CC BY
24RUSSIAN JOURNAL ,, . . /лч
OF ECOSYSTEM ECOLOGY V°'- 4 (4), 2019
Reсe¡ved November 15, 2019 Revised December 9, 2019 Accepted December 16, 2019
ORIGINAL RESEARCH
УДК 598.279.23, 591.16 DOI 10.21685/2500-0578-2019-4-3
АНАЛИЗ КРИВЫХ ВЫЖИВАНИЯ БЕЛОПЛЕЧЕГО ОРЛАНА. СТАРЕЮТ ЛИ САМЦЫ БЫСТРЕЕ САМОК?
М. С. Романов1, В. Б. Мастеров2, Л. Я. Курилович3
1 Институт математических проблем биологии РАН - филиал Института прикладной математики им. М. В. Келдыша Российской академии наук, Россия, 142290, г. Пущино, ул. проф. Виткевича, 1
E-mail: romanov.eagle@gmail.com
2 Московский государственный университет им. М. В. Ломоносова, Россия, 119234, г. Москва, ул. Ленинские Горы, 1 E-mail: haliaeetus@yandex.ru
3 Московский зоопарк, Россия, 123242, г. Москва, ул. Б. Грузинская, 1 E-mail: kurilovich@moscowzoo.ru
Аннотация. Исследование содержит предварительный анализ выживаемости 428 особей белоплечего орлана в неволе по данным Европейской племенной книги вольерной популяции этого вида. Анализ индивидуальных историй 212 самцов и 216 самок показал, что средняя продолжительность жизни самок на 6-8 лет больше. Вероятную причину этого объясняет Вейбулловская модель старения, параметризация которой выявила более высокие темпы старения у самцов; при этом «внешняя» (не связанная со старением) смертность не различается между полами. Старение особей сопровождается постепенным ухудшением их физиологического состояния, которое отражается на возрастной динамике плодовитости: примерно после 27-летнего возраста она начинает постепенно снижаться. Максимальный известный возраст размножения самцов и самок 34 года и 35 лет соответственно.
Ключевые слова: белоплечий орлан, Haliaeetus pelagucus, вольерная популяция, старение, модель Вей-булла.
ANALYSIS OF THE STELLER'S SEA EAGLE SURVIVAL CURVES. DO MALES AGE FASTER THAN FEMALES?
M. Romanov1, V. Masterov2, L. Kurilovich3
1 Institute of Mathematical Problems of Biology, Keldysh Institute of Applied Mathematics, Russian Academy of Sciences, 1 prof. Vitkevicha str., Pushchino, 1142290, Russia
E-mail: romanov.eagle@gmail.com
2 Lomonosov Moscow State University, 1 Leninskie Gory str., Moscow, 119234, Russia E-mail: haliaeetus@yandex.ru
3 Moscow Zoo, 1 B. Gruzinskaya str., Moscow, 123242, Russia E-mail: kurilovich@moscowzoo.ru
Abstract. This study presents a preliminary analysis of the survival of 428 Steller's sea eagles in captivity based on the data of the European Studbook of this species. We analysed survival rates of 212 males and 216 females and found that females live 6-8 years longer. This phenomenon is explained by parameterization of Weibull ageing model, which reveals higher rates of ageing in males, while the extrinsic (not related to age) mortality does not differ between sexes. An individual's ageing is followed by decline in its condition. This process can be traced by changes in fecundity, which gradually decreases after the age of 27. Maximum recorded reproduction age of males and females is 34 and 35 respectively.
Keywords: Steller's sea eagle, Haliaeetus pelagucus, captive population, ageing, Weibull model.
Введение
Процесс старения у птиц имеет свою специфику по сравнению с другими животными. В первую очередь это связано с продолжитель-
ностью их жизни: птицы живут в 2-3 раза дольше, чем млекопитающие таких же размеров [1], а наиболее долгоживущие группы (некоторые попугаи, хищные и морские птицы) -практически столько же, сколько человек [2].
© Романов М. С., Мастеров В. Б., Курилович Л. Я. 2019 Данная статья доступна по условиям всемирной лицензии Creative Page 1 from 13
Commons Attribution 4.0 International License (http://creativec0mm0ns.0rg/licenses/by/4.0/), которая дает разрешение на неограниченное использование, копирование на любые носители при условии указания авторства, источника и ссылки на лицензию Creative Commons, а также изменений, если таковые имеют место.
Благодаря этому и некоторым другим особенностям биологии птицы являются перспективным модельным объектом для изучения продолжительности жизни и темпов старения [2], в том числе и в биомедицинском аспекте [3].
Хотя в последние десятилетия появилось немало работ, содержащих оценки смертности и выживаемости как отдельных видов птиц [4], так и всей группы в целом (например, работы Р. Е. Риклефса [5, 6]), исследования выживаемости с учетом пола в литературе практически отсутствуют (за редкими исключениями - такими, как [7]).
Нам представилась возможность выполнить такое исследование на материале вольерной популяции белоплечего орлана (ИаИаее1ш ре1а%1ст'). Этот вид, несмотря на ряд последних масштабных публикаций [8, 9], по-прежнему остается недостаточно изученным. В то время как сведений о его экологии и биологии сравнительно много, прямых достоверных данных о выживаемости и продолжительности жизни практически нет. Особенно это касается взрослых особей, так как для молодых орланов есть некоторая информация, полученная с помощью спутниковой и радиотелеметрии [10, 11]. Существуют косвенные оценки выживаемости взрослых птиц, основанные на результатах математического моделирования [9], которые нуждаются в дополнительной верификации. Аллометрическая связь продолжительности жизни с массой тела животных [12] позволяет предположить, что белоплечий орлан, обладающий исключительно крупными размерами, должен быть одним из наиболее долгоживущих видов не только российской, но и мировой фауны.
