CC BY
148
2013
Известия ТИНРО
Том 175
УДК 574.523(265.5)
К.М. Горбатенко1, С.И. Кияшко2, А.Е. Лаженцев1, В.А. Надточий1, А.Б. Савин1*
1 Тихоокеанский научно-исследовательский рыбохозяйственный центр, 690091, г. Владивосток, пер. Шевченко, 4;
2 Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН,
690059, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17
трофические отношения и бенто-пелагические связи на западнокамчатском шельфе по данным анализа содержимого желудков и стабильных изотопов 13с и ^
На основе данных, собранных при проведении комплексных донных и пелагических съёмок ТИНРО-центра на западнокамчатском шельфе в летний период, анализируются состав, обилие, питание и трофический статус наиболее массовых видов зоопланктона, донных беспозвоночных и рыб, а также нектона. Определен изотопный состав 513С и 515М у 114 массовых видов планктона, бентоса, нектона и нектобентоса, составляющих основу пелагических и донных сообществ. Установлено, что зоопланктон значительно отличается от бентосных беспозвоночных по изотопному составу углерода: величины 513С зоопланктона находятся в пределах от -21,12 до -17,66 %о; зообентоса—от -18,47 до -14,66, нектона—от -21,01 до -17,14, демерсальных рыб — от -18,20 до -15,10 %о. Данные изотопного состава сопоставлены с пищевым рационом гидробионтов, и в большинстве случаев оба метода показывали идентичные результаты. Содержание изотопа углерода 13С в тканях рыб в основном зависит от доли в рационе пелагических или донных животных. Значения б1^ изученных видов изменяются в диапазоне от 6,66 %о (двустворчатые моллюски — детритофаги и копеподы — фитофаги) до 18,51 %о (крупные бычки), что соответствует трем трофическим уровням. Очевидно, что значения б1^ отражают степень хищничества и показывают в основном соотношение в пищевом рационе рыб консументов 1,
2 или 3-го порядков. Трофические связи демонстрируют высокую степень взаимозависимости донного и пелагического сообществ, поскольку большинство нектонных и нектобентических видов в той или иной степени являются потребителями как донной, так и пелагической пищи.
Ключевые слова: трофическая структура, стабильные изотопы, азот, углерод, зоопланктон, зообентос, пелагический нектон, нектобентос, западнокамчатский шельф.
* Горбатенко Константин Михайлович, кандидат биологических наук, заведующий сектором, e-mail: gorbatenko@tinro.ru; Кияшко Сергей Ильич, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, e-mail: sekiyash@mail.ru; Лаженцев Артем Евгеньевич, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, e-mail: lazshentsev@tinro.ru; Надточий Виктор Александрович, кандидат биологических наук, заведующий сектором, e-mail: nva@ tinro.ru; Савин Андрей Борисович, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, e-mail: andrsavin@tinro.ru.
Gorbatenko Konstantin M., Ph.D., head of section, e-mail: gorbatenko@tinro.ru; Kiyashko Sergey I., Ph.D., senior researcher, e-mail: sekiyash@mail.ru; Lazhentsev Artem E., Ph.D., senior researcher, e-mail: lazshentsev@tinro.ru; Nadtochy Victor A., Ph.D., head of section, e-mail: nva@ tinro.ru; Savin Andrey B., Ph.D., senior researcher, e-mail: andrsavin@tinro.ru.
Gorbatenko K.M., Kiyashko S.I., Lazshentsev A.E., Nadtochy V.A., Savin A.B. Trophic relationships and bento-pelagic relations on the western Kamchatka shelf by the data of stomach contents and stable isotopes 13C and 15N // Izv. TINRO. — 2013. — Vol. 175. — P. 3-25.
Abundance, diet, and nutritional status of the most common species of zooplankton, benthic invertebrates and fish are analyzed by the data collected in benthic and pelagic summer surveys conducted by Pacific Fisheries Research Center (TINRO) on the West Kamchatka shelf. Isotopic composition of 13С and 15N in determined for 114 species of plankton, benthos, nekton, and nektobentos, which form a basis of pelagic and benthic communities. It is significantly different between the ecological groups: 513С ranges from -17 to -21 %% for zooplankton and nekton (-15.. .-18 % for demersal fish) but from -14 to -18 % for benthos. The content is similar to isotopic composition of their food: the 13С content in the tissues of fish depends mainly on proportion of pelagic and benthic animals in their diet. The 515N value varies from 6 % for bivalve detritophages and herbivorous copepods to 18 % for large-sized sculpins, that also corresponds to their trophic status, definitely degree of predation. Food chains show high interrelations between pelagic and benthic communities, because majority of nekton species are more or less consumers of both benthic and pelagic food.
Key words: trophic structure, stable isotope, nitrogen isotope, carbon isotope, zooplankton, zoobenthos, pelagic nekton, nektobentos, West Kamchatka shelf.
Введение
Воды западнокамчатского шельфа относятся к важнейшим промысловым районам России, где в течение многих десятилетий рыбохозяйственной наукой осуществляется регулярный мониторинг состояния популяций промысловых объектов и биологических ресурсов в целом (Шунтов, 1985). Частью этих исследований почти всегда было изучение питания и трофических отношений рыб и промысловых беспозвоночных. По данным, полученным при проведении ТИНРО-центром комплексных пелагических и донных съёмок построены генерализованные схемы трофических связей, в том числе с определением потоков энергии между основными компонентами (Шунтов, Дулепова, 1995, 1996; Дулепова, 2002; Кузнецова, 2005; Чучукало, 2006; Шунтов и др., 2010).
С внедрением в практику экологического мониторинга экосистемных подходов появилась необходимость расширения и углубления трофологических работ, в том числе по данным анализа стабильных изотопов в тканях гидробионтов. Описания экосистем, основанные на таком анализе, выполнялись многими исследователями. Соотношения стабильных изотопов азота (15N/14N, отмеченных как 515N) и углерода (13C/12C, отмеченных как 513C) оказались полезными при описании пищевого поведения и модели движения морских консументов к вершине трофической пирамиды (Minagawa, Wada, 1984; Kurle, Worthy, 2002; Herman et al., 2005; Kurle, Gudmundson, 2007; Drazen et al., 2008; Newsome et al., 2010). Предсказуемое обогащение 515N с повышением трофического уровня позволяет оценить относительное положение трофического уровня животного (Vanderklift, Ponsard, 2003), в то время как содержание стабильного изотопа углерода служит индикатором местообитания животных (Rubenstein, Hobson, 2004). Изменение соотношения изотопов углерода определяет источники первичной продукции, которая в свою очередь характеризует кормовой район, что позволяет отслеживать движение и миграции между изотопно различными географическими регионами (Hobson, 2005) и биотопами (Petersen, Curtis, 1980).
В последние годы активно развиваются исследования пищевых связей гидробионтов при помощи изотопов и в российских водах дальневосточных морей (Горбатенко и др., 2005, 2008, 2009; Горбатенко, Кияшко, 2007; Шунтов и др., 2010). В настоящей работе представлены результаты определения трофического статуса доминирующих видов в пелагических и донных сообществах на западнокамчатском шельфе по изотопному составу азота и углерода, а также выявлены донно-пелагические связи в данном регионе.
Материалы и методы
Данные по планктону, рыбам и промысловым беспозвоночным западнокамчатского шельфа были собраны во время комплексных донных траловых съёмок, проведён-
ных на НИС «Профессор Кагановский» и «Профессор Кизеветтер» в летние периоды 2004-2010 гг. между 51 и 58° с.ш. в интервале глубин 13-200 м. Траления выполнялись донным тралом ДТ-27,1/33,4.
Систематическое положение видов рыб, а также их экологическая характеристика приведены согласно каталогу Б.А. Шейко и В.В. Фёдорова (2000) с поправками*. Экологическая характеристика гигантского осьминога дана по К.Н. Несису (1982).
Сбор сетного планктона проводили большой сетью Джеди (БСД) с площадью входного отверстия 0,1 м2 и фильтрующим конусом, изготовленным из капронового сита с ячеей размером 0,168 мм, тотальными обловами слоя дно — 0 м. Локализация планктонных и траловых станций совпадала. Определение видового состава и анализ собранных проб с дальнейшей статистической обработкой осуществляли в соответствии с принятыми в ТИНРО-центре методиками (Рекомендации ., 1984). Пробы для анализа желудков рыб брали из каждого траления с учетом времени суток, глубины места и размерных групп рыб (Руководство ..., 1986). Для определения суточного пищевого рациона (СПР) бентосоядных и хищных рыб применяли методику Н.С. Новиковой (1949), модифицированную в ТИНРО-центре (Чучукало, Напазаков, 1999).
Бентосные исследования на западнокамчатском шельфе проводились на НИС «Профессор Кагановский» в июле-августе 2004 г. В пределах параллелей 51-58° с.ш. в интервале глубин 20-240 м (в основном 40-180 м) было выполнено 118 станций дно-черпателем «Океан-50» (0,25 м2) и получено 189 количественных проб. Приведенные величины биомассы получены путем взвешивания гидробионтов, фиксированных 4 %-ным формалином. Величина средней биомассы макробентоса всей обследованной акватории подсчитана как средняя арифметическая этого показателя на всех станциях. В целом процедура отбора, обработки и анализа проб соответствовала российским и зарубежным методикам (Нейман, 1983; Recommended Рrotocols ..., 1987**).
Всего для исследования изотопного состава азота и углерода было отобрано и проанализировано 38 видов бентосных беспозвоночных: массовые представители доминирующих таксонов, в сумме составляющие более 74 % учтенной биомассы «дночерпательного» бентоса, и основные представители промысловых беспозвоночных, составляющие до 80 % биомассы «тралового» бентоса (Горбатенко и др., 2012).
Для определения трофического статуса гидробионтов был выполнен изотопный анализ азота и углерода их тканей в количестве 404 проб, представленных 114 доминирующими видами планктона, бентоса и нектона.
Обработка проб по определению значений изотопов была проведена в Дальневосточном геологическом институте ДВО РАН. Изотопный анализ выполнен с использованием элементного анализатора FlashEA-1112, соединенного через интерфейс ConFlo IV с изотопным масс-спектрометром MAT-253 (Thermoquest). Для калибровки использованы стандарты IAEA CH-6, NBS-22, IAEA N-1 и IAEA N-2 (Международное агентство по атомной энергии, Вена). Точность определения величин 513С и 515N составила соответственно ±0,06 и ±0,10 %.
Реальный трофический уровень консумента (ТУк), занимаемый тем или иным видом в пищевых сетях водных экосистем, определяли по изотопному составу азота (Post, 2002):
ТУк = X + (515Nc - 515Nb)/A, где 515Nc — изотопный состав азота консумента; 515Nb — изотопный состав азота организмов, принимаемых за основание данной пищевой цепи. В нашем случае таковым для планктона принято значение его содержания у копеподы Eucalanus bungii (6,90 %), а для бентоса — у двустворки Yoldia bartschi (6,66 %), поскольку среди исследованных видов консументов они имели наименьшие значения 515N и с наибольшей вероятностью
* Eschmeyer W.N. (ed). Genera, species, references. http://research.calacademy.org/research/ ichthyology/catalog/fishcatmain.asp. Electronic version accessed 1.07.2013.
** Recommended Protocols for Sampling and Analyzing Subtidal Benthic Macroinvertebrate assemblages in Puget Sound. — Seattle : US EPA, 1987. Contract No 68-01-6938. — 30 p.
могут считаться консументами 1-го порядка. Так как минимальные значения азота у консументов 1-го порядка у зообентоса и зоопланктона были близки, расчёт трофических уровней в пелагических и донных сообществах нектона произведён по одной схеме. При этом для нектонных форм основание данной пищевой цепи принято равным средней от вышеуказанных значений для бентоса и планктона — 6,8 %о. А — величина изменения изотопного состава на одном трофическом уровне, согласно Minagawa и Wada (1984) принята равной 3,4 %о; X — значение трофического уровня организмов, принимаемых за основание пищевой сети (в нашем случае принято равным 2, как для консументов 1-го порядка).
