CC BY
35REVIEWS
© Коллектив авторов, 2020
Щ Check for updates
Атипичность штаммов Vibrio cholerae О1 по признаку агглютинабельности
Левченко Д.А.И, Архангельская И.В., Кругликов В.Д., Подойницына О.А.
ФКУЗ «Ростовский-на-Дону научно-исследовательский противочумный институт» Роспотребнадзора, 344002, Ростов-на-Дону, Россия
В обзоре проанализированы данные литературы о фенотипической изменчивости холерных вибрионов О1 серогруппы. У возбудителя холеры выделяют три типа полисахаридных структур: липополисахарид, или О-антиген, капсульный полисахарид и экзополисахарид. Ругозная форма штаммов Vibrio cholerae способна синтезировать экзополисахарид, образовывать морщинистые колонии, которые могут агглютинироваться холерными сыворотками в различных сочетаниях. Экзополисахарид обладает повышенной устойчивостью к противомикробным препаратам. На специфичности липополисахарида основана серологическая классификация, в том числе холерных вибрионов, при этом только холерные вибрионы О1 и О139 серогрупп вызывают эпидемии холеры, хотя известны штаммы non-01/non-0139 серогрупп, обладающие основными факторами вирулентности. При переходе из S-формы в R-форму липополисахарид утрачивает О-полисахарид, а центральная область начинает выполнять функцию соматического антигена, проявляя R-специфичность. В основе серологических различий штаммов холерных вибрионов лежит изменение в регуляции или структурной организации генов, кодирующих биосинтез О-антигена (rfb). В 1988-2019 гг. на территории бывшего СССР и субъектов России из объектов окружающей среды выделено 168 штаммов холерных вибрионов, атипичных по признаку агглютинабельности и при выделении отнесенных к R-варианту. Генетическая организация этих штаммов полностью не изучена. Проведено определение эволюционных взаимоотношений атипичных штаммов холерных вибрионов, выделенных из объектов окружающей среды в Сибири и на Дальнем Востоке, на основании сравнительного анализа генов «домашнего хозяйства». Проведенный анализ результатов фундаментальных и прикладных исследований свидетельствует о том, что проблема изменчивости по признаку агглютинабельности штаммов V. cholerae, выделенных от людей и из объектов окружающей среды, продолжает оставаться актуальной на современном этапе развития седьмой пандемии холеры. Атипичность штаммов холерных вибрионов О1 по данному признаку рассматривается в аспектах экологических условий их существования и молекуляр-но-биологической детерминации фенотипических проявлений.
Ключевые слова: холерные вибрионы; изменчивость; агглютинабельность; липополисахарид.
Источник финансирования. Авторы заявляют об отсутствии финансирования при проведении исследования.
Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
Для цитирования: Левченко Д.А., Архангельская И.В., Кругликов В.Д., Подойницына О.А. Атипичность штаммов Vibrio cholerae О1 по признаку агглютинабельности. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2020; 97(5): 482-491. DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-5-10
Atypicity of Vibrio cholerae O1 strains based on agglutability
Darya A. Levchenko^, Irina V. Arhangelskaya, Vladimir D. Kruglikov, Oksana A. Podoinitsina
Rostov-on-Don Research Anti-Plague Institute, 344002, Rostov-on-Don, Russia
The review analyzes literature data on the phenotypic variability of Vibrio cholerae of the O1 serogroup. Three types of polysaccharide structures are distinguished in the cholera pathogen: lipopolysaccharide, or O-antigen, capsular polysaccharide and exopolysaccharide. The rugous form of V. cholerae strains is able to synthesize exopolysaccharide which is highly resistant to antimicrobials, and to form wrinkled colonies that can be agglutinated with cholera sera in various combinations. Serological classification of V. cholerae is based on the specificity of the lipopolysaccharide. V. cholerae of serogroups O1 and O139 causes cholera epidemics, although strains from non-Ol/non-O139 serogroups with the main virulence factors are known. Upon transition from the S-to the R-form, lipopolysaccharide loses the O-polysaccharide, and the central region begins to fulfill the function of somatic antigen, exhibiting R-specificity. The serological differences in the strains of V. cholerae are based
Поступила 12.03.2020 Принята в печать 20.06.2020
ОБЗОРЫ
on a change in the regulation or structural organization of genes encoding the biosynthesis of O-antigen (rfb). From 1988 to 2019, 168 strains of V. cholerae that are atypical for agglutinability and were isolated from the R variant were isolated from environmental objects in the territory of the former USSR and subjects of the Russian Federation; the genetic organization of these strains has not been fully studied. The evolutionary relationships of atypical strains of cholera vibrios isolated from environmental objects in Siberia and the Far East are determined on the basis of a comparative analysis of housekeeping genes. The analysis of the results of basic and applied research indicates that the problem of variability in agglutinability of V. cholerae strains isolated from humans and from environmental objects remains relevant at the current stage of development of the seventh cholera pandemic. The atypicality of strains of V. cholerae O1 on this basis is considered in aspects of the environmental conditions of their existence and the conditionality of phenotypic manifestations by molecular biological determination.
Keywords: Vibrio cholerae; variability; agglutinability; lipopolysaccharide. Acknowledgments. The study had no sponsorship.
Conflict of interest. The authors declare no apparent or potential conflicts of interest related to the publication of this article.
For citation: Levchenko D.A., Arhangelskaya I.V., Kruglikov V.D., Podoinitsina O.A. Atypicity of Vibrio cholerae O1 strains based on agglutability. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology = Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 2020; 97(5): 482-491. (In Russ.). DOI: https://doi.org/10.36233/0372-9311-2020-97-5-10
Received 12 March 2020 Accepted 20 June 2020
Введение
Холерные вибрионы относятся к одному из наиболее изменчивых видов микроорганизмов. В период седьмой пандемии холеры регистрируются случаи выделения из поверхностных водоемов атипичных штаммов Vibrio cholerae, что затрудняет их идентификацию [1]. Известны случаи обнаружения штаммов, атипичных по фенотипическим признакам — от морфологии клеток и колоний до ослабления и утраты агглютинабельности холерными диагностическими серогрупповыми (О1, О139) и вариантоспецифическими (Инаба и Огава) сыворотками — или агглютинирующихся RO-сывороткой в различных сочетаниях с ними [2-7]. Установлено, что такие штаммы выделяются из поверхностных водоемов, морской и сточной воды [8-10]. Не менее распространенной, чем снижение или утрата агглю-тинабельности холерными сыворотками, является SR-диссоциация [11].
Вопросам фенотипической изменчивости V. cholerae посвящены в основном работы середины и конца ХХ в. [12]. У возбудителя холеры выделяют три типа полисахаридных структур: ли-пополисахарид (ЛПС), компонентом которого является О-полисахарид, или О-антиген, капсульный полисахарид (КПС), или К-антиген, и ругозный полисахарид, также известный как экзополисаха-рид (ЭПС) или вибриополисахарид [13, 14]. Предполагают, что ЛПС и капсула в основном защищают штаммы V. cholerae в организме человека, а ЭПС — во внешней среде. При нахождении во внешней среде V. cholerae выработали несколько механизмов выживания. Один из них — способность V. cholerae синтезировать ЭПС и образовывать морщинистые колонии (ругозный фенотип), которые могут агглютинироваться сыворотками — как серогрупповыми и вариантоспецифическими,
так и сывороткой холерной RO в различных сочетаниях [15-19].