Вольерная популяция белоплечего орлана ведет свое начало с 1980-х гг., когда специалистами Евроазиатской региональной ассоциации зоопарков и аквариумов (ЕАРАЗА) и МГУ им. М. В. Ломоносова был инициирован проект по ее созданию на базе зоопарков и питомников. Вначале она была укомплектована преимущественно молодыми орланами, взятыми из природы птенцами [13]. На конец 2017 г. популяция насчитывала уже 333 особи, содержащихся в более чем 90 питомниках и зоопарках по всему земному шару. Несмотря на то, что большую часть группировки составляют молодые птицы (средний возраст на конец 2017 г. составлял около 10 лет), в популяции имеются и более старые птицы: возраст 40 особей превысил 20 лет, а возраст самой старой птицы составлял 40 лет. Кроме того, за весь период
наблюдений зафиксировано 111 случаев смертности. Накопленная информация позволяет сделать предварительную оценку смертности и выживаемости как всей популяции, так и отдельных ее групп, что стало целью настоящего исследования. В частности, такие оценки необходимы для прогнозирования динамики численности популяций и построения популяци-онных моделей.
Методы и материалы
Источники данных
Демографический анализ базируется на данных о развитии искусственной популяции бе-лоплечего орлана, собранных в рамках проекта ЕАРАЗА и публикуемых с периодичностью в 1-2 года в «Племенной книге» (последний выпуск - [14]). Материалы Племенной книги были оцифрованы и преобразованы в базу данных. Обработку и хранение этих данных осуществляли в свободной объектно-реляционной системе управления базами данных PostgreSQL версии 10. База данных содержит основные демографические сведения по каждой птице, включая даты рождения, смерти (если таковая наступила) или последней проверки, на момент которой особь еще была жива, пол, происхождение (из неволи, из природы), а также идентификаторы родителей (если птица родилась в неволе). По ссылке на родителей доступна вся демографическая информация о них, включая их возраст на момент появления на свет потомства.
Для анализа выживаемости была построена демографическая таблица, содержащая полный список птиц с указанием их возраста в днях, пола и статуса (наступление события, т.е. смерти: (0) событие не наступило, (1) событие наступило).
Определение возраста особей представляет собой отдельный вопрос, ответ на который зависит от задач исследования. Дело в том, что в онтогенезе птиц существует несколько ключевых моментов, которые могут оспаривать право считаться началом жизни особи: откладка яйца, проклевывание, вылет из гнезда. Одной из целей нашего исследования является получение оценок, которые могут быть использованы для моделирования популяционной динамики. В популяционных моделях гнездовая смертность до вылета из гнезда в неявном виде входит в показатель продуктивности, так как она влияет на итоговое количество пополнивших популяцию особей. Чтобы не учитывать этот
показатель дважды, мы считаем начальной точкой отсчета выживаемости момент вылета из гнезда, с которого в природе начинается самостоятельная жизнь молодой особи. У белопле-чего орлана этот момент наступает в возрасте около 90 дней, который мы приравняли к нулевой отметке. Для этого: 1) из выборки были исключены особи, не дожившие до возраста 90 дней; 2) из возраста на момент последнего учета вычитали 90 и делили полученное значение на 365.25, чтобы получить возраст в годах. Птицы, пол которых не был определен, были также исключены из выборки (как правило, это птенцы, погибшие вскоре после вы-лупления).
Термины и определения
В статье используются стандартные для демографии понятия (см., например, классические работы В. А. Паевского, такие, как [15]). Вслед за Паевским под смертностью мы понимаем вероятность особи умереть в течение года. Обратный ей демографический показатель - выживаемость, или вероятность выжить в течение года. В сумме они составляют единицу, т.е. выживаемость = 1 - смертность. При построении кривых выживания мы также имеем дело с дожитием, которое представляет собой вероятность особи дожить от рождения до определенного возраста. Под старением мы понимаем увеличение вероятности умереть, т.е. смертности, с возрастом. Скорость этого увеличения определяет темпы старения, которые количественно могут быть охарактеризованы соответствующими коэффициентами модели старения.
Вейбулловская модель старения
Кривые выживания исследовали с помощью Вейбулловской модели старения (Weibull ageing model). Эта модель давно и с успехом применяется в изучении демографии птиц [5, 6, 16]. Она трехпараметрическая, что позволяет разделить смертность на разные компоненты и параметризовать их отдельно:
= m0 + ах
(1)
где х - возраст; тх - смертность в возрасте х; т0 - «внешняя», «начальная» (по сути, случайная) компонента смертности; ахв - смертность, связанная со старением, причем а и в - коэффициенты, определяющие скорость старения. Кривая дожития в этой модели следует уравнению:
lx = eXP
ах1
в+1 Л
в+1
(2)
где 1х - доля особей, доживших до возраста х; остальные обозначения те же, что в уравнении 1. Модель параметризовали отдельно для самцов и для самок. Средняя продолжительность жизни:
T = j exp
о
(
ах
Р+1 Л
Р + 1
dx .
