CC BY
40
Труды ИБВВ РАН, вып. 84(87), 2018
Transactions of IBIW, issue 84(87), 2018
УДК 597.554.3:591.3
АНОМАЛИИ ПОЗВОНОЧНИКА И ПОЗВОНКОВЫЕ ФЕНОТИПЫ У СЕГОЛЕТОК И ДВУХЛЕТОК ПЛОТВЫ RUTILUS RUTILUS (L.) (CYPRINIDAE, CYPRINIFORMES), РАЗВИВШИХСЯ ИЗ ОДНОЙ ВЫБОРКИ ЭМБРИОНОВ
Ю. В. Чеботарева
Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН 152742 пос. Борок, Ярославская обл., Некоузскийр-н, e-mail: pisces68@mail.ru
В двух экспериментах проведено сравнение аномалий позвоночника, числа позвонков и позвонковых фенотипов у сеголеток и двухлеток плотвы, выращенных из одной выборки эмбрионов, полученной от группы производителей. Различия по большинству признаков между двумя возрастными группами отсутствуют. В одном из экспериментов обнаружено изменение направления асимметрии позвоночника. Снижение уровня аномалий позвоночника вследствие селективной гибели особей с нарушениями не обнаружено.
Ключевые слова: плотва Rutilus rutilus, аномалии позвоночника, позвонковые фенотипы.
DOI: 10.24411/0320-3557-2018-10019
ВВЕДЕНИЕ
Аномалии скелета рыб в последнее время привлекают большое внимание. В первую очередь это связано с проблемами, которые они вызывают в товарном рыбоводстве, влияя на внешнюю привлекательность рыбы для потребителя и затрудняя обработку продукции на предприятиях пищевой промышленности [Boglione et al., 2001; Izquierdo et al., 2010; Sfakianakis et al., 2013; Losada et al., 2014]. Кроме того, в связи со значительной антропогенной нагрузкой на водоёмы, нарушения в развитии рыб (в том числе и осевого скелета) интересуют исследователей как тест-система для оценки качества вод [Boglione et al., 2006; Yershov, 2008; Bogutskaya et al., 2011]. Наряду с общим ростом количества аномалий позвоночника у рыб из естественных водоёмов нередко отмечают снижение их доли с возрастом [Boglione et al., 2006; Kessabi et al., 2013; Esin, 2015]. Однако на природном материале не всегда можно определить, что является причиной различий в числе особей с нарушениями в развитии. Если материал собран в течение одного сезона, то различия могут быть вызваны особенностями условий раннего развития разных возрастных групп (в первую очередь, температурой). При отлове в одной точке в разные годы не исключена поимка рыб разного происхождения, особенно если исследуемый вид мигрирующий.
Считается, что рыбы с аномалиями отличаются пониженной жизнеспособностью [Кирпичников, 1978 (Kirpichnikov, 1978); Boglione et al., 2006; Kessabi et al., 2013; Esin, 2015]. В экспериментах по воздействию на эмбрионы плотвы физических и химических факторов нами было установлено, что в выборках с повышенной эмбриональной смертностью количество и тяжесть аномалий развития позвоночника обычно ниже, чем в выборках с относительно невы-
соким отходом особей [СЬеЬОагеуа е! а1., 2009, 2016]. Тот же эффект отмечен в популяциях арктического гольца, нерестилища которых расположены в реках с экстремальным вулканическим загрязнением. В связи с жёстким отбором девиантных особей частота морфологических аномалий у мальков из таких местообитаний ниже, чем в умеренно загрязненных нерестилищах [Б8т, 2015].
В одном из экспериментов совместное воздействие магнитного поля (500 Гц, 1.41.6 мкТл) и постоянной температуры 23 0С на зародыши плотвы приводило к значительной эмбриональной гибели. Анализируя отдаленные эффекты этого воздействия, мы разделили выборку сеголеток на три группы: 1) рыбы без аномалий позвоночника («нормальные»), 2) рыбы с аномалиями позвоночника, но без сращений позвонков («аномальные») и 3) рыбы со сращениями позвонков. «Аномальные» сеголетки превосходили две другие группы и по длине и по массе. «Нормальные» рыбы были самыми мелкими в своей выборке, при этом их позвонковые фенотипы были ближе к природной норме, даже в сравнении с контрольной группой плотвы. У рыб со сращениями позвонков была выявлена направленная асимметрия строения позвоночника. Жёсткий отбор способствовал образованию группировок молоди, различающихся по темпу роста и степени развития аномалий позвоночника [СЬеЬОагеуа е! а1., 2016].
С целью проследить, изменяется ли выраженность аномалий скелета у разновозрастного потомства от одних производителей, проанализированы сеголетки и двухлетки плотвы, выращенные из одной выборки эмбрионов, полученной в результате искусственного скрещивания небольшой группы производителей.
Первый эксперимент был проведён в 2014-2015 гг., второй - в 2015-2016 гг. В качестве производителей в первом эксперименте использовали 3 самцов и 3 самок, во втором -10 самцов и 8 самок плотвы, выращенных и содержавшихся в прудах на базе «Сунога» ИБВВ РАН. Искусственное оплодотворение икры проводили сухим способом. В первом эксперименте эмбрионы развивались в естественных температурных условиях (от 13.3 до 20.30С). Во втором эксперименте развитие началось при постоянной температуре 23 0С, соответствующей верхней температурной границе для эмбриогенеза плотвы [Гулидов, Попова, 1978 (ОиШоу, Ророуа, 1978); Голованов, 2013 (Оо1оуапоу, 2013)]. Через 21 час воздействие прекратили в связи с повышенной смертностью эмбрионов (около 60%). В дальнейшем зародыши развивались при температурах от 14.10С до 18.70С. В первом эксперименте вылупление единичных предличинок началось через 5.5 суток, массовое вылупление - через 6 суток после оплодотворения, во втором, соответственно, через 6 и 8 суток. Выживаемость эмбрионов от оплодотворения до вы-лупления составила около 50% в первом эксперименте и около 20% во втором. После заполнения плавательного пузыря воздухом (через 9 суток после вылупления в первом эксперименте и через 10 суток во втором) личинок выпустили в пруды с естественной кормовой базой (1000 штук в 2014 г. и 2300 штук в 2015 г.), где они находились в течение 4 месяцев. Выживаемость в прудах в течение первого лета составила около 14% в первом эксперименте и 45% во втором. В сентябре пруды были обловлены. Часть молоди была взята на анализ (36 и 79 экземпляров в первом и втором экспериментах, соответственно); все оставшиеся сеголетки (108 в первом эксперименте и около 650 во втором) были перемещены в зимовальный пруд. В начале мая годовиков пересадили в выростные пруды. Отход молоди за время зимовки был незначительным (около 6.5% в первом эксперименте и около 20% во втором). В конце второго летнего сезона в первом эксперименте было получено 54 двухлетка (выживаемость по сравнению с первым годом 50%). Во втором эксперименте общую выживаемость в течение лета определить было невозможно. Через два дня после пересадки годовиков в выростной пруд, в результате выхода из строя водоспуска, большая часть молоди ушла с водой. Оставшихся рыб (50 штук)
И МЕТОДЫ
переместили в другой пруд, где осенью было выловлено 40 двухлеток.
