CC BY
4
УДК 579.6
DOI: 10.24412/1728-323X-2024-1-17-21
БИОИНДИКАЦИЯ ПОЧВЫ В РАЗНЫХ КАТЕГОРИЯХ ГОРОДСКИХ РЕКРЕАЦИЙ (НА ПРИМЕРЕ ГОРОДА ВОРОНЕЖА)
С. С. Астанин, аспирант, ФГБОУ ВО «Воронежский государственный педагогический университет», microbyrafl@gmail.com, г. Воронеж, Россия,
Н. Н. Назаренко, к. б. н., доцент, ФГБОУ ВО «Воронежский государственный аграрный университет им. императора Петра I», talalajko@mail.ru, г. Воронеж, Россия, И. Д. Свистова, д. б. н., профессор, ФГБОУ ВО «Воронежский государственный педагогический университет», i.svistova55@mail.ru, г. Воронеж, Россия
Аннотация. На примере города Воронежа (юг среднерусской лесостепи) изучено влияние городской нагрузки на почвы рекреаций, имеющих разное территориальное расположение, тип рекреационного использования и природоохранный статус. В почве рекреаций в центре города вблизи транспортных развязок установлено снижение видового разнообразия, нарушение структуры мицелиальных микроорганизмов, выявлены индикаторные виды. Заметное доминирование токсигенных микромицетов и пигментированных актиномицетов свидетельствует об экологическом напряжении микробного сообщества. Расположение рекреаций оказывает большее влияние, чем статус или факторы ухода. Наименее нарушены пригородные лесопарковые рекреации, которые можно рассматривать в качестве городского фона.
Abstract: In the case study of the city of Voronezh (the southern Central Russian forest-steppe), the influence of urban load on recreational soils with different territorial locations, types of use and environmental status was studied. In the soil of recreational areas in the city center near transport interchanges, a decrease in species diversity and disturbance in the structure of mycelial microorganisms were found, and indicator species were identified. The noticeable dominance of toxigenic micromycetes and pigmented actinomycetes indicates the ecological stress of the microbial community. The location of recreation has greater influence than the status or care factors. The suburban forest-park recreational areas are least disturbed.
Ключевые слова: рекреации, городские почвы, микробиологическая индикация, микромицеты, актиномицеты.
Keywords: recreation, urban soils, microbiological indication, micromycetes, actinomycetes.
Введение. В настоящее время урбанизация признается одним из наиболее существенных типов антропогенного воздействия на почвенный покров. На фоне урбанистического пресса почвы утрачивают свои уникальные свойства (плодородие, способность осуществлять биологический круговорот, поддерживать гомеостаз). Изменение свойств почв становится причиной снижения продуктивности зеленых насаждений, ухудшения экологической обстановки и здоровья городского населения [2, 6].
В условиях усиления антропогенной нагрузки на природные экосистемы, изучение таксономического богатства и разнообразия микробного сообщества, поиск информативных параметров и индикаторных видов представляется актуальной задачей, благодаря уникальной роли микроорганизмов в сохранении экологической устойчивости почв [1]. Известно, что микробиом почвы, его количественная и структурно-популяционная динамика, может быть чувствительным индикатором степени трансформации городской среды даже на минимальный антропогенный прессинг. В последнее время в рамках почвенно-экологи-ческого мониторинга урбанизированных территорий нашли применение биоиндикационные методы, основанные на использовании мицели-альных микроорганизмов (прокариот — актино-
мицетов и эукариот — микромицетов) [10]. Ми-целиальное строение обеспечивает особые преимущества этим микроорганизмам в почве, а различие экологических стратегий определяет их контрастную роль и место в микробной сукцессии [4].
Основные работы по микробиоиндикации почвы выполнены в Москве, Санкт-Петербурге, Новосибирске, а также имеются единичные исследования на примере малых городов [2, 3]. На протяжении многих лет нами проводятся исследования микробиоты урбаноземов различных городских зон Воронежа, на основании которых были предложены информативные микробные показатели для проведения биомониторинга загрязнения почв [7, 8].
