CC BY
32
УДК 582.948.2:581.4:581.8
СРАВНИТЕЛЬНАЯ АНАТОМИЯ ВЕГЕТАТИВНЫХ
ОРГАНОВ НЕКОТОРЫХ ПРЕДСТАВИТЕЛЕЙ ТРОПИЧЕСКИХ РОДОВ COLDENIA L. И TIQUILIA PERS. (BORAGINACEAE) В СВЯЗИ С ИХ ЭКОЛОГИЕЙ, ЖИЗНЕННОЙ ФОРМОЙ И СИСТЕМАТИЧЕСКИМ
ПОЛОЖЕНИЕМ
Р.П. Барыкина1, В.Ю. Алёнкин2
Микроскопическое изучение вегетативных органов Coldenia procumbens L., Tiquilia canescens (DC.) A.T. Richardson, T. palmeri (A. Gray) A.T. Richardson, T. nuttallii (Hook.) A.T. Richardson позволило установить наличие у них (несмотря на принадлежность к разным родам) многих общих черт структурной организации. На их фоне выделяется ряд видовых анатомических признаков, отражающих экологию местообитания, тип жизненной формы растения и систематическое положение. Для Coldenia procumbens характерна гигромезофильная структура, для видов Tiquilia - ксероморфная. Большое сходство в анатомическом строении побега и корня однолетних Tiquilia palmeri и T. nuttallii подтверждает их близкое родство. В то же время T. canescens, будучи кустарничком, заметно отличается от однолетних представителей рода револютивным типом листовой пластинки, своеобразным строением палисадных клеток, феллемы, включающей наряду с тонкостенными клетками толстостенные лигнифицированные феллоиды, а также отсутствием в осевых органах, как у Coldenia procumbens, столь характерных для однолетних Tiquilia внутренней флоэмы на границе с сердцевиной и участков внутриксилемной флоэмы.
Ключевые слова: Boraginaceae, Ehretioideae, Coldenia, Tiquilia, анатомия, ассимилирующие листья, стебель, корень.
На протяжении продолжительного времени в зарубежной и отечественной литературе род Coldenia L., входящий в состав пантропического подсемейства Ehretioideae семейства Boraginaceae Juss., понимался в широком смысле и включал разное число видов. В систематической сводке «Die natürlichen Pflanzenfamilien» (1897) M. Guerke указывает 12 видов, а в сборнике «Жизнь растений» (1981) Д.Н. Доброчаева отмечает уже 21 вид. A.T. Richardson (1977) по совокупности ряда признаков, таких как область распространения, характер жизненной формы растения, строение пластинки листа и цветка, в пределах Coldenia s.l. выделяет два отдельных рода - Coldenia L. и Tiquilia Pers. Первый монотипный род из Южной Азии местами встречается на Мадагаскаре и в Северной Австралии; второй включает 27 видов, произрастающих в тропических областях Нового Света (Северная и Южная Америка). В настоящее время по обоим родам в литературе имеется обшир-
ная информация, касающаяся экологии местообитания, физиологии, эмбриологии, молекулярной генетики, морфологии вегетативных и репродуктивных органов представителей отдельных видов (Humphrey, 1932; Venkateswarlu, Atchutaramamurti, 1955; Richardson, 1977; Gottschling, Hilger, 2001; Moore, Jansen, 2006; Stevens, 2012 и др.). Так, на основе молекулярных данных был сделал вывод (Richardson, 1977; Stevens, 2012) о сестринском отношении Coldenia procumbens с Cordioideae и исключении этого монотипного рода из Ehretioideae.
Остается слабо изученной микроструктура вегетативных органов, особенно корней, дефинитивных особей разных жизненных форм. Приводимые сведения по анатомии листа и стебля не подтверждены иллюстрациями, часто фрагментарны, а порой не лишены погрешностей. Отсутствуют данные сравнительного морфологического исследования отдельных видов. Получение новых дополнительных сведений позволит не только
1 Барыкина Римма Павловна - профессор кафедры высших растений биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносо-
ва, докт. биол. наук (barykina28@mail.ru); 2 Алёнкин Виталий Юрьевич - мл. науч. сотр., куратор коллекции тропических растений Ботанического сада МГУ имени М.В. Ломоносова (boraginaceae@mail.ru).
расширить биолого-морфологическую характеристику этой группы тропических растений, познать пути и механизмы структурной адаптации, но и помочь в уточнении систематического положения отдельных видов. Все это определило важность предпринятого нами микроскопического исследования.
В данной работе приведены результаты сравнительного анатомического анализа листа, стебля и корня у четырех представителей: Coldenia procumbens L., Tiquilia canescens (DC.) A.T. Richardson, T. palmeri (A. Gray) A.T. Richardson и T. nuttallii (Hook.) A.T. Richardson.
Материал и методика
Материалом для работы послужили гербар-ные образцы коллекций Ботанического сада БИН им. В.Л. Комарова РАН : Coldenia canescens DC. Arizona, IV, 1883, C.G. Pringle, s.n. [LE]; Coldenia nuttallii Hook. California, VI, 1882, M.E. Jones, s.n. [LE]; Coldenia palmeri Grey. Arizona, VI, 1882, C.G. Pringle, s.n. [LE]; Coldenia procumbens L. [Indonesia] Plantae Javanicae, Wall, № 550 [LE], а также гербарий Главного ботанического сада им. Н.В. Цицина РАН : Coldenia canescens DC., Arizona, III, 1970, C. Leo Hitchcock, s.n. [MHA]; Coldenia nuttalii Hook., Argentina, I, 1963, O. Boelcke, N. Bacigalupo, M.N. Correa, s.n. [MHA].
