CC BY
12
РАЗДЕЛ II. БИОЛОГИЧЕСКИЕ НАУКИ
УДК [597.552.511:591.465.3]"2010/2012"
С.Б. Городовская1' 2, А.С. Сушкевич1
'Камчатский научно-исследовательский институт рыбного хозяйства и океанографии (КамчатНИРО), Петропавловск-Камчатский, 683000;
2Камчатский государственный технический университет, Петропавловск-Камчатский, 683003
e-mail: gorodovskaya. s. b @kamniro. ru
ТЕМП РАЗВИТИЯ ГОНАД МОЛОДИ РАЗНЫХ ВИДОВ ТИХООКЕАНСКИХ ЛОСОСЕЙ В РАННИЙ МОРСКОЙ ПЕРИОД ЖИЗНИ В 2010-2012 ГОДАХ
На основании гистологического анализа гонад молоди тихоокеанских лососей в ранний морской период жизни показано различие в темпе развития яичников лососей с разными жизненными циклами. Определено три критических периода, характеризующихся схожими как внешними факторами, влияющими на особь, так и физиологическими изменениями организма. Ускоренный темп нарастания зрелых ооцитов у молоди в ранний морской период наблюдался в год с высоким термическим режимом (летом 2011 г.), что позволяет ожидать ускоренный темп созревания, а также относительно высокую плодовитость самок данной генерации кижуча, симы и чавычи. Повышенная температура окружающей среды на ранних морских этапах онтогенеза не оказывает значительного влияния на формирование плодовитости у нерки.
Ключевые слова: тихоокеанские лососи, ооциты, темп развития гонад, молодь, ранний морской период жизни.
S.B. Gorodovskaya1, 2, A.S. Sushkevich1 ^Kamchatka Research Institute of Fishery and Oceanography (KamchatNIRO), Petropavlovsk-Kamchatsky, 683000; 2Kamchatka State Technical University, Petropavlovsk-Kamchatsky, 683003) Development pace of fry's gonads of different species of Pacific salmon in early sea life period in 2010-2012
We demonstrated the difference in development pace of salmon ovaries with different life cycles on the basis of histological analysis of fry's gonads of Pacific salmon in early sea life period. Three critical periods characterized by the similar external factors which influence fish and physiological changes of organism were determined. Accelerated rate of fry's ephebic oocytes rise in early sea life was observed during the year with high thermal conditions (summer. 2011) which makes it possible to expect accelerated maturation rate and also relatively high female fish fecundity of the given generation of silver salmon, cherry salmon and king salmon. Elevated environmental temperature at the early sea stages of ontogeny doesn't influence fecundity formation of red salmon greatly.
Key words: Pacific salmon, oocytes, pace of gonads development, fry, early sea life period.
На современном этапе популяционных исследований биологии тихоокеанских лососей рода Oncorhynchus для рыбохозяйственной науки практический интерес представляет решение вопросов динамики вылова в морских промысловых скоплениях, распределения, биологического состояния особей в разные периоды их жизни.
В ранний морской период молодь лососей мигрирует в прибрежные районы и затем в открытые воды Охотского моря. Нагул молоди в морской период можно рассматривать в несколько этапов по балансу высокоэнергетических веществ, а следовательно, росту и развитию половых желез. Можно выделить прибрежный, или послесмолтификационный, этап нагула, когда молодь теряет свои запасы энергетических веществ, этап интенсивного нагула и период осенне-зимнего нагула. Каждый из перечисленных периодов характеризуется различным метаболизмом организма молоди лососей и поэтому разным состоянием и темпом развития гонад.
Цель исследований - оценка условий формирования продукции лососей на основании гистологических показателей гонад молоди в период летних ранних морских миграций.
Материал и методика
Материалы собраны в ходе научно-исследовательских экспедиций на МРТК 316, НИС «ТИНРО» и НИС «Профессор Кагановский» и СТР «Узон» в 2010-2012 гг. в следующем количестве: молодь кеты, нерки, чавычи и кижуча по 25 шт. в каждом году, симы по 10 шт. из летних сборов 2011-2012 г. в камчатском прибрежье Охотского моря. Общее количество молоди лососей - 190 шт. В работе использованы результаты химического и гистологического анализа гонад от одних и тех же особей, а также биохимических показателей тела молоди лососей, отловленных в период летних морских миграций.