Как правило, контролем для оценки нарушения микробного сообщества урбопочв считаются почвы городских рекреаций. Однако рекреации, расположенные в пригородной зоне и в центре города, вблизи транспортных развязок, отличающиеся по режиму природопользования (в том числе памятники природы) явно испытывают разную нагрузку.
Целью исследования была микробиоиндика-ция почвы рекреаций г. Воронежа разных категорий, находящихся в условиях техногенного пресса различной интенсивности.
Объекты и методы исследований. Объектами биоиндикационных исследований была выбрана экологическая группа почвенных мицелиаль-ных микроорганизмов: микроскопические грибы (микромицеты) и бактерии (актиномицеты). Состояние микробного сообщества оценивали по их видовому разнообразию и таксономической структуре.
Выбор пробных площадок основывался на сходстве ландшафта и наличии природоохранного статуса (ООПТ). По лесорастительному районированию изучаемые территории относятся к широколиственным и смешанным лесам лесостепной зоны.
В качестве регионального фона использовали ненарушенные почвы Воронежского государственного биосферного заповедника, расположенного на значительном удалении (40 км) от города. Пробы отбирали под осоково-снытье-вой дубравой, где преобладающими почвами были серые лесные супесчаные (гумус 4,4—5,2 %, рНводн 5,8—6,3 ед.).
Воронеж по праву удерживает звание одного из самых зеленых городов России. По периметру город окружен крупным лесным массивом Воронежской нагорной дубравы, эта территория со статусом ООПТ областного значения использовалась нами в качестве городского фона (контроль). Слабонарушенная лесная экосистема сохранила естественную растительность, сформирована редкая тропиночная сеть. Основными лесообразую-щими породами являются кленово-липово-осо-ковые дубравы с темно-серыми и серыми почвами (гумус 5,0—5,7 %, рНводн 5,6—6,0 ед.).
Исследование влияния комбинированного антропогенного воздействия на городские экосистемы проводили в выборочных рекреациях, всего более 20 точек отбора. Среди них городские скверы, лесопарки и ботанические сады разного рекреационного использования: 1) умеренного пользования, имеющие природоохранный статус ООПТ как регионального, так и местного значения (Ботанические сады ВГУ и ВГАУ, Дендро-парк ВГАУ, Центральный городской парк, Агро-биостанция ВГПУ, Кольцовский сквер, Петровский сквер и др.); 2) интенсивного пользования, не имеющие природоохранного статуса, где полностью отсутствует регулирование рекреационных нагрузок (сквер Дома офицеров, Первомайский сад, сквер Надежда и др.).
На территории города в рекреациях сохраняется типичная зональная растительность, преобладают береза, клен, липа, тополь. Напочвенный травянистый покров ч аще обеднен, с хорошо развитой дорожно-тропиночной сетью. В большинстве случаев рекреационный ландшафт централь-
ной части Воронежа имеет антропогенно трансформированные урбопочвы (гумус 3,7—4,2 %, рНводн 6,5—7,2 ед.), часто — с подсыпкой привозной почвы на газонах. Расположенные в центре города вблизи транспортных развязок рекреации (даже со статусом ООПТ) подвержены заметному городскому загрязнению.
Образцы почвы отбирали из слоя почвы 0—20 см в проекции кроны деревьев (2014— 2023 гг.). Учет численности микроорганизмов проводили методом посева на питательные среды (актиномицеты на крахмало-аммиачном агаре, микромицеты — на среде Чапека). Видов состав микроорганизмов определяли с помощью классических определителей для конкретной таксономической группы. Структуру комплексов оценивали по критерию частоты встречаемости (типичные виды — более 30 %, случайные — менее 30 %) и плотности колоний: для видов микро-мицетов (до 10 % — редкие, 10—20 % — доминанты второго порядка, более 20 % — доминанты первого порядка); для секций актиномицетов (до 50 % — редкие, более 50 % — частые) [5]. Токсигенные свойства видов оценивали по литературным данным и результатам собственных исследований [11]. Статистическую обработку проводили при помощи Microsoft Office Excel.
