CC BY
80
Электронное научное издание Альманах Пространство и Время Т. 16. Вып. 1-2 • 2018
Electronic Scientific Edition Almanac Space and Time vol. 16, issue 1-2 Elektronische wissenschaftliche Auflage Almanach 'Raum und Zeit Bd. 16., Ausgb. 1.-2.
Теории, концепции, парадигмы
Theories, Conceptions, Paradigms / Th e o ri e n, Ko nze p ti o ne n, Pa ra d i g m e n
УДК 553.21:576.8:577
DOI 10.24411/2227-9490-2018-11021
Маракушев С.А. , Белоногова О.В.
**
С.А. Маракушев
О.В. Белоногова
Ассимиляция углерода метаболическими системами
до и после возникновения LUCA
*Маракушев Сергей Алексеевич, доктор биологических наук, ведущий научный сотрудник Института проблем химической физики РАН, Черноголовка
ORCID ID http://orcid.org/0000-0001-6078-4650
E-mail: marak@cat.icp.ac.ru; sergey-a-marakushev@j-spacetime.com; shukaram@yandex.ru
**Белоногова Ольга Васильевна, кандидат химических наук, научный сотрудник Института проблем химической физики РАН, Черноголовка
ORCID ID http://orcid.org/0000-0002-9625-7657
E-mail: ovbel@icp.ac.ru, olga-v-belonogova@j-spacetime.com
В существующих теориях автотрофного происхождения жизни источником углерода для зарождающегося метаболизма являлась двуокись углерода, ассимилирующаяся метаболическими системами, принадлежащими как последнему универсальному общему предшественнику (last universal common ancestor, LUCA), так и возникающими впоследствии организмам. Однако предковый углеродный метаболизм мог быть и метановым, если флюиды, выносящиеся из глубинных магматических очагов на поверхность Земли, были в основном углеводородными (с преобладанием метана). В различных режимах флюидной дегазации Земли фиксация углерода метаболическими системами могла осуществляться в форме СО2 или СН4. Несмотря на то, что метаболизм LUCA был СО2-зависимым, предполагается и обосновывается углеродный метаболизм, который формировался на основе метана в период метановой дегазации Земли до происхождения LUCA. Предложенная модель фиксации углерода представляет собой совокупность реакций гипотетического метано-фумфратного цикла, а также других ассимилирующих метан метаболических путей в рамках представлений о преобладании углеводородного метаболизма в восстановительных условиях гидротермальных систем древней Земли.
Ключевые слова: происхождение жизни; метаболизм углерода; фиксация СО2 и СН4; анаэробная метанотрофия; автокаталитические циклы; древо жизни; магнетит; ацетат; сукцинат; фумарат; 2-метилсукцинат.
Фиксация углерода в форме СО2 — метаболическая основа LUCA
и его потомков
Хотя согласованного определения жизни не существует, широко признается, что в период 4,2—3,8 млрд лет (Ga) произошла эволюционная трансформация между неживой химией и живой биохимией, ведущей, в конечном счете, к организмам с поразительной способностью населять Землю (напр., [Lineweaver, Chopra 2012]). Последний универсальный общий предшественник всех живых организмов или LUCA обычно воспринимается как основа трех-доменного [Woese 1998] или двух-доменного [Weiss et al. 2016] происхождения ветвей жизни. LUCA является подразумеваемым эволюционным интерме-диатом, связывающим абиотическую фазу истории Земли и первые следы микробной жизни (микрофоссилии), в породах с возрастом 3,7 Ga [Nutman et al. 2016]. Всестороннее обсуждения теорий образования LUCA здесь излишне, поэтому отсылаем читателя к другим публикациям (напр., [Letelier et al. 2011] и ссылки в ней).
Источником неорганического углерода в современных автотрофных прокариотах является двуокись углерода (СО2), который, судя по реконструированному геному LUCA [Koonin 2003; Weiss et al. 2016 и ссылки в них], представлял собой единственный источник углерода и для метаболизма. На этом основании наиболее существенными теориями ассимиляции углерода в виде СО2 и происхождения автотрофного метаболизма (в рамках представлений "metabolism first") на ранней Земле являются теории первичности Ацетил-CoA пути (путь Вуда — Люндгала) [Russell, Martin 2004; Martin, Russell 2007], восстановительного цитратного (ВЦ) цикла (восстановительного цикла трикарбоновых кислот, цикла Арнона) [Wächtershäuser 1990; Morowitz et al. 2000] и 3-гидроксипропионатного (3-ГП) цикла [Marakushev, Belonogova 2009]. В современных прокариотах помимо этих путей фиксации СО2 функционируют еще 3 пути: 3-гидроксипропионатный/4-гидроксибутиратный (3-ГП/4-ГБ), восстановительный дикарбоксилат-ный/4-гидроксибутиратный (ВД/4-ГБ) и восстановительный пентозофосфатный (ВПФ) (Кальвина — Бенсона — Бассама) циклы.
Рассмотрены эволюционные возможности развития первичного метаболизма на базе комбинаций существующих СО2-фиксирующих путей. Комбинация протометаболических циклов может быть описана в терминах симбиоза происходящего от древнегреческого auMßiwaiq (sumbiösis): "living together" [King 1977]. Например, при развитии бактериальной линии древа
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
жизни, симбиоз ВЦ и 3-ГП циклов (рис. 1) на основе объединяющих равновесий малат-фумарат-сукцинат приводит к устойчивости системы в целом и появлению возможностей развития циклов в направлениях, соответствующих изменениям окружающей среды [Marakushev, Belonogova 2009]. Согласно этим представлениям одними из первых форм жизни потомков LUCA были предковые таксоны Aquificae (ВЦ цикл) и Chloroflexi (3-ГП цикл).
Рис. 1. Предполагаемое ядро архаического промежуточного хемоавтотрофного метаболизма (бицикл архаической фиксации С02) последнего бактериального общего предшественника ^ВСА) в виде сопряженных автокаталитических петель восстановительного цитратного (ВЦ) и 3-гидроксипропионатного (3-ГП) циклов. Равновесия сукцинат-фумарат и фумарат-малат определяют направление потока электронов в бицикле. ВЦ цикл ассимилирует СО2, а 3-ГП-цикл — НСО3- (выделены синим). Штриховыми стрелками показаны дальнейшие пути синтеза главных классов биомолекул — пуринов, пиримидинов, ли-пидов, сахаров и аминокислот.
3-ГП/4-ГБ и ВД/4-ГБ циклы совместно с ВЦ и 3-ГП циклами также представляют собой автокаталитическую систему реакционных путей, комбинация частей которых создает конкретные автотрофные системы фиксации СО 2 (НСО3-) в экстремо-фильных прокариотах, сокращенная схема которых с добавлением всех реакций фиксации СО 2 и НСО3- в циклах представлена на рис. 2. Отдельные модули (розовый цвет) и микромодули (парагенезисы) компонентов циклов создают конкретные метаболические циклы, способные выживать и самореплицироваться в конкретных условиях. Так, например, модули I + IV создают 3ГП/4ГБ цикл, I + V — 3 ГП цикл, II + VI — ВЦ цикл и III + IV — ВД/4-ГБ цикл.
Рис. 2. Схема, представляющая возможные варианты модульного развития четырех хемоавтотрофных путей фиксации СО2 (восстановительный цитратный (ВЦ), 3-гидрокси-пропионатный (3-ГП), 3-гидроксипропионат-ный/4-гидроксибутиратный (3-ГП/4-ГБ) и восстановительный дикарбоксилатный/4-гидрок-сибутиратный (ВД/4-ГБ) циклы). Римскими цифрами обозначены модули (последовательности реакций) циклов, комбинацией который создаются полные циклы фиксации СО2. Пунктирными линиями обозначены продукты СО2 фиксации, высвобождаемые этими циклами. Цифрами в квадратах обозначаются конкретные реакции карбоксилирования, осуществляемые ферментами. Пустая зеленая стрелка от оксалоацетата до сукцинил-СоА обозначает общую последовательность реакций малат ^ фумарат ^ сукцинат для ВЦ и ВД/3-ГБ циклов. Пустая красная стрелка от сукцинил-СоА до малонил-СоА обозначает обратную последовательность реакций сукцинат ^ фумарат ^ малат
Развитие этих идей продолжилось в работах [Braakman, Smith 2012, 2013], где показана модулярно-пограничнная природа органических кислот, в особенности ацетата и сукцината, что демонстрируется пересечением различных путей фиксации СО2
Electronic Scientific Edition Almanac Space and Time vol. 16, issue 1-2 Theories, Conceptions, Paradigms
Elektronische wissenschaftliche Auflage Almanach 'Raum und Zeit' Bd. 16., Ausgb. 1.-2. Theorien, Konzeptionen, Paradigmen
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
в этих соединениях (напр., рис. 3). Модулярность метаболических сетей благоприятствует их эволюции и разнообразию в
V/ V/ V/ / \ ■ V/ ^ V/ V/
результате комбинаций различных модулей и микромодулей (парагенезисов). Такой же комбинацией модулей м парагенези-сов формировался восстановительный пентозо-фосфатный (ВПФ) цикл фиксации СО2, в условиях высоких концентраций углекислого газа и фосфатов.