У рыб определяли длину (от конца рыла до конца чешуйного покрова, l) и массу тела Q. Осевой скелет препарировали по методике Яковлева с соавторами (1981) (Yakovlev et al., 1981). В скелете подсчитывали число позвонков в туловищном (vert.a.), переходном (vert.i.) и хвостовом (vert.с) отделах, а также их сумму (vert ), включая Веберовы и преуральные. К позвонкам переходного отдела относили задние позвонки туловищного отдела, отличающиеся от типичных туловищных наличием развитых парапофизов, срастающихся с их телами. Позвонки переходного отдела отличаются от хвостовых отсутствием нижнего остистого отростка. Была проведена оценка выборок по позвонковым фенотипам, представленным в виде сочетания числа позвонков в туловищном, переходном и хвостовом отделах [Касьянов, 1990 (Kas'yanov, 1990)].
У рыб определяли наличие следующих аномалий в развитии позвоночника: сращение позвонков; незамкнутые невральные или ге-мальные дуги; деформация позвонков; сращение невральных или гемальных дуг разных позвонков; деформация невральных или ге-мальных дуг; отсутствие дуг позвонков; перемещение основания невральной или гемальной дуги на соседний позвонок; несращение дуги с телом позвонка; наличие дополнительной ветви дуги [Chebotareva, 2009]. Средние значения количества аномалий каждого вида в выборках приведены в таблице 2. У рыб определяли долю позвонков с нарушениями развития (an.Vt%) и по отделам (an.Va%, an.Vi%, an.Vc% - соответственно для туловищного, переходного и хвостового отделов). Доля вычислялась как отношение числа аномальных позвонков в отделе позвоночника (или в позвоночнике в целом) к числу позвонков в соответствующем отделе в процентах у каждой рыбы отдельно. Помимо этого проводили детальный анализ сращений позвонков. Оценивали количество сращений (N.sr.) и число позвонков в составе сращений - общее (N.v.sr.) и по соответствующим отделам (N.v.sr.Va, N.v.sr.Vi, N.v.sr.Vc). Определяли долю асимметричных сращений у всех рыб в выборке от общего числа сращений у всех рыб (Sr.ass.%). Для рыб с асимметричным строением позвоночника в таблице 2 отдельно приведено среднее число позвонков слева и справа (vert. left и vert. right, соответственно). Кроме этого, были определены средняя разница в числе позвон-
ков между левой и правой сторонами позвоночника \vert. left - vert. right\ и доля рыб с преобладанием правосторонней асимметрии позвоночника (vert. right> vert. left, %).
При статистической обработке материала использовали дисперсионный анализ с последующей оценкой различий между группами с помощью Ь8Б-теста.
РЕЗУЛЬТАТЫ ИССЛЕДОВАНИЯ
Сеголетки разных лет заметно различались по длине и массе тела. Между двухлетками достоверных различий по линейно-весовым параметрам не обнаружено (табл. 1).
Среднее число позвонков в разные годы различалось у двухлеток во всех отделах, у сеголеток - в туловищном и переходном. При этом общее число позвонков в группах достоверно не различалось. Различий в числе позвонков (общем и по отделам) у разновозрастных рыб общего происхождения не обнаружено (табл. 1).
На рисунке представлены распределения числа позвонков в позвоночнике и его отделах. У молоди из второго эксперимента распределения были более растянутыми. Только у этих рыб отмечался ряд крайних вариантов - 5 позвонков в переходном отделе, 17 в хвостовом, а также 39 и 45 позвонков во всём позвоночнике. Кроме того, среди молоди из второго эксперимента чаще всего встречались особи с 16-ю туловищными позвонками, тогда как в первом эксперименте с 17-ю.
У двухлеток из первого эксперимента по сравнению с сеголетками из того же эксперимента распределение позвонков в туловищном отделе позвоночника оказалось сдвинутым вправо: у двухлеток отсутствуют варианты 14 и 15 позвонков в туловищном отделе, а варианты 18 и 19 позвонков отмечены более чем у 40% особей.
Нормальное для плотвы число позвонков в туловищном отделе - 15-17. В эти рамки укладываются 77.80% сеголеток и 59.26% двухлеток из первого эксперимента, а также 72.15% сеголеток и 82.50% двухлеток из второго. Количество позвонков в переходном и хвостовом отделах позвоночника у всех рыб из первого эксперимента было обычным для плотвы: 2-4 и 14-16 позвонков, соответственно. Во втором эксперименте особи с отклонениями от нормы по этому показателю были немногочисленны (около 5%). Рыбы с «нормальным» общим количеством позвонков (4042) составляли от 55 до 70% в разных выборках (табл. 1).
