CC BY
60
Фауна, морфология и систематика паразитов
УДК 591.69:597.851:591.139(470.5)
АНАЛИЗ ПАРАЗИТАРНЫХ КОМПЛЕКСОВ ОЗЕРНОЙ ЛЯГУШКИ Pelophylax ridibundus Pallas, 1771 (ANURA, RANIDAE)
В ЗАВИСИМОСТИ ОТ ПОПУЛЯЦИОННОЙ СПЕЦИФИКИ ХОЗЯИНА
A. В. БУРАКОВА кандидат биологических наук
B. Л. ВЕРШИНИН доктор биологических наук
М. Е. ГРЕБЕННИКОВ младший научный сотрудник Институт экологии растений и животных УрО РАН 620144, Екатеринбург, ул. 8Марта, 202, e-mail: annabios@list.ru
Изучена фауна паразитов у озерной лягушки в водоемах Урала. У озерной лягушки Pelophylax ridibundus на Южном и Среднем Урале обнаружено 14 видов паразитов, относящихся к трематодам, нематодам и простейшим. Паразитоценоз P. ridibundus характеризуется упрощенной структурой, при этом отмечено увеличение зараженности животных с возрастом. Выявлено, что видовое разнообразие паразитов у всех возрастных групп P. ridibundus на территории Южного Урала выше, чем на Среднем Урале.
Ключевые слова: Pelophylax ridibundus, паразиты, паразитоценоз, Урал.
В последние десятилетия действие антропогенного фактора на природные экосистемы существенно возросло. Одним из последствий данного процесса стали определенные изменения паразитоценоза земноводных [2, 11]. В ходе антропогенных преобразований среды сокращается биологическое разнообразие сообществ, упрощается их структура, идет освобождение или разрушение ряда экологических ниш. Вместе с тем, появляются и виды-вселенцы, несущие с собой паразитарные комплексы, нехарактерные для данных экосистем. Это создает потенциальные риски зоонозных инвазий, например, таких как церкариоз и аляриоз [1, 12]. В связи с этим, сбор информации по видовому составу и структуре паразитарных систем инвазивных видов является весьма актуальным.
Pelophylax ridibundus является типичным синантропным видом амфибий на Урале. Этот вид распространился на северо-восток региона в результате непреднамеренной интродукции и наличия теплового загрязнения среды. К настоящему времени Южный Урал заселен аборигенными популяциями озерной лягушки, в то время как восточный склон Среднего Урала представлен инвазивными популяциями вида P. ridibundus (гаплотип по гену ND3), характерной для Херсонской, Киевской и Одесской областей Украины [4].
Целью наших исследований был сравнительный анализ паразитофауны
8
озерной лягушки из популяций Южного и Среднего Урала, а также оценка возрастной динамики зараженности паразитами.
Материалы и методы
Сбор материала проводили в течение полевых сезонов 2010-2013 гг. на территории Среднего и Южного Урала. Проведено полное гельминтологическое вскрытие 474 особей P. ridibundus по общепринятой методике [5]. Видовую принадлежность паразитов устанавливали по определителю Рыжикова с соавт. [8]. В качестве основных характеристик зараженности использовали показатели: экстенсивность (ЭИ) и
интенсивность инвазии (ИИ), индекс обилия паразитов (ИО).
Оценку степени доминирования паразитов проводили на основании доли, которую составляет каждый паразит, в соответствии со следующей шкалой: доминанты - виды, составляющие 70 % и более от общего числа животных; субдоминанты - 50-70, обычные - 30-50, редкие - 10-30, единичные - меньше 10 % [7]. Полученные результаты обрабатывали статистически при помощи программы Statistica for Windows 6.0.
Результаты и обсуждение
В исследованном материале у особей P. ridibundus, отловленных на Среднем и Южном Урале, обнаружено 14 видов паразитов, относящихся к трем систематическим группам: Trematoda - 10, Nematoda - 2, Protozoa - 2.
Trematoda: Dolichosaccus rastellus (Olsson, 1876), Opisthioglyphe ranae (Froelich, 1791), Pleurogenes claviger (Rud., 1819), P. intermedius (Issaitchikow, 1926), Prosotocus confusus (Looss, 1894), Pleurogenoides medians (Olsson, 1876), Pl. stromi (Travassos, 1930), Pneumonoeces variegatus (Rud., 1819), Haplometra cylindracea (Zeder, 1800), Gorgoderina skrjabini (Pigulevsky, 1953).