(3)
Коэффициенты а и в - безразмерные, они определяют масштаб (scale) и форму (shape) кривой дожития. Самостоятельного биологического смысла они не несут, к тому же могут широко варьировать и вдобавок сильно коррелируют (коэффициент корреляции около -0.99 [5]). Однако на их основе можно рассчитать другой параметр, ю = а1/|3+1, имеющий размерность г.-1. Этот параметр предложен Риклефсом в качестве единой меры, характеризующей общую скорость старения и обеспечивающей сравнимость между популяциями [6, 16].
Анализ плодовитости
Анализ зависимости плодовитости от возраста производили согласно следующему алгоритму: 1) сложили возрастные пирамиды популяции (распределения особей по возрасту, округляя до года) за все годы, начиная с 1972 по 2017 г., получив таким образом суммарное распределение за весь период; 2) построили распределение возраста родителей для всех родившихся за тот же период птенцов.
Статистические методы
Статистический анализ данных выполнен в среде статистического программирования R [17]. Разведочный анализ данных с целью оценки выживаемости и средней продолжительности жизни выполнен с помощью процедуры Капла-на-Мейера (Kaplan-Meier estimator) с использованием пакета survival, входящего в базовую комплектацию R. Демографическую таблицу преобразовывали в объект Surv, стандартный объект R для работы с демографическими данными, по которому строили кривые выживания Каплана-Мейера. Эти кривые представляют собой убывающую ступенчатую линию, приближающую реальные значения функции выживаемости. Значения функции выживаемости между точками наблюдений считаются константными. Вертикальные штрихи на кривой
соответствуют цензурированным справа данным. Подробное описание методики см. в [18], гл. 12. Кривые, построенные для разных страт (самцы и самки), сравнивали с помощью ло-грангового критерия (log-rank test) [18].
Вейбулловскую модель старения параметризовали (т.е. подгоняли к фактическим данным) с помощью нелинейного метода наименьших квадратов (non-linear least squares, NLS). Это один из методов, рекомендованных Риклефсом [16]. По сравнению с другим методом (метод наибольшего правдоподобия, maximum likelihood) он лучше учитывает выживаемость старых особей, по которым объемы выборки значительно меньше. Однако именно данные о выживаемости этих особей для нас наиболее важны, так как именно в старом возрасте наиболее отчетливо начинает проявляться влияние старения. По этой же причине мы использовали не взвешенную процедуру. Параметризацию методом NLS осуществляли с помощью пакета nls.multstart. При подгонке модели использовали следующие ограничения на значения: m0, а, в > 0 (что по сути означает запрет на отрицательную смертность и отрицательную скорость старения).
Доверительные области для моделей рассчитывали с помощью пермутационных методов [19]. Для этого из реальных данных генерировали выборки того же объема с возвращением (R функция sample с опцией «replace = TRUE»), получая псевдоданные, по которым параметризовали модель и определяли значения всех интересующих нас параметров. По этим результатам рассчитывали кривую дожития (зависимость доли выжившей части популяции lx от времени t). Описанную процедуру выполняли большое число раз (10 000 пермута-ций для каждой выборки), получая распределение сгенерированных значений параметров вейбулловской модели и «пучок» траекторий возможной динамики популяции. Для дальнейшего анализа использовали средние значения, стандартное отклонение, а также 95 %-й доверительный интервал, отсекая нижний (0.025) и верхний (0.975) квантили.
Значимость различий в оценках параметров для разных полов также рассчитывали с помощью рандомизационных методов. Для этого применяли следующий алгоритм: 1) в исход-
ной выборке случайным образом перемешивали атрибут пола; 2) генерировали псевдовыборки данных для самцов и самок; 3) параметризовали модели с учетом пола, получали оценки параметров т0, а, в, а через них -оценки для скорости старения (со) и среднего возраста; 4) рассчитывали значение статистики (разность между соответствующими параметрами для самцов и самок); 5) повторяя пункты 1-4 большое число раз (выполняли 104 пермутаций), мы получали теоретические распределения интересующих нас статистик; 6) определяли фактическое положение статистики по отношению к теоретическому распределению. Различие считали значимым, если фактическое положение статистики выходило за рамки центральных 95 % значений теоретического распределения.
Результаты
Исходные данные
После подготовки данных выборка состояла из 428 особей, 212 из которых самцы возрастом от 0.2 до 34.4 г. и 216 - самки возрастом от 0.1 до 39.8 г. Для 58 особей (32 самцов и 26 самок) известна дата гибели; остальные данные цензу-рированы, т.е. особи были живы на момент исследования (либо выбыли из исследования до наступления события смерти).
Кривые выживаемости белоплечего орлана
На основе полученной информации о продолжительности жизни белоплечих орланов вольерной популяции были сформированы соответствующие кривые Каплана-Мейера (рис. 1). Как видно из рисунка, доверительные интервалы весьма широки и сильно перекрываются. Средняя продолжительность жизни для всей популяции составляет 28,7 ± 1,4 года, в том числе для самцов 24,1 ± 1,5 лет, для самок 31,8 ± 1,6 лет. Согласно этим данным, самцы живут почти на 8 лет меньше самок, но статистически достоверных отличий выявить не удается (р = 0.25, логранговый тест [18]). Доверительные интервалы особенно широки во второй половине жизни, что является следствием «молодого» возрастного спектра популяции: 20-летний рубеж перешагнули 47 особей, а 30-летний - всего 11 особей.