Рис. 3. Схема четырех сопряженных циклов фиксации СО2. Эти пути охватывают почти все универсальные биосинтетические предшественники [Braakman, Smith 2013]. ВЦ цикл обозначен черным, ВД/4-ГБ — красным, 3-ГП — синим, 3-ГП/4-ГБ — зеленым цветом. Сокращения: ацетат (ACE); пируват (PYR); оксалоацетат (OXA); малат (MAL); фумарат (FUM); сукцинат (SUC); а-кетоглутарат (AKG); оксалосукцинат (OXS); изоцитрат (ISC); cis-аконитат (CAC); цитрат (CIT); малонат (MLN); малонат полуальдегид (MSA); 3-гидроксибутират (3HP); акролиат (ACR); пропионат (PRP); метилмалонат(MEM); сукцинат полуальдегид (SSA); 4-гидроксибути-рат (4HB); кротонат(^Л; 3-гидроксибутират (3HB); ацетоацетат (AcACE); бутират (BUT); гид-роксиметил-глутарат (HMG); глиоксилат (GLX); метил-малат (MML); мезаконат (MSC); цитрама-лат (CTM); глицерат (GLT); глицеральдегид (GLA); дегидроксиацетон (DHA); фруктоза (FRC); эритроза (ERY); седогептулоза (SED); ксилоза (XYL); рибулоза (RBL); рибоза (RIB).
Таким образом, возникающий метаболизм, ведущий к образования LUCA, использовал различные системы фиксации углерода в виде СО2, объединяя различные модули (ассоциации последовательностей нескольких реакций циклов) органических кислот, кетокислот и их фосфорилированных соединений.
Две эры развития жизни: до ШСД и после
Считается, что LUCA эволюционно разделяется на археи и бактерии, а далее происходило симбиотическое событие, приводящее к эукариотам. На рис. 4 приведена схема филогенетического древа с основными путями фиксации углерода на основе СО2.
Рис. 4. Дивергенция протоклеток в таксоны доменов Bacteria и Archaea. Модифицированное универсальное древо жизни, показывающее эволюционные взаимоотношения организмов в трех-доменной модели Вэзе [Woese 1998]. В рамках — геологический возраст (млрд лет) согласно данным палеонтологии и филогенетическому анализу последовательностей 16S/18S рибосомальных РНК. LACA и LBCA — последние общие предшественники архей и бактерий, соответственно. Показана дивергенция LBCA с образованием бактериальных отрядов Chloroflexales и Aquificales на основе их метаболических систем 3-ГП цикл и ВЦ цикл, соответственно, а также дивергенция LACA в субдомене Archaea (Crenarchaeota) с образованием отрядов Thermoproteales и Desulfurococcales (ВД/4ГБ цикл) и Sulfolobales (3ГП/4ГБцикл). Бактериальные отряды Aquificales и Chloroflexales, а также архейские отряды Desulfurococcales, Ther-moproteales и Sulfolobales выделены жирным шрифтом. ВПФ — восстановительный пентозо-фосфатный цикл. ОАСоА путь — обратный (окислительный) Ацетил СоА путь.
Главным образом температурная и редокс обстановка окружающей гидротермальной среды определяла экологические ниши, благоприятные для развития предковых таксонов — наследников LUCA. Так, предковый Aquifex (с ВЦ циклом) обосновался в восстановительных условиях глубоководных сульфидных гидротерм, тогда как предковый Chloroflexus (с 3-ГП циклом) распространился в более окислительных высокотемпературных ареалах при геодинамическом сдвиге гидротерм в фотическую зону.
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
LUCA часто подразумевается как начало происхождения жизни, связывающее абиотический период истории Земли с первыми следами микробной жизни. Однако эти первые клетки уже обладали способностью кодировать многие ферменты и имели некоторые из тех же биоэнергетических возможностей, что и современные организмы. Например, на рис. 5 приведена клетка LUCA реконструированная из геномных данных [Weiss et al. 2016]. Она представляет собой достаточно сложную систему с клеточной мембраной (с функцией реализации натриевого и протонного градиентов для синтеза АТФ), ферментами, кофакторами и уже существующим генетическим кодом. В данной модели ассимиляция углерода в клетке происходила в виде фиксации СО2 в Ацетил-СоА пути, хотя источник монооксида углерода (на рис. 5 представлен как [СО]) в первичном метаболизме непонятен.
Рис. 5. СО2-фиксирующий LUCA, реконструированный из геномных данных [Weiss et al. 2016] с модификациями. Взаимодействие LUCA с геохимическим гидротермальным окружением с основным источником углерода в виде СО2, фиксирующийся в Ацетил-СоА пути. Сокращения:
CODH/ACS — СО дегидрогеназа/ацетил СоА синтаза; Nif — нитрогеназа; GS — глутамин синтетаза; Mrp — MrP типы Na+ZH+антипортеров; CH3-R — метильные группы; HS-R — органические тиолы; SAM — S-аденозил метионин. Переходные металлы в виде кластеров катализировали нитрогеназу и СоА дегидрогеназу. Справа перечислены кофакторы и обозначены элементы. Na+/H+ антипортер мог преобразовывать геохимический pH градиент. LUCA бесспорно обладал генами и генетическим кодом, но каким в настоящее время неизвестно
Тем не менее, очевидно, что организмы при возникновении жизни должны были быть существенно проще, а фиксация углерода могла осуществляться из других молекул, например, из углеводородов и, в особенности, из метана. Предполагается, что дивергенция и расхождение бактерий и архей друг от друга, были не первыми событиями в развитии жизни после ее первоначального появления, и что автокаталитические самоподдерживающиеся системы должны были существовать гораздо раньше. В этом случае древо жизни должно иметь вид, представленный на рис. 6, т.к. нет никаких аргументов, что никаких живых организмов до LUCA не было [Cornish-Bowden, Cárdenas 2017].
Рис. 6. Схема развития эволюционного древа жизни до LUCA и после, согласно [Cornish-Bowden, Cárdenas 2017] с изменениями. Вероятно, до LUCA было много ветвей древа, как указано в нижней части фигуры, но все они ранее вымерли, также как и другие ветви (верхняя часть), которые вымерли сравнительно недавно. Пунктирная линия условно разделяет восстановительные (с преобладанием СН4) и окислительные (с преобладанием СО2) условия окружающей среды.
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
Эра LUCA, очевидно, протекала при высоком парциальном давлении СО2, тогда как пре-LUCA период протекал в более восстановительной обстановке с существенным преобладанием метана, например, подобно анаэробному метановому химическому окружению поверхности спутника Сатурна — Титана (напр., [Lv et al. 2017]). В истории развития Земли существовали, по крайней мере, два основных геодинамических режима флюидной импульсной дегазации богатого водородом жидкого никель-железного ядра Земли [Милановский 2004], которые приводили к образованию химической системы С-Н-О [Marakushev, Maraku-shev 2010]. Флюиды, выбрасывающиеся из жидкого земного ядра, изначально являются водородными, тогда как кислородные компоненты имеют подчиненное значение. Однако в процессе расширения силикатных оболочек Земли и увеличении их проницаемости происходит селективная миграция водорода (наиболее мобильного компонента) из флюидов. Этот процесс ответственен за потерю лидирующего положения водорода во флюидах и сопряжен в эволюции земной коры с развитием магматизма низкой и нормальной щелочности. При этом фракционирование компонентов приводит к образованию СО2-богатых растворов, H2 + 2CO = H2O + 0.5CO2 + 1.5C, H2O + CO2 = Н2СО3 (угольная кислота), которые широко распространены во флюидных включениях в минералах всех изверженных пород низкой и нормальной щелочности. На диаграмме составов (рис. 7) эта область термодинамической устойчивости (фация) парагенезиса (ассоциации) Н2О — С — СО2 обозначена римской цифрой I.
О
Рис. 7. Схема флюидной эволюции системы С-Н-О на диаграмме ее составов. Римскими цифрами обозначены различные режимы эволюции водородных флюидов с образованием водно-углекислых (I) и водно-углеводородных (II) растворов, разделяемых равновесием Н2О - С (красная линия). Штриховыми коннодами обозначаются пара-генезисы исходных веществ (Н2, СО, СО2), а штрихпунктирными линиями — продуктов реакций образования углеводородов (2СО + 5Н2 = С2Н6 + 2Н2О и др.). Черными квадратами обозначены органические вещества внутри системы Н2 — СО: метанол (1), этиленгликоль (2), ацетат (3), сукци-нат (4) и фумарат (5).
Переход к режиму сжатия предотвращает миграцию водорода из флюидов и стимулирует образование углеводородов в них: 3H2+CO = H2O+CH4, 5H2+2CO = 2И20+С2Иб, и др. (рис. 7, фация II). Под влиянием водорода кислотные компоненты флюидов разрушаются, 4H2+H2C03 = 3H20+CH4, что определяет щелочной уклон магматизма и во флюидных включениях изверженных минералов неизменно появляются углеводородные компоненты [Nivin et al. 2005]. Рассмотренная модель представляет собой двух стадийное развитие системы С-Н-О (I ^ II), зависящее от флюидов, генерируемых земным ядром посредством магматических очагов.