Результаты и их обсуждение
Основой кормовой базы пелагических и демерсальных рыб западнокамчатского шельфа Охотского моря, как и в любой морской экосистеме, являются планктонные и бентосные беспозвоночные, а для более крупных хищных его представителей — нектон, в том числе собственная молодь.
Для определения трофических связей гидробионтов исследовано содержимое желудков массовых видов рыб и определен изотопный состав 513С и 515N у массовых видов планктона, бентоса, пелагического и донного нектона, составляющих основу пелагических и донных сообществ (табл. 1).
Таблица 1
Предельные значения изотопного состава доминирующих групп гидробионтов на шельфе западной Камчатки летом 2004-2010 гг., %о
Table 1
Limit values of isotopic composition for the dominant groups of animals on the western Kamchatka
shelf in summer 2004-2010, %o
Сообщество Кол-во видов Min 813С Max 813С Min 815N Max 815N Кол-во проб
Зоопланктон 29 -21,12 -17,66 6,90 13,25 119
Зообентос 39 -18,47 -14,66 6,66 16,04 83
Пелагический нектон 8 -21,01 -17,44 10,51 16,66 44
Донный нектон 38 -18,20 -15,10 12,81 18,51 158
Всего 114 -21,12 -14,66 6,66 18,51 404
Зоопланктон в эпипелагиали западнокамчатского шельфа был представлен 68 видами. Его основой были животные 4 таксономических групп — копеподы, эвфаузии-ды, сагитты и амфиподы, которые составляли по массе более 95 % общего количества планктона (табл. 2).
Таблица 2
Биомасса (мг/м3) и доля (%) основных групп зоопланктона на западнокамчатском шельфе
летом 2005-2010 гг.
Table 2
Biomass (mg/m3) and percentage of the major groups of zooplankton on the western Kamchatka
shelf in summer of 2005-2010
Группа планктона Биомасса Доля
Copepoda 658,4 ± 12,1 45,5
Euphausiacea 424,0 ± 11,2 29,3
Chaetognatha 277,8 ± 14,1 19,2
Нyреriidea 15,9 ± 1,4 1,1
Varia 70,9 ± 5,3 4,9
Z 1447,0 ± 23,1 100,0
Изотопный состав углерода и азота был изучен у 9 таксономических групп зоопланктона (табл. 3). Как и в предыдущих исследованиях (Горбатенко, Кияшко, 2007), наблюдалось закономерное увеличение значений б1^ от копепод к сагиттам. В данном случае минимальные значения 515К имела копепода-фильтратор E. bungii — 8,85 %о,
Таблица 3
Эколого-трофологическая характеристика и изотопный состав доминирующих видов зоопланктона западнокамчатского шельфа в летний период (Эк — экологическая характеристика вида: П — пелагический, ПД — придонный; Тп — тип питания: Ф — фитофаги, СМ — смешанный, Х — хищники, ХВ — хвататели плотоядные, ПФ — планктофаг; ТУк (здесь и далее) — реальный трофический уровень, рассчитанный по
Post (2002); n — количество проб)
Table 3
Ecological and trophological status and isotopic composition for the dominant species of zooplankton on western Kamchatka shelf in summer (Эк — ecological characteristics:
П — pelagic, ПД — demersal; Тп — type of feeding: Ф — herbivores, СМ — mixed,
X — predators, ХВ — grabber carnivores, ПФ — planktivores; ТУк (here and below) — real trophic level calculated by Post (2002); n — number of samples)
Вид Эк Тп S13C ± SD S15N ± SD ТУк n
Copepoda
Eucalanus bungii П Ф1 -19,87 ± 0,08 6,90 ± 0,37 2,0 2
Bradyidius pacificus П Ф1 -21,12 6,92 2,0 1
Metridia okhotensis П СМ1 -21,08 ± 0,87 8,14 ± 0,37 2,4 2
Neocalanus cristatus П Ф1 -19,22 ± 2,11 8,60 ± 0,49 2,5 6
N. plumchrus П Ф1 -19,42 ± 1,82 9,50 ± 0,65 2,8 9
Calanus glacialis П Ф1 -20,08 ± 0,55 9,87 ± 0,69 2,9 5
Eiiphaiisiacea
Thysanoessa raschii П Ф2 -19,27 ± 1,27 9,16 ± 0,45 2,7 14
Th. inermis П Ф2 -18,67 ± 1,32 8,51 ± 0,85 2,5 2
Th. longipes П СМ2 -19,64 ± 1,19 9,98 ± 0,55 2,9 6
Нуреriidea
Themisto pacifica П ХВ3 -18,09 ± 1,38 10,09 ± 1,18 2,9 12
T. libellula П ХВ3 -18,45 ± 0,62 10,90 ± 0,81 3,2 3
Hyperia galba П ХВ3 -18,21 11,64 3,4 1
Chaetognatha
Sagitta elegans П Х4 -18,12 ± 0,66 12,72 ± 0,98 3,7 8
Cnidaria
Coryne tubulosa (м)* П Х5 -19,57 ± 1,66 9,15 ± 0,84 2,7 4
Aglantha digitale (м)* П Х5 -19,90 ± 0,42 9,21 ± 0,35 2,7 3
Chrysaora melonaster (кр)** П Х5 -19,23 ± 2,47 10,46 ± 0,99 3,1 6
Aurelia limbata (кр)** П Х5 -18,44 ± 0,35 10,98 ± 0,09 3,2 2
Tima sachalinensis (кр)** П Х5 -18,33 ± 0,52 10,37 ± 0,18 3,0 2
Aeginura grimaldii (кр)** П Х5 -17,66 ± 1,68 10,21 ± 1,13 3,0 2
Cyanea capillata (кр)** П Х5 -17,73 ± 1,29 13,25 ± 1,73 3,9 3
Mysidacea
Mysidacea gen. sp. ПД СМ3 -17,94 ± 1,0 11,38 ± 0,52 3,3 5
Pteropoda
Clione limacina П Х6 -18,96 ± 1,21 9,24 ± 2,05 2,7 6
Limacina helicina П Ф6 -18,61 ± 1,46 8,31 ± 0,27 2,4 4
Decapoda
Larvae Brachiura П Ф7 -17,96 7,44 2,2 1
Larvae Decapoda П Ф7 -18,30 ± 0,95 10,03 ± 0,69 2,9 2
Pisces
Ova Theragra chalcogramma П -19,13 14,59 4,3 1
Larvae Theragra chalcogramma П ПФ7 -18,33 ± 1,04 11,44 ± 0,48 3,3 5
Larvae Pisces П ПФ -17,85 9,72 2,8 1
Larvae Cephalopoda П ПФ-Х8 -17,68 11,65 3,4 1
1 Тип питания определен Е.Г. Арашкевич (1969); 2 Л.А. Пономаревой (1955); 3 В.Л. Гу-тельмахер с соавторами (1988); 4 О.В. Косихиной (1982); 5 К.М. Горбатенко с соавторами (2005); 6 Дж. Раймонт (1983); 7 Т.Р. Парсонс с соавторами (1982); 8 К.Н. Несисом (1985).
* Мелкие (1,5-10,0 мм) медузы. ** Крупные (10-650 мм) медузы.
а максимальные — хищники: медуза Cyanea capillata и сагитта Sagitta elegans — соответственно 13,25 и 12,72 %. Таким образом, копепода-фильтратор E. bungii, как и в других регионах и в другие сезоны (Шунтов и др., 2010), занимает летом в Охотском море самое низкое положение в трофической сети, что позволяет считать, что этот вид является в наибольшей степени фитофагом и находится на 2-м трофическом уровне. Более высокие значения 515N имеют гиперииды и эвфаузииды. Это указывает на то, что они потребляют не только фитопланктон (первичных продуцентов) и микрозоопланктон (консументов 1-го порядка — бактерий и простейших), но и, возможно, яйца и науплии основных групп зоопланктона.
Хищный планктон — сагитты и медузы — имеет самый высокий трофический статус в планктонном сообществе, основу его пищи составляют консументы 2-го порядка — нехищный зоопланктон (Горбатенко и др., 2005). Из сагитт для анализа был взят доминирующий комплексный вид S. elegans. Медузы были представлены 7 видами, среди которых максимальные значения 515N имела крупная сцифоидная медуза Cyanea capillata (13,25 %о), а минимальные — мелкая гидроидная медуза Sarsia tubutesa (9,15 %). Высокие значения изотопного состава азота у C. capillata связаны с тем, что она интенсивно потребляла мелких медуз и ихтиопланктон (Gorbatenko et al., 2009).
Среди представителей летнего ихтиопланктона максимальные значения 515N имела икра минтая (14,59 %), и она оказалась наиболее обогащенной изотопом 15N среди всех представителей летнего зоопланктона (табл. 3). Высокие значения 515N у икры минтая объясняются тем, что она несет изотопную информацию своих родителей (Шунтов и др., 2010).
Таким образом, у разных представителей летнего зоопланктона наблюдался широкий диапазон межвидовых различий в изотопном составе азота — от 6,9 до 14,6 %, что указывает на неоднородность пищевого рациона и подтверждает результаты наших предыдущих исследований (Горбатенко, Кияшко, 2007).
Изотопный состав углерода также обнаружил заметные вариации между исследованными группами зоопланктона (табл. 3). Минимальные значения 513С имел океанический интерзональный вид копепод Metridia okhotensis (-21,08 %о), основные скопления которого формируются в глубоководных районах. Гиперииды, сагитты и медузы практически не различались по средним значениям 513С (-18,12.. .-18,44 %о). Наиболее высокие значения 513С отмечены у прибрежных Gammaridae gen. sp. (-16,89 %о). Это вполне закономерно, так как наши предыдущие исследования (Горбатенко, Кияшко, 2007) показали, что надшельфовые (неритические) виды зоопланктона из наиболее мелководных участков имеют более высокие значения 513С.
Зообентос. Соотношение стабильных изотопов 515N и 513С у исследованных видов и групп бентосных беспозвоночных изменялось в широких пределах, тем самым подтверждая разнообразие состава их рационов. Диапазоны значений 515N и 513С изменялись в пределах от 6,56 до 16,04 %о и от -18,47 до -14,66 %о, а трофический уровень консумента (ТУк) — от 2,0 до 4,7 (табл. 4).