Результаты исследований и их обсуждение. В результате проделанной работы из естественных фоновых и антропогенно нарушенных почв выделен 31 вид микромицетов из 12 родов (табл. 1). Наиболее многовидовой род Penicillium (14 видов) и Aspergillus (6 видов), остальные представлены 1—2 видами. Преобладают сапротрофные микромицеты, развивающиеся в почве и на растительных остатках (Talaromyces, Trichoderma, Aspergillus, Penicillium). Встречались факультатив-но-фитопатогенные грибы родов Alternaria и Fu-sarium. Многие выделенные виды грибов являются токсигенными.
Список типичных видов грибов для серых л ес-ных почв заповедника включал 24 вида, среди них как зимогенные (евтрофные), так и разнообразные олиготрофные, в основном нетоксигенные виды грибов. Доминирующие виды первого и второго порядка известны как индикаторы почв лесостепной зоны [5, 9]. В структуре микобиома много редких видов.
Почвы рекреаций пригородных лесов, лесопарков и ООПТ городской зеленой зоны испытывают влияние антропогенных факторов, что отражается в разной степени на структуре сообществ почвенных грибов. Основной видовой состав микромицетов, характерный для регионального фона сохранялся, но проявляется перераспределение видов по степени доминирования и
упрощение структуры. В пригородных лесах изменения проявляются в наименьшей степени: состав доминантов не менялся, видовое разнообразие незначительно снижалось — нескольких редких видов (A. candidum, P. janthinellum, Ceph. acremonium) не были обнаружены. В городских лесопарках и рекреациях категории ООПТ отмечали смену доминирования видов. Плотность и ранг таких доминантных в заповеднике видов микромицетов, как P. simplicissimus и P. tardum, снижалась.
По мере возрастания урбаногенной нагрузки в городских рекреациях, особенно не имеющих охранного статуса, наблюдали заметное сокращение видового богатства и упрощение структуры комплекса микромицетов. Всего было выделено 16 видов, что в 1,6 раза меньше, чем в фоновых и пригородных почвах. Снижали ранг или не обнаружены типичные для почв лесостепной зоны виды родов Pénicillium (P. lilacinum, P. lanosum), Fusarium, Mucor, Rhizopus, Chaetomium, активные минерализаторы растительных остатков. Причиной, очевидно, является обеднение почвы за счет ежегодной уборки листового опада. В то же время постоянно выделяли (некоторые — в ранге доми-нантов) нетипичные для контроля токсигенные виды грибов (A. fumigatus, P. viridicatum, P. nota-tum, P. rubrum. Появление подобных видов, вероятно, связано с широким спектром действия их микотоксинов, что дает преимущество в конкурентной борьбе в обедненных и загрязненных почвах. Многие из них потенциально опасны и для человека, проявляют аллергенные и патогенные свойства. Обращает на себя внимание тот факт, что большее влияние на микобиоту почвы оказала территориальная близость рекреаций к перекресткам и транспортным развязкам в центре города, чем природоохранные мероприятия. Дополнительное влияние может оказывать обнаруженное подщелачивание урбопочв.
Реакция почвенных актиномицетов на городскую нагрузку также была заметной (табл. 2). В составе актиномицетных комплексов как фоновых, так и городских почв преобладали представители рода Streptomyces. На постоянном уровне сохранялась доля устойчивых серий стрептоми-цетов секции cinereus (achromogenes, chromogenes, azureus).
Секционный состав актиномицетов в почвенном микобиоме пригородных лесов и городских рекреаций, имеющих статус охраны, оставался практически неизменным по сравнению с заповедником. Чувствительность проявили только род Micromonospora и род Nocardia, которые из ранга частых в фоновых почвах переходили в ранг редких.
