CC BY
23
СРАВНИТЕЛЬНАЯ МОРФОЛОГИЯ БЕСКИШЕЧНЫХ ТУРБЕЛЛЯРИЙ ИЗ СЕМЕЙСТВ ISODIAMETRIDAE И SAGITTIFERIDAE
© Заботин Я.И.*, Голубев А.И/
Казанский государственный университет, г. Казань
Данная работа посвящена изучению морфологии бескишечных тур-беллярий (Acoela), очень своеобразной группы плоских червей с невыясненным до конца систематическим положением. Было проведено электронно-микроскопическое исследование клеточного строения двух видов бескишечных турбеллярий - Archaphanostoma agile (Isodiametri-dae) из Белого моря и Symsagittifera japónica (Sagittiferidae) из Японии. Установлены некоторые закономерности эволюции Acoela. В процессе филогенетического развития этой группы наблюдается усиление клеточной дифференцировки паренхимы, развитие центрального синцития как альтернативы кишечному пищеварению, усовершенствование половой системы и модификация аксонем сперматозоидов. Все перечисленные тенденции, на наш взгляд, свидетельствуют о прогрессивной, а не регрессивной, эволюции Acoela.
Бескишечные турбеллярии являются очень необычной группой морских свободноживущих плоских червей. Их систематическое положение в царстве животных до конца не выяснено. Одни зоологи рассматривают Acoela в качестве наиболее примитивных билатерально-симметричных животных (Bilateria) [1], в то время как другие авторы полагают, что эти черви произошли от более высокоорганизованных предков и их организация упростилась вторично [2].
Таксономический статус Acoela также еще не вполне определен. В разных руководствах ранг этого таксона варьирует от отряда в классе Tur-bellaria [1] до подтипа в типе Plathelminthes [3], а по современным данным молекулярной биологии - даже до типа, занимающего сестринское положение по отношению ко всем остальным Bilateria [4].
Несмотря на очевидную важность изучения организации Acoela для понимания эволюции животного царства, их морфология до сих пор исследована на ультраструктурном уровне крайне слабо. Лишь некоторые представители изучены с достаточной полнотой, в то время как данные по большинству видов все еще фрагментарны.
Чтобы частично восполнить этот пробел, нами было проведено электронно-микроскопическое изучение клеточного строения бескишечных турбеллярий на примере эпидермиса, паренхимы и половой системы. В
* Аспирант кафедры Зоологии беспозвоночных
♦ Профессор кафедры Зоологии беспозвоночных, доктор биологических наук, профессор
качестве объектов исследования были выбраны два вида - Archaphanosto-ma agile (Jensen, 1878) и Symsagittifera japónica (Kato, 1951).
Представители вида A. agile были собраны на литорали о-ва Виченная Луда (губа Чупа, Керетский архипелаг, Белое море) в грунте и смывах с водорослей. Особи S. japónica были собраны на литорали о-ва Мукаиши-ма (юг о-ва Хонсю, Япония). Черви были зафиксированы целиком в 1% глютаровом альдегиде и подготовлены для трансмиссионной электронной микроскопии по стандартной схеме.
где Э - эпидермальная клетка;
ЯЭ - ядро эпидермальной клетки;
Р - реснички;
КМ - кольцевая мускулатура;
ПМ - продольная мускулатура.
Рис. 1. Эпидермис S. japónica
Эпидермис A. agile состоит из одного слоя клеток высотой 4-5 мкм с располагающимися в базальной части крупными ядрами диаметром 3 мкм. Базальная мембрана, как и у остальных описанных видов Acoela [1, 5], отсутствует, так что эпидермис слабо отграничен от паренхимы. Иногда ядросодержащие участки отдельных эпидермальных клеток погружаются вглубь паренхимы. Отмечены случаи внедрения отростков клеток периферической паренхимы в пространство между клетками эпидермиса.
Наружная поверхность эпидермиса A. agile покрыта ресничками. Их корешки имеют строение, типичное для Acoela, однако не встречающееся у остальных групп плоских червей. Каждая ресничка имеет один главный корешок до 1 мкм в длину, образующий перегиб, от которого отходят два латеральных корешка длиной до 1 мкм, следуя к главным корешкам соседних ресничек. От кинетосомы назад отходит едва заметный задний корешок 0,3 мкм в длину.
где Э - эпидермальная клетка;
Р - реснички;
КМ - кольцевая мускулатура;
ПМ - продольная мускулатура;
СВ - симбиотическая водоросль.