В геодинамическом режиме I источником углерода для автотрофного метаболизма является двуокись углерода, выносящаяся глубинными флюидами на поверхность Земли (парагенезис СО2 - Н2О, рис. 7, фация I). Однако в геодинамическом режиме II предковый углеродный метаболизм мог быть и углеводородным (напр. метановый парагенезис СН 4 — Н2О) если поток свободной энергии из геохимического окружения был сопряжен с реакциями образования биомассы. Есть многочисленные геохимические доказательства отличия условий современной Земли от условий раннего Архея. Большинство видов микроорганизмов, зависимых от анаэробного типа энергетического метаболизма, или вымерли или сильно ограничены бескислородными экологическими нишами. Мы считаем, что анаэробные геохимические условия в Архее играли важнейшую роль в процессе зарождения и развития углеродного и энергетического метаболизма, который на древней Земле далеко не соответствовал метаболизму, присутствующему на вершинах ветвей современного филогенетического древа прокариот.
Анаэробное окисление метана
Реликтовые формы анаэробной метанотрофии обнаружены в последние два десятилетия, где окислителями являлись окислы серы, азота и переходных металлов [Hinrichs et. al. 1999; Knittel, Boetius 2009; Beal et. al. 2009; Ettwig et. al. 2010]. Анаэробное окисление метана (АОМ) происходит в современных бескислородных окружающих условиях, ассоциированное с морскими осадочными породами, газ-гидратами, грязевыми вулканами, углеводородными сипами и др.
Возможность использования метана в качестве единственного источника углерода для альтернативного автотрофной фиксации СО2 пути в процессе зарождения жизни показано в работе [Nitschke, Russell 2013]. Представлена модель анаэробного метанотрофного пути ацетогенеза, в котором источником углерода является метан вместо СО 2 в ранее изученным ими биоми-метически реконструированном Ацетил-СоА пути. Окислителем метана в этом альтернативном пути (фиксации СН 4) являлась активированная окись азота (NO) в процессе трансформации нитрат/нитрит [Russell, Nitschke 2017] и предполагается, что этот альтернативный путь (обратный Ацетил-СоА (ОАСоА) путь фиксации СН4 был первой энергетической системой метаболизма в гидротермальных выбросах ранней Земли и фундаментом возникновения LUCA. Основным источником метана авторы считают процесс гидратации оливина — серпентинизации гарцбургитов (офиолитов) в присутствии оксидов углерода, пренебрегая глобальным процессом абиогенного выноса CH4 корово-мантийной флюидной дегазацией магматических очагов (напр., [Kro-potkin 1985; Kenney et al. 2002; Scott et al. 2004; Marakushev, Marakushev 2010; Etiope, Sherwood Lollar 2013; Mukhina et al. 2017]).
НоН2 10 20 30 40 50 60 70 80 90 100
с2н6 с2н4 с2н2
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
Также вероятно, что одними из первыми метаболических систем на ранней Земле были автокаталитические циклы фиксации СН4, и в принципе возможность использования углеводородов и в частности метана в качестве источника углерода компонентами циклов не менее обоснована. Мир органических кислот универсален в качестве участников метаболизма, однако важно, отвечает ли вся система метаболизма, ассимилирующая метан интермедиатами автокаталитических циклов, фундаментальным требованиям термодинамики.
Метано-фумаратный цикл
В процессе зарождения метаболизма важнейшую функцию играли автокаталитические протометаболические циклы, в частности цитратный цикл (известный также как цикл Кребса, цикл трикарбоновых кислот). Обратный или восстановительный цит-ратный цикл (цикл Арнона), широко распространен среди наиболее глубоко укорененных автотрофных гипертермофильных родов бактерий и архей [Pace 1997; Reysenbach, Shock 2002]. Основываясь на гипотезе первичности метанотрофного метаболизма мы считаем, что некоторые компоненты цитратного цикла (карбоксильные и кето-кислоты) могли быть участниками формирования метаболических систем метанотрофного метаногенеза. Следует ожидать, что исследование АОМ сформирует новый взгляд на механизмы реакций, а также энергетические и кинетические принципы возникающего метаболизма [Spormann, Widdel 2000].
Одной из немногих известных реакций фиксации СН4 является образование 2-метилсукцината алкилированием фумарата: С4Н4О4 (фумарат) + СН4 = С5Н8О4 (2-метилсукцинат) [Thauer, Shima 2008]. Регенерация фумарата происходит в метаболических циклах с участием интермедиатов, функционирующих в цитратном, 3-гидроксипропионатном, глиоксилатном и других циклах. Например, фумарат + CH4 ^ 2-метилсукцинат ^ мезаконат + 2H ^ цитрамалат ^ цитрамалил-CoA ^ пируват + аце-тил-CoA ^^^ оксаолацетат ^ цитрат ^ изоцитрат ^ 2-оксоглутарат + CO2 + 2H ^ сукцинил-CoA + CO2 + 2H ^ сукцинат ^ фумарат + 2H или фумарат + CH4 ^ 2-метилсукцинат ^ 2-метилсукцинил-CoA ^ 2-этилмалонил-CoA ^ бутирил-CoA + CO2 ^ кротонил-CoA + 2H ^ 3-гидроксибутирил-CoA ^ ^гидроксибутирил-CoA ^ 4-гидроксибутират ^ сукцуинатсемиальдегид + 2H ^ сукцинил-CoA + 2H ^ сукцинат ^ фумарат + 2H.
Мы предлагаем биомиметическую модель укороченного метано-фумаратного (МФ) цикла (рис. 8), функционирующего в условиях высокого парциального давления эндогенного метана (фация II, рис. 7) существовавшего в гидротермальных системах катархея и раннего Архея [Dodd et al. 2017], признанного даже сторонниками биогенного происхождения углеводородов (напр., [Galimov 2017]). Ассимиляция метана происходит при присоединении метана к фумарату с образованием 2-метил-сукцината, анаэробное окисление которого приводит к образованию ацетата и пирувата. Пируват окислительно ассимилирует метан с образованием воды и оксалоацетата, который трансформируется в фумарат в реакциях компонентов восстановительного цитратного цикла. Фумарат снова ассимилируя метан, начинает новый автокаталитический МФ цикл, в одном обороте которого из двух молекул метана образуется молекула ацетата. Эта модель является как системой метанотрофного ацетоге-неза, так и самовоспроизводящейся автокаталитической системой окислительной фиксации углерода.
СН4+ 4[0] 2Н:0
( А_
^ С4Н4О5- ч
/ Oxaloacetate \
С3Н4О3 \
Рис. 8. Схема предполагаемого метано-фу-маратного (МФ) цикла. [O] представляет собой кислород окислителя в неорганических редокс парах. Углерод метана внедряется в компоненты цикла с образованием С—С связи, а в реакции пируват ^ оксалоацетат атомы кислорода неорганического окислителя ассимилируются в оксалоацетате и в воде. Химический потенциал водорода регулирует смещение равновесий в реакциях 2-метилсукцинат = мезаконат + Н2 и сукцинат = фумарат + Н2.
Анаэробное окисление метана предполагает доступность окислителя, соответствующего термодинамическим и кинетическим ограничениям этого процесса. Термодинамический расчет свободных энергий реакций анаэробного метанотрофного ацетогенеза в водных гидротермальных условиях с участием окисленных соединений серы, азота и железа приведен в табл. 1. Например, свободная энергия реакции + 6Fe2O3 = 0.5CH3COOH + H2O + 4Fe3O4 при 473 К равна сумме свободных энергий образования продуктов минус сумма свободных энергий образования реагентов при этой же температуре (ДG4730 = (0,5AG0cнзcooн + ДG0Н2О +4ДG0Feзo4) - (ДG0cн4 + 6ДG0Fe2oз) = -6,49 кДж/моль). Очевидно, что окисление кислородом редокс пар оксидов азота термодинамически очень благоприятно особенно в отличие от сульфат-сульфитной пары.
Температурные режимы реакций показывают предпочтительность щелочных (ионизированная форма) или кислотных (неиони-зированная форма) гидротермальных условий. Химические реакции с отрицательной свободной энергией (т.е. экзергонические реакции) высвобождают энергию при их протекании, а их изменение с повышением температуры свидетельствует о преимущественном их протекании. Например, сульфат-оксидазная реакция самая неблагоприятная и является низкотемпературной (увеличение ДGr0 c повышением Т), тогда как нитрит-оксидазная реакция термодинамически выгодна и высокотемпературна (уменьшение ДGr0). Кроме того, окисление сульфатом наиболее благоприятно в его неионизированной форме (кислотные условия), а окисление нитритом в ионизированной (щелочные условия). Равновесия реакции соединений железа с метаном в стандартном состоянии протекают около нулевой свободной энергии и становятся более благоприятными с увеличением температуры.