Сбор и обработка проб проводились стандартными методами. Пробы гонад для гистологического анализа фиксировали в жидкости Буэна. Кусочки половых желез заливали в парафин с воском, далее подвергали проводке через спирты возрастающей концентрации. После абсолютного спирта яичники с ооцитами проводили через хлороформ и парафин-хлороформ. Срезы изготовляли толщиной 5-7 мкм и окрашивали железным гематоксилином по методике Гейденгайна [1].
При изучении гистологических препаратов самок молоди симы, нерки, кижуча и чавычи под микроскопом Olympus просчитывались и измерялись ооциты разных ступеней развития. Проведено 6000 измерений диаметра ооцитов и их ядер на 500 препаратах.
Кроме авторов, в сборе и обработке гистологических материалов участвовали сотрудники лаборатории морских исследований лососей КамчатНИРО: А.В. Климов, И.В. Жиганова, А.П. Лозовой, Л.Н. Смородина, Л.Ф. Урусова, которым авторы приносят искреннюю благодарность.
Результаты и обсуждения
В жизненном цикле тихоокеанских лососей, от оплодотворения до миграции в океан, нами выделено три адаптационных периода: I - адаптация к реке, II - адаптация к морю, III - адаптация к океану. Все они характеризуются физиологическими изменениями организма на воздействия новой внешней среды. В работе подробно рассматривается второй этап по изменению показателей формирования яичников.
Первый этап, возможно, является самым критическим в жизни тихоокеанских лососей. Начинается он от выхода эмбриона из икринки до полного перехода на внешнее питание. Выход из оболочки представляет начало качественно нового этапа развития организма. Завершением этого этапа можно считать переход молоди на внешнее питание. Начинается активный нагул в реке. Это проявляется в интенсивном росте и накоплении липидов, увеличении общего количества ооцитов, а также цитологических изменениях в более зрелых половых клетках. Отмечено, что у молоди кижуча и чавычи в июле содержание липидов в мышечной ткани варьирует в пределах 2,3-3,8% и 1,6-3,2% соответственно [2]. В конце речного нагула (в период ската) гонады молоди лососей находятся на разных ступенях периода превителлогенеза. Этот период может быть продолжительным в зависимости от экологических условий и видовой принадлежности молоди. Кета с коротким речным периодом нагула к моменту ската достигает 1 -й или 2-й ступеней преви-теллогенеза. Горбуша также отличается коротким речным нагулом, но у данного вида морской период в цикле развития и созревания равен году. Поэтому у горбуши как скороспелого вида к периоду ската некоторые ооциты могут находиться на 3-й ступени превителлогенеза. Все процессы биохимических превращений высокоэнергетических веществ у горбуши (до выхода на океанический нагул) значительно ускорены и проходят с большим количеством жиронакопления в сравнении с долгосозреющими видами. К таким относится нерка, которая скатывается в основном в 2-летнем возрасте с ооцитами 2-й и 3-й ступеней превителлогенеза. 3-я ступень преобладала в годы с повышенной температурой окружающей среды. Смолты нерки имели среднюю массу тела до 12,3 г и длину 11,3 см, то есть это крупные особи в отличие от покатников кеты и горбуши (9,8 и 8,7 см).
Второй этап - адаптация к морю - начинается, когда молодь выходит из реки в прибрежные морские воды, то есть ранний морской период является также одним из критических в жизни лососей. Скатившаяся из рек молодь лососей попадает в новую среду, начинает приспосабливаться к морским условиям обитания: солености воды, температуре, кормовым организмам
и даже хищникам. Все это сопровождается соответствующими физиологическими перестройками, которые ведут к значительным потерям энергии, накопленной ко времени предпокатного периода. При данных условиях существования темп развития репродуктивной системы у молоди лососей затормаживается. Ооциты молоди нерки, кижуча, чавычи могут длительное время задерживаться на 3-й ступени периода превителлогенеза. Ооциты с картиной, характерной для начала 3-й ступени, можно найти у самок в возрасте 7-16 месяцев [3].
В данный исследуемый период у молоди происходят преобразования и перестройки в яичниках, несмотря на низкое содержание липидов в мышечной ткани, которое характерно при адаптации к морю для всех, без исключения, видов тихоокеанских лососей и не поднимается в среднем выше 1,5% [2].