Таблица 1. Длина и масса тела, число позвонков и позвонковые фенотипы у сеголеток и двухлеток плотвы Table 1. Length and weight, number of vertebrae, and vertebral phenotypes in roach underyearlings and yearlings
Показатель / Index Сеголетки-1 Двухлетки-1 Сеголетки-2 Двухлетки-2
Underyearlings-1 (n=36) Yearlings-1 (n=54) Underyearlings-2 (n=79) Yearlings-2 (n=40)
SL, мм / SL, mm 69.6±1.16 * 110.3±0.75 47.8±0.45* 112.0±0.90
Q, г / Q, г 6.63±0.24* 27.67±0.60 1.84±0.05* 28.52±0.55
Число позвонков / Number of vertebrae
vert.a. 16.92±0.17* 17.30±0.12* 16.34±0.16* 16.13±0.18*
vert.i. 2.94±0.09* 3.19±0.08* 3.29±0.09* 3.50±0.11*
vert.с. 15.17±0.07 14.94±0.08* 15.33±0.08 15.33±0.10*
vert. 42.03±0.15 42.43±0.14 41.99±0.17 41,95±0.18
Позвонковые фенотипы / Vertebral phenotypes
Типичные, % 66.69 48.14 53.17 57.50
Typical, % Природные, % Natural, % 11.12 11.11 21.52 20.00
40-42 позвонка, % 72.22 55.56 55.70 60.00
40-42 vertebrae, %
Примечание: *- различия между группами сеголеток или двухлеток достоверны при р<0.05; ** - различия между сеголетками и двухлетками общего происхождения достоверны при р<0.01.
Позвонковый фенотип плотвы принято представлять в виде сочетания числа позвонков в туловищном, переходном и хвостовом отделах [Касьянов, 1990 (Ка8'уапоу А. N. 1990)]. Типичные для плотвы Рыбинского водохранилища фенотипы (15-17 туловищных, 2-4 переходных и 14-16 хвостовых позвонков при общем числе
позвонков 40-42) отмечаются более чем у 99% молоди плотвы в этом водоеме [СЬеЬо1агеуа й а1., 2016]. В рассматриваемых экспериментальных выборках этот показатель не превышал 67% (табл. 1). По нашим данным, в 30-50% случаев у природных сеголеток встречается фенотип 16-3-15, от 5 до 10% рыб имеют фенотипы
17-2-15, 16-3-16, 16-3-14 и 17-2-16. В целом пять последних фенотипов наблюдаются у 73.28% молоди плотвы [Chebotareva е! а1., 2016]. В наших экспериментальных выборках доля «природных» фенотипов была низкой - около 10% в первом эксперименте и 20% во втором
%
70 60 50 40 30 20 10 0
(табл. 1). Фенотип 16-3-15 был самым многочисленным (11.39%) только в выборке сеголеток из второго эксперимента. У рыб из первого эксперимента преобладал фенотип 17-3-15 (38.89% сеголеток и 22.22% двухлеток).
%
80 -| 70 60 50 -40 -30 20 -10 -0
14
15
16 17 vert.a.
18
19
2345
vert.i.
%
90 и 80 -70 -60 -50 -40 -30 -20 -10 -0
14 15 16 17
vert.c.
%
60 -| 50 -40 -30 -20 -10 -0
39 40 41 42 43 44 45
vert.
Рис. Распределение сеголеток и двухлеток плотвы по числу позвонков в разных отделах позвоночника: vert.a. -туловищный отдел, vert.i. - переходный отдел, vert.c. - хвостовой отдел, vert. - общее число. Обозначения: (— ♦— ) - сеголетки-1; (•••• □ ••••) - двухлетки-1; (— • —Д— • —) - сеголетки-2; (— ж — ) - двухлетки-2. Вертикальные линии - диапазон типичных для плотвы Рыбинского водохранилища значений.
Fig. Distribution of roach underyearlings and yearlings by the number of vertebrae in different regions of backbone: vert.a. - truncal region, vert.i. - transitional region, vert.c. - caudal region, vert. - total number. Обозначения: (—♦— ) - underyearlings-1; (•••• □ ••••) - yearlings-1; (— • —Д— • —) - underyearlings-2; (— ж — ) - yearlings-2. Vertical lines is a range of typical values for the roach from Rybinsk Reservoir.
Виды аномалий, отмеченные в эксперименте (аналогичные описанным ранее у рыб разных видов в природе и экспериментальных условиях [Татарко, 1977 (Tatarko, 1977); Boglione et al., 2001; Yershov, 2008; Чеботарева, 2009; Lewis-McCrea, Lall, 2010; Bogutskaya, 2011]), и их количество приведены в таблице 2. Различия по числу аномалий в расчете на
одну особь в выборке отсутствовали между разновозрастными рыбами общего происхождения, а между выборками одного возраста были незначительными: две группы сеголеток различались только по числу деформированных позвонков и числу сращений дуг разных позвонков. По последнему признаку различались также выборки двухлеток (табл. 2).
Таблица 2. Аномалии позвоночника у сеголеток и двухлеток плотвы Table 2. Anomalies of backbone in roach underyearlings and yearlings
Показатель Сеголетки-1 Двухлетки-1 Сеголетки-2 Двухлетки-2
Index Underyearlings-1 Yearlings-1 Underyearlings- Yearlings-2
(n=36) (n=54) 2 (n=79) (n=40)
Виды аномалий позвоночника и их число / Types of anomalies of backbone and their number
Незамкнутые дуги позвонков 4.17±0.77 4.30±0.57 5.59±0.56 5.48±0.69
Open-ended vertebral arcs
Деформированные позвонки 3.50±0.62* 3.89±0.46 5.14±0.46* 5.45±0.62
Deformed vertebrae
Сращение дуг разных позвонков 0.25±0.10* 0.22±0.08* 0.73±0.18* 0.70±0.16*
Fusion of arcs of different vertebrae
Деформация дуг позвонков 0.47±0.24 0.48±0.16 0.32±0.07 0.38±0.12
Deformation of vertebral arcs
Отсутствие дуг позвонков 0.47±0.34 0.11±0.04 0.19±0.05 0.43±0.21
Absence of vertebral arcs
Перемещение дуги на соседний 0 0.019±0.019 0.038±0.022 0.025±0.025
позвонок
Dislocation of arc to neighboring
vertebra
Несращение дуг с телом позвонка 0.111±0.066 0.093±0.048 0.089±0.037 0
Nonunion of arcs with body of ver-
tebra
Дополнительные дуги 0.083±0.061 0.056±0.056 0.127±0.058 0.075±0.042
Extra arcs
Рыбы с аномалиями позвоночника / Fishes with skeleton abnormalities
n (%) 31 (86.11%) 47 (87.04%)* 73 (92.41%) 39 (97.5%)*
an. Va% 36.32±4.63* 38.26±3.94* 49.92±3.37* 54.80±4.27*
an. Vi% 14.81±5.22 10.49±3.75 16.98±3.39 19.58±5.67
an. Vc% 8.54±3.09 5.94±1.65 11.78±2.36 9.11±2.27
an. Vt% 18.87±2.78 18.63±1.91* 25.13±1.89 26.21±2.42*
Рыбы со сращениями позвонков / Fishes with vertebral fusion
n (%) 18 (50.00%)* 30 (55.56%) 55 (69.62%)* 28 (70.00%)
N.sr. 0.81±0.15* 1.00±0.15 1.34±0.14* 1.40±0.18
N.v.sr. 1.81±0.35* 2.37±0.37 3.37±0.35* 3.45±0.47
N.v.sr.Va 3.39±0.33 3.90±0.45 3.96±0.30 4.11±0.39
N.v.sr.Vi 0.22±0.15 0.20±0.10 0.36±0.10 0.14±0.08
N.v.sr.Vc 0 0.17±0.10 0.51±0.19 0.68±0.24
Рыбы с асимметричным позвоночником / Fishes with asymmetric backbone
n (%) 15 (41.67%) 27 (50.00%) 48 (60.76%) 25 (62.50%)
Sr.ass.% 65.52 72.22 68.87 66.07
\vert. left - vert. right] 1.33±0.13 1.44±0.12 1.67±0.15 1.64±0.15
vert. left 41.67±0.27 41.85±0.22 41.25±0.28 41.44±0.32
vert. right 41.13±0.35 ** 42.26±0.23** 41.50±0.24 41.20±0.25
vert. right> vert. left, % 40.00 70.37 50.00 44.00
Примечание: *- различия между группами сеголеток или двухлеток достоверны при р<0.05; жду сеголетками и двухлетками общего происхождения достоверны при р<0.05.