Electronic Scientific Edition Almanac Space and Time vol. 16, issue 1—2 Theories, Conceptions, Paradigms
Elektronische wissenschaftliche Auflage Almanach 'Raum und Zeit' Bd. 16., Ausgb. 1.-2. Theorien, Konzeptionen, Paradigmen
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
Таблица 1
Свободные энергии водных реакций (AG°t) анаэробного метанотрофного ацетогенеза в зависимости от окислителя (окисленные формы азота, серы и железа) при температурах 298 и 473 К
Реакции рассчитаны для полностью ионизированных и неионизированных форм ацетата (СН3СООН); свободные энергии образования водных веществ по данным [Amend, Shock2001]; ТР — температурный режим реакций: Н — низкотемпературный, В — высокотемпературный
Редокс пары азота AG°298 кДж/моль СН4 AG°473 кДж/моль СН4 ТР
CH4 + 2NO = 0,5CHsCOOH + H2O + N2 -586,78 -563,18 Н
CH4 + 2NO = 0,5CHsCOO- + 0,5 Н+ + H2O + N2 -573,39 -538,33
CH4 + 4NO = 0,5CHsCOOH + H2O + 2N2O -582,32 -535,87 Н
CH4 + 4NO = 0,5CHs COO- + 0,5 Н+ + H2O + 2N2O -568,93 -511,02
CH4 + 4HNO2 = 0,5CHsCOOH + 3H2O + 4NO -264,46 -320,79 В
CH4 + 4NO2- + 3,5H+ = 0,5CH3COO- + 4NO + 3H2O -324,71 -398,7
Редокс пара железа (минеральные буфера)
CH4 + 6Fe2O3 = 0,5CH3COOH + H2O + 4Fe3O4 11,84 -6,49 В
CH4 + 6Fe2O3 = 0,5CH3 COO- + 0,5 Н+ + H2O + 4Fe3O4 25,23 18,36
CH4 + 1,5FeS2 + 0,5Fe3O4 = 0,5CH3COOH + H2O + 3FeS 44,65 28,85 В
CH4 + 1,5FeS2 + 0,5Fe3O4 = 0,5CH3 COO- + 0,5 Н+ + H2O + 3FeS 58,04 53,7
CH4 + 2Fe3O4 + 3SiO2 = 0,5CH3 COOH + H2O + 3Fe2SiO4 57,23 16,19 В
CH4 + 2Fe3O4 + 3SiO2 = 0,5CH3 COO- + 0,5 Н+ + H2O + 3Fe2SiO4 70,62 41,04
Сульфат-сульфитная редокс пара
CH4 + 2H2SO4 = 0,5CH3COOH + H2O + 2H2SO3 114,88 124,09 Н
CH4 + 2SO4-2 = 0,5CH3COO- + 0,5 Н+ + H2O + 2SO3-2 128,27 148,94
В таблице 2 приведены свободные энергии реакций фиксации углерода интермедиатами МФ цикла (рис. 8). В качестве окислителей наиболее термодинамически благоприятными оказались редокс пары нитрит — окись азота (HNO2 — NO), окись азота — закись азота (NO — N2O) и окись азота - молекулярный азот (NO — N2). Значения свободной энергии при различных температурах (AG0298 и AG0473) позволяет оценить температурный режим этих реакций. Очевидно, что редокс пары азота являются наиболее термодинамически благоприятными для ассимиляции метана интермедиатами МФ цикла, но реакции с парой HNO2/NO — высокотемпературные, а с парами 2NO/N2O и NO/0.5N2 — низкотемпературными. На поверхностный взгляд редокс пары азота лучше всего подходят для окисления метана в реакциях МФ цикла, но реакции с минеральными буферами находятся ближе к состоянию равновесия, что однозначно определяет возможности функционирования цикла в прямом и обратном направлении (развитие ацетогенеза или метаногенеза).
Таблица 2
Свободные энергии реакций МФ цикла с различными окислителями при 298 and 473 K
Свободные энергии образования водных веществ по данным [Amend, Shock 2001]
№ Реакции цикла AG°298 кДж/моль AG°473 кДж/моль
1. (СН)2(СООН)2 (фумарат) + СН4 = (СН2)(СНзСН)(СООН)2 (метилсукцинат) -44,95 -29,97
2. (СН2)(СНзСН)(СООН)2 (метилсукцинат) + 0,502 = СН3СООН (ацетат) + СНз(СО)СООН(пируват) -147,27 -152,56
2a. (СН2)(СНзСН)(С00Н)2 (метилсукцинат) + 3Ре2Оз= СН3СООН (ацетат) + СНз(СО)СООН(пируват) + 2РезО4 67,33 41,84
2b. (СН2)(СНзСН)(СООН)2 (метилсукцинат) + 0,75РеБ2 + 0,25РезО4 = СНзСООН (ацетат) + СНз(СО)СООН (пируват) + 1,5РеБ 83,73 61,51
2c. (СН2)(СНзСН)(СООН)2 (метилсукцинат) + РезО4 + 1,5БЮ2 = СНзСООН(ацетат) + СНз(СО)СООН (пируват) + 1,5Ре2БЮ4 90,03 55,18
2d. (СН2)(СНзСН)(СООН)2 (метилсукцинат) + 21\Ю = СНзСООН (ацетат) + СНз(СО)СООН(пируват) + \\2О -229,75 -220,85
2e. (СН2)(СНзСН)(СООН)2 (метилсукцинат) + 2Н\1О2 = СНзСООН (ацетат) + СНз(СО)СООН (пируват) + 21\О + Н2О -70,82 -113,31
2f. (СН2)(СНзСН)(СООН)2 (метилсукцинат) + \Ю = СНзСООН (ацетат) + СНз(СО)СООН (пируват) + 0,5\ -231,98 -234,51
3. СНз(СО)СООН (пируват) + СН4 + 2О2 = СН2СО(СООН)2 (оксалоацетат) + 2Н2О -845,86 -803,44
3a. СНз(СО)СООН (пируват) + СН4 + 12Ре2Оз= СН2СО(СООН)2 (оксалоацетат) + 2Н2О + 8РезО4 12,52 -17,84
3b. СНз(СО)СООН (пируват) + СН4 + зРеБ2 + РезО4 = СН2СО(СООН)2 (оксалоацетат) + 2Н2О + 6РеБ 78,23 52,84
3c. СНз(СО)СООН (пируват) + СН4 + 4РезО4 + 6БЮ2 = СН2СО(СООН)2 (оксалоацетат) + 2Н2О + 6Ре2БЮ4 103,3 27,6
3d. СНз(СО)СООН (пируват) + СН4 + 8\1О = СН2СО(СООН)2(оксалоацетат) + 2Н2О + 4^О -1175,72 -1076,6
3e. СНз(СО)СООН (пируват) + СН4 + 8НШ2 = СН2СО(СООН)2 (оксалоацетат) + 6Н2О + 8\1О -540,08 -646,44
3f. СНз ( СО )СОО Н (п и ру ват) + С Н 4 + 4Ы О = С Н 2СО (СООН ) 2 (о кса л оа цетат) + 2 Н 2О + 2Ы 2 - 11 84, 7 2 - 1 1 31 , 2 2
4. СН2СО(СООН)2 (оксалоацетат) + Н2 = СН2СН(ОН)(СООН)2 (малат) -65,49 -55,78
5. СН2СН(ОН)(СООН)2 (малат) = (СН)2(СООН)2 (фумарат) + Н2О 5,68 -5,26
6. (СН)2(СООН)2 (фумарат) + Н2 = (СН2)2(СООН)2 (сукцинат) -102,24 -88,88
7. (СНзС=СН)(СООН)2 (мезоконат) + Н2 = (СН2)(СНзСН)(СООН)2 (метилсукцинат) -66,53 -54,85
Эволюционный отбор определяется существованием достаточно устойчивых систем находящихся близко к равновесию их основных реакций [Parmon 2002], что определяет возможность развития системы в прямом или обратном направлении. Большинство исследователей считает, что самоорганизация и диверсификация протобиохимических систем является «Далеким-от-Равновесия Пребиотическим Процессом» (напр., [Barge et al. 2017]), несмотря на то, что в нем невозможно представить себе влияние физико-химических изменений окружающей среды на эволюционный отбор. Нами показано, что обратимость реакций в цит-
Electronic Scientific Edition Almanac Space and Time vol. 16, issue 1—2 Theories, Conceptions, Paradigms
Elektronische wissenschaftliche Auflage Almanach 'Raum und Zeit' Bd. 16., Ausgb. 1.-2. Theorien, Konzeptionen, Paradigmen
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
ратном цикле определяется главным образом равновесием фумарат +Н2 = сукцинат (AG°298 = -102,24, AG°473= -88,88 кДж/моль) и в зависимости от химического потенциала водорода изменяется направление потока электронов в нем [Marakushev, Belonogova 2009]. В МФ цикле химический потенциал водорода влияет также на образование мезаконата (рис. 8, табл. 2, реакция 7), который может трансформироваться или в пируват + ацетат или в глиоксилат + пропионат. При этом существует возможность комбинации (симбиоза) различных циклов, как и в системах фиксации СО2.