Nematoda: Oswaldocruzia filiformis (Goeze, 1782), Rhabdias bufonis (Schrank, 1788).
Protozoa представлен двумя видами кишечных паразитических простейших: Opalina ranarum (Dujardin, 1841), Cepedea dimidiata (Stein, 1860) Metcalf, 1923.
При анализе возрастной динамики выявлен постепенный рост инвазиро-ванности озерной лягушки паразитами от сеголеток к половозрелым животным. Внутри каждого региона исследований также выявлены значимые различия зараженности по возрастам. На Южном Урале ЭИ у сеголеток составила 92 %, что выше (t = 2,27, Р < 0,05) в сравнении с неполовозрелыми животными (табл. 1).
Зараженность паразитами неполовозрелых и взрослых животных со Среднего Урала была выше в сравнении с сеголетками из этого региона (табл. 1).
При сравнении зараженности разных возрастных групп южно- и среднеуральской популяций P. ridibundus было выявлено, что ЭИ сеголеток на Южном Урале значительно выше (t = 6,44, Р < 0,001) в сравнении со Средним Уралом. И напротив, ИИ этой возрастной группы существенно больше (t = 2,59, Р < 0,05) у P. ridibundus со Среднего Урала. Зараженность (ИИ) неполовозрелых и взрослых животных со Среднего Урала также достоверно больше (t = 2,39, Р < 0,05 и t = 3,74, Р < 0,001 соответственно) в сравнении с животными с Южного Урала.
9
1. Инвазированность P. ridibundus разных возрастных групп
Возраст амфибий/ зараженность Сеголетки n = 12/n 1 = 213 Неполовозрелые животные n = 82/ni = 11 Половозрелые животные n = 126/n i = 30
Южный Урал
ЭИ, % 91,67±5,64 !■ 3* 76,83±3,29 84,92±2,26
ИИ, экз. 63,82±17,51 (3-168) 86,48±14,01 (1-443) 96,22±9,79 (1-563)
ИО, экз. 58,50±16,85 66,44±11,49 81,71±8,86
Средний Урал
ЭИ, % 61,97±2,35 81,82±8,22 ^ 83,33±4,81 4^
ИИ, экз. 91,45±8,43 (10-586) 2* 241,00±63,18 (32-502) 2* 403,36±79,62 (10-1534) 4^
ИО, экз. 56,67±6,04 197,18±58,96 4* 336,13±71,77 4^
Примечание. n - объем выборки на Южном Урале; ni - объем выборки на Среднем Урале; 1 - значимо выше в сравнении со Средним Уралом; 2 - значимо выше в сравнении с Южным Уралом; 3 - значимо выше в сравнении с неполовозрелыми животными; 4 - значительно выше в сравнении с сеголетками; ■ - Р < 0,001; * - Р < 0,05.
В целом, зараженность озерной лягушки паразитами на территории Южного и Среднего Урала высока. На территории Южного Урала высокие показатели зараженности мы связываем с экологическими особенностями этого вида (здесь обитает аборигенная популяция P. ridibundus), а также с особенностями исследованной выборки: были отловлены в основном неполовозрелые и взрослые животные. Высокие значения индексов паразитарной инвазии у животных со Среднего Урала, вероятно, обусловлены отловом в основном сеголеток. К тому же, на территории Среднего Урала животные данной возрастной группы были изъяты с территории городской агломерации Екатеринбурга, где высокая локальная плотность амфибий.
Видовой состав и структура доминирования паразитов у P. ridibundus разного возраста меняются в зависимости от местообитания хозяина. На Южном Урале, где P. ridibundus - нативная форма, отмечено 14 видов паразитов, на Среднем Урале, где P. ridibundus - это вид-вселенец - 7 (табл. 2).
На Южном Урале ядро паразитофауны сеголеток P. ridibundus составляют кишечные паразитические простейшие - C. dimidiata, которые в данном случае являются доминантным видом, кишечная трематода O. ranae - редким видом. Нематоды O. filiformis и трематоды H. cylindracea, обнаруженные в количестве 6 и 4 экземпляров, являются единичными видами (рис. 1).
В паразитоценозе сеголеток P. ridibundus отмечены геонематоды O. fili-formis, встречающиеся в основном у амфибий, ведущих наземный образ жизни [13]. Заражение этим паразитом сеголеток происходит перорально и, вероятно, носит случайный характер.
