CC BY
0BIOLOGICAL SCIENCES
Кашулин П.А.
Доктор биол. наук, главный научный сотрудник Полярно-Альпийского ботанического
сада-института, г. Апатиты, Россия
Калачева Н.В.
Младший научный сотрудник, Полярно-Альпийского ботанического сада-института, г. Апатиты,
Россия
МЕЖВИДОВАЯ СИНХРОННОСТЬ ФОТОСИНТЕЗА СПОСОБСТВУЕТ ТЕМПЕРАТУРНОЙ УСТОЙЧИВОСТИ ЛЕСООБРАЗУЮЩИХ ДЕРЕВЬЕВ
PHOTOSYNTHESIS SYNCHRONICITY BETWEEN ARBOREAL TREE SPECIES PROMOTES
THEIR HARD RESISTANCE
Kashulin P.A.
Apatity, Russia
Dr Sci (Biol.), Researcher principal, Polar-Alpine Botanical Garden-Institute
Kalacheva N. V.
Apatity, Russia
Research assistant, Polar-Alpine Botanical Garden-Institute
АННОТАЦИЯ
Методами измерения импульсной амплитудно-модулированной флуоресценции хлорофилла листьев исследованы особенности фотосинтетической активности двух лесообразующих видов Кольской субарктики Populus tremula и Betula pendula. Обнаружены дистанционные взаимовлияния соседних деревьев разного вида при резких изменениях экологических условий, который выражался в дистанционной синхронизации их фотосинтетических функций. Переходы в синхронный или хаотический режимы фотосинтеза кроны, вероятно, способствуют оптимальной реализации адаптационного потенциала вида.
ABSTRACT
The photosynthetic capacity seasonal dynamics features for arboreal trees Populus tremula и Betula pendula in Kola Subarctic were studied in terms of long-term foliage PAM (Pulse Amplitude Modulated) chlorophyll fluorescence measurements. The distant mutual influence of the crone foliage between the different species trees were found during the sharp environmental changes. The influence was appeared as transition to synchronous chlorophyll fluorescence regime. The transitions to either chaotic or synchronous photosynthesis patterns seemingly promote the optimal realization of adaptive potential of the species.
Ключевые слова: глобальные биосферные изменения, фотосинтез, импульсная флуоресценция хлорофилла, субарктика, синхронность
Keywords: global biosphere changes, photosynthesis, chlorophyll PAM fluorescence, Subarctic, synchro-nicity
Введение. Проводимые нами мониторинговые наблюдения фотосинтетической активности разных бореальных лесообразующих видов в условиях Кольской субарктики в течение нескольких последних лет позволили установить целый ряд необычных физиологических реакций растений на региональные изменения климата на разных уровнях структурной организации живых систем [1]. Для выявления возможных биосферных последствий глобальных климатических изменений для устойчивости наземных экосистем необходимы мониторинговые наблюдения за их состоянием. Желателен анализ так называемых слабых экологических связей между составляющими их подсистемами или организмами, которые особенно чувствительны к изменениям среды. Нами были изучены кооперативные взаимодействия разных ассимиляционных органов организма, дистанционные взаимодействия разных организмов одного вида и межвидовые взаимодействия [2, 3]. Для исследования возможных взаимных влияний одного растительного
организма на другое использовали индикаторные, близко растущие листопадные деревья разных видов, осуществляя параллельный мониторинг их фотосинтетической активности на протяжении вегетационного сезона. В данной работе представлены результаты исследования оптическими методами слабых экологических связей старовозрастных деревьев березы и осины, произрастающих в одинаковых экологических условиях лесопарковой зоны предгорья Хибин на расстоянии 5-6 м одно от другого с частично пересекающимися проекциями крон.
Материалы и методы. Для мониторинга использовали индикаторные листопадные аборигенные лесообразующие виды: растения осины Populus tremula L., берёзы Betula pendula Roth. Физиологическую активность фотосинтетического аппарата листьев определяли, измеряя их собственную или искусственно активированную светодиодами им-пульсно-модулированную флуоресценцию. Анали-
зировали её долю Y(II), контролируемую фотосистемой II (ФС II). Y(II) = Fv'/Fm', где Fv' = Fm' -Fo' - переменная, Fo' - минимальная, Fm' - максимальная флуоресценция в условиях активирующего освещения. Y(II) отражает долю энергии возбуждённых реакционных центров, расходованную на фотохимическую конверсию, которая близка к среднему квантовому выходу фотосинтеза и зависит от световых условий. Использовали также нормированную переменную флуоресценцию Fv/Fm, когда переменную и максимальную эмиссии измеряли вечером после темновой адаптации [4].
Измерения проводили флуориметром PAM-2100, «WALZ, Effetrich», ФРГ. В качестве источника активирующего света использовали свето-диод, излучающий импульсы света: X = 655 нм, интенсивностью 3000 мкБ/м2 с-1, длительностью 800 мс. Интенсивность измеряющего импульсного света частотой 0,6 кГц или 20 кГц не превышала 5 мкБ/м2 с-1. Неинвазивность метода обеспечивала получение данных о текущем состоянии ФСА одних и тех же листовых пластинок вплоть до их опадения.