Размягчение гербарного материала, приготовление временных анатомических препаратов, определение наличия в листьях, стебле, корне лигнина, крахмала, жироподобных и дубильных веществ проведены в соответствии с рекомендациями справочника по микротехнике (Барыкина и др., 2004). Срезы просматривали под световым микроскопом «Микромед 3». Для микросъемки срезов применяли световой микроскоп «Axioplan-2». Фотографии выполняли с помощью камеры «AxioCamMRc», а для редактирования использовали AdobePhotoshop.
Результаты Coldenia procumbens
Тонкие листовые пластинки бифациальные. Медианная и крупные латеральные жилки резко выступают снизу; выступ превосходит толщину пластинки в 2-3 раза (рис. 1, А). Отчетливо выражена гладкая кутикула. Среди относительно крупных покровных водоносных эпидермальных клеток обеих сторон имеются мелкие, слегка приподнятые устьица и очень длинные тонкостенные живые простые волоски, превосходящие в 1-3 раза толщину листа. Бульбообразно расширенное основание волоска образовано выделяющейся
большими размерами пузыревидной эпидермаль-ной клеткой (рис. 1, Б). Есть и более короткие железистые трихомы, состоящие из 2-3-клеточ-ной ножки и округлой головки с коричневым содержимым. Они приурочены преимущественно к абаксиальной поверхности пластинки. Мезофилл включает один слой узких относительно коротких палисадных клеток со слегка извилистыми антиклинальными стенками, крупными хлоропласта-ми и 4-5-слойную губчатую паренхиму. Коэффициент палисадности в среднем равен 45%. Длина палисадных клеток в разных участках пластинки неодинакова, что определяет небольшую волнистость ее адаксиальной поверхности.
В области медианной жилки мезофилл прерывается, замещается колленхиматозной тканью. Жилка однопучковая, реже из двух сближенных разной величины пучков. Ее проводящие ткани образуют мощную подковообразную дугу с почти полностью сходящимися краями; преобладает ксилема, флоэма с небольшими тяжами протофло-эмных волокон. Крупные пучки обычно биколла-теральные (рис. 1, А), но в отдельных случаях при смыкании участков флоэмы становятся амфива-зальными, а мелкие пучки, полностью погруженные в мезофилл, амфикрибральными.
Стебель вертикального побега в поперечном сечении округлый, а стебли полегающего, лежачего и укореняющегося побегов и цветоноса - плосковыпуклые или овальные (рис. 1, В, Г). В эпидерме множество очень длинных простых волосков, папилл и железистых трихом. В полости клеток эпидермы и субэпидермальном слое 7-8-слойной первичной коры содержатся дубильные вещества, что обусловливает их естественную темно-бурую окраску. Крупноклеточная наружная часть коры представлена рыхло-уголковой колленхимой, содержащей хлоропласты (рис. 1, Д). Проводящие ткани образуют почти сплошной цилиндр (рис. 1, Е), разделенный относительно узкими сердцевидными лучами. Выделяющаяся коричневым цветом вторичная флоэма с небольшими группами толстостенных волокон. Мелкоклеточная перимедуллярная зона, по окраске и структурным элементам несколько похожая на наружную флоэму, резко разграничена с крупноклеточной сердцевиной. В вертикальном побеге в связи с быстрым вытягиванием междоузлий значительная часть последних разрушается с образованием крупной воздухоносной полости.
Главный корень тетра-пентархный, что подтверждается и характером ризотаксиса. Coldenia-procumbens, будучи стержнекорневым длительно вегетирующим однолетником с сильно раз-
Рис. 1. Coldenia procumbens. А - анатомическое строение листа в области медианной жилки; Б - фрагмент поперечного среза пластинки; В, Г, Д, Е - поперечные срезы стебля однолетнего побега. Условные сокращения: бпп - биколлатеральный проводящий пучок; в - волосок; вксф - внутриксилемная флоэма; вф - внутренняя флоэма; ггп - граница годичного прироста; гм - губчатый мезофилл; ж - жилка; жв - железистый волосок; кв - крахмалоносное влагалище; кс - ксилема; ксп - ксилемная паренхима; кх - колленхима; лп - лучевая паренхима; мж - медианная жилка; опв - основание простого волоска; ощв - основание щетинистого волоска; п - палисады; пв - простой волосок; пз - перимедуллярная зона; пк - первичная кора; пл - листовая пластинка; пм - палисадный мезофилл; пп - проводящий пучок; прп - простая перфорация членика пористого сосуда; пск - поперечная складчатость палисад; р - розетка клеток в основании простого волоска; с - сосуд; сд - сердцевина; сл - сердцевинные лучи; ск - склереиды; см - столбчатый мезофилл; сп - ситовидная пластинка; тэ - трахеальные элементы; у - устьице; ф - флоэма; фв - флоэмные волокна; фг - феллоген; фд - феллоиды; фл - феллодерма; фм - феллема; ффл - феллоидная феллема; чс - членик сосуда с простой перфорацией; чст - членик
ситовидной трубки; э - эпидерма
ветвленным полурозеточным монокарпическим побегом, характеризуется мощным вторичным утолщением стелы корня (рис. 2, А). Интенсивное функционирование камбия стимулируется ростом и ветвлением фотофильного побега. Особенно велик прирост вторичной ксилемы, в которой преобладают крупнопросветные трахеальные элементы. Членики сосудов с простыми перфорационными
пластинками и очередной межсосудистой порово-стью (рис. 2, В) объединены (по 2-6 члеников) в горизонтальные группы (рис. 2, Б), реже они объединяются в косо ориентированные группы. Вторичные сердцевинные лучи 1-2-рядные гомогенные. Во вторичной ксилеме, как и у некоторых других стержнекорневых розеткообразующих растений, например Consolida regalis Gray из Ranunculaceae
Рис. 2. СоМета procumbens. Главный корень. А - поперечный срез, иллюстрирующий диархность корня и 4 прироста вторичной ксилемы; Б - фрагмент поперечного среза на границе ксилемы и флоэмы; В, Г - тангентальные срезы этой же зоны корня. Условные сокращения см. в подписи к рис. 1
(Барыкина, 1992), отчетливо выражены 3-4 слоя прироста. Аналогичная картина наблюдается и во вторичной флоэме, где формируются группы волокон с относительно слабо лигнифицированными толстыми оболочками, расположенными также в 3-4 слоя (рис. 2, Б-Г). Такое строение васкулату-ры стелы корня указывает на ритмичность работы камбия, связанную с последовательным образованием первых активно фотосинтезирующих розе-точных листьев, затем удлиненных олиственных метамеров главного и боковых вегетативных побегов, а также паракладиев с репродуктивными органами. Разрастание центрального цилиндра сопровождается деформацией клеток первичной коры, которая рано слущивается. Роль покровной ткани во вторично утолщенном корне выполняет перициклического происхождения пробка, включающая несколько слоев тонкостенных суберини-зированных клеток.