: - различия ме-
Рыбы с аномалиями в строении позвоночника во всех исследованных выборках составляли более 86%, а среди двухлеток из второго эксперимента была обнаружена только одна особь без аномалий позвоночника. Если судить по доле позвонков с аномалиями, то нарушения в развитии позвонков чаще присутствовали в туловищном отделе позвоночника. У молоди из второго эксперимента их отмечено больше, чем у рыб из первого (табл. 2).
Рыбы со сращениями позвонков составляли половину и более во всех выборках. Бла-
гополучной по этому показателю, а также по числу сращений позвонков и числу позвонков в сращении выглядит группа сеголеток из первого эксперимента. Сращения позвонков в основном были локализованы в туловищном отделе позвоночника. В хвостовом отделе они встречались редко, а у сеголеток из первого эксперимента вообще отмечены не были (табл. 2).
Более половины сращений позвонков у рыб во всех выборках асимметричны, то есть слева и справа в них можно было насчитать
разное число полупозвонков [Chebotareva et al., 2016]. Вследствие этого при подсчёте общего числа позвонков их количество с разных сторон позвоночника может различаться. Рыбы с асимметричным позвоночником во всех выборках составляли около 40-60%. Число позвонков слева и справа чаще всего различалось на единицу, но встречались рыбы и с большей асимметрией. Так, в выборке сеголеток из второго эксперимента разница в числе позвонков с разных сторон позвоночника у одной рыбы составляла 5, у трёх рыб - 4. Сравнение средних значений числа позвонков слева и справа выявило значительные различия между сеголетками и двухлетками из пер-
ОБС
Сравнение качественных и количественных показателей позвоночника в исследованных группах молоди плотвы выявило в первую очередь различия между рыбами разного происхождения, как сеголетками, так и двухлетками. У рыб из второго эксперимента отмечено больше нарушений в развитии позвоночника, но это касается не всех аномалий скелета. Молодь разного происхождения различается по числу позвонков в отделах позвоночника, но при этом по общему числу позвонков достоверных различий не обнаружено, а сеголетки из первого эксперимента очень близки по этому показателю к сеголеткам и двухлеткам из второго эксперимента. Причиной различий между рыбами из двух экспериментов, скорее всего, были особенности их раннего развития, и в первую очередь, различия в температурном режиме. Именно температура является главным фактором, влияющим на метамеризацию и число позвонков у рыб, а также на развитие аномалий [Татарко, 1977 (Tatarko, 1977); Гу-лидов, Попова, 1978 (Gulidov, Popova, 1978); Павлов, 2007 (Pavlov, 2007)].
Различия между сеголетками и двухлетками общего происхождения, выявление которых и было целью настоящей работы, оказались незначительны. Особенно это касается рыб из второго эксперимента, не различавшихся ни по одному исследованному признаку. В качестве отличительной черты сеголеток из этого эксперимента, в сравнении с двухлетками, можно отметить только присутствие рыб с 45 позвонками, а также особей с разницей в 4 и 5 позвонков между их числом с левой и правой стороны позвоночника. Небольшое снижение разнообразия в группе двухлеток из второго эксперимента связано, скорее всего, с действием стабилизирующего отбора, устранившего из популяции крайние варианты. По-
вого эксперимента по числу позвонков справа (более одного позвонка). Если рассматривать этот признак слева, то различия были не достоверны. Внутривыборочные различия в группах сеголеток и двухлеток из первого эксперимента между средними значениями числа позвонков слева и справа не обнаружены. Доля рыб, у которых число позвонков было больше справа, в выборке двухлеток из первого эксперимента составляла 70.37%, тогда как у сеголеток из того же эксперимента - 40%. Значение критерия х2 при сравнении выборок по этому признаку (3.69) не превышало критического (3.84, р<0.05), но было близко к нему.
добное снижение разнообразия с возрастом было описано ранее для молоди щуки Esox lucius [Иванова, Свирская, 2000 (Ivanova, Svirskaya, 2000)].