Результаты и обсуждение. Хотя эффективность светособирающих комплексов и реакционных центров ФСА в качестве преобразователей энергии света высока, её небольшая часть высвечивается в красной области спектра в виде флуоресценции или замедленной люминесценции. Переменная составляющая флуоресценции хлорофилл-содержащих структур минимальна при полностью
открытых реакционных центрах и максимальна при закрытых. Она зависит от световых условий и других экологических факторов, а также от физиологического состояния ФСА. Растения имеют модульную структуру, листовые пластинки дерева можно рассматривать как относительно автономные органы, локализованные в разных частях кроны, они находятся в разных световых, температурных и физиологических условиях. Поэтому переменная флуоресценция разных листьев кроны может сильно варьировать в зависимости от их положения, что и наблюдали в июле 2016. В это время вариабельность параметра Гу/Гш между разными листьями деревьев разного вида была еще более высока, рис. 1. На матричном рисунке представлены результаты ежедневных измерений трех случайно выбранных разных листьев осины и трех листьев березы в июле. Парная корреляция параметра между разными листьями отдельных крон низка. Связь между перекрестными парами листьев осины и березы еще более низка, так что измеренные значения представляют собой сильно разбросанные скопления точек.
Между тем июньские измерения показали высокую парную корреляцию переменной флуоресценции между разными листьями кроны растения осины и березы, так что коэффициент корреляции для всех измеренных пар того и другого дерева был не ниже 0,9. Сезонное изменение характера динамики для всех летних месяцев нами было представлено ранее, [3].
Рис. 1. Парная корреляция ежедневных значений переменной флуоресценции для всевозможных 36 пар трех листьев осины и трех листьев березы в июле 2016 года. На вертикальные и горизонтальные оси нанесены значения Еу/Еш листьев, образующих пару
Статистическая связь динамики переменной флуоресценции между перекрестными парами листьев осины и березы в июне была также высока, рис. 2. Июньские измерения 2016 года уникальны сами по себе, поскольку необычно теплые майские температуры способствовали раннему формированию листовых пластинок. Обычно на таких широтах, в условиях данной местности у изучаемых видов это происходило на несколько дней позднее. Ранее нами было показано, параметры флуоресценции хлорофилла, отражающие физиологическую
активность ФСА, подвержены циклическим изменениям двух видов. Для всех изученных видов характерны регулярные суточные циклы, а также циклы с периодом в несколько дней.
Таким образом, высокие температуры, вместе с другими экологическими условиями июня и регулярная многодневная цикличность способствовали спонтанной и дистанционной синхронизации фотосинтетической активности листовых пластинок локализованных на разных расстояниях друг от друга порядка нескольких метров с максимальными удалениями до 10-15 метров.
Рис. 2. Парная корреляция ежедневных значений переменной флуоресценции для всевозможных 36 пар трех листьев осины и трех листьев березы в июне 2016 года
Одной из вероятных причин перехода в синхронный режим могут быть экстремальные значения экологических факторов окружающей среды. Низкие осенние температуры также могут способствовать синхронизации. На рис. 3 показана корреляция трех разных листьев тех же самых деревьев березы и осины в сентябре 2014 года. В последние дни существования листьев на дереве, непосредственно перед листопадом внутри и межвидовая синхронность фотосинтетической
функции листовыых пластинок достигала максимальных значений при коэффициенте корреляции выше 0,95 для первого случая и выше 0,9 для второго. Как видно из рисунка, высокая внутривидовая синхронность характерна как для разных пар листьев отдельно взятых крон осины или березы. Высокая связь существует и для смешанных пар между листьями осины и березы, это девять изображений в правом верхнем углу матричного рисунка и девять в левом нижнем.
Рис. 3. Парная корреляция значений собственной флуоресценции Fo для всевозможных 36 пар трех листьев осины и трех листьев березы в сентябре 2014 года
Многодневная цикличность переменной флуоресценции для листьев обоих видов перед самым листопадом в сентябре отличалась высокой устойчивостью и робастностью циклов, рис. 4. А как известно их теории нелинейных динамических систем, включая экологические системы, цикличность взаимодействующих систем способствует их синхронизации [5]. Одним из физических каналов коммуникации, ответственных за
синхронизацию, на наш взгляд, может быть сама остаточная флуоресценция и замедленная люминесценция хлорофилла в красной области спектра. Хотя свечение непосредственно зависит от уровня метаболизма растительного организма и теоретически синхронизация может осуществляться путем передачи сигнала по структурным элементам растения.