Tiquilia раЬшвп
Небольшие овально-продолговатые коротко-черешковые листья обильно опушены длинными щетинистыми простыми и железистыми волоска-
ми. Листовые пластинки амфистоматические. Эпидермальные клетки мелкие, толстостенные, с прямыми антиклинальными стенками. Внешняя адаксиальная, реже абаксиальная, поверхность листа крупноволнистая (рис. 3, А). Это связано с особенностями дифференциации изопалисадного мезофилла, длина клеток и число слоев которого меняются вдоль пластинки над пучками и между ними (2 слоя очень длинных палисадных клеток чередуются с 1 слоем коротких), а также с развитием крупных медианной и 5-6 латеральных жилок, несколько углубленных сверху и резко выступающих снизу. Выступ может превышать толщину пластинки в 3-4 раза. В области крупных жилок 6-7-слойный мезофилл замещается на абаксиаль-ной стороне листа компактной колленхиматоз-ной тканью уголкового типа (рис. 3, Б). Средняя часть пластинки более светлая из-за присутствия здесь паренхимных обкладок проводящих пучков и меньшего по сравнению с субэпидермальным слоем числом хлоропластов в палисадных клетках (рис. 3, А). Проводящие ткани крупных жилок располагаются широкой дугой, образуя один, реже два сближенных разной величины биколлатеральных
пучка. Относительно тонкие жилки полностью погружены в мезофилл и представлены обычно ам-фикрибральными пучками.
Черешок листа на поперечном срезе округлый, сильно опушенный, с 1 крупным биколлатераль-ным пучком, сходным по строению с пучком медианной жилки листовой пластинки. Узел однола-кунный, листовой след однопучковый.
Стебель молодого вегетативного побега близ верхушки и цветонос имеют сходное анатомиче-
ское строение. Округлые в поперечном сечении (рис. 3, В) они снабжены гладкой кутикулой и обильно опушены толстостенными щетинистыми простыми волосками с остатками живого содержимого, а также железистыми волосками. Последние имеют ножку из нескольких клеток и одноклеточную головку. Один-два слоя первичной коры, прилегающие к толстостенной эпидерме, окрашены дубильными веществами в коричневый цвет. Глубже расположена тонкостенная кортикальная
Рис. 3. Tiquiliapalmeri. Поперечные срезы пластинки листа: А - близ края, видна волнистость адаксиальной поверхности; Б - в области медианной жилки. Поперечные срезы стебля и отдельные их фрагменты на ранней (В, Г) и более поздней (Д, Е) стадиях активности васкуляр-ного камбия. Ж - часть поперечного среза корня; З - продольный срез вторичной ксилемы с включёнными в неё тяжами вторичной флоэмы. Условные сокращения см. в подписи к рис. 1
паренхима с системой небольших межклетников и четко выраженным крахмалоносным влагалищем. Вторичные флоэма и ксилема располагаются почти сплошным кольцом. Ситовидные трубки с простыми ситовидными пластинками. В радиальной цепочке ксилемы до 7 трахеальных элементов, преобладают сосуды с простыми перфорационными пластинками и очередной межсосудистой поро-востью. Разделяющие их широкие сердцевинные лучи частично склерифицированы. Небольшая по объему сердцевина округло-треугольных очертаний, с 3-4 участками мелкоклеточной внутренней флоэмы, граничащими с крупными клетками основной паренхимы.
Вдоль побега сверху вниз отмечены структурные изменения в стебле, связанные с возрастающей интенсификацией камбиальной деятельности и усилением опорной функции. В междоузлиях средних участков фотофильного побега первоначально тонкостенная первичная кора преобразуется в рыхлую колленхиму (рис. 3, Г). Во флоэме обозначаются небольшие группы волокнистых склереид со слабо лигнифицированными оболочками. Во вторичной ксилеме, существенно разрастающейся в объеме, появляются небольшие островки внутриксилемной флоэмы. Сердцевина, а также участки внутренней флоэмы разрушаются, стебель становится полым.
Более существенные анатомические преобразования претерпевают базальные метамеры моно-карпического побега (рис. 3, Д), которые обусловлены не только интенсивностью работы васку-лярного камбия, сопровождающейся аномальным вторичным ростом, но и заложением во внутренних слоях первичной коры феллогена, производящего перидерму. В этой части однолетнего побега на поверхности стебля видны 3-4 слоя, отсекающие кору однородной пробки, и слой феллодермы, содержащий дубильные вещества. В центральном цилиндре преобладает вторичная ксилема. В ее массив погружена внутриксилемная флоэма в виде почти непрерывной горизонтальной полосы (рис. 3, Д, Е). По составу элементов «включенная флоэма» не отличается от флоэмы, расположенной по периферии стелы; ситовидные трубки с горизонтальными простыми ситовидными пластинками.