Рис. 1. Кривые выживаемости (кривые Каплана-Мейера) для белоплечего орлана. Слева - вся популяция без учета пола, справа - отдельные кривые для самок (sex = 1) и самцов (sex = 2). Вертикальные штрихи на кривых соответствуют цензурированным данным
Fig. 1. Survival curves (Kaplan Meier curves) for the Steller's Sea eagle. On the left - the whole population without considering the sex, on the right - curves for females (sex=i) and males (sex=2). Vertical lines on the curves
correspond to censored data
Вейбулловская модель старения
Параметризация Вейбулловской модели позволила получить оценки случайной смертности и коэффициентов, связанных со скоростью старения (рис. 2, табл. 1, рис. 3). Результа-
ты этой параметризации в целом подтверждают предположение о более высокой выживаемости и более медленных темпах старения самок по сравнению с самцами.
0 10 20 30 40 0 10 20 30 40
Возраст Возраст
Рис. 2. Параметризованные кривые Вейбулловской модели старения. Слева - вся популяция без учета пола, справа - отдельно самцы и самки
Fig. 2. Parametrized curves of Weibull ageing model. On the left - the whole population without considering the sex, on the right - males and females separately
Таблица 1
Значения параметров Вейбулловской модели старения
Table 1
Parameter values of Weibull ageing model
Параметр Все Самцы Самки
Детерминистская оценка1
то 0.0115 0.0106 0.0110
а 8.84 х 10-7 3.27 х 10-6 1.41 х 10-19
в 3.060 2.975 11.214
œ 0.0322 0.0417 0.0286
L 31.5 26.0 33.0
Стохастическая оценка2
то 0.0112 ± 0.0023 (0.0067 - 0.0156) 0.0106 (0.0057 - 0.0158 ) 0.0102 (0.0033 - 0.0166)
а 1.2х10-4 ± 7.8х10-4 (1.1х10-22-7.9х10-4) 1.51х10-4 (2.33х10-4-1.47х10-3) 1.63 х 10-4 (1.71х10-35-5.51х10-4)
в 4.299 ± 3.612 (0.462 - 13.591) 3.627 (0.888 - 11.873) 9.020 (0.000 - 21.543)
œ 0.0307 ± 0.0070 (0.0106 - 0.0394) 0.0406 (0.0241 - 0.0499) 0.0205 (0.0000002 - 0.0336)
L 32.7 ± 6.5 (26.6 - 51.1) 26.8 (21.4 - 37.2) 34.4 (27.6 - 61.9)
Примечания. Детерминистская оценка выполнена методом NLS (нелинейный метод наименьших квадратов) без взвешивания.
2Стохастическая оценка представлена в формате среднего арифметического (95 %-й доверительный интервал).
Возраст
Рис. 3. Доверительные интервалы кривых старения самцов и самок белоплечего орлана Fig. 3. Confidence intervals of ageing curves for the Stellar's Sea eagle males and females
Оценка «внешней» смертности (т0) оказалась практически одинаковой у самцов и самок и составила чуть более 1 % в год. Коэффициенты модели а и в различаются, но их вариабельность оказалась весьма высокой, так что статистически значимых отличий между полами выявить не удалось. Наибольший интерес с точки зрения биологии представляет собой параметр ю - интегральная скорость старения. Именно по этому параметру различия между выборками наиболее достоверны (пермутаци-онный тест, р = 0.09), хотя и «не дотягивают» до конвенционального уровня значимости 0.05. Средняя продолжительность жизни самцов составила 26 лет, самок - 33 года, но различия не были статистически значимыми.
Возрастные изменения плодовитости
Под плодовитостью мы здесь понимаем число произведенных потомков (вылупившихся птенцов; поскольку наша задача здесь - оценить физиологическое состояние особей через их способность к размножению, то число потомков мы оцениваем на момент вылупления птенцов, а не на момент вылета) на одну особь в год (например, если в гнезде пары орланов
вылупились двое птенцов, плодовитость у каждого из партнеров в этот год равна двум). У самцов плодовитость варьировала в интервале от 0 до 0.83 птенцов в год, у самок - от 0 до 0.9 птенцов в год. Возраст начала размножения у самцов - 5 лет, у самок - 6 лет, максимальный возраст размножения - 34 года и 35 лет соответственно. Этот возраст пережили только 2 самца и 3 самки, поэтому можно считать, что птицы способны к размножению до самой смерти.
Однако плодовитость в разном возрасте неодинакова. Кривая изменения плодовитости, отложенная относительно возраста, представляет собой унимодальную функцию с максимумом в интервале 14-28 лет (рис. 4). Можно разделить ее на три периода. У молодых особей плодовитость минимальна, но в интервале от 5-6 до 13 лет она линейно растет, затем в течение 15 лет остается на максимальном уровне, после чего начинает снижаться. Характер этого снижения трудно оценить из-за малых объемов выборки, но визуально оно прослеживается на графике достаточно хорошо. У самцов и самок изменение плодовитости происходит сходным образом и какой-либо специфичности, связанной с полом, не выявлено.