750
о 650
о
о
^ 550 £
> 450 №
350 250
11 16 Числа сентября
21
26
Рис. 4. Переменная флуоресценция хлорофилла пяти разных листьев березы в сентябре 2014 года
1
В пользу этого предположения говорит усиление собственной постоянной, так называемой тем-новой флуоресценции Го [6], также измеренное
нами и совпадающее по времени с периодами синхронности. Которое было зафиксировано нами как в июне 2016 года, так и в сентябре 2014 года, рис. 5.
Числа сентября
Рис. 5. Собственная темновая флуоресценция хлорофилла пяти разных листьев осины в сентябре 2014
года
Следует отметить, что динамика параметра Го для листьев деревьев обоих видов в сентябре, также отличалась высокой синхронностью, как и параметра Гу/Гш. В 2016 году измерения после 10 сентября уже были невозможны из-за преждевременного августовского листопада. Одной из его причин, вероятно, стали как раз высокие весенние температуры и повышенная влажность начала лета, которые способствовали развитию грибной инфекции, нанесший значительный урон ассимиляционным органам наблюдаемых растений. Таким образом, аномальные потепления, кратковременно стимулируя фотосинтетические функции, могут приводить в итоге сезона к суммарному снижению уровня ассимиляции углекислого газа лесообразу-ющими видами по причине инфекционных болезней.
Согласно теории, уровень Го это флуоресцентная эмиссия, когда все реакционные центры открыты и фотохимическое тушение максимально. Увеличение Го указывает на деструкцию реакционных центров фотоситемы II или на ингибирование переноса энергии возбуждения с антенных комплексов на реакционные центры [6]. Можно предполагать, что осеннее повышение Го, наблюдаемое нами, обусловлено необратимым низкотемпературным повреждением реакционных центров, характерным для этого времени года, а весеннее - временным ингибированием межмолекулярного переноса, связанным с процессами акклимации к высоким температурам и сильной освещенности, естественными для начала сезона вегетации. В целом усиление флуоресценции увеличивает эффективный радиус взаимовлияния взаимодействующих подсистем и теоретически может охватывать даже пространственно удаленные растения. Во вся-
ком случае, недавно обнаруженную пространственную синхронность продуктивности протяженных лесных массивов евро-азиатского континента авторы также объясняют глобальным ростом температуры [7].
С другой стороны известно [8], что суточные циклы растений чрезвычайно устойчивы к температуре окружающей среды, и можно предполагать, что физиолого-биохимические механизмы, ответственные за работу "биологических часов", связаны с общей температурной устойчивостью организма: чем надежнее цикличность, тем выше устойчивость. Независимо от физиолого-биохимических причин роста собственной флуоресценции отдельных хлорофилл содержащих структур, в экстремальных условиях происходит генерализованное усиление их дистанционного физического взаимодействия с последующим переходом в синхронный режим. В целом такие особенности динамики как цикличность и синхронность повышают температурную и общую устойчивость, способствуют своевременной и более эффективной реализации адаптационного потенциала вида, помогая ему более или менее благополучно пережить резко меняющиеся экологические условия без привлечения дополнительных энергетических ресурсов и метаболических затрат.
Список литературы
1. Kashulin P.A., Kalacheva N.V. Space cyclicity and synchronous photosynthetic time course of deciduous trees foliage in the Kola Subarctic // East European Scientific Journal. 2016. No 7(11). Vol. 3. Pp. 77-S1.
2. Kashulin P.A., Kalacheva N.V. Photosynthetic cycles and resistance of boreal plants under the climate change // Scientific discussion. 2016. No 2(2). P. 9-14.
3. Kashulin P.A., Kalacheva N.V. Dynamical resistance of northern arboreal trees under changeable climate // The scientific heritage. 2017. Vol. 1. No 8(8). P. 20-24.
4. Genty B., Briantais J-M., Raker N.R. The relationship between the quantum yield of photosynthetic electron transport and quenching of chlorophyll fluorescence // Biochim. Biophys. Acta. 1989. V. 990. P. 87-92.
5. Bjömstad O.N. Cycles and synchrony: Two "historical" experiments and one experience // Journal of Animal Ecology. 2000. Vol. 69. P. 869-873.
6. Bolhar-Nordenkampf H.R., Long S.P., Baker N.R. Oquist G., Schreiber U., and Lachner E.G. 1989.
Chlorophyll fluorescence as a probe for photosynthetic competence of leaves in the field: A review of current instrumentation. Funct. Ecol. Vol. 3. P. 497-514.
7. Shestakova, T. A., Gutiérrez, E., Kirdyanov, A. V., Camarero, J.J., Génova, M., Knorre, A.A, Linares, J.C., Resco de Dios, V., Sánchez-Salguero, R., Voltas. J. Forests synchronize their growth in contrasting Eurasian regions in response to climate warming // Proceedings of the National Academy of Sciences, 2016; 113 (3), P. 662-667.
8. Somers D.E. The physiology and molecular bases of the plant circadian clock // Plant Physiology. 1999. V.121. P. 9-19.