Таблица 1
Таксономическая структура микромицетов различных рекреаций
Микромицеты (виды) Тип рекреационного ландшафта
I II III IV
Zygomycota
Mucor hiemalis Wehmer Р Р Р
M. ramosissimus Samutsevitsch Р Р
Rhizopus stolonifer (Ehrenb. Ex Link) L. Р Р
Ascomycota
Talaromyces flavus* Stolk et Sams Р Р Р
Chaetomium piluliferum Daniels Р Р
Anamorphic fungi
Aspergillus wentii* Wehmer Р Р Р Р
A. fisheri* Thom. et Church Р Р
A. fumigates* Fres. Р Д11 Д11
A. niger* V. Tiegh. Р Р Р Р
A. candidum Link Р
A. alliaceus Thom. et Church. Р
Penicillium daleae Zaleski Д11 Д11 Д1 Д1
P. notatum* West. Р Р Д1 Д1
P. funiculosum* Thom. Р Р
P. viridicatum* Westling Д11 Д1
P. rugulosum* Thom, Bull et ai. Р Р
P. simplicissimus (Oud.) Thom. Д1 Д1 Д11 Р
P. canescens Sopp. Р Р Р Р
P. velutinum J. F. H. Beyma Р Р Р
P. tardum Thom. Д1 Д1 Д11 Р
P. lanosum Westling Р Р Р
P. lilacinum Thom. Д11 Р Р
P. rubrum* Stoll. Р Д11
P. viridicatum* Westling Р Д11
Trichoderma harzianum* Rifai Р Р Р Р
T. koningii* Oudem Р Р Р
Alternaria alternata* Ness. Р
Fusarium solani* (Mart.) Sacc. Р Р Р
Humicola grisea Traaen Р Р
Gliocladium virens Miller, Giddens et Fost Р
Cephalosporium acremonium Corda Р Р
Примечание. Тип рекреационного использования ландшафта: I — региональный фон; II — городской фон (лесопарковая пригородная зона); III — городские ООПТ, памятники природы; IV — городские рекреации, не имеющие природоохранного статуса. Ранг видов: Р — редкие, Дп — доминанты второго порядка, ДI — доминанты первого порядка, * — токсигенные виды.
Таблица 2 Секционная структура актиномицетов различных рекреаций
Примечание. Тип рекреационного использования ландшафта: обозначения, как в табл. 1. Ранг секций: Р — редко встречающиеся, Ч — частые.
В рекреациях, не имеющих природоохранного статуса, реакция актиномицетов была ярче выражена, что проявлялось в перестройке структуры. Снижается встречаемость неокрашенных серий секции albus (albus, albocoloratus). Напротив, по сравнению с фоновыми почвами здесь возрастала плотность ярко пигментированных серий стреп-томицетов: секции cinereus (aureus, chrysomallus, violaceus), секции roseus (ruber, fuscus).
В целом комплекс актиномицетов городских рекреаций оказался достаточно стабильным в ус-
ловиях урбаногенной и рекреационной нагрузки. Объяснением может служить известная устойчивость актиномицетов к экстремальным условиям (высушиванию, действию ксенобиотиков и др.) [3]. Большинство типичных актиномицетов являются нейтрофилами и имеют высокий антибиотический потенциал [5].
Заключение. Результаты микробиоиндикации почвы городских рекреаций позволяют сделать заключение о перспективности использования мицелиальных микроорганизмов для проведения экологического мониторинга. Степень нарушен-ности микробного сообщества почвы городских рекреаций в большей степени зависит от их близости к оживленным городским магистралям, чем от природоохранного статуса.
Для слабо нарушенных антропогенным вмешательством пригородных лесных почв Воронежской нагорной дубравы выявлены наименьшие нарушения, которые согласно принятой в микологии градации [4] соответствуют адаптивному диапазону «гомеостаза», что позволяет их использовать в качестве городского фона.
В городских лесопарках и рекреациях категории ООПТ микробное сообщество находится в состоянии адаптивной зоны «стресса»: перегруппировка популяций по степени доминирования, а видовой состав остается почти неизменным.
Для рекреаций в центре города не имеющих охранного статуса, нарушения структуры микробного сообщества соответствовали диапазону «резистентности»: снижение биоразнообразия; перегруппировка видов по степени доминирования; преобладание токсигенных видов. Другие авторы характеризуют такие нарушения, как состояние «антропогенного экологического напряжения» [10].