Яичники молоди тихоокеанских лососей в ранний морской период находятся на 3-й ступени цитоплазматического роста, половые клетки имеют «периферическое кольцо» с пористой структурой, которое по всей площади пронизано белковыми вакуолями, так как особенности синтеза рРНК в оогенезе обусловлены выработкой и накоплением желточных белков. Источником рРНК, синтезирующейся в период цитологических превращений, являются рибосомы, функционирующие во время роста ооцита. Существуют два основных способа обеспечения ооцитов большим количеством рРНК: поступление ее из вспомогательных (фолликулярных) клеток яичника и синтез в ядре половых клеток [4].
Таким образом, во время физиологической перестройки организма молоди лососей в ранний морской период в яичниках происходит выработка и накопление желточного белка. Вакуоли белка концентрируются в цитоплазме вокруг клеточного ядра и при окраске формируют пористое темное «периферическое кольцо».
Молодь лососей в Охотском море в июне - июле 2010-2012 гг. первое время адаптировалась в прибрежной зоне. Лососи, после ската попадая в новую среду, начинают приспосабливаться к морским условиям обитания. При этом происходит незначительная потеря накопленной ко времени предпокатного периода энергии. Но развитие яичников все-таки затормаживалось. Мы изучали лососей разных видов и жизненных циклов. Следует отметить, что картина развития яичников у каждого вида различна, то есть в гонадах находятся половые клетки разных ступеней превителлогенеза и начальных фаз вителлогенеза. Наблюдаются количественные различия по содержанию более развитых ооцитов в стадии накопления питательных веществ.
В период подготовки к покатной миграции ооциты в яичниках молоди нерки уже находятся на 3-й ступени превителлогенеза, «периферическое кольцо» имеет плотную конфигурацию [5, 6]. Гистологическое строение ооцитов молоди нерки в ранний морской период показало, что в основном половые клетки находились на 3-й ступени цитоплазматического роста, но уже с пористой структурой «периферического кольца», которое по всей площади пронизано белковыми вакуолями. В этом «кольце» собирается рРНК, которая окрашивается железным гематоксилином в темно-синий цвет. Средний диаметр ооцитов 3-й ступени превителлогенеза данной молоди нерки равен 112 мкм (рис. 1).
Рис.1. Ооциты 3-й ступени превителлогенеза молоди нерки раннего морского периода жизни с пористой структурой «периферического кольца». Июль 2010 г. Ув.: 20*40
Яичники молоди чавычи имели ооциты 3-й ступени превителлогенеза с хорошо сформированным «периферическим кольцом» с несколькими белковыми вакуолями (рис. 2). Средний диаметр ооцитов чавычи в этот период равен 115 мкм. В 2011 г. наблюдались некоторое количество ооцитов, перешедших в более развитые ступени превителлогенеза (ооциты 4-й ступени) с новым структурным образованием - «желточным ядром» (рис. 3) - и даже клетки вителлогенеза.
Рис. 2. Ооциты 3-й ступени превителлогенеза молоди чавычи раннего морского периода жизни с пористой структурой «периферического кольца». Июль 2010 г. Ув.: 20*40
Рис. 3. Ооциты 4-й ступени превителлогенеза с желточным ядром у молоди чавычи раннего морского периода жизни. Июль 2011 г. Ув.: 20*40
В яичниках молоди симы имелись ооциты 3-й ступени превителлогенеза (рис. 4). Средний диаметр данных ооцитов - 182,4 мкм. В 2011 г. темп развития гонад молоди симы был значительно выше, так как найдены клетки начальной фазы вителлогенеза - следующего периода развития ооцитов, когда происходит накопление жировых вакуолей по периферии половых клеток (рис. 5).
Рис. 4. Ооциты 3-й ступени превителлогенеза с ажурным «периферическим кольцом» у молоди симы раннего морского периода жизни. Июль 2012 г. Ув.: 20*40
Рис. 5. Ооциты вителлогенеза молоди симыраннего морского периода жизни. Июль 2011 г. Ув.: 20*20
В гонадах самок кижуча наблюдалось большое разнообразие созревающих ооцитов. Кроме половых клеток превителлогенеза 3-й и 4-й ступеней, у многих особей имелись вителлогенные ооциты разных фаз. Ооциты 4-й ступени наблюдались до 20% от всех просчитанных клеток (рис. 6). Клетки в стадии накопления питательных веществ были с разным количеством жировых вакуолей. Данные процессы говорят о том, что в яичниках молоди началось формирование запаса жировых веществ следующего периода развития ооцитов - вителлогенеза. Диаметр ооцитов молоди кижуча 3-й ступени превителлогенеза равен в среднем 172 мкм. Средний размер клеток начальной фазы накопления питательных веществ - 245 мкм. У многих ооцитов жировые вакуоли распространялись до центральной части цитоплазмы. Диаметр таких клеток в среднем доходил до 285 мкм. В 2011 г. с повышенной температурой окружающей среды основными клетками в яичниках были ооциты с жировыми вакуолями по периферии клетки (рис. 7).