Диархный, вторично утолщенный главный ко -рень (рис. 3, Ж, З) с 5-слойной перициклического происхождения пробкой, оболочки клеток которой лигнифицированы и суберинизированы, а полости содержат дубильные вещества. Вторичная флоэма с небольшими группами волокнистых склереид. Широкопросветные сосуды ксилемы объединены по 3-4 в тангентальные группы. Как и в основании
стебля хорошо выражена внутриксилемная флоэма, но здесь она образует небольшие островки, а в более старой части корня подвергается скле-рификации.
Tiquilia нийаМи
В микроструктуре вегетативных органов этого вида много общих с Т. раШегг признаков. Поверхность листа обильно опушена относительно ко -роткими (в 2 раза превышающими толщину пластинки) простыми шиловидными и железистыми волосками. Шиловидные волоски на большом протяжении толстостенные с узкой полостью, которая резко расширена в основании. Железистые волоски, расположенные в окружении розетки эпидер-мальных клеток, отличаются шаровидной формой, тонкостенностью и наличием протоплазменного содержимого (рис. 4, А). Пластинка амфистома-тическая, ее адаксиальная поверхность мелковолнистая. Мезофилл изопалисадный, 4-5-слойный, пронизан многочисленными (20 и более) полностью погруженными в него амфикрибральными и/или коллатеральными проводящими пучками, снабженными паренхимными обкладками. Медианная однопучковая жилка (рис. 4, Б) и более крупные латеральные жилки слегка выступают снизу. Выступ почти таких же размеров, что и толщина пластинки, на нижнем расширенном конце несколько уплощен. В области медианной жилки столбчатый мезофилл замещается 2-3-слойной паренхимой, содержащей дубильные вещества; пучок биколлатеральный, в углублении ксилемной дуги имеется небольшой тяж флоэмы.
Стебель однолетнего побега в поперечном сечении округлый, слабо ребристый, полый (рис. 4, В). Эпидермальный комплекс включает мелкие опорные клетки изодиаметрической формы с толстыми оболочками и прямыми антиклинальными стенками, слегка погруженные устьица, многочисленные одно-, реже двухклеточные шиловидные волоски, несколько превышающие по длине диаметр стебля, и более короткие железистые. 5-7-слойная первичная кора на периферии имеет характер колленхиматозной ткани с системой небольших межклетников. Отчетливо выражено крахмало-носное влагалище. Вторичная флоэма располагается узким слоем, в нее вкраплены одиночные или небольшие группы относительно крупных склереид со слабо утолщенными лигнифициро-ванными оболочками. Ситовидные трубки с простыми ситовидными пластинками. В центральном цилиндре преобладает вторичная ксилема, имеющая вид почти сплошного массива; сердцевинные лучи 1-2-рядные. Широкопросветные сосуды пре-
Рис. 4. ТгдиШа пШаИН. Поперечные срезы части листа (А - близ края и Б - в области средней жилки); В, Г - срезы стебля однолетнего побега; Д - срезы корня. Условные сокращения см. в
подписи к рис. 1
имущественно одиночные или объединены в радиальные группы по 2-5. К первичной ксилеме изнутри примыкают несколько участков внутренней первичной флоэмы (рис. 4, В). В средних междоузлиях побега близ камбиальной зоны во вторичную ксилему встраиваются 3-4 тяжа мелкоклеточной нелигнифицированной внутриксилемной флоэмы (рис. 4, Г). В конце вегетационного сезона в ба-зальных метамерах годичного побега наблюдаются периклинальные деления кортикальных клеток, прилегающих к наружной флоэме, что приводит к образованию феллогена с последующим формированием, как и в побеге Т. ра!тегг, тонкостенной пробки.
Корень диархный. Пробка однородная. Вторичная флоэма образует узкий слой, в котором дифференцируются тяжи более крупных, чем ситовидные элементы, склереид с относительно тонкими лигнифицированными оболочками. Преобладает сильно склерифицированная вторичная ксилема. Широкопросветные сосуды рассеяны по всей площади поперечного сечения корня, одиночные или соединены по два; членики короткие с простыми
перфорационными пластинками на поперечных стенках. Ближе к камбию видны 3-4 участка внутриксилемной флоэмы (рис. 4, Д).
Tiquilia canescens
Среди исследованных нами видов Нового Света особо выделяется Т. canescens. Листья с резко выраженными чертами световой ксероморфной организации. Пластинки относительно небольшие, овальные, ланцетные или обратнояйцевид-ные, иногда низбегающие на черешок, с округло расширенными краями, загнутыми вниз (револю-тивный тип), где имеются мощные трихомы, в основании окруженные несколькими сравнительно крупными эпидермальными клетками. В пределах одной особи адаксиальная поверхность может быть плоской или чаще слегка волнистой в связи с локальным чередованием групп палисадных клеток разной высоты. Медианная и некоторые крупные латеральные жилки заметно выступают снизу (рис. 5, А). Пластинки сильно опушены, особенно на абаксиальной стороне (рис. 5, Б), длинными одноклеточными щетинистыми волосками со
следами живого содержимого и более короткими 2-3-клеточными железистыми, развивающимися в меньшем числе. Небольших размеров толстостенные эпидермальные клетки имеют прямые антиклинальные стенки (рис. 5, Г). Устьица непогруженные, а нередко слегка приподнятые, располагаются на обеих сторонах, так что листья амфистоматические, а не гипостоматические, как это описывает Humphrey (1932); подустьичная полость небольшая. Плотность устьиц в верхней
и нижней эпидерме колеблется от 146 до 160 на
1 2 1 мм .