Ругозные варианты впервые описаны I. Balte-neau в 1926 г., впоследствии они были выделены и другими исследователями в популяции как клинических изолятов V. cholerae, так и штаммов, изолированных из внешней среды. Ряд авторов указывают на глубокие морфологические, биохимические и антигенные изменения, а также сниженную подвижность и вирулентность штаммов V. cholerae ру-гозной формы. Другие исследователи считают, что ругозные варианты могут сохранять типичную морфологию и неизмененные биохимические признаки [20-24]. С.П. Задновой с соавт. (2010) установлено, что ругозные штаммы V. cholerae при смене морфологии колоний сохраняют полную вирулентность, а также обладают сниженной подвижностью, что связано с изменением экспрессии генов, необходимых для хемотаксиса и биосинтеза жгутика. Ругозные формы штаммов V. cholerae в сравнении с гладкими вариантами более устойчивы к действию сывороток, комплемента и различных повреждающих факторов внешней среды (хлор, кислая реакция среды, ультрафиолетовое излучение, осмотический и окси-дативный стрессы) [21].
Повышенная продукция ЭПС на поверхности отдельных клеток приводит к изменению морфологии клеток и формированию ругозных колоний. Доказано, что сахара, входящие в состав ЭПС, способны инактивировать некоторые агенты, например хлор, что способствует сохранению патогена в хлорированной воде и имеет очень важное эпидемиологическое значение, т.к. вспышки холеры чаще всего развиваются при водном пути заражения [16, 18, 21, 25-31]. За синтез внеклеточного ЭПС отвечает кластер генов VPS. Ряд авторов считают, что ругозный фенотип в основном распространен
REVIEWS
у эпидемических штаммов, на основании чего можно предположить, что продукция ЭПС играет важную роль в эпидемиологии холеры. A. Ali с соавт. (2005) показали, что в биосинтезе полисахарида, отвечающего за ругозный фенотип, участвует внеклеточная система секреции белка (ген eps) [16, 32]. В 2009 г. в Хайдарабаде (Индия) была зарегистрирована вспышка холеры, вызванная токсиген-ными штаммами V. cholerae как в гладкой, так и в ругозной форме [27, 33]. В результате проведенных исследований было установлено, что штаммы с измененной морфологией колоний обладали повышенной устойчивостью к противомикробным препаратам и характеризовались наличием мутаций в гене, кодирующем регуляторный белок гемагглюти-ниновой протеазы (hapR).
Представляется важным и своевременным анализ результатов изучения атипичных по признаку агглютинабельности выделяемых штаммов V. cholerae (в ругозной или гладкой формах), в том числе в связи с возможным затруднением их идентификации в случае снижения или отсутствия агглютинации с холерной диагностической сывороткой О1 при отрицательном результате детекции гена rfb (wbe), кодирующего О-антиген.
Основная часть
Основным защитным антигеном для V. cholerae является О-антиген, на котором построена схема типирования [3]. К настоящему времени идентифицировано 206 серогрупп, из которых только О1 и О139 вызывают эпидемию/пандемию холеры, хотя известно, что несколько штаммов, не относящихся к О1 и О139 серогруппам, обладают основными факторами вирулентности [34]. На специфичности ЛПС основана серологическая классификация многих грамотрицательных бактерий, в том числе V. cholerae. В структуре ЛПС различают три самостоятельных области: О-специфическую полисахаридную цепь, коровую область (кор-ги-дрофильный гетерополисахарид, состоящий из олигосахаридного остова) и липид А. При переходе из S- в R-форму ЛПС утрачивает О-полисахарид, а центральная область, после этого ставшая концевой структурой, начинает выполнять функцию соматического антигена, проявляя R-специфичность [35-38]. Л.П. Алексеевой с соавт. (1998) выявлены аналогичные различия в структуре S- и R-форм ЛПС V. cholerae на основе моноклональных антител [1]. Биосинтез ЛПС V. cholerae начинается с построения липида А, чья жирнокислотная часть встраивается во внешний слой наружной мембраны. В процессе перехода штаммов Огава в Инаба и к R-формам ЛПС редуцируется. Установлено, что мутация S- в R-форму сопровождается утратой аминосахаров (квиновомозина и перозамина), характерных для ЛПС S-форм V. cholerae, и потерей
О-специфичности, что проявляется возникновением перекрестных серологических реакций между серовариантами Инаба и Огава. О-полисахарид синтезируется независимо от комплекса коровая область-липид А при участии фермента гликозил-трансферазы. При отсутствии этого фермента О-ан-тиген не прикрепляется к коровой части и формируется на поверхности клетки самостоятельно. В неблагоприятных условиях окружающей среды повреждаются прежде всего боковые полисахаридные цепи ЛПС, отвечающие за серологическую специфичность V. cholerae. Антигенный состав R-фор-мы может быть неоднороден и зависит от глубины изменений структур центральной области и липида А. Так, в основе серологических различий штаммов V. cholerae лежит изменение регуляции или структурной организации генов, кодирующих О-антиген. За синтез О-антигена V. cholerae ответственны гены rfb (wbe), определяющие его вариабельность [11].
По данным ФКУЗ «Противочумный центр» и ФКУЗ «Ростовский-на-Дону противочумный институт» Роспотребнадзора (референс-центра по мониторингу холеры), штаммы V. cholerae с атипичной агглютинабельностью наиболее широко распространены в Республике Каракалпакстан (Узбекистан), Мангышлакской области (Республика Казахстан) и некоторых субъектах России (Приморский и Хабаровский края, Новосибирская область и др.). При этом в большинстве указанных районов измененные по агглютинабельности штаммы выделяются наряду с типичными штаммами. Выраженная неоднородность этой группы заключается в регистрации вариантов с различной степенью аг-глютинабельности холерными диагностическими сыворотками [11, 39-54]. На протяжении ряда лет в Ростовском-на-Дону противочумном институте проводилось изучение штаммов V. cholerae О1 се-рогруппы, атипичных по агглютинабельности. Так, в экспериментальной работе И.Я. Черепахиной (2003) было изучено свыше 200 штаммов V. cholerae O1, в том числе атипичных по антигенному составу, которые в последующем были разделены на две группы: 1-я группа — обозначенная как R-фенотип (штаммы, агглютинирующиеся только холерной сывороткой RO в различных титрах, нетоксигенные, выделение только из объектов окружающей среды); 2-я группа — SR-варианты (штаммы V. cholerae, агглютинирующиеся всеми холерными сыворотками в различных сочетаниях, часть из них сохранила вирулентность, выделялись как из объектов окружающей среды, так и от людей) [11].
Известен случай выделения от больного ток-сигенного штамма V. cholerae R-варианта классического биовара в 1953 г. в Калькутте (Индия). Изолят оказался типичным по культурально-мор-фологическим и биохимическим свойствам. По результатам анализа серологической диагностики
ОБЗОРЫ
установлена принадлежность штамма к R-вариан-ту, а также подтверждена его принадлежность к 01 серогруппе по наличию измененного гена rfbN [33]. Изолят V. cholerae R-варианта отнесен к биовару dassical на основании ряда тестов: чувствительности к классическому диагностическому фагу в диагностическом титре и устойчивости к фагу El Tor, чувствительности к 50 ед. полимиксина В, а также положительной реакции гемагглютинации с куриными эритроцитами. При определении эпидемиологической значимости установлено, что данный штамм был негемолитичен (проба Грейга отрицательна), по результатам ПЦР-генотипирования содержал гены профага СТХф (ctxABclastcpAclas) и был токсигенным.