Рис. 6. Ооциты 4-й ступени превителлогенеза с желточным ядром в цитоплазме молоди кижуча в ранний морской период жизни. Июль 2010 г. Ув.: 20*40
Рис. 7. Ооциты вителлогенеза молоди кижуча в ранний морской период жизни. Июль 2011 г. Ув.: 20*20
Таким образом, ранняя морская молодь кижуча и симы имела более высокий темп полового развития, чем другие рассмотренные виды тихоокеанских лососей. В яичники этих видов молоди находились более развитые вителлогенные ооциты. Кижуч по своему жизненному циклу имеет год морского нагула, и поэтому в ранний морской период жизни все физиологические процессы значительно ускорены. Во многих клетках яичников этого периода уже происходит накопление питательных веществ. Темп развития половых желез у ранней морской молоди чавычи в 2010 и в 2012 гг. находился приблизительно на одном уровне, основные половые клетки соответствовали 4-й ступени протоплазматического роста. Скорость развития половых клеток нерки как долгосозревающего вида тихоокеанских лососей в первые два периода отстает от темпа созревания других лососей.
В последние годы (2009-2012 гг.) в регионе наблюдается особо высокий термический режим. Наиболее теплым за последние 14 лет был летне-осенний сезон 2011 г. В западно-камчатском прибрежье Охотского моря температуры в пределах 12-14°С установились уже в последней декаде июля, что на 2-3 недели раньше среднемноголетнего [7]. Траловые съемки в районе фиксировали раннюю откочевку молоди горбуши, кеты и кижуча из прибрежной полосы в сторону открытых вод моря. В целом данный температурный режим следует считать благоприятным для нагула молоди лососей, так как происходит ускоренное наступление этапа повышенного энергонакопления перед длительными миграциями в океан [8]. Повышенный прогрев прибрежных вод в период начального посткатадромного нагула молоди лососей оказывает непосредственное влияние на темпы раннего оогенеза большинства видов лососей, что показано в таблице. Значительное повышение температурного фактора сказалось на увеличении доли ви-теллогенных ооцитов, а также на размерах данных половых клеток у молоди чавычи, кижуча и симы. У молоди нерки значительно увеличился размер ооцитов 3-й ступени превителлогенеза.
Динамика оогенеза молоди лососей в период начального морского нагула в западно-камчатском прибрежье в 2010-2012 годах
Год ската Параметры, %, мкм Превителлогенез, 3-я ступень Превителлогенез, 4-я ступень Вителлогенез
Молодь чавычи
Доля 64,7 35,3 0,0
2010 Ср. диаметр ооцита 110,9 125,3 -
Доля 53,8 30,7 15,5
2011 Ср. диаметр ооцита 98,0 127,6 190,8
Доля 86,4 13,6 0,0
2012 Ср. диаметр ооцита 115,1 129,3 -
Молодь кижуча
Доля 68,3 7,1 24,6
2010 Ср. диаметр ооцита 148,7 200,4 241,6
Доля, % 8,3 15,2 76,5
2011 Ср. диаметр ооцита 152,8 205,2 250,8
Доля 40,2 19,8 40,0
2012 Ср. диаметр ооцита 179,6 204,8 245,3
Молодь не рки
2010 Доля 100,0 - -
Ср. диаметр ооцита 109,3 - -
2011 Доля 100,0 - -
Ср. диаметр ооцита 118,6 - -
2012 Доля 100,0 - -
Ср. диаметр ооцита 96,9 - -
Молодь симы
2011 Доля 20,0 - 80,0
Ср. диаметр ооцита 196,3 - 273,5
2012 Доля 87,0 13,0 -
Ср. диаметр ооцита 182,4 262,0 -
В работах о разных периодах жизни молоди лососей нами широко освещались вопросы влияния различных факторов (обеспеченность пищей, температура, количество нагуливающейся
молоди, численность производителей, в том числе и двух смежных лет) на темп развития гонад молоди рыб [5, 9]. Ведущими экологическими факторами, определяющими скорость прохождения I и II стадии зрелости, являются температура и уровень обеспеченности пищей. Увеличение температуры при нагуле молоди во время прохождения этих стадий оказывает влияние на изменение темпа полового созревания, что было экспериментально показано на других видах рыб [10].