Двустворчатые моллюски являются одной из доминирующих групп в бентосном населении, в дночерпательных пробах их доля по биомассе составила 28 % (Надточий и др., 2007). В пределах этой группы значения 513С варьировали от 6,6 до 10,2 %о. По способу питания они подразделяются на две группы. К первой группе относятся собирающие детритофаги, и у пяти видов этой группы (Y. bartschi, Y seminuda, Y hyperborea, Macoma loveni, Megayoldia thraciaeformis) значения 515N были сходными — от 6,66 до 7,47 %о (табл. 4). Некоторое повышение содержания тяжелого изотопа азота у представителей рода Macoma, возможно, связано с тем, что они обладают значительно более выраженной избирательной пищевой способностью по сравнению с видами сем. Nuculanidae (Hunt, 1925). Во вторую группу вошли подвижные сестонофаги (Astarte borealis, A. elliptica, Cyclocardia crassidens, Serripes groenlandicus, Ciliatocardium ciliatum, Chlamys sp., Yagudinella notabiis), которые показали более высокие значения 515N — от 8,60 до 10,24 %о (табл. 4). Широкий разброс значений 513С в этой группе объясняется тем, что наряду с добычей пищи из придонных слоев воды они могут со-
Таблица 4
Эколого-трофологическая характеристика и изотопный состав доминирующих видов макробентоса западнокамчатского шельфа в летний период (Эк — экологическая характеристика вида: ПД — придонный, Д — донный; Тп — тип питания: П — плотоядные, ПС — подвижные сестонофаги, СД — собирающие детритофаги, БД — безвыборочные детритофаги; n — количество проб)
Table 4
Ecological and trophological status and isotopic composition for the dominant species of macrobenthos on western Kamchatka shelf in summer (Эк — ecological characteristics: ПД — demersal, Д — bottom; Тп — type of feeding: П — carnivores, ПС — moving sestonophages, СД — collecting detritophages, БД — euryphagous detritophages; n — number of samples)
Вид Эк Тп S13C ± SD S15N ± SD ТУк n
Nemertea fam. gen. sp. Д П1 -14,75 ± 1,11 14,88 ± 0,62 4,3 2
Polychaeta
Travisia forbesi Д БД2, 3 -17,08 7,68 2,3 1
Nephthys sp. Д п2 3 -15,85 ± 0,85 14,79 ± 0,64 4,4 2
Isopoda fam. gen. sp. Д П4 -17,78 ± 2,67 11,88 ± 0,18 3,5 2
Gammaridea
Gammaridea fam. gen sp. ПД П5 -16,89 10,10 3,0 1
Acanthosthephia sp. ПД П5 -16,77 13,25 3,9 1
Decapoda
Anomyra (среднехвостые раки)
Paralithodes camtschaticus Д П6,7 -15,18 ± 0,64 12,85 ± 0,53 3,8 9
P. platypus Д П7 8 9 -15,42 ± 0,20 12,98 ± 0,13 3,8 3
Pagurus sp. Д П10 -17,23 ± 2,29 11,37 ± 1,50 3,3 3
Brachiura (короткохвостые раки)
Chionoecetes opilio Д П7 9 11 -14,99 ± 0,20 13,06 ± 0,15 3,8 3
Ch. bairdi Д П7 12 -14,66 ± 0,59 13,23 ± 0,49 3,9 8
Caridea (настоящие креветки)
Pandalus goniurus ПД П13 -16,08 ± 0,35 13,74 ± 0,15 4,0 3
P. borealis ПД П13 -17,35 ± 0,99 13,94 ± 0,81 4,1 7
P. hypsinotus ПД П13 14 -17,76 13,67 4,0 1
Argis ochotensis ПД П7 15 -15,56 ± 1,51 14,76 ± 0,40 4,3 б
Neocrangon communis ПД П13 15 -16,64 ± 1,58 14,39 ± 0,23 4,2 2
Crangon dalli ПД П7 15 -16,14 14,33 4,2 1
Sclerocrangon salebrosa Д П15 -16,66 ± 0,04 14,58 ± 0,78 4,3 2
Spirontocaris ochotensis (мелкие) ПД П? -17,23 12,92 3,8 1
Eualus macilentus (мелкие) ПД П? -16,68 12,41 3,6 1
Gastropoda
Neptunea sp. Д П16 -15,33 ± 0,75 14,87 ± 0,59 4,3 2
Buccinum bayani Д П16 -15,75 15,02 4,4 1
B. pemphigus Д П16 -15,91 ± 0,45 16,04 ± 0,19 4,7 3
Bivalvia
Yoldia bartschi Д СД16 -16,81 6,66 2,0 1
Y. seminuda Д СД16 -16,88 6,91 2,0 1
Y. hyperborea Д СД10, 16 -16,12 7,11 2,1 1
Macoma loveni Д СД16, 17 -15,57 7,45 2,2 1
Megayoldia thraciaeformis Д СД16 -16,60 7,47 2,2 1
Astarte borealis Д ПС10, 16 -16,11 8,60 2,5 1
Cyclocardia crassidens Д ПС16 -16,76 9,40 2,7 1
Serripes groenlandicus Д ПС16 -17,35 ± 0,89 9,59 ± 2,60 2,8 2
Ciliatocardium ciliatum Д ПС10, 16 -18,47 9,67 2,8 1
Chlamys sp. Д ПС10, 16 -17,09 ± 0,53 9,64 ± 0,31 2,8 2
Yagudinella notabiis Д ПС16 -18,24 9,90 2,9 1
Astarte elliptica Д ПС10, 16 -15,60 10,24 3,0 1
Вид Эк Тп S13C ± SD S15N ± SD ТУк n
Echinoidea
Echinarachnius parma Д ПС18 -16,32 7,49 2,2 1
Holothuroidea
Cucumaria sp. Д ПС10, 17 -16,48 9,77 2,8 1
Chiridota pellucida Д БД10, 17 -16,48 10,16 3,0 1
Ophiuroidea
Ophiura sarsi Д СД10 -17,54 10,05 2,9 1
1 Тип питания определен В.С. Короткевич (1976); 2 Fauchald, Jumars (1979); 3 Wolf (1973); 4 О.Г. Кусакиным (1979); 5 Е.Ф. Гурьяновой (195l); 6 В.А. Надточием с соавторами (1998); 7 В.И. Чучукало (2006); 8 В.А. Надточием с соавторами (1999); 9 В.И. Чучукало с соавторами (2011); 10 Е.П. Турпаевой (1953); 11 В.А. Надточием с соавторами (2001); 12 В.А. Надточием с соавторами (2002); 13 В.И. Чучукало, М.А. Шебановой (2002); 14 Boutillier and Nguyen (1999); 15 М.Н. Соколовой (1957); 16 Е.А. Цихон-Луканиной (1987); 17 Hunt (1925); 18 А.П. Кузнецовым (1970).
бирать ее и с поверхности грунта (Цихон-Луканина, 1987). Близкие значения изотопных показателей для сходных видов двустворчатых моллюсков были получены Хобсоном с соавторами (Hobson et al., 2002) для моря Баффина Северного Ледовитого океана.
Иглокожие также являются одной из доминирующих групп макробентоса западнокамчатского шельфа, их доля по биомассе составляет 38,7 % (Надточий и др., 2007). Они были представлены морскими ежами (Echinoidea), голотуриями (Holothuroidea) и офиурами (Ophiuroidea).
Плоский морской еж (Echinarachnius parma), являясь сестонофагом-седиментатором, добывает пищу из тонкого придонного слоя воды путем осаждения пищевых частиц при помощи ресничек, покрывающих спинную поверхность тела животного (Кузнецов, 1970). Изотопный состав этого вида выглядит следующим образом: 515N = 7,49 %о; 513С = -16,32 %о — и примерно соответствует таковому у моллюсков сем. Yoldiidae (Yoldia, Megayoldia), а ТУк составил 2,2.
Голотурии были представлены двумя видами, которые различались по способу питания. Виды рода Cucumaria являются в основном сестонофагами. Представители этих животных либо лежат на поверхности грунта, либо закапываются в него, но в обоих случаях распускают венец щупалец, покрытых слизью, на которые и оседает детрит и даже мелкие организмы. Большинство представителей отряда безногих голотурий, куда относится Chiridota pellucida, питаются заглатывая грунт целиком и пропуская его через свой кишечник (Hunt, 1925; Турпаева, 1953). Несмотря на различия в типе питания, голотурии, судя по изотопному составу азота, находятся на одном трофическом уровне (табл. 4).
Содержимое желудков офиуры Ophiura sarsi по данным Е.П. Турпаевой (1953) в основном состоит из тонкодисперсного детрита. В отдельных случаях среди детрита встречаются фрагменты хитина ракообразных и створки диатомей. Такой состав содержимого желудков позволяет считать офиуру Сарса чисто детритоядным животным и представителем второго трофического уровня, что подтверждает ее изотопный состав, ТУк составил 2,9 (табл. 4).
Полихеты составляли 16,5 % биомассы макробентоса (Надточий и др., 2007). Содержание изотопов 515N и 513С у двух исследованных видов сильно различалось. Полихета Travisia forbesi является безвыборочным детритофагом, т.е. заглатывает грунт и пропускает его через кишечник. Отсюда сходство в составе пищи с моллюсками-собирателями и сходное значение 515N (7,68 %о). ТУк у неё составил 2,3. Второй вид полихет из рода Nephthys относится к плотоядным животным (Wolf, 1973; Fauchald, Jumars, 1979), и, как хищник, он имеет высокое содержание тяжелых изотопов азота и углерода, а трофический уровень составляет 4,4 (табл. 4).
Доля гастропод и немертин в бентосном сообществе западнокамчатского шельфа была невысокой и составила всего 2,5 % по массе (Надточий и др., 2007). По
высокому содержанию тяжелого азота в тканях они относятся к типичным хищникам 4-го трофического уровня (табл. 4), как и указывалось ранее в специализированных трофологических работах (Короткевич, 1976; Цихон-Луканина, 1987).
Декаподы в сборах были представлены крабами (4 вида), креветками (9 видов) и раком-отшельником (1 вид). Доля десятиногих ракообразных в траловых сборах составила 48 % общей биомассы (Горбатенко и др., 2012).
Значения 515N и 513С изученных видов крабов имеют высокое сходство, что свидетельствует о большой идентичности питания. Судя по значениям 513С (от -15,42 до -14,66 %о), крабы в основном базируются на бентосной пищевой цепи, занимая в ней 3-й трофический уровень (табл. 4). ТУк крабов изменяется в узких пределах — от 3,8 до 3,9. Предшествующие работы по питанию крабов также показали довольно высокое сходство их пищевых рационов, основу которых составляли донные беспозвоночные (Турпаева, 1953; Тарвердиева, 1979; Надточий и др., 1999, 2001, 2002; Чучукало, 2006).
Креветки, судя по значениям 515N, были близки к крабам, однако в большинстве случаев они занимали более высокий 4-й трофический уровень, ТУк креветок изменялся в пределах от 3,6 до 4,3 (табл. 4). Более низкие значения 513С (от -17,76 до -15,56 %о) связаны с тем, что в пищевой спектр большинства видов креветок входит значительная доля пелагических организмов, которых они захватывают во время вертикальных миграций в ночное время (Турпаева, 1953), что, естественно, существенно снижает величины 513С в их тканях. Ранее считалось, что основой пищи Pandalus goniurus и P borealis служат донные организмы (Белогрудов, 1971; Згуровский, Федина, 1991; Чучукало, Шебанова, 2002), однако иногда значительную роль играют планктонные организмы (Чучукало, 2006). Это вполне соответствует полученным результатам исследования по изотопному составу.
Таким образом, в трофической сети шельфа западной Камчатки на 2-м трофическом уровне располагаются практически все двустворчатые моллюски, все иглокожие и «мирные» полихеты. Все эти животные относятся к собирающим детритофагам, безвыборочно заглатывающим грунт детритофагам и подвижным сестонофагам. Плотоядные животные в сборах были представлены шестью таксономическими группами: хищными полихетами, разноногими, равноногими и десятиногими ракообразными, немертинами и брюхоногими моллюсками. Несмотря на то что все представители этой группы являются эврифагами с широким спектром питания от животного детрита до крупных беспозвоночных и рыб, изотопные исследования показывают, что практически все эти виды находятся на 3-4-м трофических уровнях, т.е. являются консументами
2-3-го порядков.
Рыбы. Состав, биомасса и питание рыб на западнокамчатском шельфе были нами ранее подробно рассмотрены и представлены в одной из предыдущих статей (Горбатенко, Савин, 2012). Согласно данной работе, общая биомасса демерсальных рыб на западнокамчатском шельфе в летние периоды 2005-2010 гг. в среднем составила 857,48 ± 93,67 тыс. т. Большая часть этого объёма пришлась на семейства камбаловых (Pleuronectidae), тресковых (Gadidae) и рогатковых (Cottidae). Средняя биомасса пелагических рыб из семиметрового придонного слоя в эти же годы составила 2030,75 ± 369,02 тыс. т. Основная часть этого объёма — 92,7 % — принадлежала минтаю (Theragra chalcogramma). На долю сельди (Clupea pallasii) пришлось 6,4 %. Также среди доминирующих видов рыб по характеру питания были выделены рыбы с пелагическим (6 видов), донным (12 видов) и смешанным (4 вида) типами питания.