В то время как в эндемичных очагах (странах Азии, Африки и Карибского бассейна) идет процесс формирования новых антигенных вариантов, имеющих эпидемический потенциал, в неблагоприятных экологических условиях происходит адаптация штаммов V. cholerae [54].
Стоит отметить, что территория России не является эндемичной по холере, тем не менее из водоемов Приморского края на протяжении ряда лет выделяются нетоксигенные штаммы V. cholerae R-варианта, типичные по культурально-морфоло-гическим и биохимическим свойствам, т.е. в гладкой форме [55]. Н.О. Бочалгиным (2017) проведено определение эволюционных взаимоотношений выделенных из водоемов в Сибири и на Дальнем Востоке штаммов V. cholerae на основании сравнительного анализа генов «домашнего хозяйства». Так, он выделил подгруппу штаммов V. cholerae, включающих культуры, относящиеся как к R-вари-анту, так и к non-01/non-0139 серогруппам, обособленную от токсигенных (ctxA+tcpA+) и нетокси-генных (ctxA-tcpA+) штаммов [56]. В дальнейшем Н.О. Бочалгиным (2019) разработан и апробирован подход к мультилокусному сиквенс-типированию для углубленной идентификации и оценки родства различных групп штаммов. Автор выявил, что штаммы V. cholerac R-варианта вошли в различные кластеры на основе сиквенс-типов — как в группу сиквенс-типов, включающих нетоксигенные культуры V. cholera€ О1 серогруппы, так и в группу не-токсигенных штаммов V. cholerae О139 и non-01/ non-0139 [57]. Возможно, это связано с наличием специфических экологических условий для появления и переживания таких культур в поверхностных водоемах Приморского края [32].
За 1988-2019 гг. на территории бывшего СССР и субъектов Российской Федерации из объектов окружающей среды выделено порядка 168 штаммов холерных вибрионов, атипичных по признаку агглютинабельности (частота их встречаемости составляла 1,1-28,0%), а также частично (34,5%) не содержащих ген rfb (wbe), ответственный за синтез О-антигена [58, 59]. Наиболее часто такие штаммы
встречались в Приморском и Хабаровском краях, Республике Калмыкия, Иркутской, Московской, Амурской, Ростовской и Новосибирской областях. В ряде работ показано, что экологическая среда существенно влияет на свойства V. cholera€ [25, 26, 28, 60-62]. Необходимо учитывать, что в приэкваториальной зоне, в которую входят эндемичные очаги по холере (Индия, Бангладеш, Пакистан, Индонезия, Южная Америка и Африка), существуют другие условия для выживания вибрионов, чем в средних и северных широтах нашей страны. Так, территория бывшего СССР и субъекты России — это регионы с умеренным климатом: от умеренно-континентального (на европейской территории России), континентального (Западная Сибирь), резко континентального (Восточная Сибирь, большая часть Дальнего Востока) до муссонного (юго-восток Дальнего Востока), с резкими колебаниями температуры, поэтому при попадании в объекты окружающей среды V. cholera€ вынуждены приспосабливаться к различным условиям [11].
Заключение
Характеристика атипичных по агглютинабель-ности штаммов V. cholerae, выделяемых на протяжении длительного периода в разных регионах, основывается на изучении комплекса фено- и ге-нотипических свойств, что имеет значение для совершенствования методов дифференциации данной группы штаммов и оценки их патогенетического потенциала.
Таким образом, анализ результатов фундаментальных и прикладных исследований свидетельствует о том, что проблема изменчивости по признаку агглютинабельности штаммов V. cholerae, выделенных от людей и из объектов окружающей среды, продолжает оставаться актуальной на современном этапе развития седьмой пандемии холеры. Атипичность штаммов V. cholerae О1 по данному признаку рассматривается в аспектах экологических условий их существования и обусловленности фенотипических проявлений молекулярно-биоло-гической детерминацией.
ЛИТЕРАТУРА
1. Алексеева Л.П., Черепахина И.Я., Сальникова О.И., Бурла-кова О.С. Изучение антигенных взаимосвязей атипичных R-форм холерного вибриона на основе моноклональных антител. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1998; (4): 9-12.
2. Заднова С.П., Плеханов Н.А., Крепостнова И.М., Смирнова Н.И. Устойчивость штаммов геновариантов Vibrio cho-кте биовара Эль Тор к действию неблагоприятных факторов внешней среды. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 27. Ростов-на-Дону; 2014: 76-9.
3. Онищенко Г.Г., Кутырева В.В., ред. Лабораторная диагностика опасных инфекционных болезней. Практическое руководство. М.: Шико; 2013.
REVIEWS
4. Подосинникова Л.С., Черепахина И.Я. Изменчивость холерных вибрионов. Проблемы особо опасных инфекций. 1998.
5. Савельева И.В., Савельева Е.И., Бабенышев Б.В. Анализ фенотипических свойств генетически измененных (гибридных) вариантов биовара Эльтор, выделенных на Кавказе. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 26. Ростов-на-Дону; 2013: 123-9.
6. Седина С.Г., Цитцер А.О. Об антигенных свойствах RO-ва-риантов холерного вибриона. В кн.: Современные аспекты эпидемиологического надзора за особо опасными инфекциями: Тезисы XIII конференции противочумных учреждений Средней Азии и Казахстана. Алма-Ата; 1990: 189-92.
7. Silva A.J., Benitez J.A. Vibrio cholerae biofilms and cholera pathogenesis. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016; 10(2): e0004330. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0004330
8. Ломов Ю.М., Мединский Г.М. Сохранение возбудителя холеры в межэпидемический сезон. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 17. Ростов-на-Дону; 1995: 17-24.
9. Подосинникова Л.С., Ломов М.Ю., Кудрякова Т.А. Характеристика холерных вибрионов, выделенных в России и некоторых странах СНГ в 90-е годы. В кн.: Холера. Материалы VIIIРоссийской научно-практической конференции по проблеме «Холера». Ростов-на-Дону; 1995: 76-9.
10. Подосинникова Л.С., Ломов Ю.М., Мазрухо Б.Л. Возбудители холеры: современные представления и характеристика штаммов, выделенных в 90-е годы в России. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 13. Ростов-на-Дону; 2000: 18-22.
11. Черепахина И.Я., Мишанькин Б.М., Бурлакова О.С., Ба-лахнова В.В., Помухина О.И., Фецайлова О.П. Некоторые экологические аспекты антигенной вариабельности холерных вибрионов. В кн.: Холера. Материалы VIIIРоссийской научно-практической конференции по проблеме «Холера». Ростов-на-Дону; 2003: 169-72.
12. Коробкова Е.И. Микробиология и эпидемиология холеры. М.: Медгиз; 1959.
13. Sozhamannan S., Yildiz F.H. Diversity and genetic basis of polysaccharide biosynthesis in Vibrio cholerae. In: Epidemiological and Molecular Aspects on Cholera. Infectious Disease Series. New York: Springer; 129-60.