Известно, что у моноцикличных тихоокеанских лососей с длительными пресноводным и морским периодами жизни, например, как у нерки, в течение уже речного периода жизни происходит резорбция половых клеток 3-й ступени превителлогенеза, что является механизмом регуляции конечной плодовитости [11]. Это явление присуще также и другим лососям. Однако горбуша - самый короткоцикличный вид, и поэтому резорбция протоплазматических ооцитов происходит у нее значительно раньше - на 1-й и 2-й ступенях. Данный процесс регулирует соотношение полов в популяции и величину плодовитости [12, 13]. Исследования формирования конечной плодовитости тихоокеанских лососей показали, что уменьшение количества ооцитов в гонадах происходит в основном в морской период жизни [14, 15] и продолжается вплоть до захода рыб в реки на нерест [16, 17]. Наибольший темп дегенерации ооцитов у горбуши и кижуча отмечается при переходе яичников от II к III стадии зрелости, это происходит уже в раннемор-ской период нагула. У кеты и нерки резорбция ооцитов наиболее значительна на втором году жизни в море в период перехода в III-IV стадию зрелости при увеличении веса яичников от 20 до 50 г. В течение оогенеза может дегенерироваться от 20 до 60% ооцитов от числа ооцитов на III стадии зрелости в зависимости от возраста созревания [14].
Процесс роста организмов нельзя представить изолированным от развития, а развивающийся организм - не связанным с той средой, в которой он обитает. Температура воды оказывает влияние на развитие половых клеток рыб [18, 19]. У лососей при низкой температуре процессы развития половых клеток замедляются, изменяется и соотношение числа клеток, находящихся на разных стадиях гаметогенеза [16, 20]. Воздействие пониженных температур на физиологическое состояние самок приводит к задержке развития ооцитов в период превителлогенеза, что вызывает уменьшение размеров икринок и снижение плодовитости [10].
Общая тенденция потепления морских вод в период наблюдений (2010-2012 гг.), в частности рост температуры прикамчатских вод Охотского моря, положительно отразилась на скорости созревания яичников молоди лососей. По гистологическим показателям гонад молоди чавычи, кижуча и симы в раннеморской период 2011 г. установлено, что доля наиболее зрелых ооцитов значительно возросла. Влияние повышенной температуры в 2011 г. сказалось и на размер ооцитов в созревающих яичниках. Данные показатели позволяют предположить более высокую выживаемость сформированных крупных ооцитов и резорбцию минимального количества половых клеток в период закладки жировых вакуолей. Данные изменения в значительной степени отразятся на высокой плодовитости самок при ускоренном темпе созревания их яичников.
Заключение
Ранний оогенез нерки достигает стадии стабилизации преимущественно на 3-й ступени превителлогенеза еще на предпокатном пресноводном этапе. Видоспецифичной особенностью нерки является задержка развития ооцитов на 3-й ступени превителлогенеза на длительное время, включающая годы жизни в океане вплоть до окончания океанической зимовки в год нереста соответствующей возрастной группы. Продолжительность же прохождения 4-й ступени и вступления в этапы вителлогенеза у нерки невелика, определяется весенним периодом в год нереста [11]. Видимо, колебания термического режима на ранних морских этапах онтогенеза не оказывают значительного влияния на темп полового созревания у нерки. Но изменения в формировании плодовитости у нерки поколения последних лет проявляются при заходе на нерест.
Ранняя морская молодь кижуча и симы имела более высокий темп полового развития, чем другие виды тихоокеанских лососей. В яичниках этих видов молоди находилось значительное количество более развитых ооцитов. Темп развития половых клеток чавычи как долгосозреваю-щего вида тихоокеанских лососей всегда отставал от скорости созревания кижуча и симы в данный раннеморской период жизни.
Высокая скорость нарастания ооцитов ступени накопления жировых вакуолей, как наблюдалось летом 2011 г., позволяет ожидать ускоренный темп созревания кижуча, симы и чавычи, а также относительно высокую плодовитость самок данной генерации.
Литература
1. Волкова О.В., Елецкий Ю.К. Основы гистологии с гистологической техникой. - М.: Ме-дицина,1982. - 304 с.
2. Климов А.В. Результаты биохимических исследований тихоокеанских лососей на по-сткатадромных этапах их онтогенеза // Материалы отчетной сессии ФГУП «КамчатНИРО» по итогам научно-исследовательских работ в 2012 г. - Петропавловск-Камчатский: КамчатНИРО, 2013.- С. 196-203.