Рацион демерсальных рыб в летний период на западнокамчатском шельфе состоял из различных таксономических групп, среди которых 48,6 % по биомассе — разные бентосные беспозвоночные, 21,8 — планктон, 17,5 — пелагический нектон и 11,1 %
— демерсальный нектон (Горбатенко, Савин, 2012). Минтай в этот период потреблял 7460,3 тыс. т, т.е. втрое больший объём по сравнению со всеми демерсальными рыбами. Состав кормовых видов минтая отличается от состава пищи демерсальных рыб тем, что у него в рационе доминируют планктон и пелагический нектон (соответственно 41,9 и 37,5 %).
Изотопный состав углерода и азота был исследован у 38 видов донных рыб и 8 видов пелагических (табл. 5), составлявших основу биомассы донно-придонного их-тиоцена. Как и в предыдущих исследованиях (Горбатенко и др., 2008), соотношение стабильных изотопов 515N и 513С у исследованных видов рыб изменялось в широких пределах. Диапазоны значений 515N и 513С у рыб составляли соответственно от 6,66 до 18,51 %о и от -21,12 до -14,66 %о, а трофический уровень консументов (ТУк) изменялся от 3,1 до 5,4 (табл. 5). Большинство этих видов ведет донный или придонный образ жизни. Среди последних встречаются рыбы, совершающие активные суточные вертикальные миграции, кроме того, рацион сильно изменяется в течение жизни рыб, особенно это касается минтая, у которого молодь и среднеразмерные особи ведут пелагический образ жизни, а крупные особи (более 60 см) обитают у дна.
Таблица 5
Изотопный состав видов нектона и нектобентоса западнокамчатского шельфа в летний период (П/Д — обобщённая характеристика вида: П — пелагический, Д — донный или придонный; Эк — экологическая характеристика вида (по: Шейко, Фёдоров, 2000): МБ — мезобентальный, Н — неритический, ПН — проходной неритический, ПЭп — проходной эпипелагический, П-Пр — проходной эпипелагический и пресноводый озёрно-речной,
Сл — сублиторальный, Эл — элиторальный; Тп — тип питания: ПФ — планктофаги, Х — хищники, Б — бентофаги, ЭФ — эврифаги, Крв — креветкоед, КрвКб — креветко-крабоед, М — моллюскоед, Р — рыбоед, РКб — рыбо-крабоед, Кл — кальмароед, РКл — рыбо-кальмароед, РкР — рако-рыбоед, Кб — крабоед; n — количество проб)
Table 5
Isotopic composition of nekton and nektobentos species on western Kamchatka shelf in summer (П/Д — generalized description: П — pelagic, Д — bottom or near bottom; Эк — ecological characteristics after Sheyko, Fedorov (Шейко, Федоров, 2000): МБ — mezobenthic, H — neritic, ПН — temporary neritic, ПЭп — temporary epipelagic, П-Пр — temporary epipelagic and freshwater, Сл — subtidal, Эл — littoral; Тп — type of food: ПФ — planktophages, X — predators, Б — benthophages, ЭФ — euryphages, Крв — shrimp-eaters, КрвКб — shrimp-crab-eaters, M — mollusk-eaters, P — fish-eaters, РКб — fish-crab-eaters, Кл — squid-eaters, РКл —
fish-squid-eaters, РкР — crayfish-eaters, Кб — crab-eaters; n — the number of samples)
Семейство, вид П/Д Эк Размер, см Тп 613С ± SD S15N ± SD ТУк n
Squalidae
Somniosus pacificus Д МБ > 60 Х-Р2 -18,41 15,41 4,5 1
Rajidae
Bathyraja parmifera Д МБ 20-40 > 60 ЭФ-ПФ, Крв2, 3 Х-Р2, 3 -17,70 ± 0,79 -17,21 ± 0,73 15,68 ± 0,48 16,44 ± 0,32 4,6 4,8 3 7
B. violacea Д МБ > 60 Х-Крв, Кб2 -16,12 ± 0,68 16,72 ± 0,50 4,9 4
Clupeidae
Clupea pallasii П Н < 20 20-40 ПФ2, 4 ПФ2, 4 -17,68 -18,73 ± 0,51 14,29 14,10 ± 0,33 4,2 4,1 1 2
Osmeridae
Mallotus villosus catervarius П Н 8-17 ПФ2 -19,24 ± 0,28 13,26 ± 0,17 3,9 11
Osmerus mordax dentex П ПН 20-40 ЭФ2 -17,44 ± 1,20 16,43 ± 0,87 4,8 2
Salmonidae
Oncorhynchus gorbuscha П ПЭп 40-60 ПФ1, 2 -21,01 ± 0,75 10,74 ± 0,17 3,2 4
O. keta П ПЭп > 60 ПФ1, 2 -20,78 ± 0,68 10,51 ± 0,76 3,1 5
Salvelinus leucomaenis П ПН 20-40 40-60 ПФ1, 2 ПФ1, 2 -18,47 ± 0,27 -18,21 ± 0,38 15,11 ± 0,04 15,71 ± 0,23 4,4 4,6 2 3
S. malma П П-Пр 40-60 ПФ1, 2 -17,87 13,96 4,1 1
Gadidae
Eleginus gracilis Д Эл 20-40 40-60 ЭФ-ПФ, Крв2, 5 ЭФ-ПФ, Крв2, 5 -16,18 ± 0,50 -15,67 15,59 ± 0,46 16,91 4,6 5,0 5 1
Gadus macrocephalus Д Эл < 20 ЭФ2 -16,37 ± 0,18 14,74 ± 0,39 4,3 5
20-40 40-60 > 60 ЭФ2 Х-Р, Кб2 Х-Р, Кб2 -16,51 -16,50 ± 0,56 -16,90 ± 0,55 14,55 16,56 ± 1,08 17,50 ± 0,88 4,3 4,9 5,1 1 4 9
Семейство, вид П/Д Эк Размер, см Тп 613С ± SD S15N ± SD ТУк n
Theragra chalcogramma П Эл < 20 20-40 40-60 > 60 пф1, 2 ПФ1, 2 ЭФ1, 2 Х-КрвР1, 2 -18,14 ± 0,43 -18,41 ± 1,05 -18,27 ± 0,18 -17,92 ± 0,33 13,36 ± 0,54 14,26 ± 0,71 15,18 ± 0,45 16,60 ± 1,48 3.9 4,2 4,5 4.9 2 4 5 2
Sebastidae
Sebastes glaucus Д Сл 20-40 40-60 ? ? -18,45 -16,75 15,74 14,84 4,6 4,4 1 1
Anoplopomatidae
Anoplopoma fimbria Д МБ 20-40 ЭФ-ПФ, Р2 -16,75 13,74 4,0 1
Hexagrammidae
Hexagrammos stelleri Д Сл 20-40 Х-РкР2 -16,23 ± 0,21 15,99 ± 0,61 4,7 4
Pleurogrammus azonus Д Эл 40-60 ЭФ2 -16,57 16,94 5,0 3
Cottidae
Gymnacanthus detrisus Д Эл 20-40 ПФ, Крв2, 6 -17,60 ± 0,16 15,03 ± 0,48 4,4 4
Hemilepidotus gilberti Д Эл 20-40 ЭФ2, 7 -16,73 16,76 4,9 1
H. jordani Д Эл 20-40 40-60 ЭФ7 ЭФ7 -16,63 ± 0,06 -16,43 16,41 ± 0,20 17,21 4,8 5,1 2 1
Melletes papilio Д Эл 20-40 40-60 ПФ, Б2 ПФ, Б2 -18,20 -17,58 16,61 16,87 4,9 5,0 1 1
Myoxocephalus jaok Д Эл 20-40 40-60 Х-КрвКб2, 6, 8 Х-РКб2, 6, 8 -17,20 -16,67 ± 0,53 16,55 17,81 ± 0,67 4,9 5,2 1 4
M. polyacanthocephalus Д Эл 20-40 40-60 > 60 Х-КрвКб2, 6, 8 Х-РКб2, 6, 8 Х-РКб2, 6, 8 -15,95 ± 0,04 -16,56 ± 0,64 -16,12 16,88 ± 0,49 17,61 ± 0,31 18,51 5,0 5,2 5,4 2 4 1
M. stelleri Д Сл 40-60 Х-РкР9 -16,35 17,52 5,2 1
Hemitripteridae
Hemitripterus villosus Д Сл 40-60 Х-РКб2, 10, 11 -16,51 17,05 5,0 1
Psychrolutidae
Malacocottus zonurus Д МБ < 20 20-40 ПФ, Б2, 12 ПФ, Б2, 12 -16,92 -17,36 ± 0,38 16,68 17,33 ± 0,18 4,9 5,1 1 2
Agonidae
Podothecus accipenserinus Д Эл 20-40 Б2 -15,10 15,41 4,5 1
Liparidae
Careproctus macrodiscus Д МБ 20-40 40-60 ЭФ ? ЭФ ? -17,91 -16,23 15,18 16,24 4,5 4,8 1 1
C. rastrinus Д МБ 20-40 ЭФ-ПФ, Р2, 13 Х-РКб13 -17,42 ± 0,39 -16,31 15,95 ± 0,30 16,75 4,7 4,9 5
Liparis ochotensis Д Эл 40-60 1
Zoarcidae
Lycodes brashnikovi Д Эл < 20 40-60 ? ? -17,13 -16,48 15,92 14,12 4,7 4,2 1 1
Stichaeidae
Lumpenella longirostris Д МБ 20-40 ПФ, Б2 -16,66 ± 0,44 16,63 ± 0,30 4,9 3
Anarhichadidae
Anarhichas orientalis Д Сл 40-60 > 60 М? М? -16,31 -16,11 ± 0,43 14,67 14,76 ± 0,51 4.3 4.3 1 3
Trichodontidae
Trichodon trichodon Д Эл < 20 20-40 ПФ2 ЭФ-ПФ, Р2 -16,59 ± 0,59 -17,19 ± 0,45 14,14 ± 0,26 15,12 ± 0,58 4,2 4,4 2 2
Ammodytidae
Ammodytes hexapterus Д Эл 8-25 ПФ2 -18,20 12,80 3,8 3
Pleuronectidae
Atheresthes evermanni Д МБ 20-40 > 60 Х-Р2 Х-Р, Кл2 -17,40 ± 0,36 -17,12 15,87 ± 0,71 15,60 4,7 4,6 2 1
Семейство, вид П/Д Эк Размер, см Тп 613С ± SD S15N ± SD ТУк n
Hippoglossoides spp. Д Эл < 20 20-40 ЭФ2 Б-М2 -18,02 -16,56 ± 0,36 13,11 15,19 ± 0,96 3,9 4,5 1 5
20-40 Х-РкР2 -16,03 ± 0,50 14,49 ± 0,28 4,3 4
Hippoglossus stenolepis Д Эл 40-60 Х-РкР2 -16,34 ± 0,11 15,37 ± 0,73 4,5 4
> 60 Х-РкР2 -15,56 ± 0,49 17,15 ± 0,67 5,0 4
Lepidopsetta polyxystra Д Эл 20-40 Б2 -15,72 15,02 4,4 1
Limanda aspera Д Эл < 20 20-40 Б2, 11 Б2, 11 -16,59 ± 0,86 -16,30 ± 0,90 14,03 ± 0,28 13,94 ± 0,14 4.1 4.1 2 4
L. sakhalinensis Д Эл < 20 20-40 ПФ, Б2, 6 ПФ, Б2, 6 -15,89 -17,41 ± 0,85 14,53 14,49 ± 0,77 4.3 4.3 1 2
Myzopsetta proboscidea Д Сл 20-40 Б2, 6, 11 -15,43 ± 0,26 15,0 ± 0,55 4,4 6
Platichthys stellatus Д Сл 20-40 40-60 ЭФ11 ЭФ11 -16,86 ± 1,22 -16,92 ± 0,32 13,98 ± 0,19 14,46 ± 0,75 4,1 4,3 2 3
Pleuronectes Д Эл 20-40 Б2, 11 -16,66 ± 0,97 15,03 ± 0,70 4,4 2
quadrituberculatus 40-60 Б2, 11 -16,35 ± 0,01 16,45 ± 0,35 4,8 2
< 20 ЭФ2 -18,11 13,82 4,1 1
Reinhardtius Д МБ 20-40 Х-Р Кл2 -18,17 ± 0,29 14,13 ± 1,39 4,2 5
hippoglossoides matsuurae 40-60 Х-Р Кл2 -18,13 ± 0,33 15,62 ± 0,06 4,6 2
> 60 Х-Р Кл2 -17,08 ± 1,18 16,32 ± 0,46 4,8 3
Octopodidae (Cephalopoda)
Octopus dofleini Д Сл- МБ14 12-25 МР15 -15,07 ± 0,33 15,12 ± 0,86 4,4 3
1 Тип питания определен Н.А. Кузнецовой (2004); 2 В.И. Чучукало (2006); 3 В.И. Чучука-ло, В.В. Напазаковым (2002); 4 К.М. Горбатенко с соавторами (2004); 5 А.М. Токрановым, А.Ф. Толстяк (1990); 6 Л.А. Борцом (1997); 7 А.М. Токрановым (l995); 8 А.М. Токрановым (1986); 9 В.И. Чучукало с соавторами (1999); 10 А.М. Токрановым (1992); 11 Л.А. Николотовой (1977); 12 А.М. Токрановым, А.М. Орловым (2001); 13 А.И. Токрановым (2000); 14 К.Н. Несисом (1982); 15 А.В. Голенкевичем (1998).