о, s
0.7
O.t
ï 0.5 «
h
i "
s
•г
0.3 0.2 0.1 0
-•
L*
—• Самки • Самцы
♦ * * ♦
10
15
m 25
Возраст, годы
3fl
35
<10
45
Рис. 4. Зависимость плодовитости самцов и самок от возраста (у самцов в правой части кривой данные были за 2-3 года, чтобы размер выборки (число особей данного возраста) был больше 3)
Fig. 4. Dependence of male and female fecundity on age (data on males in the right part of the curve were over the period of 2-3 years so that the sample size (number of individuals
of the given age) would be more than 3)
Обсуждение
Продолжительность жизни белоплечего орлана
Напомним, что, согласно Вейбулловской модели, средняя продолжительность жизни бе-лоплечих орланов в неволе (без учета пола) составила 31.5 год, а общая скорость старения (ю) оценивается в 0.0322 (г.). Внешняя смертность (m0) оценивается как 0.0115, т.е. 1.15 % в год. Для начала интересно сравнить эти оценки с литературными данными о 40 видах, представленных в [16, табл. 2].
Судя по этим данным, белоплечий орлан ожидаемо относится к наиболее долгоживущим видам. По внешней смертности он уступает только четырем из 40 видов птиц. Это три вида крупных попугаев (Ara chloropterus, A. ara-rauna, A. macao), чья случайная смертность оценивается от 0.000 до 0.008, и пестрый китайский фазан Syrmaticus reevesii (0.011). Ближайший его родственник, белоголовый орлан Haliaeetus leucocephalus, имеет m0 = 0.016, т.е. чуть более высокую, 1.6 % в год.
Что же касается темпов старения (ш), то по ним белоплечий орлан оказался абсолютным чемпионом по долгожительству, обойдя все 40 видов. Наиболее близкую скорость старения имеет странствующий альбатрос Diomedea exulans (ю = 0.038). Белоголовый орлан имеет скорость старения, равную 0.052.
Все эти результаты хорошо согласуются с представлениями о том, что более крупные виды должны иметь б0льшую продолжительность жизни, меньшую смертность и относительно медленные темпы старения [20].
Связь темпов старения с полом
Полученные результаты говорят о том, что у самцов и самок белоплечего орлана, по-видимому, старение идет разными темпами. Хотя уровень значимости (p = 0.09) не позволяет сделать категоричное утверждение, все же он означает, что вероятность ошибки I рода составляет всего 9 %, т.е. с вероятностью 91 % мы можем предполагать, что темпы старения (ю) у самцов выше, чем у самок. Подобная закономерность свойственна человеческим по-
пуляциям, где женщины, как правило, стареют медленнее мужчин и имеют большую ожидаемую продолжительность жизни (например, [21]).
Одним из возможных объяснений является связь продолжительности жизни с размером тела [2]. У белоплечего орлана, как и у других дневных хищных птиц, самки заметно крупнее самцов [8], что не может не отражаться на скорости удельного метаболизма, а через нее - и на скорости старения. В частности, Риклефс [5] показал связь массы тела птиц с различными компонентами смертности, включая как «внешнюю» смертность (т0), так и «скорость старения» (ю).
Более высокое значение коэффициента ш, связанного со скоростью старения, еще автоматически не означает, что самцы белоплечего орлана физиологически стареют быстрее самок. Исследователи выделяют целый комплекс факторов, влияющих на скорость старения. Это и функционирование молекулярно-клеточных и генетических механизмов [1], проявление различных физиологических процессов [22], и множество других факторов, включая даже социально-поведенческие [7].
Риклефс [23], рассуждая о механизмах, через которые старение реализуется в виде смертности, приводит две возможные гипотезы (рис. 5). Согласно первой из них физическое состояние организма особей постепенно ухудшается, что в конечном итоге и приводит к смерти. Во втором случае физическое состояние особей по мере старения остается на высоком уровне, но возрастает вероятность катастрофических событий, под которыми Риклефс имеет в виду внезапный отказ органов и их систем.
Один из способов проверить истинность этих сценариев - анализ плодовитости и ее связи с возрастом.
Связь плодовитости с возрастом
Обнаруженная нами связь плодовитости размножения с возрастом следует классической схеме, нарисованной Фоулером [24] (рис. 6), которая делится на 4 периода с максимумом в середине жизни.
Рис. 5. Альтернативные механизмы реализации смертности, связанной с возрастом [23]. Вверху: физическое состояние особей постепенно ухудшается вплоть до момента смерти. Внизу: особи поддерживают высокий физический уровень в преклонном возрасте, но погибают с возрастающей вероятностью из-за катастрофических причин. В обоих случаях возраст смерти особей будет одинаковым
Fig. 5. Alternative mechanisms for implementing mortality associated with ageing [23]. Above: physical condition of individuals decreases up to the moment of death. Below: individuals maintain high physical level at the advanced age, but tend to die due to tragical reasons. In both cases the age of individual's death is the same
Рис. 6. Стадии возрастно-зависимого репродуктивного успеха у птиц [25]:
I - отложенное размножение; II - улучшение производительности после начала размножения;
III - опытная зрелость; IV - старение. Не все виды демонстрируют все четыре стадии. Пунктирная линия соответствует временному снижению продуктивности вследствие смены партнера у многих видов, поддерживающих многолетние пары
Fig. 6. Stages of age-depending reproductive success in birds [25]: I - delayed reproduction;
II - improved reproduction after its start; III - experienced maturity; IV - ageing. Not all the species demonstrate all the four stages. The dashed line corresponds to temporary reproduction decrease
due to the change of a partner in many species who keep perennial couples
В случае вольерной популяции белоплечего орлана периоды I и II (которые трудно разделить на основе наших данных) продолжаются от 5-6 до 13 лет, период опытной зрелости, когда продуктивность максимальна - с 14 примерно до 27 лет, после чего начинается период IV (постепенный спад).