Различия между сеголетками и двухлетками в первом эксперименте более значительны. Число позвонков по отделам и в целом позвоночнике не различалось, но среднее значение суммы числа позвонков в туловищном и переходном отделах было достоверно выше у двухлеток (20.46±0.13) по сравнению с сеголетками (19.86±0.16). Кроме того, в выборке двухлеток вариационный ряд по числу позвонков в туловищном отделе позвоночника был сдвинут вправо относительно кривой для сеголеток, отсутствовали особи с вариантами 14 и 15 позвонков. У двухлеток наблюдалась тенденция к снижению доли рыб с типичными для плотвы позвонковыми фенотипами и увеличению количества сращений и позвонков в составе сращений в расчете на одну особь. Наиболее значительные различия оказались между рыбами с асимметрией позвоночника. Их доля в выборке, а также доля асимметричных сращений имели тенденцию к увеличению с возрастом. При этом асимметрия позвоночника в выборках сеголеток и двухлеток была разно-направлена. Двухлетки достоверно превосходили сеголеток по числу позвонков справа (табл. 2), тогда как сравнение числа позвонков слева не выявило различий. Это было вызвано преобладанием среди двухлеток рыб с правосторонним расположением дополнительных полупозвонков. Аналогичное преобладание рыб с правосторонней асимметрией позвоночника было обнаружено среди сеголеток, которые во время эмбрионального развития находились под воздействием повышенной температуры и магнитного поля [Chebotareva et al., 2016]. Снижение численности молоди во вто-
рое лето их жизни в первом эксперименте было почти 50%-ным, но выживаемость не была связана с наличием и количеством аномалий скелета. Напротив, фенотипы двухлетней молоди в большей степени отличались от типичных для плотвы Рыбинского водохранилища по сравнению с сеголетками.
Таким образом, селективной смертности рыб с аномалиями в развитии позвоночника в наших экспериментах не наблюдалось. Возможно, это было связано с благоприятными условиями существования в пруду: обилием корма и отсутствием хищников.
Молодь рыб, выращиваемая в искусственных условиях, нередко отличается повышенным уровнем нарушений в развитии [Boglione et al., 2001; Izquierdo et al., 2010; Losada et al., 2014; Hernandez et al., 2015]. С одной стороны, это связывают с отклонениями условий выращивания от природных, что может приводить к увеличению вероятности развития аномалий [Deschamps, Sire, 2010; Izquierdo et al., 2010]. С другой стороны, при заводском и прудовом разведении рыб смертность особей с нарушениями относительно невысокая [Sfakianakis et al., 2013]. Выяснение возможности выживания таких рыб в природе важно при работе по поддержанию численности природных популяций рыб путём выпуска в водоёмы искусственно выращенной молоди. Большинство аномалий скелета ненаследственны, поэтому их влияние на следующие поколения незначительно. Однако такие уродства могут способствовать повышению смертности заводской молоди рыб, отличающейся крайне невысокой выживаемостью вследствие отсутствия адаптации к течению и прессу хищников [Blaxter, 1988], в природных водоёмах.
В рыбоводной практике принято оценивать качество молоди по темпу линейно-весового роста. У рыб с аномалиями позвоночника в ряде случаев отмечали снижение темпа роста [Татарко, 1977 (Tatarko, 1977); Hansen et al., 2010; Kessabi et al., 2013]. Это снижение обычно тем значительнее, чем больше нарушений в развитии позвоночника, особенно сращений позвонков [Татарко, 1977 (Tatarko, 1977); Hansen et al., 2010]. Однако, при наличии многочисленных и многопозвонковых сращений, уменьшение длины тела нередко объясняется укорочением позвоночника без значимых нарушений в темпе роста, поскольку тела позвонков в сращениях нередко сильно сжаты и их длина составляет от 35 до 70% длины нормальных позвонков [Татар-ко, 1977 (Tatarko, 1977)]. В ряде случаев рыбы
со значительными искривлениями позвоночника не отличались от нормальных по скорости накопления массы тела [Sfakianakis et al., 2013]. В то же время, высокий темп роста у рыб - это не всегда показатель благополучного развития. Например, в наших экспериментах, после совместного воздействия на эмбрионы плотвы магнитного поля и повышенной температуры, рыбы без аномалий отличались сниженным темпом роста, а быстрорастущая группа имела различные аномалии позвонков (не сращения). В стрессовых условиях снижение уровня нарушений во время раннего развития может происходить за счёт уменьшения количества ошибок в онтогенезе при замедлении метаболизма и снижении темпов линейного роста. [Михайленко, 2002 (Mikhaylenko, 2002)].
Считается, что рыбы с аномалиями уступают нормальным в жизнеспособности [Татарко, 1977 (Tatarko, 1977); Кирпичников, 1987 (Kirpichnikov, 1987)], и с возрастом доля рыб с различного рода нарушениями развития падает вследствие жёсткого стабилизирующего отбора [Кирпичников, 1987 (Kirpichnikov, 1987); Boglione et al., 2006; Kessabi et al., 2013; Esin, 2015]. Выживаемость особи зависит от способности приспосабливаться к меняющимся абиотическим условиям, успешно питаться и избегать хищников. Серьёзные деформации позвоночника могут снижать плавательные способности рыб и их возможности в конкуренции за пищу [Hansen et al., 2010]. Но это наблюдается не всегда. Мальки арктического гольца Salvelinus alpinus с серьёзными искривлениями позвоночника при содержании в аквариуме не уступали нормальным рыбам в скорости и успешности захвата живого мотыля при кормлении, хотя траектория их движения отличалась от таковой нормальных рыб [Пичу-гин М.Ю., личное сообщение]. У молоди обыкновенного лаврака Dicentrarchus labrax с выраженным лордозом также не наблюдалось проблем с плаванием и кормлением [Sfakianakis et al., 2013]. У особей со значительными нарушениями в организме, являющимися результатом травм или мутаций, возможны компенсаторные фенотипические модификации. Например, у рыб без хвостового плавника его функции могут выполнять разросшиеся спинной и анальный плавники [Иорданский, 2009 (Iordansky, 2009)].
Проявления некоторых аномалий скелета могут уменьшаться с возрастом рыбы [Jezierska et al., 2009; Sfakianakis et al., 2013]. Однако это относится скорее к тем нарушениям, которые возникают у личинок и мальков
рыб в результате несбалансированного питания, несоответствующего качества воды или травмирующих гидродинамических условий, в первую очередь, при искусственном выращивании. Обнаруженные нами аномалии развития позвонков плотвы, в первую очередь их сращения, закладываются во время раннего зародышевого развития. Одним из таких фе-нокритических интервалов является обрастание желтка бластодермой [Павлов, 2007 (Pavlov, 2007)]. Скорее всего, степень проявления аномалий развития позвонков не может измениться в постэмбриогенезе, хотя не исключены другие компенсационные реакции в организме,
снижающие неблагоприятные последствия нарушений в строении позвоночника.