Для неполовозрелых животных ядро паразитофауны представлено C. dimidiata. Остальные виды: кишечная нематода O. filiformis, кишечные трематоды: P. medians, D. rastellus, P. claviger, O. ranae, P. confusus и паразитические простейшие O. ranarum являются единичными, в числе которых, в отличие от сеголеток, отмечены легочные виды: R. bufonis и P. variegatus. Увеличивается доля легочной трематоды H. cylindracea (рис. 1).
10
2. Видовой состав паразитов в разных возрастных группах P. ridibundus на ______________________Среднем и Южном Урале_______________________
Вид паразита Южный Урал Средний Урал
Juv Sub Ad Juv Sub Ad
Oswaldocruzia ^ filiformis + + + - - +
Rhabdias bufonis - + - - - -
Dolichosaccus rastellus - + + + - -
Pleurogenoides medians - + + - - +
Pleurogenes claviger - + + - - -
Pleurogenes intermedius - - + - - -
Pleurogenoides stromi - - + - - -
Opisthioglyphe ranae + + + + + +
Prosotocus confusus - + + + + +
Gorgoderina skrjabini - - + - - -
Haplometra cylindracea + + + - - +
Pneumonoeces variegatus - + + - - -
Cepedea dimidiata + + + + + +
Opalina ranarum - + + - - -
Всего видов в разных возрастных группах 4 11 13 4 3 6
Всего видов в исследуемом регионе 14 7
Примечание. Juv - сеголетки; Sub - неполовозрелые животные; Ad -половозрелые животные.
в О. filifor mis aD. rosteiius и P.chviqer В Р. stromi 0Р. confosos 0Р. voriegatus □ С dim idiot о
в Rh. bufonis ЕЭР. medians ВР. intermidius И О. ran о \%Н. cylindroceoe В О. гапагит
□ П skFjahitti
Рис. 1. Соотношение видов паразитов в популяциях P. ridibundus Южного Урала (Juv - сеголетки; Sub - неполовозрелые животные; Ad - половозрелые
животные)
11
Структура паразитоценоза взрослых животных характеризуется отсутствием видов-доминантов. Субдоминантным видом паразита у половозрелых животных является C. dimidiata, трематода P. medians - редким паразитом. Остальные виды отмечены как единичные.
В паразитоценозе взрослых амфибий Южного Урала отмечена моногенея P. intermedius - паразит с триксенным жизненным циклом (амфибии -гастроподы - насекомые) и с чередованием двух жизненных стадий паразита в зависимости от стадии развития амфибий [3]. Первым промежуточным хозяином для P. intermedius является моллюск Bithynia tentaculata (Linnaeus, 1758), наиболее распространенный в водоемах Урала. Этим паразитом были заражены две половозрелые особи P. ridibundus в 2010 и 2012 гг.
Видовой состав трематодофауны P. ridibundus с Южного Урала обусловлен разнообразием моллюсков. Малакофауна исследуемых водоемов данного региона насчитывает 23 вида моллюсков, относящихся к 5 семействам.
Наиболее разнообразными по видовому составу являются два семейства моллюсков: Planorbidae (10) и Lymnaeidae (7). Семейство Planorbidae представлено: Ancylus fluviatilis (Muller, 1774), Anisus sp., A. albus (Muller, 1774), A. contortus (Linnaeus, 1758), A. spirorbis (Linnaeus, 1758), A. vortex (Linnaeus, 1758), Armiger crista (Linnaeus, 1758), Planorbarius corneus (Linnaeus, 1758), Planorbis planorbis (Linnaeus, 1758), Hippeutis fontana (Lightfoot, 1786). Семейство Lymnaeidae представлено: Lymnaea ampla (Hartmann, 1821), L. auricularia (Linnaeus, 1758), L. fragilis (Linnaeus, 1758), L. monnardi (Hartmann, 1841), L. palustris (Muller, 1774), L. stagnalis (Linnaeus, 1758), L. truncatula (Muller, 1774). Семейства Bithyniidae, Physidae и Unionidae включают по два вида моллюсков: Bithynia tentaculata (Linnaeus, 1758) и Opisthorchophorus sp.; Aplexa turrita (Muller, 1774) и Physa fontinalis (Linnaeus, 1758); Anodonta sp. и Unio sp., соответственно.