Рис. 2. Эпидермис S. japónica
Непосредственно под эпидермисом залегает кольцевая и продольная мускулатура.
У A. agile можно выделить периферическую и центральную паренхиму. В состав периферической паренхимы входят три типа клеток, различающихся размерами, формой, электронной плотностью цитоплазмы и кариоплазмы, набором органелл и различных включений. Среди клеток периферической паренхимы отмечены клетки мускулатуры, секреторные железы и их протоки, нейроциты и их отростки, а также яйцеклетки и сперматозоиды на разных стадиях созревания.
Клетки центральной паренхимы имеют разнообразную форму - от овальной или вытянутой до амебоидной с многочисленными отростками. Они достигают размера 6-10 мкм и способны к активному фагоцитозу, о чем свидетельствует большое количество мелких пищеварительных вакуолей в их цитоплазме, содержащих непереваренные остатки пищи.
Главная отличительная черта центральной паренхимы Acoela - ее способность к переходу в синцитиальное состояние [5, 6]. Синцитий образуется путем слияния клеток с разрушением внешних клеточных мембран, объединением цитоплазмы и перемешиванием органелл. В синцитиальной массе A. agile встречаются крупные ядра слившихся клеток, разрозненные каналы эндоплазматической сети, диктиосомы комплекса Гольджи. Основное пространство синцития занимают многочисленные пищеварительные вакуоли, ограниченные мембранами. Внутри них хорошо заметны не-
переваренные остатки пищи. Таким образом, синцитий выполняет функцию одного или нескольких огромных фагоцитов. Благодаря этой своеобразной адаптации лишенные кишечника Acoela получили возможность переваривать относительно крупную добычу.
Все бескишечные турбеллярии - гермафродиты с внутренним оплодотворением. Половая система A. agile состоит из парных вентральных яичников с передней зачатковой зоной и парных дорсальных семенников, расположенных в передней части тела. Женские совокупительные органы представлены паренхимной бурсой (без эпителиальной выстилки и наконечника), а мужские - выворачивающимся копулятивным органом (циррусом). Женское половое отверстие отсутствует, поэтому сперматозоиды проникают к яйцеклеткам через разрывы покровов, сделанные с помощью цирруса [7].
Строение половой системы Acoela крайне разнообразно, и ее особенности широко используются в систематике этого таксона. Причем в последнее время наибольшее внимание исследователей привлекает именно ультраструктура мужских гамет.
Сперматозоиды A. agile состоят из трех отделов - «головки» с длинным вытянутым ядром, «шейки» с митохондриями и другими органелла-ми и «хвостика» с аксонемами двух жгутиков. Наружная поверхность спермия покрыта орнаментацией в виде мелких бугорков. Микротрубочки в хвостовом отделе занимают кортикальное положение (т.е. лежат на периферии сперматиды). Аксонемы жгутиков имеют формулу 9 + 2, но также встречается и «нестандартная» формула 9 + 4, что свидетельствует о большой изменчивости даже такого консервативного признака на ультра-структурном уровне.
< 1 цм
п ^ N ■ \ / ~пж
' ’ ' "Ч р \ tir ' 'г
у г
vy * V* ЯСВ
• _ у У . св ГЛ 1 СВ
где СВ - симбиотическая водоросль;
ЯСВ - ядро симбиотической водоросли;
П - клетка паренхимы.
Рис. 3. Симбиотические водоросли в паренхиме S. japónica
Эпидермис S. japónica погруженного типа. Он состоит из низких уплощенных клеток шириной до 5 мкм, ядра которых (диаметром до 4 мкм) опущены в паренхиму. Реснички имеют типичное для Acoela строение. В цитоплазме эпидермальных клеток разбросаны округлые электронноплотные включения и мелкие прозрачные вакуоли. На определенных участках поверхности тела (на переднем конце, вокруг ротового отверстия и полового аппарата) располагаются специфические органы кожного вооружения - иглоообразующие железы (сагиттоцисты), служащие для захвата добычи и раздражения партнера при копуляции [8]. Кроме того, в эпидермисе присутствуют различные кожные железы и сенсиллы. Под эпидермальной пластинкой залегает мускулатура, состоящая из кольцевых и продольных мышечных пучков.
1 цм
ЯП 1
ЯП
МФ
ЦС п
II
где П - клетка паренхимы;
ЯП - ядро клетки паренхимы;
МФ - миофибриллы;
ЦС - центральный синцитий.