Результаты работы показывают, что, по крайней мере, в прудовых условиях, рыбы с аномалиями позвоночника способны выживать в течение продолжительного периода. На основании наших данных нельзя сделать вывод о возможности благополучного существования таких особей в природных водоёмах. Вместе с тем, пережившие ряд критических периодов онтогенеза особи, несмотря на наличие аномалий, возможно, имеют потенциал для выживания.
Работа выполнена в рамках государственного задания (тема № АААА-А18-118012690222-4).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ Голованов В.К. Температурные критерии жизнедеятельности пресноводных рыб. М.: Полиграф-Плюс. 2013. 300 с.
Гулидов М.В., Попова К.С. Влияние температуры на некоторые особенности развития зародышей плотвы //
Вопросы раннего онтогенеза рыб. Киев: Наук. думка. 1978. С. 28-29. Иванова М.Н., Свирская А.Н. Число позвонков и некоторые биологические показатели молоди щуки Esox lucius
// Вопр. ихтиологии. 2000. Т. 40. № 5. С. 606-613. Иорданский Н.Н. Фенотипическая пластичность организмов и эволюция // Журнал общей биологии. 2009. Т. 70. № 1. С. 3-9.
Касьянов А.Н. Популяционная структура и некоторые вопросы микрофилогенеза плотвы (Rutilus rutilus L.) // "Микроэволюция пресноводных организмов". Труды ИБВВ. 1990. Вып. 59 (62). С. 64-86. Кирпичников В.С. Генетика и селекция рыб. Л.: Наука. 1987. 520 с.
Михайленко В.Г. Неоднозначность резистентности организмов // Успехи соврем. биологии. 2002. Т. 122. № 4. С. 334-341.
Павлов Д.А. Морфологическая изменчивость в раннем онтогенезе костистых рыб. М.: ГЕОС. 2007. 246 с. Татарко К.И. Аномалии карпа и роль температурного фактора в их развитии // Тр. Всесоюз. гидробиол. о-ва. Т. XXI. Биологический режим водоёмов-охладителей ТЭЦ и влияние температуры на гидробионтов. 1977. С. 157-196.
Яковлев В.Н., Изюмов Ю.Г., Касьянов А.Н. Фенетический метод исследований популяций карповых рыб //
Биол. науки. 1981. № 2. С. 98-101. Blaxter J.H.S. Pattern and variety in development // Fish physiology. Vol. XI. Physiology of developing fish. Pt. A.
Eggs and Larvae. / Eds. Haar W.S., Randall D.J. San Diego et al.: Acad. Press. SNC. 1988. P. 1-58. Boglione C., Gagliardi F., Scardi M., Cataudella S. Skeletal descriptors and quality assessment in larvae and post-larvae of wild-caudgt and hatchery reared gilhead sea bream (Sparus aurata L. 1758)// Aquaculture. 2001. Vol. 192. P. 1-22.
Boglione C., Costa C., Giganti M., Cecchetti M., Di Dato P., Scardi M., Cataudella S. Biological monitoring of wild thicklip grey mullet (Chelon labrosus), golden grey mullet (Liza aurata), thinlip mullet (Liza ramada) and flathead mullet (Mugil cephalus) (Pisces: Mugilidae) from different Adriatic sites: meristic counts and skeletal anomalies// Ecological Indicators. 2006. № 6. Р. 712-732. DOI: 10.1016/j.ecolind.2005.08.032 Bogutskaya N.G., Zuykov M.A., Naseka A.M., Anderson E.B. Normal axial skeleton structure in common roach Rutilus rutilus (Actinopterygii: Cyprinidae) and malformations due to radiation contamination in the area of the Mayak (Chelabinsk Province, Russia) nuclear plant // Journal of Fish Biology. 2011. Vol. 79. P. 991-1016. DOI: 10.1111/j.1095-8649.2011.03078.x Chebotareva Yu.V. Anomalies in the backbone structure in roach (Rutilus rutilus) (Cyprinidae, Cypriniformes) underyearlings following toxic impact during early development stages // Journal of Ichthyology. 2009. Vol. 49. № 1. P. 96-104. DOI: 10.1134/S0032945209010123 Chebotareva Yu.V., Izumov Yu.G., Talikina M.G. Some morphological features of roach Rutilus rutilus (Cyprinidae) fry after exposure to toxicants in the early stages of ontogenesis (vertebral phenotypes, plastic features, and fluctuating asymmetry// Journal of Ichthyology. 2009. Vol. 49. № 2. P. 200-207. DOI: 10.1134/S0032945209020076 Chebotareva Yu.V., Izyumov Yu.G., Krylov V.V. Some morphological features of fry of roach Rutilus rutilus(Cyprinidae, Cypriniformes) after separate and combined exposure of embryos to magnetic and elevated temperature // Journal of Ichthyology. 2016. Vol. 56. № 3. P. 445-455. DOI: 10.7868/S0042875216030036 Deschamps M.-H., Sire J.-Y. Histomorphometrical studies of vertebral bone condition in farmed rainbow trout, Oncorhynchus mykiss // Journal of Applied Ichthyology. 2010. Vol. 26. P. 377-380. DOI: 10.1111/j.1439-0426.2010.01438.x
Esin E.V. Developmental abnormalities in salmonids (Salmonidae) under the conditions of large-scale volcanic pollution of their spawning ground (using dolly varden Salvelinus malma as an example) // Russian Journal of Developmental Biology. 2015. Vol.46. № 2. P.88-98. DOI: 10.1134/S1062360415020046 Hansen T., Fjelldal P.G., Yurtzeva A., Berg A. A possible relation between growth and number of deformed vertebrae in Atlantic salmon (Salmo salar L.) // Journal of Applied Ichthyology. 2010. Vol. 26. № 2. P. 355-359. DOI: 10.1111/j.1439-0426.2010.01434.x Hernandez D. R., Aguero C. H., Santinon J. J., Gonzalez A. O., Sanchez S. Growth, survival and bone alterations in Piaractus mesopotamicus larvae under different rearing protocols // Ciencia Rural. 2015. Vol.45. № 9. P. 1667-1673. DOI: 10.1590/0103-8478cr20141139 Ivanova M.N., Svirskaya A.N. Some biological characteristics and the number of vertebrae in the young Esox lucius