14. Yamasaki S., Gard S., Nair G.B., Takeda Y. Distribution of Vibrio cholerae O1 antigen biosynthesis genes among O139 and other non-O1 serogroups of Vibrio cholerae. FEMS Microbiol. Lett. 1999; 179(1): 115-21. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.1999.tb08716.x
15. Лобанов В.В., Колпикова Л.Д., Ханумьян Т.А. Штамм холерного вибриона шероховатой формы - продуцент холерного токсина. В кн.: Сборник научных трудов. Том 1. Новороссийск: Адыгея; 1994: 166-9.
16. Ali A., Morris J.G., Johnson J.A. Sugars inhibit expression of the rugose phenotype of Vibrio cholerae. J. Clin. Microbiol. 2005; 43(3): 1426-9.
https://doi.org/10.1128/jcm.43.3.1426-1429.2005
17. Beyhan S., Yildiz F.H. Smooth to rugose phase variation in Vibrio cholerae can be mediated by a single nucleotide change that targets c-di-GMP signaling pathway. Mol. Microbiol. 2007; 63(4): 995-1007. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2006.05568.x
18. Rice E.W., Johnson C.H., Clark R.M., Fox K.R., Reasoner D.J., Dunnigan M.E., et al. Chlorine and survival of "rugose" Vibrio cholerae. Lancet. 1992; 340(8821): 740. https://doi.org/10.1016/0140-6736(92)92289-r
19. Yildiz F.H., Schoolnik G.K. Vibrio cholerae O1 El Tor: identification of a gene cluster required for the rugose colony type, exopolysaccharide production, chlorine resistance, and biofilm formation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999; 96(7): 4028-33. https://doi.org/10.1073/pnas.967.4028
20. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Шуренко-ва Е.Н., Подосинникова Л.С., Мазрухо Б.Л. и др. Холерные вибрионы О1, изолированные от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2004 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 18. Ростов-на-Дону; 2005: 42-5.
21. Заднова С.П., Смирнова Н.И. Роль внеклеточного экзополи-сахарида в адаптации возбудителя холеры во внешней среде. Проблемы особо опасных инфекций. 2010; (3): 13-9.
22. Ali A., Rashid M.H., Karaolis D.K.R. High-frequency rugose exopolysaccharide production by Vibrio choleraе. Appl. Environ. Microbiol. 2002; 68(11): 5773-8. https://doi.org/10.1128/aem.68.11.5773-5778.2002
23. White P.B. The rugose variant of Vibrios. J. Pathol. Bacteriol. 1938; 46(1): 1-6.
24. Yildiz F.H., Lie X.S., Heydorn A., Schoolnik G.K. Molecular analysis of rugosity in a Vibrio cholerae O1 El Tor phase variant. Mol. Microbiol. 2004; 53(2): 497-515. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2004.04154.x
25. Colwell R.R. Global climate and infectious disease: the cholera paradigm. Science. 1996; 274(5295): 2025-31. https://doi.org/10.1126/science.274.5295.2025
26. Colwell R.R., Epstein P.R., Gubler D., Maynard N., McMicha-el A.J., Patz J.A., et al. Climate change and human health. Science. 1998; 279(5353): 968-9. https://doi.org/10.1126/science.279.5353.963g
27. Chowdhury G.R., Bhadra R.K., Bag S., Pazhani G.P., Das B., Basu P., et al. Rugose atypical Vibrio cholerae O1 El Tor responsible for 2009 cholera outbreak in India. J. Med. Microbiol. 2016; 65(10): 1130-6. https://doi.org/10.1099/jmm.0.000344
28. Dalsgaard A., Forslund A., Mortensen H.F., Shimada T. Ribo-types of clinical non-O1 non-O139 strains in relation to O-sero-types. Epidemiol. Infect. 1998; 121(3): 535-45. https://doi.org/10.1017/s0950268898001654
29. Morris J.G., Sztein M.B., Rice E.W., Nataro J.P., Loson-sky G.A., Panigrahi P., et al. Vibrio cholerae O1 can assume a chlorine-resistant rugose survival form that is virulent for humans. J. Infect. Dis. 1996; 174(6): 1364-8. https://doi.org/10.1093/infdis/174.6.1364
30. Rice E.W., Johnson C.J., Clark R.M., Fox K.R., Reasoner D.J., Dunnigan M.E., et al. Vibrio cholerae O1 can assume a 'rugose' survival form that resists killing by chlorine, yet retains virulence. Int. J. Environ. Health Res. 1993; 3(2): 89-98.
31. Wai S.N., Mizunoe Y., Takade A., Kawabata S., Yoshida S. Vibrio cholerae O1 strain TSI-4 produces the exopolysaccharide materials that determine colony morphology, stress resistance, and biofilm formation. Appl. Environ. Microbiol. 1998; 64(10): 3648-55.
https://doi.org/10.1128/aem.64.10.3648-3655.1998
32. Ali A., Johnson J.A., Franco A.A., Metzger D.J., Connell T.D., Morris J.G., et al. Mutations in the extracellular protein secretion pathway genes (eps) interfere with rugose polysaccharide production in and motility of Vibrio cholera. Infect. Immun. 2000; 68(4): 1967-74.
https://doi.org/10.1128/iai.68.4.1967-1974.2000
33. Islam M.S., Ahsan S., Khan S.I., Ahmed Q.S., Rashid M.H., Islam K.M.N., et al. Virulence properties of rough and smooth strains of Vibrio cholerae O1. Microbiol. Immunol. 2004; 48(4): 229-35.
https://doi.org/10.1111/j.1348-0421.2004.tb03518.x
34. Brenner D.J., Krieg N.R., Staley J.T. Bergey's Manual of Systematic Bacteriology. New York, NY: Springer; 2004.
35. Книрель Ю.А., Кочетков Н.К. Строение липополисахари-дов грамотрицательных бактерий. I. Общая характеристика липополисахаридов и структура липида А (Обзор). Биохимия. 1993; 58(2): 166-81.
ОБЗОРЫ
36. Книрель Ю.А., Кочетков Н.К. Строение липополисахари-дов грамотрицательных бактерий. II. Структура кора (Обзор). Биохимия. 1993; 58(2): 182-201.
37. Лобанов В.В., Сухарь В.В. Особенности липополисахарида Vibrio cholerae. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 2002; (2): 102-7.
38. Ткаченко В.В. Липополисахариды холерного вибриона и некоторых бактерий. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии. 1982; (9): 20-8.
39. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Мазрухо Б.Л., Смоликова Л.М., Подосинникова Л.С. Характеристика культур холерных вибрионов О1 и О139, изолированных от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2002 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 16. Ростов-на-Дону; 2003: 13-6.
40. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Подосинникова Л.С., Мазрухо Б.Л., Кудрякова Т.А. и др. Характеристика культур холерных вибрионов О1 и О139, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2003 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 17. Ростов-на-Дону; 2004: 27-31.
41. Безсмертный В.Е., Подосинникова Л.С., Иванова С.М., Титов Г.В., Смоликова Л.М., Мазрухо Б.Л. и др. Характеристика культур холерных вибрионов О1 и О139, изолированных от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2006 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 20. Ростов-на-Дону; 2007: 49-53.
42. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Ломов Ю.М., Телесманич Н.Р., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серогруппы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2007 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 21. Ростов-на-Дону; 2008: 52-5.
43. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Ломов Ю.М., Телесманич Н.Р., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 и О139 се-рогрупп, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2008 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 22. Ростов-на-Дону; 2009: 55-8.
44. Безсмертный В.Е., Иванова С.М., Титов Г.В., Ломов Ю.М., Телесманич Н.Р., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серогруппы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2009 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 23. Ростов-на-Дону; 2010: 106-9.
45. Иванова С.М., Титов Г.В., Безсмертный В.Е., Ломов Ю.М., Телесманич Н.Р., Москвитина Э.А. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 и О139 серогрупп, изолированных от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2010 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 24. Ростов-на-Дону; 2011: 62-6.
46. Иванова С.М., Титов Г.В., Безсмертный В.Е., Мазрухо А.Б., Телесманич Н.Р., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серогруппы, изолированных из объектов окружающей среды и от людей на территории Российской Федерации в 2012 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 26. Ростов-на-Дону; 2013: 21-5.
47. Иванова С.М., Титов Г.В., Безсмертный В.Е., Кругликов В.Д., Москвитина Э.А., Титова С.В. и др. Информация
о биологических свойствах холерных вибрионов О1серо-группы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2013 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 27. Ростов-на-Дону; 2014: 59-64.
48. Иванова С.М., Титов Г.В., Безсмертный В.Е., Титова С.В., Кругликов В.Д., Москвитина Э.А. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серогруппы, изолированных, из объектов окружающей среды и от людей на территории Российской Федерации в 2014 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 28. Ростов-на-Дону; 2015: 67-70.
49. Иванова С.М., Титов Г.В., Иванников В.В., Безсмертный В.Е., Титова С.В., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серо-группы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2015 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 29. Ростов-на-Дону; 2016: 41-5.
50. Иванова С.М., Иванников В.В., Мискинова Т.А., Титова С.В., Кругликов В.Д., Чемисова О.С. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серо-группы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2016 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 30. Ростов-на-Дону; 2017: 54-7.
51. Иванова С.М., Иванников В.В., Мискинова Т.А., Лопатин А.А, Титова С.В., Кругликов В.Д. и др. Информация о биологических свойствах холерных вибрионов О1 серо-группы, изолированных из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2017 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 31. Ростов-на-Дону; 2018: 48-51.
52. Кюрегян А.А., Иванова С.М., Мазрухо Б.Л., Смолико-ва Л.М., Кудрякова Т.А., Титов Г.В. и др. Характеристика культур холерных вибрионов О1 и О139, изолированных от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2000 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 14. Ростов-на-Дону; 2001: 26-30.
53. Кюрегян А.А., Иванова С.М., Мазрухо Б.Л., Смолико-ва Л.М., Кудрякова Т.А., Титов Г.В. и др. Характеристика культур холерных вибрионов О1 и О139, изолированных от людей и из объектов окружающей среды на территории Российской Федерации в 2001 году. В кн.: Материалы проблемной комиссии «Холера и патогенные для человека вибрионы». Выпуск 15. Ростов-на-Дону; 2002: 34-9.
54. Подосинникова Л.С., Воронежская Л.Г., Лобанова Л.Н. О циркуляции холерных вибрионов на территории СССР в 1987-1991 г. В кн.: Материалы Российской научной конференции «Холера. Вопросы эпидемиологии, микробиологии и лабораторной диагностики». Ростов-на-Дону; 1992: 67-71.
55. Бочалгин Н.О., Миронова Л.В., Хунхеева Ж.Ю., Солод-ская Н.С., Алленов А.В., Балахонов С.В. Аллельный полиморфизм генов «домашнего хозяйства» R-вариантов Vibrio cholerae, выделенных в Приморском крае в 2016 г. Бактериология. 2017; 2(3): 52.
56. Бочалгин Н.О. Филогенетический анализ штаммов Vibrio cholerae, выделенных из объектов окружающей среды в Сибири и на Дальнем Востоке. В кн.: Материалы IXВсе-российской научно-практической конференции молодых ученых и специалистов Роспотребнадзора «Современные проблемы эпидемиологии, микробиологии и гигиены». Иркутск; 2017: 27-8.
REVIEWS
57. Бочалгин Н.О. Полногеномное мультилокусное сиквенс-ти-пирование в изучении генетического разнообразия и филогении Vibrio cholerae. В кн.: Материалы XI Всероссийской научно-практической конференции молодых ученых и специалистов Роспотребнадзора «Современные проблемы эпидемиологии, микробиологии и гигиены». Уфа; 2019: 201-6.
58. Кругликов В.Д., Левченко Д.А., Титова С.В., Москвити-на Э.А., Архангельская И.В., Гаевская Н.Е. и др. Холерные вибрионы в водоемах Российской Федерации. Гигиена и санитария. 2019; 98(4): 393-9. https://doi.org/10.18821/0016-9900-2019-98-4-393-399
59. Левченко Д.А., Кругликов В.Д., Архангельская И.В., Ежова М.И., Москвитина Э.А., Титова С.В. Анализ результатов мониторинга холерных вибрионов в объектах окружающей среды на административных территориях России с помощью ГИС «Холера 1989-2014». Проблемы особо опасных инфекций. 2017; (4): 99-102. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-99-102
60. Москвитина Э.А., Янович Е.Г., Кругликов В.Д., Титова С.В., Куриленко М.П., Пичурина Н.Л. и др. Прогноз по холере на 2019 г. на основании анализа эпидемиологической обстановки в мире, СНГ и России в 2009-2018 гг. Проблемы особо опасных инфекций. 2019; (1): 64-73. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2019-1-64-73
61. Borroto R.G. Ecology of Vibrio cholerae serogroup O1 in aquatic environments. Rev. Panam. Salud Publica. 1997; 1(1): 3-8.