Мезофилл 3-6-слойный, изопалисадный. Плотно расположенные палисадные клетки на адакси-альной стороне узкие и очень высокие; один их
слой занимает до 1/2 толщины пластинки и достигает паренхимных обкладок многочисленных проводящих пучков. Над медианной жилкой число слоев мезофилла может увеличиваться до двух, но палисадные клетки здесь, как и на абаксиальной стороне, более короткие. Антиклинальные стенки всех палисадных клеток волнистые, с хорошо выраженными тонкими поперечными складками в виде балок, окрашивающимися рутением красным в розовый цвет (рис. 5, В). Столбчатый мезофилл прерывается лишь на абаксиальной стороне в области медианной жилки, замещаясь крупноклеточной бесцветной паренхимой с системой очень небольших межклетников. Тяжи паренхимы отчетливо выражены как обкладки многочисленных (22
Рис. 5. TiquШa canescens. Поперечные срезы пластинки листа: А - медианная жилка; Б - густое опушение абаксиальной поверхности, В - строение палисадных клеток; Г - парадер-мальный срез через верхнюю эпидерму листа; Д, Е - поперечные срезы стебля однолетнего побега. Условные сокращения см. в подписи к рис. 1
и более на поперечном срезе пластинки) латеральных проводящих пучков, полностью погруженных в мезофилл. Вероятно, эта зона иногда ошибочно принимается за губчатый мезофилл (Humphrey, 1932).
Медианная жилка одно-, реже двухпучковая (рис. 5, А). В углублении васкулярной дуги и несколько выше дифференцируется мелкоклеточная ткань, весьма сходная с наружной флоэмой, что свидетельствует о биколлатеральном типе пучка. Тонкий черешок листа, длина которого колеблется от 1,5 до 7,5 мм, в поперечном сечении полукруглый, а близ низбегающих участков пластинки ас-симетричный, сильно опушенный, с одним крупным биколлатеральным пучком. Вдоль черешка, от пластинки до его основания, прослеживается склерификация части клеток наружной и внутренней флоэмы, а также тенденция к переходу от биколлатеральной организации пучка к амфи-
крибральной. Узел однолакунный, листовой след однопучковый.
Стебель однолетнего побега имеет мощное войлочное опушение из длинных простых волосков с примесью железистых. Широкая первичная паренхимная кора с отчетливо выраженным крахмалоносным влагалищем. Сплошной цилиндр проводящих тканей пересечен преимущественно однорядными крахмалсодержащими вторичными сердцевинными лучами. Сердцевина в поперечном сечении округло-треугольная (рис. 5, Е), на периферии с несколькими участками мелкоклеточной ткани. В отличие от других видов, рано происходящее вторичное утолщение стелы сопровождается заложением феллогена во внутренних слоях первичной коры (рис. 5, Д) и образованием перидермы. Формирование 4-5-слойной феллемы распространяется акропе-тально от нижних метамеров побега к верхним,
Рис. 6. Т1диШа canescens: части поперечных срезов стебля многолетнего побега (А-Г) и радиальный срез (Д). Условные сокращения см. в подписи к рис. 1
отсекая наружные участки отмирающей коры (рис. 5, Е).
Побеги сохраняются в течение 15 и более лет (Humphrey, 1932). Число чередующихся слоев толстостенных и тонкостенных клеток феллемы в 5-6-летнем стебле может достигать 14-16; оболочки и полости некоторых толстостенных клеток естественно окрашены в темно-бурый цвет из-за содержания дубильных веществ (рис. 6, А-В). На отдельных экземплярах были видны следы формирования чешуйчатой корки. Феллему подстилает узкая зона вторичной коры феллодермального происхождения. Вторичная флоэма располагается почти сплошной широкой полосой с небольшими воздухоносными полостями на периферии, группами слабо лигнифицированных склереид и ситовидными элементами, снабженными простыми ситовидными пластинками. Вторичная рассе-янно-кольцесосудистая ксилема с отчетливо выраженными границами годичных приростов (рис. 6, В, Г). В ее состав входят короткие членики как широкопросветных, так и узкопросветных сосудов с простыми перфорационными пластинками и очередной межсосудистой поровостью (рис. 6, Д). Первые часто объединены по 2-4 в танген-тальные группы (рис. 6, А, В, Г), отделенные друг от друга однорядными сердцевинными лучами. Наряду с сосудами имеются относительно узкие толстостенные трахеидоподобные элементы с многочисленными окаймленными порами, а также вертикальная древесинная, преимущественно терминальная (рис. 6, Г), и лучевая паренхимы. Центральная зона сердцевины подвергается лизису с образованием небольшой воздухоносной полости.
Макроструктура и частично микроструктура корневой системы T. canescens описана Humphrey (1932). Она аллоризного типа. Анатомия корней, рано претерпевающих вторичное утолщение, весьма сходна с таковой стеблевой части побега.
Итак, все особенности анатомического строения осевых органов T. canescens свидетельствуют о древесной их организации, черты которой проявляются на ранних стадиях морфогенеза растения, имеющего жизненную форму типичного кустарничка или низкорослого кустарника.