В геодинамическом режиме эндогенного потока метана на древней Земле возможность существования МФ цикла была невероятно большой, а обратимость его реакций позволяла развиваться циклу в различных направлениях, определяя формирование метаболизма различного типа и его дальнейшего эволюционного развития. Реакции рассчитывались для гидротермальных условий, в которых согласно [Nitschke, Russell 2013] предковые анаэробные метанотрофы оптимально использовали окислительные и углеводородные субстраты, поставляемые подводными щелочными гидротермальными флюидами. Термодинамика реакций фиксации углерода метана компонентами архаического цитратного цикла с использованием различных редокс ассоциаций минеральных Fe-буферов (табл. 2) демонстрирует их близость к состоянию равновесия (аналогично реакциям метанотрофного ацетогенеза в таблице 1), и это определяет возможности развития системы в различных направлениях, регулируемых условиями окружающей среды (температура, давление и химические потенциалы веществ).
Гидротермальная система анаэробного окисления метана
В гидротермальных условиях, также как и в целом во флюидной эволюции Земли (рис. 7), существует отчетливое разделение областей термодинамической устойчивости (фаций) СО2 и СН4. Представим гидротермальную систему в виде фазовой диаграммы химический потенциал кислорода — температура (рис. 9). Диаграмма рассчитана при Рнас, т.е. при температурах и давлениях ниже критических (373,9°C, 220,4 бар или 407°C, 298,5 бар (морская вода)) представляет собой двухкомпо-нентную систему (С-Н — экстенсивные параметры), т.к. кислород, представленный химическим потенциалом или активностью О2 в растворе (мРО2 = RTlnaO2, где ao2 обозначает химическую активность кислорода в гидротермальных растворах), переходит в число интенсивных параметров наряду с температурой и давлением. Соответственно, при произвольном давлении нон-вариантные равновесия на диаграмме (точки) состоят из четырех фаз, а трехфазные равновесия (линии) разделяют дивари-антные поля устойчивости (фации) двухфазных равновесий.
Равновесие СН4 + 2О2 = СО2 + 2Н2О (жирная линия) разделяет диаграмму на две части, обозначенные римскими цифрами I и II. Это фации СО2 и СН4, соответствующие этим же фациям на диаграмме составов (рис. 7), которые иллюстрируют две главные возможности развития системы С-Н-О — углекислую или углеводородную. Равновесие СО2/СН4 определяет окислительные и восстановительные условия гидротермальной системы. Рассматриваются интермедиаты МФ цикла — ацетат, сукцинат, фумарат, их метастабильные равновесия и парагенезисы. Во всем фазовом пространстве существует фация фумарата, а фации сукцината (ограниченная температурой 549 К) и ацетата, расположенные по обе стороны стабильного равновесия СН4/СО2 отчетливо выделяются. То есть в гидротермальном растворе парагенезисы компонентов фумаратного цикла устойчивы, как в фации СО2, так и в фации СН4. Таким образом в них могут развиваться системы фиксации углерода в виде СО2 или СН4. Минеральные буфера до температуры 549 К располагаются в фации сукцината, однако равновесие гематит-магнетит (HM) находится в области термодинамической устойчивости СО2 (фация I), а пирит-пирротин-магнетит (PPM) и кварц-магнетит-фаялит (QMF) равновесия в фации II (устойчивость метана). Два последних пересекают фундаментальное равновесие 2Suc + 2CH4 + O2 = 5Acet, представляющее собой основу метанотрофного ацетогенеза автокаталитического МФ цикла. Фация магнетита (Fe3O4), входящая в состав минеральных редокс буферов, охватывает равновесие СН 4/СО2 практически во всем диапазоне температур, рассматриваемой гидротермальной системы. Таким образом магнетит становится эффективным окислителем метана во всем температурном диапазоне случае НМ редокс буфера, выше 396 К для РРМ буфера и выше 435 К для QMF буфера. Это определяет P/T условия развития метанотрофных систем с участием магнетита как окислителя, образование которого в раннем Архейском океане было показано в работе [Li et al. 2017].
Рис. 9. Диаграмма химический потенциал кислорода (м?О2) — температура (Т, К) в гидротермальных условиях при давлении насыщения паров воды. Области термодинамической устойчивости веществ и их парагене-зисы рассчитывались согласно методике [Marakushev, Belonogova 2009]. Жирная линия — равновесие СО2 ^ СН4, разделяющее области их термодинамической устойчивости (I и II). Фация сукцината оконтурена синими равновесиями, а фация ацетата — красными. Штриховые линии — равновесия минеральных буферов: гематит-магнетитовый, Fe2O3/Fe3O4 (НМ), пирит-пирротин-магнетито-вый, FeS2 + Fe3O4/FeS (РРМ) и кварц-магне-тит-фаялитовый, SiO2 + Fe3O4/Fe2SiO4 (QMF). Обозначения: Acet — ацетат, Suc — сукцинат, Fum — фумарат. Линейные парагенези-сы представлены только для двух фаций и обоюдоострая зеленая стрелке показывает переходы от фации СО2 к фации СН4.
До великого окислительного события (GOE), произошедшего 2,2—2,4 млрд лет назад, на поверхности Земли господствовал магнетит и, видимо, его окислительный потенциал определял возможности развития метаболических путей системы С-Н-О в
Electronic Scientific Edition Almanac Space and Time vol. 16, issue 1—2 Theories, Conceptions, Paradigms
Elektronische wissenschaftliche Auflage Almanach 'Raum und Zeit' Bd. 16., Ausgb. 1.-2. Theorien, Konzeptionen, Paradigmen
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
том или ином направлении. В работе [Shibuya et al. 2016] также показана необходимость редокс реакций соединений железа в процессе функционирования реликтового метаногенеза и ацетогенеза как наиболее древних форм метаболизма.
Равновесие 5Fum + 4CH4 + 2O2 = 6Suc (низкотемпературное), рис. 9, располагается в области очень низких парциальных давлений кислорода, тогда как равновесие Fum + 2CH 4 + O2 = 3Acet (высокотемпературное) — в более высоких. Фация ацетата полностью охватывает равновесие СН 4 + О2 = СО2 + Н2О, а вся система при изменении химического потенциала кислорода может развиваться в двух направлениях:
1) образование низкотемпературного (Suc — H2O) и высокотемпературного (Fum — H2O) парагенезиса в фации СО2 (I) и
2) образование низкотемпературного (Suc — CH4) и высокотемпературного (Fum — CH4) парагенезиса в фации СН4 (II).
Стабильность парагенезиса Suc-Fum-Acet была продемонстрирована экспериментально в гидротермальной системе при 200°C (473 K) [Estrada et al. 2017]. Таким образом, метановая фация (II) — это широкая область термодинамической устойчивости систем ассимиляции СН4 органическими кислотами и кетокислотами в водной среде.
Заключение
Геодинамические переходы от растяжения к сжатию силикатных оболочек нашей планеты должны были способствовать развитию разнообразных типов углеводородного метаболизма, в том числе и существованию метанотрофных циклов. Преимущественно метановая дегазация, проявляющаяся в ранней континентальной и океанической земной коре в виде вулканизма, выбросов гидротермальных плюмов и углеводородных сипов, приводила к зарождению метановых метаболических систем, а дальнейшее эволюционное возникновение путей фиксации СО2 происходило благодаря адаптации существовавшего метанотрофного цикла к изменившемся (благодаря изменениям режима флюидной дегазации Земли — СН4 ^ СО2) окружающим гидротермальным условиям.
Общепринято, что автотрофный метаболизм представляет собой фиксацию (ассимиляцию) неорганического углерода исключительно в форме СО2, однако метан также является глубинным, неорганическим и поэтому фиксация СН 4 также является проявлением автотрофного метаболизма. Многообразие современных автотрофных путей фиксации углерода, видимо, происходит в результате сочетания отдельных модулей метаболических систем, созданных предковым очень разнообразном метаболизмом [Braakman, Smith 2012], создающим разнообразие потомков LUCA. В режиме углеводородной дегазации Земли первичные биохимические системы должны были образовываться при высоком парциальном давлении углеводородов, которые и являлись источником углерода для зарождающихся метаболических систем. Латеральный перенос генов и последовавшая дивергенция стерли большую часть эволюционной информации, ранее написанной в геномах, и не очевидно, какие гены среди секвенированных геномов действительно древние (не ясно, какие гены реально прослеживаются до LUCA) [Martin et al. 2016]. В режиме СО2 дегазации нашей планеты реликтовые формы метанотрофии неизбежно должны были вымереть или быть отброшенными в экстремальные экологические ниши. Если рассматривать LUCA как сравнительно недавнего игрока в эволюции жизни [Cornish-Bowden, Cárdenas 2017], то количество углерод-фиксирующих систем метаболизма в предполагаемых пре-LUCA организмах должно быть несоизмеримо больше, чем известно в настоящее время.