Ромбовые скаты (Rajidae). Среди скатов на западнокамчатском шельфе доминировали два вида — щитоносный (Bathyraja parmifera) и бесшипый (B. violacea) (Горбатенко, Савин, 2012). Изотопный состав (515N и 513С) у этих видов имел близкие значения (табл. 5), что указывает на сходство в их питании. Высокое содержание изотопа азота 15N (15,68-16,72 %о) подтверждает хищный статус этих рыб (консументы 3-го порядка, т.е. занимают трофический уровень в пределах от 4,6 до 4,9).
По способу питания крупные скаты относятся к малоподвижным хищникам, обладающим способностью хорошо маскироваться. Основу их питания на западнокамчатском шельфе составляет нектон (рыбы и кальмары), хотя молодь скатов иногда потребляет планктонные (эвфаузиид, гипериид, медуз) и бентосные (молодь крабов-стригунов, гаммарид и креветок) организмы (Чучукало, 2006).
Тресковые (Gadidae). Основу донно-придонного ихтиоцена составляли тресковые. Они были представлены тремя массовыми видами, имеющими важное промысловое значение: минтаем, треской и навагой (Горбатенко, Савин, 2012).
Минтай по биомассе доминирует на западнокамчатском шельфе и является пелагическим видом. Соотношения стабильных изотопов 515N и 513С у разноразмерного минтая сильно варьируют. Диапазоны значений 515N и 513С составляли соответственно от 13,36 до 16,60 %о и от -18,41 до -17,92 %о, а трофический уровень (ТУк) изменялся от 3,9 до 4,9 (табл. 5). Содержание изотопа 15N в тканях минтая напрямую зависело от состава пищи, который менялся с изменением размеров (Горбатенко, Савин, 2012). По мере роста в составе рациона доля планктонных организмов уменьшалась с 70 % у молоди длиной 20-40 см до 9 % у взрослых (более 60 см) (рис. 1). У старшевозрастного минтая, ведущего придонный образ жизни, основу пищи составлял пелагический и придонный нектон. Доля бентоса — главным образом настоящих креветок (Caridea)
ю
тз
1!
17
16
15
14
13
12
10
I
Возраст, г. 2-3i4-5 і 5-6|7-8
планктон
А
□
о**'
Ж'
11 □ □
ШЛ бев
□
▲
□
□
8-12
н Д
□
А
.о
і
ш
m
о
О
ш
т
4 °
ДОхотское море (весна) □Охотское море (лето-осень)
200
400 600
Длина, мм
800
1000
Рис. 1. Изменение трофического статуса (по изотопному составу азота) разноразмерного минтая в сопоставлении с составом пищи (циклограммы)
Fig. 1. Change in trophic status (by isotopic composition of nitrogen) for mixed-sized pollock in relation to its food composition (cyclograms)
и крабов (Brachiura) — была стабильно невысокой, хотя и увеличивающейся по мере роста минтая от 7,3 до 9,9 %.
Видимо, поэтому среднее содержание изотопа углерода 13С в тканях минтая, являющееся показателем бентосоядности вида, с возрастом практически не изменялось, в отличие от минтая Берингова моря, где доля бентоса в рационе крупного минтая (более 60 см) составляла около 25 % по массе, а содержание 13С увеличилось до -17 %о (Горбатенко и др., 2008).
Треска с длиной тела до 40 см относится к эврифагам, а более крупная — к хищникам рыбо- и крабоедам (Кузнецова, 2004; Чучукало, 2006). Исследования последних лет показали, что состав рациона трески хотя и включает более 80 видов кормовых объектов, но его основу формируют две группы компонентов: рыбы и до определённого возраста декаподы (Горбатенко и др., 2008; Напазаков, 2008; Горбатенко, Савин, 2012). Рыбы играют заметную роль в питании как молоди, так и взрослой трески. С ростом доля в ее рационе планктонных и бентосных беспозвоночных уменьшается, а рыбы увеличивается. Таким образом, молодь трески относится к хищникам-нектобентофагам, а взрослая треска — к типичным рыбоядным хищникам.
Значение 515N у трески всех размерных групп было выше, чем у минтая, и изменялось в зависимости от размерно-возрастных характеристик (табл. 5). У молодых особей, имеющих длину тела менее 20 см, она в среднем составляет 14,74 %о. С ростом показатель 515N увеличивается и у самых крупных особей длиной более 60 см составляет в среднем 17,5 %о. Как и у минтая, увеличение содержания 15N с возрастом связано с возрастанием в рационе доли нектона, при этом рассчитанный трофический уровень трески возрастает от 4,3 до 5,1 (табл. 5).
Средние величины 513С в тканях трески у всех размерных групп были выше -17 %о, это явно указывает на то, что кормовая база трески, в отличие от кормовой базы минтая, основана на донных животных (Горбатенко и др., 2008).
Навага является эврифагом — в основном планктофагом и креветкоедом (Токра-нов, Толстяк, 1990; Чучукало, 2006). Согласно нашим данным (Горбатенко, Савин, 2012), основу её рациона на западнокамчатском шельфе составляют мизиды, гаммариды,
декаподы, полихеты и рыбы. Преобладание той или иной группы в питании зависит от размера рыбы. С возрастом значение планктонных и бентических беспозвоночных в рационе снижается, а пелагических и придонных рыб возрастает. Молодь наваги относится к бентофагам, а взрослые особи — к хищникам-бентофагам. Это полностью подтверждают высокие значения соотношения изотопов углерода в тканях наваги, которые варьировали от -16,18 до -15,67 %о (табл. 5).
Среднее значение 515К у разных размерных групп наваги изменялось от 15,59 %о (молодь) до 16,91 %о (взрослые), что соответствует трофическому уровню, равному соответственно 4,6 и 5,0 (табл. 5).
Морские окуни (Sebastidae). Среди морских окуней доминировал голубой окунь (Sebastes glaucus). Диапазоны значений б1^ и 513С у разноразмерного голубого окуня составляли соответственно 14,84-15,74 %о и -18,45... -16,75 %о, а трофический уровень изменялся от 4,3 до 4,6, т.е. его молодь и взрослые особи относились к консументам
3-го порядка (табл. 5). Достоверные данные по питанию этого вида отсутствуют, однако низкие значения б13С в тканях молоди указывают на питание преимущественно пелагическими объектами. Увеличение значений б13С у взрослых особей свидетельствует о переходе в питании на донных животных.
Рогатковые (Cottidae). Содержание изотопа б1^ у большинства рогатковых изменяется в пределах от 15,03 до 18,51 %о, а их трофический уровень находится в пределах 4,4-5,4 (табл. 5). Минимальные значения 515К имел широколобый шлемоно-сец ^уттсапЛш detrisus), у которого основу питания составлял хищный планктон, а максимальные — крупный многоиглый керчак (Myoxocephalus polyacanthocephalus), который относится к бентофагам-хищникам (Горбатенко, Савин, 2012).
У части рогатковых — взрослых особей и молоди бычка-бабочки (Melletes рарШо), взрослых широколобого шлемоносца и керчака-яока (Myoxocephalus ]аок) — отмечены низкие значения б13С (менее -17 %о). Это даёт основания считать, что основу их рационов составляют пелагические животные. Трофические исследования также подтвердили, что перечисленные виды в той или иной степени потребляют пелагическую пищу. Так, по характеру питания бычок-бабочка является эврифагом, питается как планктонными, так и бентосными организмами (Табунков, Чернышева, 1985), причём планктонные организмы в его рационе иногда доминируют (Кузнецова, 1997; Чучукало, 2006). У широколобого шлемоносца основу питания составляют пелагические желетелые (Горбатенко, Савин, 2012), а у керчака-яока в рационе присутствует молодь сельди — около 40 % (Напазаков, 2008).
В то же время у подавляющего большинства рогатковых — всех возрастных групп многоиглого керчака и керчака Стеллера (Myoxocephalus stelleri), получешуйника Джордана (Hemilepidotus]оМапГ) и др. — значения б13С высокие (более -17 %о), что явно указывает на то, что их кормовая база состоит из донных животных (Горбатенко и др., 2008).
Психролютовые (Psychrolutidae). Из представителей этого семейства на западнокамчатском шельфе обитает мягкий бычок (Malacocottus zonurus). Его старшевозраст-ные особи обитают в нижней части шельфа, а молодые — в мезали (Токранов, Орлов, 2001). В его рационе присутствуют как донные животные — полихеты, двустворчатые моллюски и др., так и пелагические — гребневики, молодь командорского кальмара и пр. (Чучукало, 2006).
Значения 515К составляют 17,33 %о у большеразмерных особей и 16,68 %о у сравнительно малоразмерных, что указывает на относительно высокий трофический уровень — соответственно 5,1 и 4,9. Средние значения б13С у указанных размерных групп составляли -17,36 и -16,92 %о (табл. 5), что подтверждает наличие смешанного типа питания — бентического и планктонного происхождения.
Лисичковые (Agonidae). В наших пробах они были представлены многоусой лисичкой (Podothecus ас^ретегтш). Относительно высокое значение 515К (15,41 %о) указывает на её трофический уровень, равный 4,5, а минимальное среди нектона значение б13С = -15,1 %о (табл. 5) — на её питание исключительно бентосом, что полностью подтверждает выводы В.И. Чучукало (2006).
песчанковые (Ammodytidae). По литературным (Чучукало, 2006) и нашим неопубликованным данным в рассматриваемом районе основу пищи песчанки (Ammodytes hexapterus) — более 90 % по массе — составляет нехищный зоопланктон (копеподы и эвфаузииды). По содержанию изотопа азота 15N (515N = 12,8 %о) песчанка занимает трофический уровень 3,8. Изотопный состав углерода (среднее значение 513С = -18,2 %о) позволяет отнести этот вид к типичным планктофагам (табл. 5).
Камбаловые (Pleuronectidae). Встреченные в период исследования представители камбаловых включали 11 видов, из которых изотопный состав исследован у 10.
Диапазоны значений 515N и 513С у камбаловых составляли от 13,11 до 17,15 %о и от -18,17 до -15,43 %о, а трофический уровень изменялся от 3,9 до 5,0 (табл. 5). Минимальные значения 515N имеет молодь палтусовидных камбал (Hippoglossoides spp.), в рационе которой доминирует планктон, по массе составляющий около 50 % (Горбатенко, Савин, 2012). Минимальные значения 515N и 513С характерны для молоди чёрного палтуса (Reinhardtius hippoglossoides matsuurae). Максимальные значения 515N наблюдаются у белокорого палтуса (Hippoglossus stenolepis), и это напрямую связано с тем, что более 90 % рациона у него составляют нектонные организмы. Максимальные значения 513С отмечены у хоботной камбалы (Limanda proboscidea).