Обсуждение
Проведенный сравнительный микроскопический анализ показал, что Coldenia procumbens, произрастающая преимущественно по берегам часто затопляемых рек, а также на рисовых высохших полях (Humphrey, 1932), в соответствии с выявленными нами анатомическими особенностями вегетативных органов может быть отнесена
к экологической группе однолетних тропических световых гигромезофитов. Комплекс адаптивных признаков листа включает: крупноклеточность эпидермальных тонкостенных водоносных клеток; небольшую толщину кутикулы; немногочисленность устьиц, расположенных чуть выше покровных клеток на адаксиальной и абаксиаль-ной сторонах пластинки; наличие, как и в стебле, очень длинных тонкостенных живых простых и железистых трихом.
Многие из этих признаков направлены на повышение влагоотдачи. Не исключена роль железистых трихом у C. procumbens в качестве простых гидатод. Для пластинки листа также характерны дорзивентральность, дифференцированный мезофилл (один слой палисадного и 4-5 слоев губчатого), биколлатеральный тип пучка с мощно развитой ксилемой в медианной жилке, резко выступающей снизу.
Широкая зона крупноклеточной первичной коры в стебле, как вертикального, так и полегающего побега, представлена рыхло-уголковой кол -ленхимой. Субэпидермальный слой, а также эпидерма и вторичная флоэма выделяются темно-бурой окраской из-за присутствия в них дубильных веществ. Вторичные проводящие ткани образуют почти сплошной цилиндр, пересеченный 1-2-ряд-ными сердцевидными лучами. Флоэма с небольшими группами волокон. Преобладает вторичная ксилема. На границе с крупноклеточной быстро разрушающейся сердцевиной выделяется мелкоклеточная зона, по окраске и структуре внешне несколько похожая на наружную флоэму. Однако эта кажущаяся идентичность нуждается в более тонких гистологических исследованиях не гербар-ного, а живого материала. Стебли удлиненных побегов полые с крупной воздухоносной полостью.
Стержневой главный корень C. procumbens отличается своеобразным строением стелы, ко -торая имеет во вторичной флоэме и ксилеме несколько (до четырех) приростов, что присуще и ряду других стержнекорневых длительно ве-гетирующих однолетников (Барыкина, 1992) и тесно связано, как это было отмечено нами ранее, с особенностями морфогенеза полурозеточ-ного сильно разветвленного монокарпического побега. Мощное развитие вторичных васкуляр-ных и склеренхимных элементов, обеспечивающих повышенную эффективность проводящей и опорной функций, адаптивно значимо для растения с большой парусной поверхностью, произрастающего на влажном относительно мягком субстрате, при вступлении его в репродуктивную фазу развития.
Исследованные нами травянистые и древесные представители рода Tiquilia засушливых областей Нового Света, обитающие в условиях не только недостаточного водоснабжения, но и интенсивного освещения, представляют собой типичные пустынные ксерофиты (Richardson, 1977). Для них характерны мелкие листья с небольшой транспи-рирующей поверхностью; толстый слой кутикулы; толстостенная эпидерма; густое опушение, защищающее от больших потерь влаги и частично отражающее солнечные лучи, не допуская перегрева; содержание в большом количестве дубильных веществ; изопалисадность мезофилла; интенсивное развитие проводящей системы и др.
Черты ксероморфной и гелиоморфной организации проявляются в микроструктуре как листа, так и стеблевой части побега, что хорошо иллюстрируют однолетние длительно вегетирующие Tiquilia palmeri и T. nuttallii, принадлежащие к одной и той же секции Tiquiliopsis Gray. подрода Tiquilia. Общими для обоих видов анатомическими признаками (наряду с ранее отмеченными) можно считать густое опушение не только листовой пластинки, черешка, но и междоузлий; мелкоклеточность; многоугольную форму покровных эпидермальных клеток с толстыми тангентальными и относительно тонкими прямыми антиклинальными стенками; плотность изопалисадного мезофилла и связанную с ней небольшую внутреннюю транспириру-ющую поверхность. Этим видам также присуще формирование в качестве механических элементов во флоэме стебля и корня склереид (в отличие от волокон у Coldenia procumbens); наличие на границе с крупноклеточной сердцевиной мелкоклеточной внутренней первичной флоэмы (возникает внешнее сходство с амфифлойной сифоностелой); нарушение в стебле и корне нормальной деятельности васкулярного камбия, временами откладывающего ковнутри отдельные участки внутрикси-лемной («включенной») флоэмы, состав которой, размеры клеточных элементов, их строение не отличаются от таковых флоэмы, расположенной на периферии ксилемы органа; диархность корней; присутствие во многих тканях всех вегетативных органов таннинов, обусловливающих их темно-коричневый цвет.
Выявленные в небольшом числе видовые различия носят в основном количественный характер. Адаксиальная поверхность листа T. palmeri крупноволнистая, T. nuttallii - мелковолнистая, что связано с большей плотностью жилок у последнего вида. Медианная жилка листовой пластинки T. palmeri однопучковая или двухпучковая (рядом с крупным находится мелкий пучок) более резко
выступает снизу; выступ полукруглой формы превышает толщину пластинки в 3-4 раза. У T. nuttallii жилка однопучковая; выступ, несколько уплощенный на нижнем конце, лишь слегка превосходит толщину пластинки. Механическая ткань во флоэме стебля и корня T. palmeri представлена относительно длинными волокнистыми склереидами, а у T. nuttallii - более короткими макросклереидами. Участки включенной во вторичную ксилему флоэмы у T. palmeri менее крупные, чем у T. nuttallii.
Весьма характерно для обоих однолетних видов Tiquilia замещение в нижних участках стебля эпидермы вторичной покровной тканью - пробкой. Это можно расценить или как подготовку растения к более продолжительному циклу развития (согласно Richardson, 1977, в природе они часто являются травянистыми поликарпиками), или как тенденцию к формированию полудревесной жизненной формы, или, как случай ретенции - удержания признаков предковых древесных форм у основания побега.