https://doi.org/10.1590/s1020-49891997000100002 (in Spanish)
62. Mekalanos J.J., Rubin E.J., Walder M.K. Cholera: molecular basis for emergence and pathogenesis. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 1997; 18(4): 241-8. https://doi.org/10.1111/j.1574-695x.1997.tb01052.x
REFERENCES
1. Alekseeva L.P., Cherepakhina I.Ya., Sal'nikova O.I., Burlako-va O.S. A monoclonal antibody-based study of the antigenic interrelations of typical and R forms of Vibrio cholerae. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobiologii. 1998; (4): 9-12. (in Russian)
2. Zadnova S.P., Plekhanov N.A., Krepostnova I.M., Smirno-va N.I. Resistance of Vibrio cholerae El Tor biovar genovariant strains to adverse environmental factors. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 27[Materialyproblemnoy komissii «Kholera ipa-togennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 27]. Rostov-na-Do-nu; 2014: 76-9. (in Russian)
3. Onishchenko G.G., Kutyreva V.V., eds. Laboratory Diagnosis of Dangerous Infectious Diseases. A Practical Guide [Labora-tornaya diagnostika opasnykh infektsionnykh bolezney. Prak-ticheskoe rukovodstvo]. Moscow: Shiko; 2013. (in Russian)
4. Podosinnikova L.S., Cherepakhina I.Ya. Variability of cholera vibrios. Problemy osobo opasnykh infektsiy. 1998. (in Russian)
5. Savel'eva I.V., Savel'eva E.I., Babenyshev B.V. Analysis of phe-notypic properties of genetically modified (hybrid) variants of the Eltor biovar isolated in the Caucasus. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 26 [Materialy problemnoy komissii «Kholera ipa-togennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 26]. Rostov-na-Do-nu; 2013: 123-9. (in Russian)
6. Sedina S.G., Tsittser A.O. On the antigenic properties of the RO variants of the cholera vibrio. In: Modern Aspects of Epide-miological Surveillance of Particularly Dangerous Infections: Theses of the XIII Conference of Anti-Plague Institutions in Central Asia and Kazakhstan [Sovremennye aspekty epidemi-ologicheskogo nadzora za osobo opasnymi infektsiyami: Tezisy XIII konferentsii protivochumnykh uchrezhdeniy Sredney Azii i Kazakhstana]. Alma-Ata; 1990: 189-92. (in Russian)
7. Silva A.J., Benitez J.A. Vibrio cholerae biofilms and cholera pathogenesis. PLoS Negl. Trop. Dis. 2016; 10(2): e0004330. https://doi.org/10.1371/journal.pntd.0004330
8. Lomov Yu.M., Medinskiy G.M. Preservation of the causative agent of cholera in the inter-epidemic season. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 17 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 17]. Ros-tov-na-Donu; 1995: 17-24. (in Russian)
9. Podosinnikova L.S., Lomov M.Yu., Kudryakova T.A. Characterization of cholera vibrios isolated in Russia and some CIS countries in the 90s. In: Cholera. Materials of the VIII Russian Scientific-Practical Conference on the Problem of «Cholera» [Kholera. Materialy VIII Rossiyskoy nauchno-prakticheskoy konferentsii po probleme «Kholera»]. Rostov-na-Donu; 1995: 76-9. (in Russian)
10. Podosinnikova L.S., Lomov Yu.M., Mazrukho B.L. Pathogens of cholera: modern concepts and characteristics of strains isolated in the 90s in Russia. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 13 [Materialy problemnoy komissii «Kholera ipatogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 13]. Rostov-na-Donu; 2000: 1822. (in Russian)
11. Cherepakhina I.Ya., Mishan'kin B.M., Burlakova O.S., Balakh-nova V.V., Pomukhina O.I., Fetsaylova O.P. Some environmental aspects of antigenic variability of cholera vibrios. In: Cholera. Materials of the VIII Russian Scientific-Practical Conference on the Problem of «Cholera» [Kholera. Materialy VIII Rossiyskoy nauchno-prakticheskoy konferentsii po probleme «Kholera»]. Rostov-na-Donu; 2003: 169-72. (in Russian)
12. Korobkova E.I. Microbiology and Epidemiology of Cholera [Mikrobiologiya i epidemiologiya kholery]. Moscow: Medghiz; 1959. (in Russian)
13. Sozhamannan S., Yildiz F.H. Diversity and genetic basis of polysaccharide biosynthesis in Vibrio cholerae. In: Epidemio-logical and Molecular Aspects on Cholera. Infectious Disease Series. New York: Springer; 129-60.
14. Yamasaki S., Gard S., Nair G.B., Takeda Y. Distribution of Vibrio cholerae O1 antigen biosynthesis genes among O139 and other non-O1 serogroups of Vibrio cholerae. FEMS Microbiol. Lett. 1999; 179(1): 115-21. https://doi.org/10.1111/j.1574-6968.1999.tb08716.x
15. Lobanov V.V., Kolpikova L.D., Khanum'yan T.A. The rough cholera vibrio strain is a producer of cholera toxin. In: Collection of Proceedings. Volume 1 [Sbornik nauchnykh trudov. Tom 1]. Novorossiysk: Adygeya; 1994: 166-9. (in Russian)
16. Ali A., Morris J.G., Johnson J.A. Sugars inhibit expression of the rugose phenotype of Vibrio cholerae. J. Clin. Microbiol. 2005; 43(3): 1426-9.
https://doi.org/10.1128/jcm.43.3.1426-1429.2005
17. Beyhan S., Yildiz F.H. Smooth to rugose phase variation in Vibrio cholerae can be mediated by a single nucleotide change that targets c-di-GMP signaling pathway. Mol. Microbiol. 2007; 63(4): 995-1007.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2006.05568.x
18. Rice E.W., Johnson C.H., Clark R.M., Fox K.R., Reasoner D.J., Dunnigan M.E., et al. Chlorine and survival of "rugose" Vibrio cholerae. Lancet. 1992; 340(8821): 740. https://doi.org/10.1016/0140-6736(92)92289-r
19. Yildiz F.H., Schoolnik G.K. Vibrio cholerae O1 El Tor: identification of a gene cluster required for the rugose colony type, exopolysaccharide production, chlorine resistance, and biofilm formation. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1999; 96(7): 4028-33. https://doi.org/10.1073/pnas.96.74028
20. Bezsmertnyy V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Shurenkova E.N., Podosinnikova L.S., Mazrukho B.L., et al. O1 cholera vibrios isolated from people and from environmental objects in the Russian Federation in 2004. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue
ОБЗОРЫ
18 [[Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 18]. Rostov-na-Donu; 2005: 42-5. (in Russian)
21. Zadnova S.P., Smirnova N.I. The role of extracellular exopolysaccharide in cholera agent adaptation in the environment. Problemy osobo opasnykh infektsiy. 2010; (3): 13-9. (in Russian)
22. Ali A., Rashid M.H., Karaolis D.K.R. High-frequency rugose exopolysaccharide production by Vibrio choleraе. Appl. Environ. Microbiol. 2002; 68(11): 5773-8. https://doi.org/10.1128/ aem.68.11.5773-5778.2002
23. White P.B. The rugose variant of Vibrios. J. Pathol. Bacteriol. 1938; 46(1): 1-6.
24. Yildiz F.H., Lie X.S., Heydorn A., Schoolnik G.K. Molecular analysis of rugosity in a Vibrio cholerae 01 El Tor phase variant. Mol. Microbiol. 2004; 53(2): 497-515. https://doi.org/10.1111/j.1365-2958.2004.04154.x
25. Colwell R.R. Global climate and infectious disease: the cholera paradigm. Science. 1996; 274(5295): 2025-31. https://doi.org/10.1126/science.274.5295.2025
26. Colwell R.R., Epstein P.R., Gubler D., Maynard N., McMi-chael A.J., Patz J.A., et al. Climate change and human health. Science. 1998; 279(5353): 968-9. https://doi.org/10.1126/science.279.5353.963g
27. Chowdhury G.R., Bhadra R.K., Bag S., Pazhani G.P., Das B., Basu P., et al. Rugose atypical Vibrio cholerae 01 El Tor responsible for 2009 cholera outbreak in India. J. Med. Microbiol. 2016; 65(10): 1130-6. https://doi.org/10.1099/jmm.0.000344
28. Dalsgaard A., Forslund A., Mortensen H.F., Shimada T. Ribo-types of clinical non-01 non-0139 strains in relation to O-sero-types. Epidemiol. Infect. 1998; 121(3): 535-45. https://doi.org/10.1017/s0950268898001654
29. Morris J.G., Sztein M.B., Rice E.W., Nataro J.P., Loson-sky G.A., Panigrahi P., et al. Vibrio cholerae 01 can assume a chlorine-resistant rugose survival form that is virulent for humans. J. Infect. Dis. 1996; 174(6): 1364-8. https://doi.org/10.1093/infdis/174.6.1364
30. Rice E.W., Johnson C.J., Clark R.M., Fox K.R., Reasoner D.J., Dunnigan M.E., et al. Vibrio cholerae 01 can assume a 'rugose' survival form that resists killing by chlorine, yet retains virulence. Int. J. Environ. Health Res. 1993; 3(2): 89-98.