Самые низкие значения 513С (менее -17 %о) среди камбаловых в западной части Берингова моря наблюдались у черного и стрелозубого палтусов (род Atheresthes), молоди палтусовидной и взрослой сахалинской камбалы, что может быть следствием потребления ими пелагических объектов (Горбатенко и др., 2008). Согласно трофологическим исследованиям, проведенным на западнокамчатском шельфе, для данных рыб действительно характерен пелагический тип питания (Горбатенко, Савин, 2012).
Тем не менее, судя по высоким значениям 513С и 515N, большинство видов камбаловых замыкаются на бентосной пищевой цепи, занимая в ней четвертый трофический уровень (табл. 5).
пелагические виды. В придонном слое в рассматриваемом районе в летний период обычно встречаются пелагические виды, относящиеся не менее чем к восьми семействам. Наряду с тресковыми (1 вид), обычно отмечаются: лососевые (Salmonidae)
— более 7 видов, сельдевые (Clupeidae) — 1 вид, корюшковые (Osmeridae) — 2 вида, катрановые (Squalidae) — 1 вид и более (Шейко, Фёдоров, 2000; Савин и др., 2011; Горбатенко, Савин, 2012). Средние значения 515N и 513С у 8 видов исследованных пелагических рыб изменяются от 10,51 до 15,71 %о и от -21,01 до -17,44 %о, а их трофический уровень находится в пределах от 3,1 до 4,8.
Минимальные среди всех пелагических видов значения 515N и 513С наблюдаются у крупной кеты: соответственно 10,51 %о и -20,78 %о — и горбуши: соответственно 10,74 %о и -21,01 %о (табл. 5). Эти виды являются мигрантами из тихоокеанских вод и поэтому несут изотопную информацию тихоокеанского биотопа (Горбатенко и др., 2009). У двух видов охотоморских лососевых — кижуча и мальмы — средние значения изотопов азота и углерода составляют соответственно 13,96 и 15,71 %о, и -17,87 и -18,47 %о и, таким образом, близки к аналогичным показателям других охотоморских видов со сходными биологическими особенностями.
Максимальные среди всех пелагических видов значения 515N и 513С наблюдаются у зубастой корюшки (Osmerus mordax dentex) — 16,43 %о и -17,44 %о, а ТУк — 4,8. Большую часть жизни она проводит в придонном слое наряду с пелагическими объектами (планктон, молодь мойвы и минтая), где активно потребляет бентосную пищу (гаммарид, изопод, шримсов, молодь наваги, бельдюги и др.) (Чучукало, 2006). Доля нектона в пище возрастает по мере роста, и взрослая корюшка становится в значительной мере ихтиофагом.
Мойва (Mallotus villosus catervarius) (515N = 13,26 %o, 513С = -19,24 %o, ТУк — 3,9) и сельдь (Clupeapallasii) (515N — от 14,10 до 14,29 %o, 513С — от -18,73 до -17,68 %о, ТУк — 4,1-4,2), являясь типичными планктофагами, имеют близкие значения изотопного состава, характерные для пелагического нектона Охотского моря (табл. 5).
Изотопный состав тихоокеанской полярной акулы (Somniosus pacificus) (515N = = 15,41 %о, 513С = -18,41 %о, ТУк — 4,5) указывает на то, что она относится к типичным пелагическим хищникам — консументам 3-го порядка. Достоверные данные по питанию отсутствуют.
Среди головоногих моллюсков изотопный состав был исследован только у осьминога (Octopus dofleini, Octopodidae, Cephalopoda). Данные изотопного анализа 515N и 513С (табл. 5) показали, что O. dofleini относится к консументам третьего порядка (ТУк — 4,4) и основу его пищи составляют донные животные.
Таким образом, на западнокамчатском шельфе Охотского моря по соотношению стабильных изотопов углерода и азота был определен трофический статус у 114 видов донных и пелагических гидробионтов (планктон, бентос, нектон, нектобентос), составляющих здесь основу пелагических и донных сообществ. Полученные значения изотопного состава углерода и азота варьировали в широких пределах. Зоопланктон резко отличался от бентосных беспозвоночных по изотопному составу углерода: 513С зоопланктона варьировали от -21,12 до -17,66 %о, зообентоса — от -18,47 до -14,66 %о. Такая картина разделения бентоса и зоопланктона по изотопам углерода характерна для арктических морей (Hobson et al., 2002) и является следствием различных изотопных характеристик первичной продукции. По Францу (France, 1995), средние значения содержания 513С в морском фитопланктоне и в бентосных водорослях составляют соответственно -22 %о и более -17 %о. Хотя эти литературные данные по продуцентам практически идеально вписываются в нашу схему пищевых связей Охотского и Берингова морей (Горбатенко и др., 2008), роль первичных бентосных продуцентов в сообществах шельфа остаётся невыясненной. Ранее предполагалось, что бентосные животные в арктических морях в основном зависят от первичной продукции пелагиали (Tatara, 1981). Однако некоторые исследователи оспаривают данное предположение и полагают, что первичная бентосная продукция может снабжать значительным количеством органического углерода донных гидробионтов (Takai et al., 2002). Более того, Кахун и Кук (Cahoon and Cooke, 1992) показали, что бентосная первичная продукция сравнима с первичной продукцией пелагиали не только в слое обитания водорослей и морских трав, но и в так называемых невегетирующих местообитаниях, лишенных макрофитов. Изотопные исследования в Охотском и Беринговом морях показали, что бентосная первичная продукция снабжает значительным количеством органического углерода донных гидробионтов (Горбатенко и др., 2008, 2012).
Выявленные устойчивые различия в изотопном составе углерода между зоопланктоном и бентосными беспозвоночными исследуемого района дают возможность оценивать по величинам 513С принадлежность отдельных видов рыб к пелагической или донной пищевой цепи (рис. 2). Относительная граница, разделяющая пелагические и донные трофические связи, как и в Беринговом море (Горбатенко и др., 2008), проходит здесь по среднему содержанию 513С -17,5 %о. Изотопный состав 513С пелагического нектона изменялся от -21,01 до -17,14 %о, донного нектона — от -18,20 до -15,10 %о. Содержание изотопа углерода 13С в консументах верхних уровней трофической сети в значительной степени связано с составом углерода источников органического вещества, лежащего в основании отдельных пищевых цепей, т.е. величины 513С в тканях каждого из проанализированных видов в основном зависели от доли в рационе пелагических или донных животных. Данные изотопного состава сопоставлялись с пищевым рационом гидробионтов, и в большинстве случаев оба метода показывали идентичные результаты. Чем выше была доля бентоса в рационе, тем выше значения 513С тела рыб. Чётко выделяются две группы рыб: в первую группу входят виды, у которых питание основано на пелагических объектах и вследствие этого значения 513С минимальны: от -21,01 до -17,50 %о (рис. 3). Во вторую группу входят рыбы, потребляющие в основном бентосных животных, у которых значения 513С значительно выше и изменяются от -16,5 до -15,1 %о. Промежуточное положение занимают рыбы, у которых значимость в рационе донной и пелагической пищи приблизительно одинакова. В первую группу входят все пелагические виды — сельдь, лососевые, минтай, мойва, зубастая корюшка, а также
19
18
17
16
15
14
13
12
11
10
9
8
7
6
Ри
Г, I
д\5N %о
нектон
планктон
О
бентос
М. papili^'
fJ-M. polyacanthoccphalus
,''М. zonurus macrocephalus >60
□ □ H. jordani 40-60 —H. stenolepis >'60
.................‘giiberti....................це* gracihs*40-*60* • •
B. parmiferP щ BB.violacea !
u„tev ® ■ G. macrocephalus 40-60 !
^ R. hippoglossoidcs >60 1
Пелагический комплекс видов
Мигранты из пелагиали Тихого океана
R. hipigglossoides 40-60
Ova TJf'chalcogramma Th. chalcogramma 40-60 '■ S pv G. deln^L
«Th. chalcogramma 20-4C П " ■
Clupea pallasn R. hippoglossoidcs 20-40
Mallotus villosus
Th. chalcogramma <20 О Chaetognatha
PI. quadntubSculatusB^ 8racills 20 40 Ath. evermanni >60 ^ elassodon
\ G. macrocephalu^20 L. polyxystiS ^^,-B-‘M,/pf615oscidea^
я ^ st^latu|i ■ о tt.-Stenolepis 20-40 XT“
L\vsakhahnensis G. macroccphalus 20-^r
L-e aspeja^^ ^ ^ ^ f : '^Ро1ус1шс1:афхищиыс ^ Caridea
Orfporhynchus goibuscha □ Oncorhynchu^ keta
Larvae Th. chalcograrr^a Mysidacea gen.
О Cnidaria (Kp)
Pteropoda (Clione l^iacina) Cnidaria (M)
О
О Copepoda
О Euphausiacea
О Hyperiidea
............."T*
Ophiur0idea
/ /
Decapoda (larvae)
О
Pteropoda (Limacina hclicina) /
I P. acipenserinus
■Q. dofLemi
Nemerlea
IV \
y^Isopoda sp. /; ♦ Gammaridea
Anomura
III
Polychaeta детритофаги
Bivalvia детритофаги <
♦ Echinoidea
II
S13C1
:i
-20
-19
-18
-17
-16
-15
-14
2. Трофический статус гидробионтов в трофической сети на западнокамчатском шельфе, определённый по изотопному составу углерода и азота V— трофические уровни)
2. Trophic status of marine organisms in the food web for western Kamchatka shelf defined from isotopic composition of carbon and nitrogen (II, III, IV, ic levels)
19
18
17
16
15
14
13
12
11
10
9
8
7
Зектобентос
^anthoccphalus
H. SteQolcpis >60
iejlis>'40.
Th. (Aaifcograijmia
gAi. Hemil&id’iall^ R. hippoglossoid.es >60
1елагический
комплекс
lanni
^h. ch^Ictigramtfia 4^6^
^./el^sodo^
folychaeta хищные
Clupea pall^sii
MaLrotus villosus
■A / ari deaf;
Brachiura
Anomura
[Gaijimaridea
Hyperiidei
J.iolothuroidea
Ophiuroidea
.Euphausiacca
Bivalviai сестонофдги
•ентос
Copepoda
Polychaeta детритофаги
315N %o
>50% рациона
---------------► 25-50% рациона
................► <25% рациона
l
-c ^ •*- A % * \\ .• T 1 '• L. saffia&flpnsik-.
№chitlcj»gfamma <8£0 f: ^4
L< % A /j r
Г \\ / v /....1 1
~ 1 ’ 1 ’ т 513C %o
!1 -20 -19 -18 -17 -16 -15 -14
’не. 3. Трофические связи на западнокамчатском шельфе по данным содержания желудков и значениям стабильных изотопов углерода 513С и азота 515N rig. 3. Food chains on the western Kamchatka shelf by the data on stomach content and 513C and 515N values
донные виды — бычок-бабочка, взрослые особи широколобого шлемоносца (длина тела 20-40 см), молодь голубого окуня, палтусовидной камбалы и щитоносного ската, песчанка, черный палтус (до 60 см). Во вторую группу включают навагу, многоиглого керчака, керчака Стеллера, осетровую лисичку, ликода Бражникова, зубатку, белокорого палтуса, двухлинейную, четырехбугорчатую и желтоперую камбал, молодь сахалинской камбалы, а также осьминогов. В промежуточную группу входят крупный минтай, а также молодь трески, желтоперой, сахалинской и палтусовидной камбал.