(Esocidae) // Journal of Ichthyology. 2000. Vol. 40. № 8. P. 577-584. Izquierdo M.S., Socorro J. h Roo J. Studies on the appearance of skeletal anomalies in red porgy: effect of culture in-tensiveness, feeding habits and nutritional quality of live preys // Journal of Applied Ichthyology. 2010. Vol. 26. № 2. P. 320-326. DOI: 10.1111/j.1439-0426.2010.01429.x Jezierska B.. Lugowska K.., Witeska M. The effects of heavy metals on embryonic development of fish (a review)//
Fish Physiol Biochem. 2009. Vol. 35. P. 625-640. DOI 10.1007/s10695-008-9284-4 Kessabi K., Said K., Messaoudi I. Comparative study of longevity, growth, and biomarkers of metal detoxication and oxidative stress between normal and deformed Aphanius fasciatus (Pisces, Cyprinodontidae)// Journal of Toxicology and Environmental Health. Part A. 2013. Vol. 76. P. 1269-1281. DOI: 10.1080/15287394.2013.850136 Lewis-McCrea L.M., Lall S.P. Effects of phosphorus and vitamin C deficiency, vitamin A toxicity and lipid peroxidation on skeletal abnormalities in Atlantic halibut (Hippoglossus hippoglossus) // Journal of Applied Ichthyology. 2010. Vol. 26. № 2. P. 334-343. DOI: 10.1111/j.1439-0426.2010.01431.x Losada A. P., de Azevedo A. M., Barreiro A., Barreiro J. D., Ferreiro I., Riaza A., Quiroga M. I., Vazquez S. Skeletal malformations in Senegalese sole (Solea senegalensis Kaup, 1858): gross morphology and radiographic correlation// Journal of Applied Ichthyology. 2014. Vol. 30. № 4. P. 804-808. DOI: 10.1111/jai.12524 Sfakianakis D.G., Papadakis I.E., Papadaki M., Sigelaki I., Mylonas C.C. Influence of rearing temperature during early life on sex differentiation, haemal lordosis and subsequent growth during the whole production cycle in European sea bass Dicentrarchus labrax// Aquaculture. 2013. V. 412-413. P. 179-185. DOI: 10.1016/j.aquaculture.2013.07.033 Yershov P.N. The vertebral abnormalities in eelpout Zoarces viviparus (Linnaeus, 1758) (Pisces, Zoarcidae) // Proc. Zool. Inst. RAS. 2008. V. 312. № 1/2. P. 74-82.
REFERENCES
Blaxter J.H.S. Pattern and variety in development // Fish physiology. Vol. XI. Physiology of developing fish. Pt. A.
Eggs and Larvae. / Eds. Haar W.S., Randall D.J. San Diego et al.: Acad. Press. SNC. 1988. P. 1-58. Boglione C., Gagliardi F., Scardi M., Cataudella S. Skeletal descriptors and quality assessment in larvae and post-larvae of wild-caudgt and hatchery reared gilhead sea bream (Sparus aurata L. 1758)// Aquaculture. 2001. Vol. 192. P. 1-22.
Boglione C., Costa C., Giganti M., Cecchetti M., Di Dato P., Scardi M., Cataudella S. Biological monitoring of wild thicklip grey mullet (Chelon labrosus), golden grey mullet (Liza aurata), thinlip mullet (Liza ramada) and flathead mullet (Mugil cephalus) (Pisces: Mugilidae) from different Adriatic sites: meristic counts and skeletal anomalies// Ecological Indicators. 2006. № 6. P. 712-732. DOI: 10.1016/j.ecolind.2005.08.032 Bogutskaya N.G., Zuykov M.A., Naseka A.M., Anderson E.B. Normal axial skeleton structure in common roach Rutilus rutilus (Actinopterygii: Cyprinidae) and malformations due to radiation contamination in the area of the Mayak (Chelabinsk Province, Russia) nuclear plant // Journal of Fish Biology. 2011. Vol. 79. P. 991-1016. DOI: 10.1111/j.1095-8649.2011.03078.x Chebotareva Yu.V. Anomalies in the backbone structure in roach (Rutilus rutilus) (Cyprinidae, Cypriniformes) underyearlings following toxic impact during early development stages // Journal of Ichthyology. 2009. Vol. 49. № 1. P. 96-104. DOI: 10.1134/S0032945209010123 Chebotareva Yu.V., Izumov Yu.G., Talikina M.G. Some morphological features of roach Rutilus rutilus (Cyprinidae) fry after exposure to toxicants in the early stages of ontogenesis (vertebral phenotypes, plastic features, and fluctuating asymmetry// Journal of Ichthyology. 2009. Vol. 49. № 2. P. 200-207. DOI: 10.1134/S0032945209020076 Chebotareva Yu.V., Izyumov Yu.G., Krylov V.V. Some morphological features of fry of roach Rutilus rutilus(Cyprinidae, Cypriniformes) after separate and combined exposure of embryos to magnetic and elevated temperature // Journal of Ichthyology. 2016. Vol. 56. № 3. P. 445-455. DOI: 10.7868/S0042875216030036 Deschamps M.-H., Sire J.-Y. Histomorphometrical studies of vertebral bone condition in farmed rainbow trout, Oncorhynchus mykiss // Journal of Applied Ichthyology. 2010. Vol. 26. P. 377-380. DOI: 10.1111/j.1439-0426.2010.01438.x
Esin E.V. Developmental abnormalities in salmonids (Salmonidae) under the conditions of large-scale volcanic pollution of their spawning ground (using dolly varden Salvelinus malma as an example) // Russian Journal of Developmental Biology. 2015. Vol. 46. № 2. P. 88-98. DOI: 10.1134/S1062360415020046 Golovanov V.K. 2013. Temperaturnye kriterii zhiznedejatel'nosti presnovodnyh ryb [Temperature criteria of the life activity of freshwater fish] Moskva: Poligraf-Pljus. 300 s. [In Russian]