На Среднем Урале ядро паразитофауны сеголеток составляет C. dimidiata. Остальные виды паразитов представлены как единичные (рис. 2).
Паразитоценоз неполовозрелых и взрослых животных среднеуральских популяций P. ridibundus также характеризуется отсутствием видов-доминантов. У неполовозрелых животных отмечены трематоды O. ranae (субдоминантный вид) и P. confusus (обычный вид). Редко встречающимся паразитом являются простейшие C. dimidiata.
Паразитофауна взрослых животных со Среднего Урала представлена 6 видами и претерпевает перестройку структуры доминирования. Обычные виды в данном случае становятся субдоминантными, редкие переходят в разряд обычных видов, появляются легочные паразиты. Так, субдоминантным видом является P. confusus, кишечный паразит C. dimidiata выступает как обычный вид, а трематоды - O. ranae, P. medians и H. cylindracea являются единичными видами. У половозрелых животных среднеуральских популяций P. ridibundus отмечена кишечная нематода O. filiformis (единичный вид).
Трематода O. ranae - наиболее распространенный вид для P. ridibundus. Доля O. ranae у разных возрастных групп на Южном Урале имеет сходные значения. На Среднем Урале выявлено увеличение доли O. ranae у неполовозрелых животных (50 %).
12
Рис. 2. Соотношение видов паразитов в популяциях P. ridibundus Среднего Урала (Juv - сеголетки; Sub - неполовозрелые животные; Ad - половозрелые
животные)
Установлено, что O. ranae имеет стабильную динамику численности, но в ряде случаев численность этих трематод резко возрастает. Причиной может служить обитание амфибий в водоемах со слабопроточными и хорошо прогреваемыми мелководьями с обилием промежуточных хозяев -моллюсков семейства Lymnaeidae [9]. Таковыми являются водоемы, служащие местами сбора амфибий на территории Среднего Урала. Отмечено, что моллюски-лимнеиды - наиболее обширная группа, встречающаяся на территории Среднего Урала повсеместно [10].
Итак, паразитофауна P. ridibundus меняется в зависимости от образа жизни и местообитания. На видовой состав паразитов уральских популяций P. ridibundus существенное влияние оказывают возрастные особенности хозяина, так как с изменением возраста в организме большинства животных происходят сложные биохимические, физиологические и анатомические перестройки. В связи с этим уменьшается доля одних паразитов и увеличивается доля других. Возможной причиной отсутствия видов-доминантов у ряда возрастных групп является комплексное преобразование экосистем в результате фрагментации местообитаний, загрязнения среды обитания и рекреационной нагрузки [2, 6]. Это ведет к нарушению биоценотических связей и, как следствие - к снижению видового разнообразия паразитарных сообществ, упрощению их структуры.
Таким образом, паразитофауна P. ridibundus на Урале представлена трематодами, нематодами и простейшими. Паразиты были обнаружены в легких, кишечнике и мочевом пузыре. Характерной особенностью
13
паразитоценозов уральских популяций P. ridibundus является высокая доля биогельминтов.
Паразитоценозы озерной лягушки в исследуемых регионах Урала характеризуются упрощенной структурой: отсутствием видов-доминантов и представлены в основном обычными, редкими и единичными видами. В наибольшей степени упрощение структуры паразитарных сообществ выражено в среднеуральских популяциях P. ridibundus. Инвазивная популяция P. ridibundus обладает сравнительно низким видовым разнообразием паразитов. Возрастные изменения зараженности у амфибий Южного и Среднего Урала выражаются в увеличении показателей инвазированности и расширении таксономического спектра паразитов от сеголеток к половозрелым животным.
Авторы выражают благодарность коллегам ИЭРиЖ УрО РАН: канд. биол. наук
С.Д. Вершининой и Е.А. Байтимировой и н.с. В.В. Сапронову за помощь в сборе материала.
Работа выполнена при поддержке проекта РФФИ № 13-04-00341.
Литература
1. Bejer, S. A. Cerkariozy v urbanizirovannyh jekosistemah / S. A. Bejer, M. V. Voronin. - M.: Nauka, 2007. - 240 s.
2. Burakova, A. V. Jekologicheskij analiz gel'mintofauny populjacij ostromordoj ljagushki (Rana arvalis Nilsson, 1842) v gradiente urbanizacii: avtoref. dis. ... kand. biol. nauk / A. V. Burakova. - Perm', 2012. - 24 s.