T. canescens, будучи кустарничком, наряду со многими общими с однолетними представителями рода чертами структурной организации имеет и ряд специфических особенностей адаптивной специализации, связанной с древесным габитусом и систематическим положением (подрод Eddya).
Тонкие пластинки небольших овальных или обратнояйцевидных листьев, иногда низбегающие на черешок, с загнутыми вниз (револютивный тип) округло расширенными краями, с плоской или слабо волнистой адаксиальной поверхностью, амфи-стоматические, а не гипостоматические (согласно Humphrey, 1932). Как высокие, так и относительно низкие палисадные клетки мезофилла имеют характерные мелковолнистые антиклинальные стенки и пересекающие полость клетки поперек тонкие складки, окрашивающиеся рутением красным в розовый цвет. В анатомической энциклопедии Meyer (1962) такая не совсем обычная структура ассимиляционной ткани не отмечена. Остается неясным и ее адаптивное значение. Необходимы более тщательные, тонкие микроскопические исследования. Возможно, что это защита протопласта палисадных клеток от деформации при потере воды во время длительных засушливых периодов, но не исключена и другая роль складок, в том числе в газопроведении.
В отличие от травянистых представителей Tiquilia Нового Света в однолетнем стебле T. canescens вторичное утолщение стелы сопровождается образованием на границе с ней перидермы. Она формируется по всей окружности стебля, распространяясь акропетально от ниж-
них междоузлий к расположенным выше по мере окончания их первичного удлинения. К концу вегетационного сезона происходит полное вызревание всех метамеров годичного прироста, которые имеют на поверхности мощный слой феллоидной феллемы. Вторичная ксилема многолетних побегов с отчетливо выраженными границами годичных приростов.
Итак, у X canescens отсутствует столь характерная для осевых органов двух однолетних видов TiqшMa внутриксилемная флоэма, которая, согласно литературным источникам (МиПе^еге, 1947; М1кезе11, 1979; СагЦ^, 1981, 2002; РаШ ег а1., 2011), нередко обнаруживается у представителей разных семейств, в том числе тропической флоры. Нет и четких следов наличия первичной флоэмы в перимедуллярной зоне сердцевины стебля. Эти отличительные от однолетних TiqшMa анатомические особенности не свойственны также и виду Coldenia procumbens, который Оиегке М. (1897) включал вместе с C. canescens в секцию ЕисоЫеша ВепШ. Однако сходство отдельных признаков не всегда указывает на родство таксонов.
Для всех исследованных представителей родов Coldenia и TiqшMa характерно наличие многих общих анатомических признаков в структуре вегетативных органов. К ним относятся: мощное опушение надземного побега, включающее простые и железистые трихомы; выраженная в той или иной степени волнистая адаксиальная поверхность листа, обусловленная разной высотой палисадных клеток в пучковой и межпучковой зонах листовой пластинки; амфистоматичность последней; биколлатеральный тип пучка медианной жилки и черешка листа; наличие дубильных веществ; от-
носительно слабое развитие склеренхимы; высокая специализация проводящих элементов, присутствие во вторичной ксилеме коротких члеников пористых сосудов с простой перфорацией, а во флоэме ситовидных трубок с простой ситовидной пластинкой; один и тот же тип нодальной структуры (однолакунный узел, однопучковый листовой след), который присущ и другим представителям подсемейства Ehretioideae, в частности, видам рода Ehretia (Барыкина, 2012). Для подсемейства Cordioideae характерен трехлакунный трехпучко-вый узел (Metcalfe, Chalk, 1950).
Установленные различия в анатомии изученных нами видов коррелируют с разными экологическими условиями их местообитания, жизненной формой растений и систематическим положением. Результаты проведенного сравнительного микроскопического анализа согласуются с молекулярными данными, в частности, M. J. Moore, R. K. Jansen (2006), в соответствии с которыми Coldenia procumbens располагается обособленно, сохраняя принадлежность к монотипному роду Coldenia, а три других вида, относящиеся к роду Tiquilia, входят в состав двух разных подродов: Eddya (T. canescens) и Tiquilia (T. nuttallii и T. palmeri).
Авторы глубоко признательны куратору Гербария Ботанического института им. В.Л. Комарова РАН чл.-корр. Р.В. Камелину и куратору Гербария Главного Ботанического Сада им. Н.В. Цицина докт. биол. наук, профессору А.К. Скворцову за
оказанную помощь в получении необходимого материала. Самые теплые слова благодарности приносим научному сотруднику Х.Х. Джалиловой за помощь в подготовке микрофотографий.
Работа выполнена в рамках Госзадания Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова (тема № АААА-А16-116021660045-2).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ [REFERENCES]
Барыкина Р.П. Биолого-морфологические особенности и стратегии структурной адаптации однолетников семейства лютиковых // Бюл. МОИП. Отд. биол. 1992. Т. 97. Вып. 1 С. 68-80 [Barykina R.P. Biologo-morfologicheskie osobennosti i strate-gii strukturnoi adaptatsii odnoletnikov semeistva lyutikovykh. // Byul. MOIP. Otd. biol. 1992. T. 97. Vyp. 1 S. 68-80].
Барыкина Р.П. Некоторые биоморфологические и анатомические признаки Ehretia acuminata и E. corylifolia (Boraginaceae) // Бот. журн. 2012. Т. 97. № 7. C. 872-883 [Barykina R.P. Nekotorye biomor-fologicheskie i anatomicheskie priznaki Ehretia acuminata i E. corylifolia (Boraginaceae) // Bot. zhurn. 2012. T. 97. № 7. C. 872-883].