Рис. 4. Клетки центральной паренхимы S. japónica
Периферическая паренхима S. japónica отличается большим клеточным многообразием, чем у A. agile. Обычно клетки паренхимы этого вида имеют размер 1-2 мкм. Что же касается центрального синцития, то если у A. agile в нем встречаются многочисленные, относительно небольшие пищеварительные вакуоли, то у S. japónica они объединяются в крупные полости, заполненные пищей и клеточными дериватами. Между клеток паренхимы разбросаны симбиотические одноклеточные водоросли, имеющие округлую форму и достигающие 5 мкм в диаметре. Чаще они встречаются в периферической паренхиме, но иногда и в центральном синцитии.
Женские копулятивные органы S. japónica представлены бурсой с наконечником, а мужские - мешковидным ресничным антрумом (без цирру-
са и семяпроводов). Женское половое отверстие расположено посередине брюшной стороны тела, а мужское смещено к заднему концу [9].
1 цм С '
ЛЖ
< АЖ Я С
Я С ЛЖ \1
где С - сперматозоид;
ЯС - ядро сперматозоида;
М - митохондрия;
АЖ - аксонема жгутика.
Рис. 5. Сперматозоиды S. japónica на поперечном срезе
По строению сперматозоидов S. japónica существенно отличается от A. agile. Ядро располагается под углом 45° к основной оси спермия; в среднем отделе (шейке) присутствуют крупные преломляющие гранулы. Микротрубочки в среднем отделе занимают аксиальное (центральное) положение, в хвостовом - кортикальное. Аксонемы жгутиков имеют формулу 9 + 0.
За последние годы были получены новые данные по морфологии Acoela, и систематика этого таксона существенно изменилась. В частности, была проведена ревизия явно гетерогенного семейства Convolutidae Graff, 1905, в состав которого ранее входили оба изучаемых вида. В настоящее время вид A. agile отнесен к новому семейству Isodiametridae Hooge & Tyler, 2005, а S. japónica - к семейству Sagittiferidae Kostenko & Mamkaev, 1990. В качестве одного из основных критериев для этого разделения использовалось именно тонкое строение половой системы и особенно сперматозоидов [10].
По нашему мнению, все особенности ультраструктуры Acoela свидетельствуют о прогрессивной эволюции этой группы, а не их вторичной деградации. В пользу этого предположения говорит усиление клеточной дифференцировки паренхимы, развитие центрального синцития как альтернативы кишечному пищеварению, усовершенствование половой системы и модификация аксонем сперматозоидов.
Список литературы:
1. Иванов А.В., Мамкаев Ю.В. Ресничные черви (Turbellaria), их происхождение и эволюция. - Л.: «Наука», 1973. - 221 с.
2. Ливанов Н.А. Пути эволюции животного мира (анализ организации главнейших типов многоклеточных животных). - М.: «Советская наука», 1955. - 400 с.
3. Ehlers U. Das Phylogenetische System der Plathelminthes. - Stuttgart; N.Y.: Gustav Fischer Verlag, 1985. - 317 s.
4. Ruiz-Trillo I., Riutort M., Littlewood D., Herniou E., Baguna J. Acoel flatworms: earliest extant bilaterian metazoans, not members of Platyhelmin-thes // Science. - 1999. - V. 283. - P. 1919-1923.
5. Мамкаев Ю.В. Очерки по морфологии бескишечных турбеллярий // Тр. Зоол. Ин-та АН СССР. - 1967. - Т. 44. - С. 26-108.
6. Мамкаев Ю.В., Маркосова Т.Г. Электронномикроскопическое исследование паренхимы бескишечных турбеллярий // Тр. Зоол. Ин-та АН СССР. - 1979. - Т. 84. - С. 7-30.
7. Dorjes J. Die Acoela (Turbellaria) der Deutschen Nordseekuste und ein neues System der Ordnung // Zeitschr. Zool. Syst. Evolutionsforsch. - 1968. -V. 6. - P. 56-452.
8. Костенко А.Г., Мамкаев Ю.В. Положение «зеленых конволют» в системе бескишечных турбеллярий (Acoela, Turbellaria) Simsagittifera gen. n. // Зоол. Журн. - 1990. - Т. 69. - Вып. 6. - С. 11-21.
9. Kato K. Convoluta, an acoelous turbellarian, destroyed the edible clam. // Misc. Rep. Res. Inst. Nat. Resources. - 1951. - V. 19-21. - P. 64-67.
10. Hooge M., Tyler S. New tools for resolving phylogenies: a systematic revision of Convolutidae (Acoelomorpha, Acoela) // Blackwell Verlag, Berlin JZS. - 2005. - V. 43 (2). - P. 100-113.