Как известно, азот животных в гораздо большей степени обогащается тяжелым изотопом относительно азота потребляемых объектов, что приводит к увеличению показателя 515N на каждом трофическом уровне в среднем на З,4 %о (Minagawa, Wada, 1984; Vander Zanden, Rasmussen, 2001). Первый трофический уровень занимают продуценты
— фитопланктон и некоторые виды бактерий. Отсутствие прямых измерений изотопного состава ВОВ и очевидные существенные сезонные вариации 515N продуцентов в основании пищевой сети северо-восточной части Охотского моря (Горбатенко и др., 2004) затрудняют точный расчет по изотопному составу азота трофического уровня, занимаемого отдельными видами зоопланктона. Но полученные материалы позволяют провести сравнительные оценки трофического статуса исследованных организмов в данном районе Охотского моря, начиная со 2-го трофического уровня.
Наиболее низкий трофический уровень в планктонном сообществе занимала копепода E. bungii, а в бентосном — двустворчатый моллюск Y. bartschi. Можно предположить, что эти виды в наибольшей степени питались непосредственно фитопланктоном и детритом и занимали трофический уровень 2. Важно, что оба вида имели близкие значения 515N (6,7 и 6,9 %о), что дает возможность для построения модели донно-пелагических связей (рис. З).
Диапазон значений 815N исследованных гидробионтов составляет от 6,7-6,9 %о (у E. bungii и Y bartschi) до 18,5 %о (у многоиглого керчака) и включает, таким образом, четыре с половиной трофических уровня. Очевидно, что значения 515N отражают элемент хищничества и значимость в пищевом рационе у консументов 1, 2, З и даже 4-го порядков.
Изотопный состав азота не только варьирует между различными видами гидро-бионтов, но и может меняться у одного вида по мере роста с изменением спектра питания. Это продемонстрировано на примере минтая (тресковые) (см. рис. 1), где прослеживается четкая зависимость значений 515N от доли нектона в пище.
На основании полученных средних значений 515N исследованные гидробионты были отнесены к четырем трофическим уровням.
Второй трофический уровень занимают нехищные формы планктона и бентоса, у которых наиболее низкие значения азота у животных, чья кормовая база основана главным образом на ресурсах первичной продукции (ТУк 2,0). По мере увеличения всеядности ТУк увеличивается и гидробионты занимают промежуточное положение между 2-м и З-м трофическими уровнями, являясь консументами 1-го и в меньшей степени 2-го порядков. Основу 2-го трофического уровня составляют представители планктона — копеподы (6 видов), эвфаузииды (З вида), птеропода (Limacina helicina), личинки декапод (2 вида), а также мелкие формы медуз (З вида); из бентоса — двустворчатые моллюски (12 видов), морские ежи (E. parma), голотурии (2 вида), офиуры (O. sarsi), полихета T. forbesi (см. рис. 2, табл. З, 4).
Третий трофический уровень более разнообразный и включает в основном консу-ментов 2-го порядка—хищный планктон и бентос, а также рыб (рис. 2). Основу питания этой группы животных составляют гидробионты, представляющие 2-й трофический уровень пищевых цепей. Планктон этого уровня представлен хищными сагиттой S. elegans и птероподой Clione limacina, плотоядными гипериидами, мизидами, крупными медузами, а также ихтиопланктоном — личинками минтая и кальмаров (табл. З, рис. 2). Среди бентосных беспозвоночных консументами 2-го порядка являются изо-поды, декаподы (средне- и короткохвостые раки, мелкие формы настоящих креветок) и гаммариды (см. табл. 4, рис. 2). Пелагические и донные рыбы включают типичных планктофагов и бентофагов, основу пищи которых составляют планктон и бентос,
имеющие наиболее низкие значения 515N на 2-м трофическом уровне (см. табл. 3, 4). Изотопный состав азота показал, что среди рыб к консументам 2-го порядка можно отнести мойву, молодь минтая, песчанку, молодь палтусовидной камбалы, а также кету и горбушу. Необходимо отметить, что у всех перечисленных видов (за исключением двух последних) значения 515N свидетельствуют о том, что на 3-м трофическом уровне рыбы занимают самое высокое положение и находятся на границе с 4-м трофическим уровнем.
Четвертый трофический уровень включает, консументов 3-го порядка, к которым на западнокамчатском шельфе относится большинство представителей нектона (см. табл. 5). Из планктонных организмов в 4-й трофический уровень попала только икра минтая (см. табл. 3), которая несет изотопную информацию производителей (Горбатенко и др., 2008). Из бентоса в данную трофическую группу входят плотоядные немертины, полихеты, большинство видов настоящих креветок и гастроподы.
Крупный многоиглый керчак длиной более 60 см занимает самый высокий трофический уровень — 5,4. К консументам 4-го порядка (ТУк > 5,0) относятся треска длиной более 60 см, взрослые особи керчака Стеллера и мягкого бычка, а также крупные особи (более 60 см) белокорого палтуса. Анализ содержимого желудков подтвердил, что у всех перечисленных рыб объектами питания были гидробионты, составляющие основу 4-го трофического уровня.
При сопоставлении с трофической структурой гидробионтов в Беринговом море (Горбатенко и др., 2008) наблюдается высокое сходство пищевых связей, однако в Охотском море гидробионты верхних трофических уровней (в основном нектон) имеют более высокий трофический статус. Это, скорее всего, связано со сбором данных в различные сезоны: в Беринговом море — осенью, а в Охотском — летом. Согласно нашим исследованиям (Горбатенко, Кияшко, 2007), различия изотопного состава азота в летний период по сравнению с осенним обусловлены перестройкой в основании пищевой пирамиды. Летом, в результате весенней вспышки развития фитопланктона, происходит усложнение («удлинение») пищевых цепей и некоторое повышение трофического статуса организмов, занимающих верхние трофические уровни.
заключение
Структура пищевой сети, представленная по данным 515N и 513С, дает полезную информацию о путях переноса органического вещества от первичных продуцентов к хищникам верхних трофических уровней. Полученные нами результаты демонстрируют высокую степень донно-пелагических связей (даже опуская низшие звенья пищевой цепи — фитопланктон, бактерии, простейшие) через нектонные организмы, которые в той или иной степени зависят от донной и пелагической пищи. Заметим, что о тесных связях между планктоном и бентосом, особенно в высоких широтах, говорилось и ранее (Petersen, Curtis, 1980), причем авторы отмечали, что донно-пелагические связи в морских экосистемах в высоких широтах более выражены, чем в низких.
Список литературы
Арашкевич Е.Г. Характеристика питания копепод северо-западной части Тихого океана // Океанол. — 1969. — Т. 9, вып. 5. — С. 857-873.
Белогрудов Е.А. О питании промысловых креветок в различных районах дальневосточных морей // Изв. ТИНРО. — 1971. — Т. 75. — С. 117-120.
Борец Л.А. Донные ихтиоцены российского шельфа дальневосточных морей: состав, структура, элементы функционирования и промысловое значение : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 1997. — 217 с.
Голенкевич А.В. Видовой состав и биология донных осьминогов на шельфе северозападной части Японского моря // Изв. ТИНРО. — 1998. — Т. 124. — С. 178-211.
Горбатенко К.М., заволокин А.В., Мерзляков А.Ю., Кияшко С.И. Трофический статус медуз (Cnidaria) Охотского моря и специфика их питания весной по данным анализов содержимого желудков и соотношений стабильных изотопов // Изв. ТИНРО. — 2005. — Т. 143. — С. 240-248.
Горбатенко К.М., Кияшко С.И. Состав сообщества зоопланктона эпипелагиали северовосточной части Охотского моря и трофический статус доминирующих видов по данным анализа соотношений стабильных изотопов 513C и 515N // Изв. ТИНРО. — 2007. — Т. 14S. — С. 3-22.
Горбатенко К.М., Кияшко С.И., Лаженцев А.Е. и др. Бенто-пелагические трофические связи в ихтиоцене шельфовой зоны западной части Берингова моря по данным анализа содержимого желудков и стабильных изотопов углерода и азота // Изв. ТИНРО. — 200S. — Т. 133. — С. 2S3-293.
Горбатенко К.М., Кияшко С.И., Лаженцев А.Е. Питание и состав стабильных изотопов углерода и азота тихоокеанских лососей Onco^^^us spp. в Охотском море и сопредельных водах Тихого океана // Изв. ТИНРО. — 2009. — Т. 136. — C. 139-173.
Горбатенко К.М., Лаженцев А.Е., Лобода С.В. Распределение, питание и некоторые физиологические показатели тихоокеанской сельди гижигинского и охотского стад северной части Охотского моря в весенний период // Биол. моря. — 2004. — Т. 30, № 3. — С. 332-33S.
Горбатенко К.М., Надточий В.А., Кияшко С.И. Трофический статус макробентоса шельфа западной Камчатки по данным анализов стабильных изотопов азота и углерода // Изв. ТИНРО. — 2012. — Т. 171. — С. 16S-174.
Горбатенко К.М., Савин А.Б. Состав, биомасса и трофические характеристики рыб на западнокамчатском шельфе // Изв. ТИНРО. — 2012. — Т. 171. — С. 40-61.
Гурьянова Е.ф. Бокоплавы морей СССР и сопредельных вод (Amphipoda-Gammaridea) : монография. — Л. : Наука, 1931. — 1029 с. (Определители по фауне СССР, изд. ЗИН АН СССР; вып. 41.)
Гутельмахер В.Л., Садчиков А.п., филиппова Т.Г. Питание зоопланктона : Итоги науки и техники. Сер. общ. экол., биоценол., гидробиол. — М. : ВИНИТИ, 19SS. — Т. 6. — 133 с.
дулепова Е.п. Сравнительная биопродуктивность макроэкосистем дальневосточных морей : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2002. — 273 с.
згуровский К.А., федина ж.М. Трофические связи углохвостой креветки в западной части Берингова моря // Биол. моря. — 1991. — № 3. — С. 42-49.
Короткевич В.С. Тип немертины // Животные и растения залива Петра Великого. — Л. : Наука, 1976. — С. 29-39.
Косихина О.В. Исследование питания Chaetognatha // Экол. моря. (Киев). — 19S2. — Вып. 11. — С. 79-S3.
Кузнецов А.п. Закономерности распределения пищевых группировок донных беспозвоночных в Баренцевом море // Тр. ИОАН СССР. — 1970. — Т. SS. — С. 3-S1.
Кузнецова Н.А. Питание и пищевые отношения нектона в эпипелагиали северной части Охотского моря : дис. ... канд. биол. наук. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2004. — 316 с.
Кузнецова Н.А. Питание и пищевые отношения нектона в эпипелагиали северной части Охотского моря : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2003. — 233 с.
Кузнецова Н.А. Питание некоторых планктоноядных рыб в Охотском море в летний период // Изв. ТИНРО. — 1997. — Т. 122. — С. 233-273.
Кусакин О.Г. Морские и солоноватоводные равноногие раки. Подотряд Anthuridea, Microcer-beridea, Valvifera, Tyloidea : монография. — Л. : Наука, 1979. — Т. 2. — 461 с.
Надточий В.А., Будникова Л.Л., Безруков Р.Г. Некоторые результаты бонитировки бентоса в российских водах дальневосточных морей: состав и количественное распределение (Охотское море) // Изв. ТИНРО. — 2007. — Т. 149. — С. 310-337.
Надточий В.А., чучукало В.И., Кобликов В.Н. Особенности питания синего краба (Paralithodes platypus) в Беринговом море в осенний период // Изв. ТИНРО. — 1999. — Т. 126. — С. 113-116.
Надточий В.А., чучукало В.И., Кобликов В.Н. Питание краба-стригуна Chionoecetes opilio в Анадырском заливе Берингова моря в осенний период // Изв. ТИНРО. —2001.—Т. 12S. — С. 432-436.
Надточий В.А., чучукало В.И., Кобликов В.Н. Предварительные данные о питании краба-стригуна Бэрда (Chionoecetes bairdi) в Олюторском заливе Берингова моря // Изв. ТИНРО. — 2002.