ЛИТЕРАТУРА
1. Милановский Е.Е. Геопульсация в эволюции Земли // Планета Земля. Энциклопедический справочник. Т. 1:
Тектоника и геодинамика / Ред. Красный Л.И., Петров О.В., Блюман Б.Л. СПб.: ВСЕГЕИ, 2004. С. 41 —55.
2. Amend J.P., Shock E.L. "Energetics of Overall Metabolic Reactions of Thermophilic and Hypertermophilic Archaea
and Bacteria." FEMS Microbiol. Rev. 25.2 (2001): 175 — 243. DOI 10.1111/j.1574-6976.2001.tb00576^
3. Barge L.M., Branscomb E., Brucato R., Cardoso S.S.S., Cartwright J.H.E.S., Danielache O., Galante D., Kee T.P., Miguel Y.,
Mojzsis S., Robinson K.J., Russell M.J., Simoncini E., Sobron P. "Thermodynamics, Disequilibrium, Evolution: Far-From-equilibrium Geological and Chemical Considerations for Origin of Life Research." Orig. Life Evol. Bio-sph. 47.1 (2017): 39 — 56. DOI 10.1007/s11084-016-9508-z.
4. Beal E.J., House C.H., Orphan V.J. "Manganese- and Iron-dependent Marine Methane Oxidation." Science 325.5937
(2009): 184 — 187. DOI 10.1126/science.1169984.
5. Braakman R., Smith E. "The Emergence and Early Evolution of Biological Carbon-fixation." PLoS Comput. Biol. 8.4
(2012): 1 — 16. DOI 10.1371/journal.pcbi.1002455.
6. Braakman R., Smith E. "The Compositional and Evolutionary Logic of Metabolism." Phys. Biol. 10 (2013): 011001. Web.
<http://iopscience.iop.org/article/10.1088/1478-3975/10/1/011001/meta>.
7. Cornish-Bowden A., Cárdenas M.L. "Life Before LUCA." Journ. Theor. Biol. 434 (2017) 68 — 74. DOI
10.1016/j.jtbi.2017.05.023.
8. Dodd M.S., Papineau D., Grenne T., Slack J.F., Rittner M., Pirajno F., O'Neil J., Little C.T.S. "Evidence for early Life in
Earth's Oldest Hydrothermal Vent Precipitates." Nature 543.7643 (2017): 60 — 64. DOI 10.1038/nature21377.
9. Etiope G., Sherwood Lollar B. "Abiotic Methane on Earth." Rev. Geophys. 51 (2013): 276 — 299. DOI 10.1002/rog.20011.
10. Ettwig K.F., Butler M.K., Le Paslier D., Pelletier E., Mangenot S., Kuypers M.M., Schreiber F., Dutilh B.E., Zedelius J.,
de Beer D., Gloerich J., Wessels H.J., van Alen T., Luesken F., Wu M.L., van de Pas-Schoonen K.T., Opden Camp H.J., Janssen-Megens E.M., Francoijs K.J., Stunnenberg H., Weissenbach J., Jetten M.S., Strous M. "Nitrite-driven Anaerobic Methane Oxidation by Oxygenic Bacteria." Nature 464.7288 (2010): 543 — 548. DOI 10.1038/nature08883.
11. Estrada C.F., Mamajanov I., Hao J., Sverjensky D.A., Cody G.D., Hazen R.M. "Aspartate Transformation a t 200 °C with
Brucite [Mg(OH)2], NH3, and H2: Implications for Prebiotic Molecules in Hydrothermal Systems." Chemical Geol. 457 (2017): 162 — 172. DOI 10.1016/j.chemgeo.2017.03.025.
12. Galimov E.M. "Role of Low Solar Luminosity in the History of the Biosphere." Geochemistry Intern. 55.5 (2017): 401 —
417. DOI 10.1134/S0016702917050068.
Electronic Scientific Edition Almanac Space and Time vol. 16, issue 1—2 Theories, Conceptions, Paradigms
Elektronische wissenschaftliche Auflage Almanach 'Raum und Zeit' Bd. 16., Ausgb. 1.-2. Theorien, Konzeptionen, Paradigmen
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
13. Hinrichs K.U., Hayes J.M., Sylva S.P., Brewer P.G., DeLong E.F. "Methane-consuming Archaebacteria in Marine Sedi-
ments." Nature 398.6730 (1999): 802-805. DOI 10.1046/j.1462-2920.2003.00454.x.
14. Kenney J.F., Kutcherov V.A., Bendeliani N.A., Alekseev V.A. "The Evolution of Multicomponent Systems at High
Pressures: VI. The Thermodynamic Stability of the Hydrogen-carbon System: The Genesis of Hydrocarbons and the Origin of Petroleum." Proc. Natl. Acad. Sci. 99.2 (2002): 10976-10981. DOI 10.1038/ngeo591.
15. King G.A.M. "Symbiosis and the Origin of Life." Orig. Life Evol. Biosph. 8.1 (1977): 39-53.
16. Knittel K., Boetius A. "Anaerobic Oxidation of Methane: Progress with an Unknown Process." Ann. Rev. Microbiol. 63
(2009): 311-334. DOI: 10.1371/journal.pone.0074894.
17. Koonin E.V. "Comparative Genomics, Minimal Gene-sets and the Last Universal Common Ancestor." Nature Rev. Mi-
crobiol. 1.2 (2003): 127-136. DOI 10.1038/nrmicro751.
18. Kropotkin P.N. "Degassing of the Earth and the Origin of Hydrocarbons." International Geol. Review 27.11 (1985):
1261-1275. DOI 10.1080/00206818509466501.
19. Letelier J.-C., Cardenas M.L., Cornish-Bowden A. "From L'homme machine to Metabolic Closure: Steps towards Under-
standing Life." J. Theor. Biol. 286 (2011): 100-113. DOI 10.1016/j.jtbi.2011.06.033.
20. Li Yi-L., Konhauser K.O., Zhai M. "The Formation of Magnetite in the Early Archean Oceans." Earth and Planetary Sci.
Lett. 466 (2017): 103-114. DOI 10.1016/j.epsl.2017.03.013.
21. Lineweaver C.H., Chopra A. "The Habitability of Our Earth and Other Earths: Astrophysical, Geochemical, Geophysi-
cal, and Biological Limits on Planet Habitability." Annu. Rev. Earth Planet. Sci. 40 (2012): 597-623. DOI 10.1146/annurev-earth-042711-105531.
22. Lv K.-P., Norman L., Li Y.-L. "Oxygen-Free Biochemistry: The Putative CHN Foundation for Exotic Life in a Hydro-
carbon World?." Astrobiology 17.11 (2017): 1173-1181. DOI 10.1089/ast.2016.1574.
23. Marakushev A.A., Marakushev S.A. "Fluid Evolution of the Earth and Origin of the Biosphere." Man and the Geosphere.
Ed. I.V. Florinsky. New York: Nova Science Publishers, Inc. 2010. 3 -31.
24. Marakushev S.A., Belonogova O.V. "The Parageneses Thermodynamic Analysis of Chemoautotrophic СО 2 Fixation
Archaic Cycle Components, Their Stability and Self-organization in Hydrothermal Systems." J. Theoret. Biol. 257.4 (2009): 588-597. DOI 10.1016/j.jtbi.2008.11.032.
25. Martin W., Russell M.J. "On the Origin of Biochemistry at an Alkaline Hydrothermal Vent." Phil. Trans. R. Soc. B Biol.
Sci. 362.1486 (2007): 1887-1925. DOI 10.1098/rstb.2006.1881.
26. Martin W.F., Weiss M.C., Neukirchen S., Nelson-Sathi S., Sousa F.L. "Physiology, Phylogeny, and LUCA." Microbial.
Cell 3.12 (2016): 582-587. DOI 10.15698/mic2016.12.545.
27. Morowitz H.G., Kostelnik J.D., Yang J., Cody G.D. "The Origin of Intermediary Metabolism." Proc. Natl. Acad. Sci. USA
97.14 (2000): 7704-7708. DOI. 10.1073/pnas.110153997.
28. Mukhina E., Kolesnikov A., Kutcherov V. "The Lower pT Limit of Deep Hydrocarbon Synthesis by CaCO3 Aqueous
Reduction." Scientific Reports 7.1 (2017): 5749 - 5754. DOI 10.1038/s41598-017-06155-6.
29. Nitschke W., Russell M.J. "Beating the Acetyl Coenzyme A-pathway to the Origin of Life." Philos.Trans. R. Soc. Lond. B
368.1622 (2013): 20120258. DOI 10.1098/rstb.2012.0258.
30. Nivin V.A., Treloar P.J., Konopleva N.G., Ikorsky S.V. "A Review of the Occurrence, Form and Origin of C-bearing
Species in the Khibiny Alkaline Igneous Complex, Kola Peninsula, NW Russia." Lithos 85.1-4 (2005): 93-112. DOI.org/10.1016/j. lithos .2005.03.021.