3. Byhovskij, B. E. Monogeneticheskie sosal'shhiki, ih sistematika i filogenija / B. E. Byhovskij. - M.-L.: Izd. AN SSSR, 1957. - 509 s.
4. Vershinin, V. L. Amfibii i reptilii Urala / V. L. Vershinin. - Ekaterinburg: Izd. UrO RAN, 2007. - 172 s.
5. Ivashkin, V. M. Metody sbora i izuchenija gel'mintov nazemnyh po-zvonochnyh mlekopitajushhih / V. M. Ivashkin, V. M. Kontrimavichus, N. S. Nazarova. - M.: Nauka, 1971. - 123 s.
6. Lebedinskij, A. A. Nekotorye osobennosti gel'mintofauny travjanoj ljagushki v svjazi s ee mestoobitaniem na urbanizirovannoj territorii / A. A. Lebedinskij // Sb. rab. «Fauna, sistematika, biologija i jekologija gel'mintov i ih promezhutochnyh hozjaev». - Gor'kij, 1983. - S. 30-36.
7. Rezvanceva, M. V. Vozrastnye i polovye osobennosti gel'mintofauny zelenyh ljagushek (Rana esculenta complex) na Vostoke Central'nogo Cher-nozem'ja / M. V. Rezvanceva, G. A. Lada, E. Ju. Kulakova // Vestn. Tambovskogo gos. un-ta. - 2010. -T. 15, vyp. 2. - S. 646-659.
8. Ryzhikov, K. M. Gel'minty amfibij fauny SSSR / K. M. Ryzhikov, V. P. Sharpilo, N. N. Shevchenko. - M.: Nauka, 1980. - 275 s.
9. Tarasovskaja, N. E. Znachenie beshvostyh amfibij v ozdorovlenii pa-stbishhnyh i okolovodnyh biotopov ot gel'mintov / N. E. Tarasovskaja // Vestn. Altajskogo gos. agrarnogo un-ta. - 2009. - № 10, T. 60. - S. 76-79.
10. Hohutkin, I. M. Molljuski Urala i prilegajushhih territorij. Semejstvo Prudovikovye Lymnaeidae (Gastropoda, Pulmonata, Lymnaeiformes). Ch. 1. / I. M. Hohutkin, M. V. Vinarskij, M. E. Grebennikov. - Ekaterinburg: Izd. Goshhickij, 2009. - 162 s.
11. Chihljaev, I. V. Gel'mintofauna ozernoj ljagushki Rana ridibunda (Amphibia, Anura) iz otstojnika livnevoj kanalizacii g. Tol'jatti / I. V. Chihljaev //
14
Mater. Vseros. nauch. konf «Problemy izuchenija i sohranenija pozvonochnyh zhivotnyh antropogennyh vodoemov». - Saransk, 2010. - S. 184-187.
12. Shimalov, V. V. Gel'mintofauna zemnovodnyh otkrytyh kanalov v meliorirovannyh rajonah Belorusskogo Poles'ja / V. V. Shimalov // Parazitologija. - 2002. -T. 36, Vyp. 4. - S. 304-309.
13. Hendrix, W. M. L. Epidemiological Aspects of the Infection with Oswaldocruzia filiformis (Goeze, 1782) Travassos, 1917 (Nematoda: Trichostrongylidae) in the Common Toad (Bufo bufo L., 1785) in the Netherlands / W. M. L. Hendrix // Netherlands J. of Zoology. - 1983. - V. 33, № 2. - P. 99-124.
The analysis of parasitic complexes of lake frog Pelophylax ridibundus Pallas,
1771 (Anura, Ranidae) depending on population specifics of the host
A. V. Burakova PhD in biological sciences V. L. Vershinin doctor of biological sciences
M. E. Grebennikov junior research assistant
Institute of Plant and Animal Ecology, Ural Division RAS, 8 Marta, 202, Ekaterinburg 620144 Russia, e-mail: annabios@list.ru
The parasite fauna of lake frogs in the Ural region has been studied. 14 species of parasites belonging to Trematoda, Nematoda and Protozoa were found in the lake frog Pelophylax ridibundus in the South and Middle Ural. The parasitocenosis is characterized by a simplified structure while the number of infected animals increases with age. It was determined that the parasite species quantity in all age groups of P. ridibundus in the South Ural was higher than in the Middle Ural.
Key words: Pelophylax ridibundus, parasites, parasitocenosis, Ural.
15