3. Иевлева М.Я. Состояние гонад у молоди красной в период миграции из реки в море // Изв. ТИНРО. - 1970. - Т. 73. - С. 54-71.
4. Айзенштадт Т.Б., Баранов В.С., Боровков А.Б. Современные проблемы онтогенеза. -М.: Наука, 1977. - 319 с.
5. Городовская С.Б., Шершнева В.И., Декштейн А.Б. Гистологические и физиологические показатели молоди нерки в первое лето и осень нагула в море // Сб. науч. трудов. - Петропавловск-Камчатский: КамчатНИРО, 2009. - Вып. 12. - С. 33-48.
6. Городовская С.Б., Жиганова И.В. Характеристика биохимических показателей и темпа гаметогенеза молоди нерки в ранний морской период жизни в прикамчатских водах Охотского моря в 2005-2007 гг. // Сб. науч. трудов. - Петропавловск-Камчатский: КамчатНИРО, 2011. -Вып. 23. - С. 18-26.
7. Коваль М.В., Коломейцев В.В. Особенности гидрологических условий и нагула молоди лососей в прибрежных водах западной Камчатки в июле 2011 г. // Бюл. № 6 реализации «Концепции дальневосточной бассейновой программы изучения тихоокеанских лососей». - Владивосток: ТИНРО-Центр, 2011. - C. 133-140.
8. Ерохин В.Г., Климов А.В. О зависимости миграций молоди горбуши и кеты от их физиологического состояния // Бюллетень № 6 реализации «Концепции дальневосточной бассейновой программы изучения тихоокеанских лососей». - Владивосток: ТИНРО-Центр, 2011. - С. 22-25.
9. Городовская С.Б. Влияние факторов среды на гаметогенез нерки р. Озерная (Западная Камчатка): дис. ... канд. биол. наук. - М., 2008. - 120 с.
10. Чмилевский Д.А. Влияние пониженной температуры на оогенез тиляпии Oreochromis mossambicus. 3. Воздействие на рыб в возрасте 30 и 60 суток после вылупления // Вопр. ихтиол. -1995. - Т. 35. - № 2. - С. 266-272.
11. Иванков В.Н. Репродуктивная биология рыб. - Владивосток: ДВГУ, 2001. - 224 с.
12. Персов Г.М. «Потенциальная» и «конечная» плодовитость рыб на примере Oncorhynchus gorbusha (Walb.), акклиматизируемой в бассейнах Белого и Баренцева морей // Вопр. ихтиол. - 1963. - Т. 3. - Вып. 3(28). - С. 490-496.
13. Персов Г.М. Дифференциация пола у рыб. - Л.: ЛГУ, 1975. - 148 с.
14. Грачев Л.Е. Некоторые данные о плодовитости тихоокеанских лососей // Изв. ТИНРО. -1968. - Т. 64. - С. 43-51.
15. Грачев Л.Е. Изменение количества ооцитов в морской период жизни у некоторых представителей тихоокеанских лососей рода Oncorhynchus в процессе формирования их плодовитости: автореф. дис. ... канд. биол. наук. - М., 1971. -25 с.
16. Иванков В.Н. О причинах изменчивости плодовитости и возраста полового созревания у моноцикличных рыб на примере лососей рода Oncorhynchus // Вопр. ихтиол. - 1983. - Т. 23. -Вып. 5. - С. 805-812.
17. Иванков В.Н., Андреев А.А 1972. Экология и моделирование популяции южнокурильской горбуши // Уч. записки ДВГУТ. - Т. 60. - С. 3-26.
18. Сакун О.Ф. Возникновение изменений в гаметогенезе и половой цикл у горбуши Oncorhynchus gorbusha (Walb.) в новом ареале ее обитания // Вопр. ихтиол. - 1965. -Т 5. - Вып. 4(37). - С. 639-651.
19. Сакун О.Ф., Буцкая Н.А. Определения стадий зрелости и изучение половых циклов рыб. -М.: Рыбное хозяйство, 1963. - С. 38-39.
20. Персов Г.М., Сакун О.Ф. Состояние половых желез у горбуши на ранних этапах ее жизненного цикла в связи с акклиматизацией в бассейнах Белого и Баренцева морей // Уч. зап. ЛГУ. Сер. биол. наук. - 1962. - № 311. - Вып. 48. - С. 92-108.