31. Nutman A.P., Bennett V.C., Friend C.R. L., Van Kranendonk M.J., Chivas A.R. "Rapid Emergence of Life Shown by
Discovery of 3,700-million-year-old Microbial Structures." Nature 537.7621 (2016): 535-539. DOI 10.1038/nature19355.
32. Pace N.R. "A Molecular View of Microbial Diversity and the Biosphere." Science 276.5313 (1997): 734 - 740. DOI:
10.1126/science.276.5313.734.
33. Parmon V.N. "Physicochemical Driving Forces and the Pattern of Selection and Evolution of Prebiotic Autocatalytic
Systems." Russ. J. Phys. Chem. 76.1 (2002): 126-133.
34. Reysenbach A.-L., Shock E. "Merging Genomes with Geochemistry in Hydrothermal Ecosystems." Science 296.5570
(2002): 1077-1082. DOI 10.1126/science.1072483.
35. Russell M J , Martin W. "The Rocky Roots of the Acetyl-CoA Pathway." Trends Biochem. Sci. 29.7 (2004): 358-363. DOI
10.1016/j.tibs.2004.05.007.
36. Russell M.J., Nitschke W. "Methane: Fuel or Exhaust at the Emergence of Life?." Astrobiology 17.10 (2017): 1-14. DOI
10.1089/ast.2016.1599.
37. Shibuya T., Russell M.J., Takai K. "Free Energy Distribution and Hydrothermal Mineral Precipitation in Hadean Sub-
marine Alkaline Vent Systems: Importance of Iron Redox Reactions under Anoxic Conditions." Geochim. Cosmo-chim. Acta 175 (2016): 1-19. DOI 10.1016/j.gca.2015.11.021.
38. Scott H.P., Hemley R.J., Mao H., Herschbach D.R., Fried L.E., Howard W.M., Bastea S. "Generation of Methane in the
Earth's Mantle: In Situ High Pressure-Temperature Measurements of Carbonate Reduction." Proc. Natl. Acad. Sci. USA 101.39 (2004): 14023-14026. DOI 10.1073/pnas.0405930101.
39. Spormann A.M., Widdel F. "Metabolism of Alkylbenzenes, Alkanes, and Other Hydrocarbons in Anaerobic Bacteria."
Biodegradation 11.2-3 (2000): 85-105. DOI 10.1023/A:1011122631799.
40. Thauer R.K., Shima S. "Methane as Fuel for Anaerobic Microorganisms." Ann. N.Y. Acad. Sci. 1125.1 (2008): 158-170.
DOI 10.1196/annals.1419.000.
41. Wachtershauser G. "Evolution of the First Metabolic Cycles." Proc. Natl. Acad. Sci. USA 87.1 (1990): 200-204.
42. Weiss M.C., Sousa F.L. , Mrnjava, N., Roettger M., Nelson-Sathi S., Martin W.F. "The Physiology and Habitat of the
Last Universal Common Ancestor." Nature Microbiol. 1.9 (2016): 16116. DOI 10.1038/nmicrobiol.2016.116.
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
43. Woese С. "The Universal Ancestor." Proc. Natl. Acad. Sci. USA 95.12 (1998): 6854-6859.
Цитирование по ГОСТ Р 7.0.11—2011:
Маракушев, С. А., Белоногова, О. В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA [Электронный ресурс] / С.А. Маракушев, О.В. Белоногова // Электронное научное издание Альманах Пространство и Время. — 2018. — Т. 16. — Вып. 1—2. — Стационарный сетевой адрес: 2227-9490e-aprovr_e-ast16-1_2.2018.21. DOI 10.24411/2227-9490-2018-11021.
ASSIMILATION OF CARBON BY METABOLIC SYSTEMS BEFORE AND AFTER LUCA OCCURRENCE
Sergey A. Marakushev, D.Sc. (Biology), Leading Researcher, Institute of Problems of Chemical Physics, Russian Academy of Sciences, Chernogolovka, Moscow Region
ORCID ID http://orcid.org/0000-0001-6078-4650
E-mail: marak@cat.icp.ac.ru; sergey-a-marakushev@j-spacetime.com; shukaram@yandex.ru
Olga V. Belonogova, Ph.D. (Chemistry), Scientific Researcher, Institute of Problems of Chemical Physics, Russian Academy of Sciences, Chernogolovka, Moscow Region
ORCID ID http://orcid.org/0000-0002-9625-7657 E-mail: ovbel@icp.ac.ru, olga-v-belonogova@j-spacetime.com
In the existing theories of the autotrophic origin of life, the carbon source for nascent metabolism was the carbon dioxide, assimilated by the metabolic systems belonging to both the last universal common ancestor (LUCA) and the subsequent organisms. However, the ancestral carbon metabolism could bе methane if the fluids outflow from deep magma chambers on the Earth's surface were mainly hydrocarbons (with a predominance of methane). In the different regimes of fluid degassing of the Earth core the carbon fixation by metabolic systems could be in the form of CO2 or CH4. Despite the fact that the metabolism of LUCA was CO2-dependent, it is assumed and justified the carbon metabolism that was formed on the basis of methane during the period of methane degassing of the Earth before the origin of LUCA. The proposed model of carbon fixation is a set of reactions of hypothetical methane-fumarate and other methane cycles within the basic concept of the primacy and predominance of hydrocarbon metabolism in the reduced conditions of the ancient Earth hydrothermal systems.
Keywords: origin of life; carbon metabolism; anaerobic methanothropy; tree of life; CH4 ^ CO2 fluid and hydrothermal regimes; СО2 and СН4 fixation; methane-fumarate cycle; magnetite; fumarate; succinate; 2-methylsuccinate.
References:
1. Amend J.P., Shock E.L. "Energetics of Overall Metabolic Reactions of Thermophilic and Hypertermophilic Archaea
and Bacteria." FEMS Microbiol. Rev. 25.2 (2001): 175 — 243. DOI 10.1111/j.1574-6976.2001.tb00576^
2. Barge L.M., Branscomb E., Brucato R., Cardoso S.S.S., Cartwright J.H.E.S., Danielache O., Galante D., Kee T.P., Miguel
Y., Mojzsis S., Robinson K.J., Russell M.J., Simoncini E., Sobron P. "Thermodynamics, Disequilibrium, Evolution: Far-From-equilibrium Geological and Chemical Considerations for Origin of Life Research." Orig. Life Evol. Biosph. 47.1 (2017): 39 — 56. DOI 10.1007/s11084-016-9508-z.
3. Beal E.J., House C.H., Orphan V.J. "Manganese- and Iron-dependent Marine Methane Oxidation." Science 325.5937
(2009): 184 — 187. DOI 10.1126/science.1169984.
4. Braakman R., Smith E. "The Compositional and Evolutionary Logic of Metabolism." Phys. Biol. 10 (2013): 011001. Web.
<http://iopscience.iop.org/article/10.1088/1478-3975/10/1/011001/meta>.
5. Braakman R., Smith E. "The Emergence and Early Evolution of Biological Carbon-fixation." PLoS Comput. Biol. 8.4
(2012): 1 — 16. DOI 10.1371/journal.pcbi.1002455.
6. Cornish-Bowden A., Cárdenas M.L. "Life Before LUCA." Journ. Theor. Biol. 434 (2017) 68 — 74. DOI
10.1016/j.jtbi.2017.05.023.
7. Dodd M.S., Papineau D., Grenne T., Slack J.F., Rittner M., Pi rajno F., O'Neil J., Little C.T.S. "Evidence for early Life in
Earth's Oldest Hydrothermal Vent Precipitates." Nature 543.7643 (2017): 60 — 64. DOI 10.1038/nature21377.
8. Estrada C.F., Mamajanov I., Hao J., Sverjensky D.A., Cody G.D., Hazen R.M. "Aspartate Tra nsformation at 200 °C with
Brucite [Mg(OH)2], NH3, and H2: Implications for Prebiotic Molecules in Hydrothermal Systems." Chemical Geol. 457 (2017): 162 — 172. DOI 10.1016/j.chemgeo.2017.03.025.
9. Etiope G., Sherwood Lollar B. "Abiotic Methane on Earth." Rev. Geophys. 51 (2013): 276 — 299. DOI 10.1002/rog.20011.
10. Ettwig K.F., Butler M.K., Le Paslier D., Pelletier E., Mangenot S., Kuypers M.M., Schreiber F., Dutilh B.E., Zedelius J.,
de Beer D., Gloerich J., Wessels H.J., van Alen T., Luesken F., Wu M.L., van de Pas-Schoonen K.T., Opden Camp H.J., Janssen-Megens E.M., Francoijs K.J., Stunnenberg H., Weissenbach J., Jetten M.S., Strous M. "Nitrite-driven Anaerobic Methane Oxidation by Oxygenic Bacteria." Nature 464.7288 (2010): 543 — 548. DOI 10.1038/nature08883.