Проведенная работа подтверждает необходимость сохранения пригородных рекреационных зон с минимальной урбаногенной нагрузкой, которые являются островками природного биоразнообразия микробного сообщества почвы.
Род Секция Серия Тип рекреационного ландшафта
I II III IV
cinereus chromogenes achromogenes aureus chrysomallus violaceus Ч Ч Р Ч Ч Р Р Ч Ч Р Ч Ч Р Ч Ч
albus albus albocoloratus Ч Р Ч Р Ч Р
Strepto-myces azureus Р Р
roseus lavendula-roseus ruber fuscus roseoviolaceus Р Ч Р
helvolo-flavus helvolus flavus Р Р
imperfectus Ч Р
Nocardia Ч Р Р
Micromonospora Ч Ч Р
Библиографический список
1. Ананьева Н. Д. Микробные показатели городских почв и их роль в оценке экосистемных сервисов / Н. Д. Ананьева, К. В. Иващенко, С. В. Сушко // Почвоведение. - 2021. - № 10. - С. 1231-1246. Б01: 10.31857/80032180X21100038
2. Кузнецов В. А. Изменение свойств почв лесопарков Москвы при высоком уровне рекреационной нагрузки / А. А. Кузнецов, И. М. Рыжова, Г. В. Стома // Почвоведение. — 2017. — № 10. — С. 1270—1280. Б01: 10.7868/ 80032180X17100057
3. Лысак Л. В. Разнообразие бактериальных сообществ городских почв / Л. В. Лысак, Е. В. Лапыгина // Почвоведение. — 2018. — № 9. — С. 1108—1114. Б01: 10.1134/80032180X18090071
4. Звягинцев Д. Г. Почва и микроорганизмы / Д. Г. Звягинцев. — М.: Изд-во МГУ, 1986. — 256 с.
5. Мирчинк Т. Г. Почвенная микология. — М.: МГУ, 1988. — 220 с.
6. Надежкина Е. В. Биоиндикационные исследования аэротехногенных загрязнений / Е. В. Надежкина, О. В. Туша-вина, С. В. Зиновьев [и др.] // Проблемы региональной экологии. — 2021. — № 3. — С. 5—9. Б01: 10.24412/1728-323Х-2021-3-5-9
7. Назаренко Н. Н. Структура комплекса почвенных актиномицетов в промышленной и транспортной зонах г. Воронежа / Н. Н. Назаренко, И. Д. Свистова, И. И. Корецкая // Экология урбанизированных территорий. — 2015. — № 3. — С. 18—21.
8. Назаренко Н. Н. Вклад биогенного фактора в фитотоксическую активность почв города Воронежа / Н. Н. Назаренко, И. Д. Свистова, Л. В. Брындина // Проблемы региональной экологии. — 2022. — № 3. — С. 21—25. DOI: 10.24412/1728-323X-2022-3-21-25
9. Назаренко Н. Н. Микроскопические грибы в почвах лесных экосистем Воронежского государственного природного биосферного заповедника / Н. Н. Назаренко, И.Д Свистова // Теоретическая и прикладная экология. — 2023. — № 1. — С. 133—139. DOI: 10.25750/1995-4301-2023-1-133-139.
10. Терехова В. А. Значение микологических исследований для контроля качества почв // Почвоведение. — 2007. — № 5. — С. 643—648.
11. De Hoog G. S., Guarro J., Gene J. and M. J. Figueras. Atlas of clinical fungi. 2nd ed. Centraalbureau voor Schimmelcultures, Ultrecht, The Netherlands, Universitat Rovira i Virgili, Reus, Spain. — 2000. — 1126 p.