— Т. 130. — С. 329-333.
Надточий В.А., чучукало В.И., Кобликов В.Н. Характеристика питания камчатского (Paralithodes camtschatica) и равношипого (Lithodes aequispina) крабов на юге западнокамчатского шельфа в летний период // Изв. ТИНРО. — 199S. — Т. 124. — С. 631-637.
Напазаков В.В. Питание и пищевые отношения хищных рыб в зал. Шелихова (Охотское море) // Изв. ТИНРО. — 200S. — Т. 132. — С. 213-224.
Нейман А.А. Рекомендации по исследованию бентоса шельфов. — М. : ВНИРО, 19S3. — 24 с.
Несис К.Н. Краткий определитель головоногих моллюсков Мирового океана. — М. : Лёг. и пищ. пром-сть, 19S2. — 360 с.
Несис К.Н. Океанические головоногие моллюски: распространение, жизненные формы, эволюция : монография. — М. : Наука, 19S3. — 2S3 с.
Николотова Л.А. Питание и пищевые взаимоотношения донных рыб западнокамчатского шельфа : дис. ... канд. биол. наук. — Владивосток, 1977. — 239 с.
Новикова Н.С. О возможности определения суточного рациона рыб в естественных условиях // Вестн. МГУ. — 1949. — № 9. — С. 107-111.
парсонс Т.Р., Такаши М., харгрейв Б. Биологическая океанография : монография. — М. : Лег. и пищ. пром-сть, 19S2. — 432 с.
пономарева Л.А. Питание и распределение эвфаузиид Японского моря // Зоол. журн. — 1933.
— Т. 34, № 1. — С. S3-97.
Раймонт дж. Планктон и продуктивность океана. Т. 1. Фитопланктон : монография. — М. : Лег. и пищ. пром-сть, 19S3. — 36S с.
Рекомендации по экспресс-обработке сетного планктона в море / А.Ф. Волков. — Владивосток : ТИНРО, 19S4. — 31 с.
Руководство по изучению питания рыб / сост. В.И. Чучукало, А.Ф. Волков. — Владивосток : ТИНРО, 19S6. — 32 с.
Савин А.Б., Ильинский Е.Н., Асеева Н.Л. Многолетняя динамика в составе донных и придонных рыб на западнокамчатском шельфе в 19S2-2010 гг. // Изв. ТИНРО. — 2011. — Т. 166. — С. 149-163.
Соколова М.Н. Питание некоторых видов дальневосточных Crangonidae // Тр. ИОАН СССР.
— 1937. — Т. 23. — С. 269-2S3.
Т абунков В.д., чернышева Э.Р. Питание непромысловых видов рыб в заливе Терпения // Изв. ТИНРО. — 19S3. — Т. 110. — С. 9S-104.
Тарвердиева М.И. Питание синего краба Paralithodes platypus в Беринговом море // Биол. моря.
— 1979. — Т. 1. — С. 33-37.
Токранов А.М. Керчаки и получешуйные бычки // Биологические ресурсы Тихого океана. — М. : Наука, 19S6. — С. 319-32S.
Токранов А.М. Особенности питания донных хищных рыб на западнокамчатском шельфе // Вопр. ихтиол. — 1992. — Т. 32, вып. 2. — С. 119-12S.
Токранов А.М. Особенности питания рогатковых рыб рода Hemilepidotus (Cottidae) и их место в трофической системе прибрежных вод Камчатки // Вопр. ихтиол. — 1993. — Т. 33, № 3. — С. 642-630.
Токранов А.М. Питание липаровых рыб (Liparidae) в тихоокеанских водах юго-восточной Камчатки и северных Курильских островов // Вопр. ихтиол. — 2000. — Т. 40, № 4. — С. 330-336.
Токранов А.М., Орлов А.М. Некоторые биологические особенности психролютовых рыб (Psychrolutidae) тихоокеанских вод юго-восточной Камчатки и северных Курильских островов. Сообщение 2. Размерно-возрастной, половой состав и питание // Вопр. ихтиол. — 2001. — Т. 41, №
3. — С. 603-614.
Токранов А.М., Толстяк А.ф. Пищевая ниша дальневосточной наваги Eleginus gracilis (Tilesius) в прибрежных водах Камчатки // Изв. ТИНРО. — 1990. — Т. 111. — С. 114-122.
Турпаева Е.п. Питание и пищевые группировки морских донных беспозвоночных // Тр. ИОАН СССР. — 1933. — Т. 7. — С. 239-299.
Цихон-Луканина Е.А. Трофология водных моллюсков : монография. — М. : Наука, 19S7. —
173 с.
чучукало В.И. Питание и пищевые отношения нектона и нектобентоса в дальневосточных морях : монография. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2006. — 4S4 с.
чучукало В.И., Лапко В.В., Кузнецова Н.А. и др. Питание донных рыб на шельфе и материковом склоне северной части Охотского моря летом 1997 года // Изв. ТИНРО. — 1999. — Т. 126.
— С. 24-27.
чучукало В.И., Надточий В.А., Кобликов В.Н., Борилко О.Ю. Питание и некоторые черты экологии массовых промысловых видов крабов в водах северо-западной части Японского моря в ранневесенний период // Изв. ТИНРО. — 2011. — Т. 166. — С. 10S-122.
чучукало В.И., Напазаков В.В. К методике определения суточных рационов питания и скорости переваривания пищи у хищных и бентосоядных рыб // Изв. ТИНРО. — 1999. — Т. 126.
— С. 160-171.
чучукало В.И., Напазаков В.В. Питание и трофический статус массовых видов скатов (Rajidae) западной части Берингова моря // Изв. ТИНРО. — 2002. — Т. 130. — С. 422-42S.
чучукало В.И., шебанова М.А. Характеристика питания некоторых видов креветок в Охотском море весной 2002 г. // Изв. ТИНРО. — 2002. — Т. 133. — С. 190-196.
шейко Б.А., федоров В.В. Рыбообразные и рыбы // Каталог позвоночных Камчатки и сопредельных морских акваторий. — Петропавловск-Камчатский : Камчатский печатный двор, 2000. — С. 7-69.
шунтов В.п. Биологические ресурсы Охотского моря : монография. — М. : Агропромиздат, 19S3. — 224 с.
шунтов В.п., Бочаров Л.Н., Волвенко И.В. и др. Экосистемное изучение биологических ресурсов дальневосточных морских вод России: некоторые результаты исследований в конце 20—на-
чале 21-го столетия // ТИНРО—S3. Итоги десятилетней деятельности. 2000-2010 гг. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2010. — С. 23-7S.
шунтов В.п., Дулепова Е.п. Современное состояние био- и рыбопродуктивности экосистемы Берингова моря // Комплексные исследования экосистемы Берингова моря. — М. : ВНИРО, 1993. — С. 33S-3SS.
шунтов В.п., дулепова Е.п. Современный статус и межгодовая динамика донных и пелагических сообществ экосистемы Охотского моря // Изв. ТИНРО. — 1996. — Т. 119. — С. 3-32.
Boutillier J.A. and Nguyen H. Pandalus hypsinotus Humpback shrimp. A review of the biology and a recommended assessment framework for a directed fishery : Canadian Stock Assessment Secretariat Research Document 99/067. — 1999. — 22 p.
Cahoon L.B. and Cooke J.E. Benthic microalgal production in Onslow Bay // Mar. Ecol. Prog. Ser.
— North Carolina, U.S.A., 1992. — Vol. S4. — P. 1S3-196.
Drazen J.C., Popp B.N., Choy C.A. et al. Bypassing the abyssal benthic food-web: macrourid diet in the eastern North Pacific inferred from stomach content and stable isotopes analyses // Limnol. Oceanogr.
— 200S. — Vol. 33(6). — P. 2644-2634.
Fauchald K., Jumars P.A. The diet of worms: a study of polychaete fiding guilds // Oceanogr. Mar. Biol. Ann. Rev. — 1979. — Vol. 17. — P. 193-2S4.
France R.L. Carbon-13 enrichment in benthic compared to planktonic algae: Foodweb implications // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 1993. — Vol. 124. — P. 307-312.
Gorbatenko K.M., Nikolayev A.V., Figurkin A.L., Il’inskii E.N. Quantitative Composition, Distribution, and Feeding of Large Jellyfish (Scyphozoa et Hydrozoa) on the West Kamchatka Shelf in Summer // Russian Journal of Marine Biology. — 2009. — Vol. 33, Iss. 7. — P. 379-392.
Herman D.P., Burrows D.G., Wade P.R. et al. Feeding ecology of eastern North Pacific killer whales Orcinus orca from fatty acid, stable isotope, and organochlorine analysis of blubber biopsies // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 2003. — Vol. 302. — P. 273-291.
Hobson K.A. Using stable isotopes to trace long-distance dispersal in birds and other taxa // Divers Distrib. — 2003. — № 11. — P. 137-164.
Hobson K.A., Fisk A., Karnovsky N. et al. Stable isotope (513С, 513N) model for the North Water food web: implication for evaluating trophodynamics and the flow of energy and contaminants // Deep-Sea Res. II. — 2002. — Vol. 49. — P. 3131-3130.
Hunt O.D. The Food of the Bottom Fauna of the Plymouth Fishing Grounds // Journ. Mar. Biol. Ass. UK. — 1923. — Vol. 13, № 3. — P. 360-399.
Kurle C.M., Gudmundson C.J. Regional differences in foraging of young-of-the-year Steller sea lions Eumetopias jubatus in Alaska: stable carbon and nitrogen isotope ratios in blood // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 2007. — Vol. 342. — P. 303-310.
Kurle C.M., Worthy G.A.J. Stable nitrogen and carbon isotope ratios in multiple tissues of the northern fur seal Callorhinus ursinus: Implications for dietary and migratory reconstructions // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 2002. — Vol. 236. — P. 2S9-300.
Minagawa M., Wada E. Stepwise enrichment of 13N along food chains: further evidence and the rela-tionbetween 513N and animal age // Geochimica Cosmochimica Acta. — 19S4.—Vol. 4S. — P. 1133-1140.
Newsome S.D., Clementz M.T., Koch P.L. Using stable isotope biogeochemistry to study marine mammal ecology // Marine Mammal Science. — 2010. — Vol. 26(3). — P. 309-372.
Petersen G.H., Curtis M.A. Difference in energy flow through major components of subarctic, temperature and tropical marine shelf ecosystems // Dana. — 19S0. — P. 33-64.
Post D.M. Using stable isotopes to estimate trophic position: models, methods, and assumption // Ecology. — 2002. — Vol. S3. — P. 703-71S.
Rubenstein D.R., Hobson K.A. From birds to butterflies: animal movement patterns and stable isotopes // Trends Ecol. Evol. — 2004. — Vol. 19(3). — P. 236-263.
Takai N., Mishima Y., Akemi Yorozu A., Hoshika A. Caibon sources for demersal fish in the western Seto Inland Sea, Japan, examined by 513C and 513N analyses // Umnol. Oceanogr. — 2002. — Vol. 47(3).
— P. 730-741.
Tatara K. Relation between the primary production and the commercial fishery production in the fishing ground utilization of the primary production by the boat fishery // Bull. Nansei Reg. Fish. Res. Lab.
— 19S1. — Vol. 13. — P. 111-133 (in Jap. with Eng. abstr).
Vander Zanden M.J., Rasmussen J.B. Variation in 513N and 513C trophic fractionation: Implications for aquatic food web studies // Limnol. Oceanogr. — 2001. — Vol. 46. — P. 2061-2066.
Vanderklift M.A., Ponsard S. Sources ofvariation in consumer-diet 513N enrichment: A meta-analysis // Oecologia. — 2003. — Vol. 136. — P. 169-1S2.
Wolf W.J. The estuary as a habitat // Zool. Verh. (Leiden). — 1973. — Vol. 126. — P. 1-242.
Поступила в редакцию 30.08.13 г.