31. Wai S.N., Mizunoe Y., Takade A., Kawabata S., Yoshida S. Vibrio cholerae 01 strain TSI-4 produces the exopolysaccharide materials that determine colony morphology, stress resistance, and biofilm formation. Appl. Environ. Microbiol. 1998; 64(10): 3648-55.
https://doi.org/10.1128/aem.64.10.3648-3655.1998
32. Ali A., Johnson J.A., Franco A.A., Metzger D.J., Connell T.D., Morris J.G., et al. Mutations in the extracellular protein secretion pathway genes (eps) interfere with rugose polysaccharide production in and motility of Vibrio choleraе. Infect. Immun. 2000; 68(4): 1967-74.
https://doi.org/10.1128/iai.68.4.1967-1974.2000
33. Islam M.S., Ahsan S., Khan S.I., Ahmed Q.S., Rashid M.H., Islam K.M.N., et al. Virulence properties of rough and smooth strains of Vibrio cholerae 01. Microbiol. Immunol. 2004; 48(4): 229-35.
https://doi.org/10.1111/j.1348-0421.2004.tb03518.x
34. Brenner D.J., Krieg N.R., Staley J.T. Bergey's Manual of Systematic Bacteriology. New York, NY: Springer; 2004.
35. Knirel' Yu.A., Kochetkov N.K. The structure of lipopolysac-charides of gram-negative bacteria. I. General characteristics of lipopolysaccharides and the structure of lipid A (Review). Biokhimiya. 1993; 58(2): 166-81. (in Russian)
36. Knirel' Yu.A., Kochetkov N.K. The structure of lipopolysaccha-rides of gram-negative bacteria. II. The structure of the crust (0verview). Biokhimiya. 1993; 58(2): 182-201. (in Russian)
37. Lobanov V.V., Sukhar' V.V. Features of Lipopolysaccharide Vibrio cholerae. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immunobi-ologii. 2002; (2): 102-7. (in Russian)
38. Tkachenko V.V. Lipopolysaccharides of cholera vibrio and some bacteria. Zhurnal mikrobiologii, epidemiologii i immuno-biologii. 1982; (9): 20-8. (in Russian)
39. Bezsmertnyy V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Mazrukho B.L., Smolikova L.M., Podosinnikova L.S. Characterization of cultures of cholera vibrios 01 and 0139 isolated from people and from environmental objects in the Russian Federation in 2002. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 16 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 16]. Rostov-na-Donu; 2003: 13-6. (in Russian)
40. Bezsmertnyy V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Podosinnikova L.S., Mazrukho B.L., Kudryakova T.A., et al. Characterization of cultures of cholera vibrios 01 and 0139 isolated from environmental objects on the territory of the Russian Federation in 2003. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 17 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 17]. Rostov-na-Donu; 2004: 27-31. (in Russian)
41. Bezsmertnyy V.E., Podosinnikova L.S., Ivanova S.M., Titov G.V., Smolikova L.M., Mazrukho B.L., et al. Characterization of cultures of cholera vibrios 01 and 0139 isolated from people and from environmental objects in the Russian Federation in 2006. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 20 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 20]. Rostov-na-Donu; 2007: 49-53. (in Russian)
42. Bezsmertnyy V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Lomov Yu.M., Telesmanich N.R., Kruglikov V.D., et al. Information on the biological properties of 01 cholera vibrios of the serogroup isolated from environmental objects on the territory of the Russian Federation in 2007. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 21 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 21]. Rostov-na-Donu; 2008: 52-5. (in Russian)
43. Bezsmertnyy V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Lomov Yu.M., Telesmanich N.R., Kruglikov V.D., et al. Information on the biological properties of cholera vibrios 01 and 0139 of serogroups isolated from environmental objects in the Russian Federation in 2008. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 22 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 22]. Rostov-na-Donu; 2009: 55-8. (in Russian)
44. Bezsmertnyy V.E., Ivanova S.M., Titov G.V., Lomov Yu.M., Telesmanich N.R., Kruglikov V.D., et al. Information on the biological properties of 01 cholera vibrios of the serogroup isolated from environmental objects on the territory of the Russian Federation in 2009. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 23 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 23]. Rostov-na-Donu; 2010: 1069. (in Russian)
45. Ivanova S.M., Titov G.V., Bezsmertnyy V.E., Lomov Yu.M., Telesmanich N.R., Moskvitina E.A., et al. Information on the biological properties of cholera vibrios 01 and 0139 of sero-groups isolated from people and from environmental objects in the Russian Federation in 2010. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 24 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 24]. Rostov-na-Donu; 2011: 62-6. (in Russian)
46. Ivanova S.M., Titov G.V., Bezsmertnyy V.E., Mazrukho A.B., Telesmanich N.R., Kruglikov V.D., et al. Information on the
REVIEWS
biological properties of cholera vibrios O1 serogroup isolated from environmental objects and from people on the territory of the Russian Federation in 2012. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 26 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 26]. Rostov-na-Donu; 2013: 21-5. (in Russian)
47. Ivanova S.M., Titov G.V., Bezsmertnyy V.E., Kruglikov V.D., Moskvitina E.A., Titova S.V., et al. Information on the biological properties of the cholera vibrios of the O1 serogroup isolated from environmental objects in the Russian Federation in 2013. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 27 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vy-pusk 27]. Rostov-na-Donu; 2014: 59-64. (in Russian)
48. Ivanova S.M., Titov G.V., Bezsmertnyy V.E., Titova S.V., Kruglikov V.D., Moskvitina E.A., et al. Information on the biological properties of O1 cholera vibrios of the serogroup isolated from environmental objects and from people on the territory of the Russian Federation in 2014. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 28 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 28]. Rostov-na-Donu; 2015: 6770. (in Russian)
49. Ivanova S.M., Titov G.V., Ivannikov V.V., Bezsmertnyy V.E., Titova S.V., Kruglikov V.D., et al. Information on the biological properties of cholera vibrios O1 of the serogroup isolated from environmental objects in the Russian Federation in 2015. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 29 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vy-pusk 29]. Rostov-na-Donu; 2016: 41-5. (in Russian)
50. Ivanova S.M., Ivannikov V.V., Miskinova T.A., Titova S.V., Kruglikov V.D., Chemisova O.S., et al. Information on the biological properties of O1 cholera vibrios of the serogroup isolated from environmental objects on the territory of the Russian Federation in 2016. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 30 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 30]. Rostov-na-Donu; 2017: 54-7. (in Russian)
51. Ivanova S.M., Ivannikov V.V., Miskinova T.A., Lopatin A.A, Titova S.V., Kruglikov V.D., et al. Information on the biological properties of O1 cholera vibrios of the serogroup isolated from environmental objects on the territory of the Russian Federation in 2017. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 31 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 31]. Rostov-na-Donu; 2018: 48-51. (in Russian)
52. Kyuregyan A.A., Ivanova S.M., Mazrukho B.L., Smoliko-va L.M., Kudryakova T.A., Titov G.V., et al. Characterization of cultures of cholera vibrios O1 and O139 isolated from people and from environmental objects in the Russian Federation in 2000. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 14 [Materialy problem-noy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 14]. Rostov-na-Donu; 2001: 26-30. (in Russian)
53. Kyuregyan A.A., Ivanova S.M., Mazrukho B.L., Smoliko-va L.M., Kudryakova T.A., Titov G.V., et al. Characterization of cultures of cholera vibrios O1 and O139 isolated from people and from environmental objects in the Russian Federation in
Информация об авторах
Левченко Дарья Александровнам — к.м.н., с.н.с. лаб. микробиологии холеры ФКУЗ «Ростовский-на-Дону противочумный
институт» Роспотребнадзора, 344002, Ростов-на-Дону, Россия.