BIOINDICATION OF SOIL IN URBAN RECREATION ZONES: A CASE STUDY OF THE CITY OF VORONEZH
S. S. Astanin, Postgraduate student, Voronezh State Pedagogical University, microbyrafl@gmail.com, Voronezh, Russia,
N. N. Nazarenko, Ph. D. (Biology), Associate Professor, Emperor Peter I Voronezh State Agrarian University, talalajko@mail.ru,
Voronezh, Russia,
I. D. Svistova, Ph. D. (Biology), Dr. Habil., Professor, Voronezh State Pedagogical University, i.svistova55@mail.ru, Voronezh, Russia References
1. Anan'eva N. D. Mikrobnye pokazateli gorodskikh pochv i ikh rol v otsenke ekosistemnykh servisov [Microbial indicators of urban soils and their role in the assessment of ecosystem services] / N. D. Ananeva, K. V. Ivashchenko, S. V. Sushko. Poch-vovedenie. 2021. No. 10. P. 1231-1246 [in Russian]. DOI: 10.31857/S0032180X21100038
2. Kuznetsov V. A. Izmenenie svoystv pochv lesoparkov Moskvy pri vysokom urovne re kreatsionnoy nagruzki [Changes in the properties of soils in Moscow forest-parks under high levels of recreational load] / A. A. Kuznetsov, I. M. Ryzhova, G. V. Stoma. Pochvovedenie. 2017. No. 10. P. 1270-1280 [in Russian]. DOI: 10.7868/S0032180X17100057
3. Lysak L. V. Raznoobrazie bakterialnykh soobshchestv gorodskikh pochv [Diversity of bacterial communities of urban soils] / L. V. Lysak, E. V. Lapygina // Pochvovedenie. 2018. No. 9. P. 1108-1114 [in Russian]. DOI: 10.1134/S0032180X18090071
4. Zvyagintsev D. G. Pochva i mikroorganizmy [Soil and microorganisms] / D. G. Zvyagintsev. Moscow, Izd-vo MGU, 1986. 256 p. [in Russian].
5. Mirchink T. G. Pochvennaya mikologiya [Soil mycology]. Moscow, MGU, 1988. 220 p. [in Russian].
6. Nadezhkina E. V. Bioindikatsionnye issledovaniya aerotekhnogennykh zagryazneniy [Bioindication studies of aerotechnogen-ic pollution] / E. V. Nadezhkina, O. V. Tushavina. Problemy regionalnoy ekologii. 2021. No. 3. P. 5—9 [in Russian]. DOI: 10.24412/1728-323X-2021-3-5-9
7. Nazarenko N. N. Struktura kompleksa pochvennykh aktinomitsetov v promyshlennoy i transportnoy zonakh g. Voronezha [Structure of the complex of soil actinomycetes in the industrial and transport zones of Voronezh] / N. N. Nazarenko, I. D. Svistova, I. I. Koretskaya. Ekologiya urbanizirovannykh territoriy. 2015. No. 3. P. 18—21 [in Russian].
8. Nazarenko N. N. Vklad biogennogo faktora v fitotoksicheskuyu aktivnost pochv goroda Voronezha [The contribution of the biogenic factor to the phytotoxic activity of soils in the city of Voronezh] / N. N. Nazarenko, I. D. Svistova, L. V. Bryndina. Problemy regionalnoy ekologii. 2022. No. 3. P. 21—25 [in Russian]. DOI: 10.24412/1728-323X-2022-3-21-25
9. Nazarenko N. N. Mikroskopicheskie griby v pochvakh lesnykh ekosistem Voronezhskogo biosfernogo zapovednika [Microscopic fungi in the soils of forest ecosystems of the Voronezh Biosphere Reserve] / N. N. Nazarenko, I.D Svistova. Teoret-icheskaya iprikladnaya ekologiya. 2023. No. 1. P. 133—139 [in Russian]. DOI: 10.25750/1995-4301-2023-1-133-139.
10. Terekhova V. A. Znachenie mikologicheskikh issledovaniy dlya kontrolya kachestva pochv [The importance of mycological studies for soil quality control]. Pochvovedenie. 2007. No. 5. P. 643—648 [in Russian].
11. De Hoog G. S., Guarro J., Gene J., Figueras M. J. Atlas of clinical fungi. 2nd ed. Centraal bureau voor Schimmelcultures, Ultrecht, The Netherlands, Universitat Rovira i Virgili, Reus, Spain. 2000. 1126 p.