Таким образом, возвращаясь к вопросу о двух возможных механизмах реализации смертности, мы хотим отметить, что наши результаты свидетельствуют в пользу первого механизма реализации смертности - через постепенное ухудшение физиологического состояния. Аналогичные кривые получены для других долгоживущих видов - таких, как лебеди [25].
То, что кривые плодовитости белоплечего орлана (см. рис. 4) не демонстрируют различий, связанных с полом, не означает, что такие различия отсутствуют. Дело в том, что у орланов в вольерной популяции нет возможности свободного скрещивания, так как образование пар происходит под контролем персонала зоопарков и питомников, в которых эти птицы содержатся. Кроме того, большинство образованных пар одновозрастные или близкого возраста. Таким образом, плодовитость самцов и самок носит сопряженный характер, и на данном материале невозможно оценить плодовитость каждого пола отдельно или обнаружить половые различия.
Еще одно важное следствие зависимости плодовитости орланов от возраста - необходимость осторожной интерпретации изменений в продуктивности диких популяций. В частности, следует помнить о том, что падение продуктивности может быть вызвано не только неблагоприятными условиями гнездового сезона, но и изменениями возрастной структуры взрослой части популяции. Такое изменение может происходить в результате избирательной смертности разных возрастных групп на миграционных путях и в местах зимовок (см., например, [26] -об «экологических ловушках», в которые попадают преимущественно молодые птицы).
Выживаемость орланов в природе
Можно ли на основе наших результатов сделать предположения о выживаемости белопле-чих орланов в природе? Риклефс [5] нашел, что скорость старения (с ) у птиц не различается у вольерных и природных популяций, в то время как «внешняя» смертность т0 зависит от условий, причем в природе она значительно выше. В аллометрических уравнениях, связывающих логарифм т0 с логарифмом массы тела, природные и вольерные популяции различаются свободным членом уравнения, который у вольер-
ных популяций равен -0.17, а у природных +0.17. То есть, зная внешнюю смертность в вольерной популяции, можно сделать соответствующую поправку и получить оценку т0 в природе:
^ (т0^м ) = ^ (тс) + 0.34, (4)
следовательно,
= 101бК )+034 = 0.021. (5)
Расчеты показывают, что в этом случае внешняя смертность у самцов составит т0 = 0.023, у самок - 0.024. Рассчитанная по этим значениям средняя продолжительность жизни у самцов составит 21.6 лет, что на 2 года меньше, чем в неволе, а у самок - 26.1 года, на 6 лет меньше, чем в неволе.
Следует помнить, что эти оценки носят теоретический характер, и что фактическое значение внешней смертности будет сильно зависеть от окружающих условий в конкретной природной популяции, в том числе климатических, антропогенных и других факторов. Можно предположить, что внешняя смертность одного вида в разных регионах может различаться. Например, белоплечие орланы, гнездящиеся на севере ареала, в Магаданской области, находятся в более суровых климатических условиях по сравнению с сахалинскими птицами, и к тому же их миграционный путь к местам зимовок на 1-2 тысячи километров длиннее, что также является важным фактором смертности [27].
Кроме того, существуют и другие теоретические оценки. Принцингер [20] предложил ал-лометрические уравнения, связывающие продолжительность жизни с массой тела для природных и вольерных популяций. Для птиц с массой 7000 г расчетная продолжительность жизни в неволе составляет 39 лет, в природе -21 год, т.е. почти в 2 раза меньше.
Заключение
Белоплечие орланы - долгоживущие виды, и смерть взрослых особей является сравнительно редким событием. С момента основания вольерной популяции прошло уже несколько десятилетий, и только в последние годы появилась возможность проанализировать данные, связанные с продолжительностью жизни, смертностью и выживаемостью.
Этот анализ показывает, что динамика выживаемости белоплечего орлана может быть описана Вейбулловской моделью старения. Средняя продолжительность жизни самцов на несколько лет меньше, что связано с более вы-
сокими темпами их старения. При этом «внешняя» (не связанная со старением) компонента смертности у обоих полов практически одинакова. Старение особей сопровождается ухудшением их физиологического состояния, что отражается в постепенном снижении плодовитости после определенного возраста (около 27 лет).
Эти результаты позволяют пролить свет на демографию белоплечего орлана в природе. Маловероятно, что в обозримой перспективе появится достаточное количество натурных исследований продолжительности жизни и смертности белоплечих орланов в естественной
среде обитания. Однако, располагая надежными оценками для вольерной популяции, мы сможем получить более полное представление о возрастной динамике популяций в природе.
Объемов выборок на сегодняшний день все еще недостаточно для надежного статистического анализа, поэтому говорить об окончательном решении поставленных вопросов еще рано. По мере дальнейшего развития популяции численность старых птиц будет увеличиваться, а новая демографическая информация позволит уточнить наши предварительные оценки.
Библиографический список
1. Travin, D. Y. Aging in Birds / D. Y. Travin, B. A. Feniouk // Biochemistry. - 2016. - Vol. 81 (12). - P. 1558-1563. -DOI 10.21685/2500-0578-2019-3-4.
2. Holmes, D. J. Birds as animal models for the comparative biology of aging: a prospectus / D. J. Holmes, S. N. Austad // Journal of Gerontology: Biological Sciences. - 1995. - Vol. 50A, № 2. - P. B59-66.
3. Austad, S. N. Birds as models of aging in biomedical research / S. N. Austad // ILAR Journal. - 1997. - Vol. 38. -P. 137-141.