ORCID ID: http://orcid.org/0000-0002-4676-0377.
E-mail: dasha26091987@hotmail.com
2001. In: Materials of the Problem Commission «Cholera and Vibrions Pathogenic to Humans». Issue 15 [Materialy problemnoy komissii «Kholera i patogennye dlya cheloveka vibriony». Vypusk 15]. Rostov-na-Donu; 2002: 34-9. (in Russian)
54. Podosinnikova L.S., Voronezhskaya L.G., Lobanova L.N. On the circulation of cholera vibrios in the USSR in 1987-1991. In: Materials of the Russian Scientific Conference «Cholera. Questions of Epidemiology, Microbiology and Laboratory Diagnostics» [Materialy Rossiyskoy nauchnoy konferentsii «Kholera. Voprosy epidemiologii, mikrobiologii i laboratornoy diagnosti-ki»]. Rostov-na-Donu; 1992: 67-71. (in Russian)
55. Bochalgin N.O., Mironova L.V., Khunkheeva Zh.Yu., Solods-kaya N.S., Allenov A.V., Balakhonov S.V. Allelic polymorphism of the "household" genes of R-variants of Vibrio chole-rae isolated in the Primorsky Territory in 2016. Bakteriologiya. 2017; 2(3): 52. (in Russian)
56. Bochalgin N.O. Phylogenetic analysis of Vibrio cholerae strains isolated from environmental objects in Siberia and the Far East. In: Materials of the IX All-Russian Scientific and Practical Conference of Young Scientists and Specialists of Rospotreb-nadzor "Modern Problems of Epidemiology, Microbiology and Hygiene» [Materialy IX Vserossiyskoy nauchno-prakticheskoy konferentsii molodykh uchenykh i spetsialistov Rospotreb-nadzora «Sovremennye problemy epidemiologii, mikrobiologii i gigieny»]. Irkutsk; 2017: 27-8. (in Russian)
57. Bochalgin N.O. Full genomic multilocus sequence typing in the study of the genetic diversity and phylogeny of Vibrio cholerae. In: Materials of the XI All-Russian Scientific and Practical Conference of Young Scientists and Specialists of Rospotreb-nadzor "Modern Problems of Epidemiology, Microbiology and Hygiene» [Materialy XI Vserossiyskoy nauchno-prakticheskoy konferentsii molodykh uchenykh i spetsialistov Rospotreb-nadzora «Sovremennye problemy epidemiologii, mikrobiologii i gigieny»]. Ufa; 2019: 201-6. (in Russian)
58. Kruglikov V.D., Levchenko D.A., Titova S.V., Moskvitina E.A., Arkhangel'skaya I.V., Gaevskaya N.E., et al. Vibrio choleraе in the waters of the Russian Federation. Gigiena i Sanitaria (Hygiene and Sanitation, Russian journal). 2019; 98(4): 393-9. https://doi.org/10.18821/0016-9900-2019-98-4-393-399
(in Russian)
59. Levchenko D.A., Kruglikov V.D., Arkhangel'skaya I.V., Ezho-va M.I., Moskvitina E.A., Titova S.V. Analysis of the results of Cholera vibrios monitoring in environmental objects in the administrative territories of the Russian Federation using the GIS «CHOLERA 1989-2014». Problemy osobo opasnykh infektsiy. 2017; (4): 99-102.
https://doi.org/10.21055/0370-1069-2017-99-102 (in Russian)
60. Moskvitina E.A., Yanovich E.G., Kruglikov V.D., Titova S.V., Kurilenko M.P., Pichurina N.L., et al. Cholera forecast for the year 2019 based on assessment of epidemiological situation around the world, across CIS and Russia in 2009-2018. Problemy osobo opasnykh infektsiy. 2019; (1): 64-73. https://doi.org/10.21055/0370-1069-2019-1-64-73 (in Russian)
61. Borroto R.G. Ecology of Vibrio cholerae serogroup O1 in aquatic environments. Rev. Panam. Salud Publica. 1997; 1(1): 3-8.
https://doi.org/10.1590/s1020-49891997000100002 (in Spanish)
62. Mekalanos J.J., Rubin E.J., Walder M.K. Cholera: molecular basis for emergence and pathogenesis. FEMS Immunol. Med. Microbiol. 1997; 18(4): 241-8. https://doi.org/10.1111/j.1574-695x.1997.tb01052.x
Information about the authors
Darya A. LevchenkoM — Cand. Sci. (Med.), senior researcher,
Cholera microbiology laboratory, Rostov-on-Don Research
Anti-Plague Institute, 344002, Rostov-on-Don, Russia.
ORCID ID: http://orcid.org/0000-0002-4676-0377.
E-mail: dasha26091987@hotmail.com
ОБЗОРЫ
Архангельская Ирина Викторовна — к.м.н., н.с. лаб. микробиологии холеры ФКУЗ «Ростовский-на-Дону противочумный институт» Роспотребнадзора, 344002, Ростов-на-Дону, Россия.
ORCID ID: https://orcid.org/0000-0002-7569-8584. Кругликов Владимир Дмитриевич — д.м.н., г.н.с. лаб. микробиологии холеры ФкУз «Ростовский-на-Дону противочумный институт» Роспотребнадзора, 344002, Ростов-на-Дону, Россия. ORCID ID: http://orcid.org/0000-0003-4749-3837.
Подойницына Оксана Андреевна — к.б.н., н.с. группы
молекулярной биологии ФКУЗ «Ростовский-на-Дону
противочумный институт» Роспотребнадзора, 344002,
Ростов-на-Дону, Россия.
ORCID ID: http://orcid.org/0000-0002-9996-4189.
Участие авторов: все авторы сделали эквивалентный вклад в
подготовку публикации.
Irina V. Arhangelskaya — Cand. Sci. (Med.), researcher, Cholera
microbiology laboratory, Rostov-on-Don Research Anti-Plague
Institute, 344002, Rostov-on-Don, Russia.
ORCID ID: https://orcid.org/0000-0002-7569-8584.
Vladimir D. Kruglikov — Doct. Sci. (Med.), main researcher, Cholera
microbiology laboratory, Rostov-on-Don Research Anti-Plague
Institute, 344002, Rostov-on-Don, Russia.
ORCID ID: http://orcid.org/0000-0003-4749-3837.
Oksana A. Podoinitsina — Cand. Sci. (Biol.), researcher, Molecular biology group, Rostov-on-Don Research Anti-Plague Institute, 344002, Rostov-on-Don, Russia. ORCID ID: http://orcid.org/0000-0002-9996-4189.
Contribution: the authors contributed equally to this article.
