. биологии почв ф-та почвоведения МГУ им. М.В.Ломоносова. E-mail: affen@mail.ru. Иванова Анна Евгеньевна, канд. биол. наук, науч. сотр. каф. биологии почв ф-та почвоведения МГУ им. М.В.Ломоносова. E-mail: ivanovaane@gmail.com. Закалюкина Юлия Владимировна, канд. биол. наук, мл. науч. сотр. каф. биологии почв ф-та почвоведения МГУ им. М.В.Ломоносова. E-mail: juline@mail.ru. Умаров Марат Му-тагарович, докт. биол. наук, профессор каф. биологии почв ф-та почвоведения МГУ им. М.В.Ломоносова. E-mail: mumarov@mail.ru.