4. Kohler, I. V. Comparative mortality levels among selected species of captive animals / I. V. Kohler, S. H. Preston, L. B. Lackey // Demographic Research. - 2006. - Vol. 15, № 14. - P. 413-434.
5. Ricklefs, R. E. Intrinsic aging-related mortality in birds / R. E. Ricklefs // Journal of Avian Biology. - 2000. -Vol. 31. - P. 103-111.
6. Ricklefs, R. E. Biological implications of the Weibull and Gompertz models of aging / R. E. Ricklefs, A. Scheuerlein // Journal of Gerontology. - 2002. - Vol. 57A. - P. B69-B76.
7. Breeders that receive help age more slowly in a cooperatively breeding bird / M. Hammers, S. A. Kingma, L. G. Spurgin, K. Bebbington, H. L. Dugdale, T. Burke, J. Komdeur, D. S. Richardson // Nature Communications. -2019. - Vol. 10. - Р. 1301. - DOI 10.1038/s41467-019-09229-3.
8. Masterov, V. B. Steller's Sea Eagle / V. B. Masterov, M. S. Romanov, R. G. Sale - Coberley, UK : Snowfinch Publishing, 2018.
9. Romanov, M. S. Low breeding performance of the Steller's sea eagle (Haliaeetus pelagicus) causes the populations to decline / M. S. Romanov, V. B. Masterov // Ecological Modelling. - 2020. - Vol. 416. (In press).
10. Utekhina, I. G. Results of tagging Steller's Sea Eagle nestlings in the northern part of the Sea of Okhotsk (19932013) / I. G. Utekhina, E. R. Potapov, M. J. McGrady, D. Rimlinger // Raptors Conservation. - 2013. - Vol. 27. -P. 58-72.
11. Masterov, V. B. The Study of Migration and Spatial Relationships of Steller's Sea Eagles in the Southern Part of the Breeding Range / V. B. Masterov // Avian migrants in the Northern Pacific: Breeding and Stopover sites in changing Earth : Abstracts of Scientific conference of the Institute of Marine Geology and Geophysics FEB RAS (Yuzhno-Sakhalinsk, September 3-7). - 2013. - P. 23.
12. Lindstedt, S. L. Body size and longevity in birds / S. L. Lindstedt, W. A. Calder // Condor. - 1976. - Vol. 78. -P. 91-94.
13. Мастеров, В. Б. Некоторые итоги совместного проекта ЕАРАЗА и МГУ имени М. В. Ломоносова по созданию искусственной популяции белоплечего орлана (Haliaeetus pelagicus), 1994-2015 гг. / В. Б. Мастеров, М. С. Романов, Л. Я. Курилович, О. Е. Рванцева // Хищные птицы в зоопарках и питомниках. - 2016. -№ 25. - С. 10-22.
14. Kurilovich, L. European Studbook for Steller's Sea Eagle (Haliaeetus pelagicus) / L. Kurilovich. - 2017. -Vol. 19.
15. Payevsky, V. A. Songbird Demography: Demographic Structure, Survival Rates, & Population Dynamics of Songbirds With Particular Reference to the Birds of the Eastern Baltic / V. A. Payevsky. - Moscow : Sofia, 2009.
16. Ricklefs, R. E. Evolutionary theories of aging: confirmation of a fundamental prediction, with implications for the genetic basis and evolution of life span / R. E. Ricklefs // The American Naturalist. - 1998. - Vol. 152, № 1. -P. 24-44.
17. R Development Core Team. R: A Language and Environment for Statistical Computing, R Foundation for Statistical Computing. - Vienna, Austria, 2019.
18. Swinscow, T. D. V. Statistics at Square / T. D. V. Swinscow, M. J. Campbell. - 10th ed. - London : BMJ Books, 2002.
19. Manly, B. F. J. Randomization, bootstrap and Monte Carlo methods in biology / B. F. J. Manly. - 3rd ed. - Boca Raton, FL : Chapman & Hall/CRC, 2007.
20. Prinzinger, R. Life span in birds and the aging theory of absolute metabolic scope / R. Prinzinger // Comparative Biochemistry and Physiology. - 1993. - Vol. 05, part A. - P. 609-615.
21. Warraich, H. J. Differences in Health Outcomes between Men and Women: Biological, Behavioral, and Societal Factors / H. J. Warraich, R. M. Califf // Clinical Chemistry. - 2019. - Vol. 65, № 1. - P. 19-23. -DOI 10.1373/clinchem.2018.287334.
22. Furness, L. J. Energetics and longevity in birds / L. J. Furness, J. R. Speakman // Age. - 2008. - Vol. 30. -P. 75-87. - DOI 10.1007/s11357-008-9054-3.
23. Ricklefs, R. E. Insights from comparative analyses of aging in birds and mammals / R. E. Ricklefs // Aging Cell. -2010. - Vol. 9. - P. 273-284. - DOI 10.1111/j.1474-9726.2009.00542.x.
24. Fowler, G. S. Stages of age-related reproductive success in birds: simultaneous effects of age, pair-bond duration and reproductive experience / G. S. Fowler // American Zoologist. - 1995. - Vol. 35. - P. 318-328.
25. McCleery, R. H. Age-specific reproduction in a long-lived species: the combined effects of senescence and individual quality / R. H. McCleery, C. M. Perrins, B. C. Sheldon, A. Charmantier // Proceedings of the Royal Society. B - Biological Sciences. - 2008. - Vol. 75. - P. 963-970. - DOI 10.1098/rspb.2007.1418.