Gulidov M.V., Popova K.S. Vliyanie temperatury na nekotorye osobennosti razvitiya zarodyshey plotvy [Influence of temperature on some peculiarities of roach embrios development] // Voprosy rannego ontogeneza ryb. Kiev: Naukova dumka. 1978. S. 28-29. [In Russian] Hansen T., Fjelldal P.G., Yurtzeva A., Berg A. A possible relation between growth and number of deformed vertebrae in Atlantic salmon (Salmo salar L.) // Journal of Applied Ichthyology. 2010. Vol. 26. № 2. P. 355-359. DOI: 10.1111/j.1439-0426.2010.01434.x Hernandez D. R., Aguero C. H., Santinon J. J., Gonzalez A. O., Sanchez S. Growth, survival and bone alterations in Piaractus mesopotamicus larvae under different rearing protocols // Ciencia Rural. 2015. Vol.45. № 9. P. 1667-1673. DOI: 10.1590/0103-8478cr20141139 Iordansky N.N. Fenotipicheskaya plastichnost' organizmov i evolutsiya [Phenotypic plasticity of organisms and evolution] // Zhurnal obschey biologii. 2009. T. 70. № 1. S. 3-9. [In Russian] Ivanova M.N., Svirskaya A.N. Some biological characteristics and the number of vertebrae in the young Esox lucius
(Esocidae) // Journal of Ichthyology. 2000. Vol. 40. № 8. P. 577-584. Izquierdo M.S., Socorro J. h Roo J. Studies on the appearance of skeletal anomalies in red porgy: effect of culture in-tensiveness, feeding habits and nutritional quality of live preys // Journal of Applied Ichthyology. 2010. Vol. 26. № 2. P. 320-326. DOI: 10.1111/j.1439-0426.2010.01429.x Jezierska B.. Lugowska K.., Witeska M. The effects of heavy metals on embryonic development of fish (a review)//
Fish Physiol Biochem. 2009. Vol. 35. P. 625-640. DOI 10.1007/s10695-008-9284-4 Kas'yanov A. N. 1990. Populatsionnaya struktura i nekotorye voprosy mikrofilogeneza plotvy (Rutilus rutilus L.) [The population structure and some questions of roach (Rutilus rutilus L.) microphylogenesis] // "Mikroevolyutsiya presnovodnykh organizmov". Trudy IBVV. Vyp. 59 (62). S. 64-86. [In Russian] Kessabi K., Said K., Messaoudi I. Comparative study of longevity, growth, and biomarkers of metal detoxication and oxidative stress between normal and deformed Aphanius fasciatus (Pisces, Cyprinodontidae)// Journal of Toxicology and Environmental Health. Part A. 2013. Vol. 76. P. 1269-1281. DOI: 10.1080/15287394.2013.850136 Kirpichnikov V.S. Genetika i selektsiya ryb [Genetics and selection of fishes]. L.: Nauka. 1987. 520 s. [In Russian] Lewis-McCrea L.M., Lall S.P. Effects of phosphorus and vitamin C deficiency, vitamin A toxicity and lipid peroxida-tion on skeletal abnormalities in Atlantic halibut (Hippoglossus hippoglossus) // Journal of Applied Ichthyology. 2010. Vol. 26. № 2. P. 334-343. DOI: 10.1111/j.1439-0426.2010.01431.x Losada A. P., de Azevedo A. M., Barreiro A., Barreiro J. D., Ferreiro I., Riaza A., Quiroga M. I., Vazquez S. Skeletal malformations in Senegalese sole (Solea senegalensis Kaup, 1858): gross morphology and radiographic correlation// Journal of Applied Ichthyology. 2014. Vol. 30. № 4. P. 804-808. DOI: 10.1111/jai.12524 Mikhaylenko V.G. Neodnoznachnost' rezistentnosti organizmov [Ambiquity of organisms resistancy] // Uspekhi
sovremennoy biologii. 2002. T. 122. № 4. S. 334-341. [In Russian] Pavlov D.A. Morfologicheskaya izmenchivost' v rannem ontogeneze kostistukh ryb [Morphological variation in the
early ontogeny of teleost fishes]. M.: GEOS. 2007. 246 s. [In Russian] Sfakianakis D.G., Papadakis I.E., Papadaki M., Sigelaki I., Mylonas C.C. Influence of rearing temperature during early life on sex differentiation, haemal lordosis and subsequent growth during the whole production cycle in European sea bass Dicentrarchus labrax// Aquaculture. 2013. V. 412-413. P. 179-185. DOI: 10.1016/j.aquaculture.2013.07.033 Tatarko K.B. Anomalii karpa i rol'temperaturnogo faktora v ikh razvitii [Anomalies in carp and the role of the temperature factor in their development] // Trudy Vsesoyuznogo gidrobilogicheskogo obschestva. T. XXI. Biologicheskiy rezhim vodoemov-okhladiteley TETS i vliyanie temperatury na gidrobiontov. 1977. S. 157-196. [In Russian] Yakovlev V.N., Izumov Yu.G., Kas'yanov A.N. 1981. Feneticheskiy metod issledovaniy populatsiy karpovykh ryb
[The phenetical research method of the cyprinid fish populations] // Biol. nauki. № 2. S. 98-101. [In Russian] Yershov P.N. The vertebral abnormalities in eelpout Zoarces viviparus (Linnaeus, 1758) (Pisces, Zoarcidae) // Proc. Zool. Inst. RAS. 2008. V. 312. № 1/2. P. 74-82.
BACKBONE ANOMALIES AND VERTEBRAL PHENOTYPES OF ROACH RUTILUS RUTILUS (L.) (CYPRINIDAE, CYPRINIFORMES) UNDERYEARLINGS AND YEALINGS RECEIVED FROM SINGLE SAMPLE OF EMBRYOS
Yu. V. Chebotareva
Papanin Institute for Biology of Inland Waters Russian Academy of Science, 152742 Borok, Russia, e-mail: pisces68@mail.ru
A comparison of backbone anomalies, the number of vertebrae and vertebral phenotypes in roach underyearlings and yearlings from a single sample of embryos produced by a group of parental fish was performed in two experiments. There were no differences in most of studied features between the two age groups. Changes in the direction of the backbone asymmetry were observed in one of the experiments. Reduction in the level of vertebral anomalies due to selective death of individuals with abnormalities was not observed.
Keywords: roach Rutilus rutilus, backbone anomalies, vertebral phenotypes