11. Galimov E.M. "Role of Low Solar Luminosity in the History of the Biosphere." Geochemistry Intern. 55.5 (2017): 401 —
417. DOI 10.1134/S0016702917050068.
Electronic Scientific Edition Almanac Space and Time vol. 16, issue 1—2 Theories, Conceptions, Paradigms
Elektronische wissenschaftliche Auflage Almanach 'Raum und Zeit' Bd. 16., Ausgb. 1.-2. Theorien, Konzeptionen, Paradigmen
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
12. Hinrichs K.U., Hayes J.M., Sylva S.P., Brewer P.G., DeLong E.F. "Methane-consuming Archaebacteria in Marine Sedi-
ments." Nature 398.6730 (1999): 802-805. DOI 10.1046/j.1462-2920.2003.00454.x.
13. Kenney J.F., Kutcherov V.A., Bendeliani N.A., Alekseev V.A. "The Evolution of Multicomponent Systems at High
Pressures: VI. The Thermodynamic Stability of the Hydrogen-carbon System: The Genesis of Hydrocarbons and the Origin of Petroleum." Proc. Natl. Acad. Sci. 99.2 (2002): 10976-10981. DOI 10.1038/ngeo591.
14. King G.A.M. "Symbiosis and the Origin of Life." Orig. Life Evol. Biosph. 8.1 (1977): 39-53.
15. Knittel K., Boetius A. "Anaerobic Oxidation of Methane: Progress with an Unknown Process." Ann. Rev. Microbiol. 63
(2009): 311-334. DOI: 10.1371/journal.pone.0074894.
16. Koonin E.V. "Comparative Genomics, Minimal Gene-sets and the Last Universal Common Ancestor." Nature Rev. Mi-
crobiol. 1.2 (2003): 127-136. DOI 10.1038/nrmicro751.
17. Kropotkin P.N. "Degassing of the Earth and the Origin of Hydrocarbons." International Geol. Review 27.11 (1985):
1261-1275. DOI 10.1080/00206818509466501.
18. Letelier J.-C., Cardenas M.L., Cornish-Bowden A. "From L'homme machine to Metabolic Closure: Steps towards Under-
standing Life." J. Theor. Biol. 286 (2011): 100-113. DOI 10.1016/j.jtbi.2011.06.033.
19. Li Yi-L., Konhauser K.O., Zhai M. "The Formation of Magnetite in the Early Archean Oceans." Earth and Planetary Sci.
Lett. 466 (2017): 103-114. DOI 10.1016/j.epsl.2017.03.013.
20. Lineweaver C.H., Chopra A. "The Habitability of Our Earth and Other Earths: Astrophysical, Geochemical, Geophysi-
cal, and Biological Limits on Planet Habitability." Annu. Rev. Earth Planet. Sci. 40 (2012): 597-623. DOI 10.1146/annurev-earth-042711-105531.
21. Lv K.-P., Norman L., Li Y.-L. "Oxygen-Free Biochemistry: The Putative CHN Foundation for Exotic Life in a Hydro-
carbon World?." Astrobiology 17.11 (2017): 1173-1181. DOI 10.1089/ast.2016.1574.
22. Marakushev A.A., Marakushev S.A. "Fluid Evolution of the Earth and Origin of the Biosphere." Man and the Geosphere.
Ed. I.V. Florinsky. New York: Nova Science Publishers, Inc. 2010. 3 -31.
23. Marakushev S.A., Belonogova O.V. "The Parageneses Thermodynamic Analysis of Chemoautotrophic СО2 Fixation
Archaic Cycle Components, Their Stability and Self-organization in Hydrothermal Systems." J. Theoret. Biol. 257.4 (2009): 588-597. DOI 10.1016/j.jtbi.2008.11.032.
24. Martin W., Russell M.J. "On the Origin of Biochemistry at an Alkaline Hydrothermal Vent." Phil. Trans. R. Soc. B Biol.
Sci. 362.1486 (2007): 1887-1925. DOI 10.1098/rstb.2006.1881.
25. Martin W.F., Weiss M.C., Neukirchen S., Nelson-Sathi S., Sousa F.L. "Physiology, Phylogeny, and LUCA." Microbial.
Cell 3.12 (2016): 582-587. DOI 10.15698/mic2016.12.545.
26. Milanovsky E.E. "Geopulsation in Evolution of the Earth." The Planet Earth. Volume 1: Tectonics and Geodynamics. Eds.
L.I. Krasny, O.V. Petrov, B.L. Blyuman. St. Petersburg: A.P. Karpinsky Russian Geological Research Institute Publisher, 2004. 41-55. (In Russian).
27. Morowitz H.G., Kostelnik J.D., Yang J., Cody G.D. "The Origin of Intermediary Metabolism." Proc. Natl. Acad. Sci. USA
97.14 (2000): 7704-7708. DOI. 10.1073/pnas.110153997.
28. Mukhina E., Kolesnikov A., Kutcherov V. "The Lower pT Limit of Deep Hydrocarbon Synthesis by CaCO3 Aqueous
Reduction." Scientific Reports 7.1 (2017): 5749 - 5754. DOI 10.1038/s41598-017-06155-6.
29. Nitschke W., Russell M.J. "Beating the Acetyl Coenzyme A-pathway to the Origin of Life." Philos. Trans. R. Soc. Lond. B
368.1622 (2013): 20120258. DOI 10.1098/rstb.2012.0258.
30. Nivin V.A., Treloar P.J., Konopleva N.G., Ikorsky S.V. "A Review of the Occurrence, Form and Origin of C-bearing
Species in the Khibiny Alkaline Igneous Complex, Kola Peninsula, NW Russia." Lithos 85.1-4 (2005): 93-112. DOI.org/10.1016/j. lithos .2005.03.021.
31. Nutman A.P., Bennett V.C., Friend C.R. L., Van Kranendonk M.J., Chivas A.R. "Rapid Emergence of Life Shown by
Discovery of 3,700-million-year-old Microbial Structures." Nature 537.7621 (2016): 535-539. DOI 10.1038/nature19355.
32. Pace N.R. "A Molecular View of Microbial Diversity and the Biosphere." Science 276.5313 (1997): 734 - 740. DOI:
10.1126/science.276.5313.734.
33. Parmon V.N. "Physicochemical Driving Forces and the Pattern of Selection and Evolution of Prebiotic Autocatalytic
Systems." Russ. J. Phys. Chem. 76.1 (2002): 126-133.
34. Reysenbach A.-L., Shock E. "Merging Genomes with Geochemistry in Hydrothermal Ecosystems." Science 296.5570
(2002): 1077-1082. DOI 10.1126/science.1072483.
35. Russell M J , Martin W. "The Rocky Roots of the Acetyl-CoA Pathway." Trends Biochem. Sci. 29.7 (2004): 358-363. DOI
10.1016/j.tibs.2004.05.007.
36. Russell M.J., Nitschke W. "Methane: Fuel or Exhaust at the Emergence of Life?." Astrobiology 17.10 (2017): 1-14. DOI
10.1089/ast.2016.1599.
37. Scott H.P., Hemley R.J., Mao H., Herschbach D.R., Fried L.E., Howard W.M., Bastea S. "Generation of Methane in the
Earth's Mantle: In Situ High Pressure-Temperature Measurements of Carbonate Reduction." Proc. Natl. Acad. Sci. USA 101.39 (2004): 14023-14026. DOI 10.1073/pnas.0405930101.
38. Shibuya T., Russell M.J., Takai K. "Free Energy Distribution and Hydrothermal Mineral Precipitation in Hadean Sub-
marine Alkaline Vent Systems: Importance of Iron Redox Reactions under Anoxic Conditions." Geochim. Cosmo-chim. Acta 175 (2016): 1-19. DOI 10.1016/j.gca.2015.11.021.
39. Spormann A.M., Widdel F. "Metabolism of Alkylbenzenes, Alkanes, and other Hydrocarbons in Anaerobic Bacteria."
Biodegradation 11.2-3 (2000): 85-105. DOI 10.1023/A:1011122631799.
40. Thauer R.K., Shima S. "Methane as Fuel for Anaerobic Microorganisms." Ann. N.Y. Acad. Sci. 1125.1 (2008): 158-170.
DOI 10.1196/annals.1419.000.
Маракушев С.А., Белоногова О.В. Ассимиляция углерода метаболическими системами до и после возникновения LUCA
41. Wächtershäuser G. "Evolution of the First Metabolic Cycles." Proc. Natl. Acad. Sci. USA 87.1 (1990): 200-204.
42. Weiss M.C., Sousa F.L. , Mrnjava, N., Roettger M., Nelson-Sathi S., Martin W.F. "The Physiology and Habitat of the
Last Universal Common Ancestor." Nature Microbiol. 1.9 (2016): 16116. DOI 10.1038/nmicrobiol.2016.116.
43. Woese С. "The Universal Ancestor." Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 95.12 (1998): 6854-6859.
Cite MLA 7:
Marakushev, S. A., and O. V. Belonogova. "Assimilation of Carbon by Metabolic Systems Before and After LUCA Occurrence." Electronic Scientific Edition Almanac Space and Time 16.1—2 (2018). Web. <2227-9490e-aprovr_e-ast16-1_2.2018.21>. DOI 10.24411/2227-9490-2018-11021. (In Russian).