26. Potapov, E. Source-sink populations of the Steller's Sea Eagles (Haliaetus pelagicus) in the Northern part of the Sea of Okhotsk: ecological traps and their conservation implications / E. Potapov, I. Utekhina, M. McGrady, D. Rimlinger // Ornis Mongolica. - 2012. - № 1. - P. 20-25.
27. When and where does mortality occur in migratory birds? Direct evidence from long-term satellite tracking of raptors / R. H. G. Klaassen, M. Hake, R. Strandberg, B. J. Koks, C. Trierweiler, K. M. Exo, F. Bairlein, T. Alerstam // Journal of Animal Ecology. - 2014. - Vol. 83. - P. 176-184.
References
1. Travin D. Y., Feniouk B. A. Biochemistry. 2016, vol. 81 (12), pp. 1558-1563. DOI 10.21685/2500-0578-2019-3-4.
2. Holmes D. J., Austad S. N. Journal of Gerontology: Biological Sciences. 1995, vol. 50A, no. 2, pp. B59-66.
3. Austad S. N. ILAR Journal. 1997, vol. 38, pp. 137-141.
4. Kohler I. V., Preston S. H., Lackey L. B. Demographic Research. 2006, vol. 15, no. 14, pp. 413-434.
5. Ricklefs R. E. Journal of Avian Biology. 2000, vol. 31, pp. 103-111.
6. Ricklefs R. E., Scheuerlein A. Journal of Gerontology. 2002, vol. 57A, pp. B69-B76.
7. Hammers M., Kingma S. A., Spurgin L. G., Bebbington K., Dugdale H. L., Burke T., Komdeur J., Richardson D. S. Nature Communications. 2019, vol. 10, p. 1301. DOI 10.1038/s41467-019-09229-3.
8. Masterov V. B., Romanov M. S., Sale R. G. Steller's Sea Eagle. Coberley, UK: Snowfinch Pub-lishing, 2018.
9. Romanov M. S., Masterov V. B. Ecological Modelling. 2020, vol. 416.
10. Utekhina I. G., Potapov E. R., McGrady M. J., Rimlinger D. Raptors Conservation. 2013, vol. 27, pp. 58-72.
11. Masterov V. B. Avian migrants in the Northern Pacific: Breeding and Stopover sites in changing Earth: Abstracts of Scientific conference of the Institute of Marine Geology and Geophysics FEB RAS (Yuzhno-Sakhalinsk, September 3-7). 2013, p. 23.
12. Lindstedt S. L., Calder W. A. Condor. 1976, vol. 78, pp. 91-94.
13. Masterov V. B., Romanov M. S., Kurilovich L. Ya., Rvantseva O. E. Khishchnye ptitsy v zooparkakh i pitomni-kakh [Predatory birds in zoos and breeding nurseries]. 2016, no. 25, pp. 10-22. [In Russian]
14. Kurilovich L. European Studbook for Steller's Sea Eagle (Haliaeetus pelagicus). 2017, vol. 19.
15. Payevsky V. A. Songbird Demography: Demographic Structure, Survival Rates, & Population Dynamics of Songbirds With Particular Reference to the Birds of the Eastern Baltic. Moscow: Sofia, 2009.
16. Ricklefs R. E. The American Naturalist. 1998, vol. 152, no. 1, pp. 24-44.
17. R Development Core Team. R: A Language and Environment for Statistical Computing, R Foundation for Statistical Computing. Vienna, Austria, 2019.
18. Swinscow T. D. V., Campbell M. J. Statistics at Square. 10th ed. London: BMJ Books, 2002.
19. Manly B. F. J. Randomization, bootstrap and Monte Carlo methods in biology. 3rd ed. Boca Raton, FL: Chapman & Hall/CRC, 2007.
20. Prinzinger R. Comparative Biochemistry and Physiology. 1993, vol. 05, part A, pp. 609-615.
21. Warraich H. J., Califf R. M. Clinical Chemistry. 2019, vol. 65, no. 1, pp. 19-23. DOI 10.1373/clinchem.2018.287334.
22. Furness L. J., Speakman J. R. Age. 2008, vol. 30, pp. 75-87. DOI 10.1007/s11357-008-9054-3.
23. Ricklefs R. E. Aging Cell. 2010, vol. 9, pp. 273-284. DOI 10.1111/j.1474-9726.2009.00542.x.
24. Fowler G. S. American Zoologist. 1995, vol. 35, pp. 318-328.
25. McCleery R. H., Perrins C. M., Sheldon B. C., Charmantier A. Proceedings of the Royal Society. B - Biological Sciences. 2008, vol. 75, pp. 963-970. DOI 10.1098/rspb.2007.1418.
26. Potapov E., Utekhina I., McGrady M., Rimlinger D. Ornis Mongolica. 2012, no. 1, pp. 20-25.
27. Klaassen R. H. G., Hake M., Strandberg R., Koks B. J., Trierweiler C., Exo K. M., Bairlein F., Alerstam T. Journal of Animal Ecology. 2014, vol. 83, pp. 176-184.
Романов, М. С.
Анализ кривых выживания белоплечего орлана. Стареют ли самцы быстрее самок? / М. С. Романов, В. Б. Мастеров, Л. Я. Курилович // Russian Journal of Ecosystem Ecology. - 2019. - Vol. 4 (4). -DOI 10.21685/2500-0578-2019-4-3.