Барыкина Р.П., Веселова Т.Д., ДевятовА.Г., Джалилова Х.Х., Ильина Г.М., Чубатова Н.В. Справочник по ботанической микротехнике. Основы и методы. M., 2004. 312 с. [Barykina R.P., Veselova T.D., Devyatov A.G., Dzhalilova Kh.Kh., Il'ina G.M., Chubatova N.V. Spravochnik po botanicheskoi mikrotekhnike. Osnovy i metody. M., 2004. 312 s.].
Доброчаева Д.Н. Сем. Boraginaceae Juss. -Бурачниковые // Флора Европ. части СССР. М., 1981. Т. 5. С. 113-179 [Dobrochaeva D.N. Sem. Boraginaceae Juss. - Burachnikovye // Flora Evrop. chasti SSSR. M., 1981. T. 5. S. 113-179].
Carlquist S. Types of cambial activity and wood anatomy of Stilidium (Stilidiaceae) // Amer. J. Bot. 1981. Vol. 68. N 6. P. 778-785.
Carlquist S. Wood and bark anatomy of Salvadoraceae: ecology, relationships, histology of interxylary phloem // J. Torrey Bot. Society. 2002. Vol. 129. N 1. P. 10-20. Gottsching M., Hilger H.H. Phylogenetic analysis and character evolution of Ehretia and Bourreria (Ehretiaceae, Boraginales) based on ITS1 sequences // Bot. Jahrb. 2001. Vol. 123. P. 249-268. Guerke M. Boraginaceae (Asperifoliaceae) // Engler A., Prantl K. Die natürlichen Pflanzenfamilien. Leipzig, 1897. Teil 4, Abt. 3a. S. 71-131. Humphrey R.R. The morphology, physiology and ecology of Coldenia canescens. Ecology, 1932. Vol. 13. N 2. P. 153-158.
Meyer F.J. Das tropische Parenchym. A. Assimilationsgewebe // Handbuch der Pflanzenanatomie. Berlin, 1962. Band 4. Teil. 7A. 188 S. Metcalfe C.R., Chalk L. Anatomy of dicotyledones. Oxford,
1950. Vol. 2.P. 945-954 Mikesell J.E. Anomalous secondary thickening in Phytolacca americana L. (Phytolaccaceae) // Amer. J. Bot.1979. Vol. 66. N 9. P. 997-1005.
Moore M.J, Jansen R.K. Molecular evidence of the age, origin, and evolutionary history of the American desert plant genus Tiquilia (Boraginaceae) // Molecular Phy-logenetics and Evolution, 2006. Vol. 39. P. 668-687.
Mullenders W. L'Origine du phloeme interxylemien chez Stylidium et Thunbergia. Etude anatomique. Cellue, 1947. Vol. 51. N 1. P. 5-48.
Patil VS., Marcati C.R., Rajput K.S. Development of intra- and interxylary secondary phloem in Coccinia indica (Cucurbitaceae) // IAWA Journal, 2011. Vol. 32 N 4. P. 475-491.
RichardsonA.T. Monograph of the genus Tiquilia (Coldenia, Sensu Lato) Boraginaceae: Ehretioideae. Rhodora, 1977. Vol. 79. N 820. P. 467-572.
Venkateswarlu J., Atchutaramamurti B. Embryological studies in Boraginaceae // J. Indian Bot. Soc. 1955. Vol. 34. N 3. P. 235-247.
Stevens P.F. Angiosperm Phylogeny Website. Version 12, July 2012 [and more or less continuously updated since] will do. http://www.mobot.org/MOBOT/re-search/APweb/
Поступила в редакцию / Received 01.04.16 Принята к публикации / Accepted 30.03.2017
COMPARATIVE ANATOMY OF VEGETATIVE ORGANS IN SOME SPECIES OF COLDENIA L. AND TIQUILIA PERS. (BORAGINACEAE) IN RELATION TO THEIR ECOLOGY, LIFE FORMS AND SYSTEMATIC
POSITION
R.P. Barykina, V.Yu. Alyonkin
A microscopic study of vegetative organs in Coldenia procumbens L., Tiquilia canescens (DC.) A.T. Richardson, T. palmeri (A. Gray) A.T. Richardson, T. nuttallii (Hook.) A.T. Richardson has shown the presence of many structural traits these species have in common, despite the fact they belong to different genera. A number of anatomical traits characteristic to the species, reflecting the habitat ecology, plants' life forms and taxonomic position, can be pointed out. Coldenia procumbens is known to have hygromesophilous structure, while species of Tiquilia are xeromorphic. Great resemblance in shoot and root anatomy of annual Tiquilia palmeri and T. nuttallii proves their close relationship. Meanwhile, T. canescens, being a subshrub, differs greatly from annual representatives of the genus by its revolute leaf blade, peculiar structure of the palisades and phellem, the latter including thick-walled lignified phelloids in addition to thin-walled cells. Another trait of difference is the absence of inner phloem at the edge of the pith zone and sites of intraxylary phloem in the axial organs of T. canescens - these features are very so typical of annual Tiquilia but their absence may suggest resemblance to Coldenia procumbens.
Key words: Boraginaceae, Ehretioideae, Coldenia, Tiquilia, anatomy, assimilative leaves, stem, root.
Acknowledgement. This work was carried out in accordance to Government order for the Lomonosov Moscow State University (projects № АААА-А16-116021660045-2).
1 Barykina Rimma P., Department of Higher Plants, Faculty of Biology Lomonosov Moscow State University (barykina28@mail.ru); 2 Alyonkin Vitaly Yu., The Botanic Gardens of Moscow State University (boraginaceae@mail.ru).
