CC BY
27
УДК 581.162.3-582.892
соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков в цветках пяти азиатских представителей зснеррьека S.L. (ARALIACEAE) с разным планом строения цветка и его возможное значение для репродуктивной Биологии этих видов
М.с. Нуралиев
Соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков, являясь индикатором эффективности транспорта пыльцы, отражает тип репродуктивной системы вида. Изученные виды с пентамерными цветками (&^еАега hypoleucoides и & leucantha), а также & actinophylla с 12-мерными цветками обладают схожими соотношениями (в пределах от 3770 до 14 090). У & subintegra с полимерными цветками наблюдается наиболее высокое соотношение (от 45 086 до 99 302). У Tupidanthus calyptratus с высокополимерными цветками соотношение является промежуточным между первыми тремя видами и & subintegra (от 25 533 до 49 229). У всех изученных видов соотношение свидетельствует в пользу ксеногамии. Сходство соотношений у видов с пента- и 12-мерными цветками свидетельствует об одинаковой надежности опылителей этих видов (соответственно насекомых и птиц). Высокое соотношение у видов с полимерными цветками согласуется с особенностями их репродуктивной биологии: низкая плотность популяций и асинхронное цветение растений. В совокупности с морфологическими свойствами цветков и соцветий, такие особенности косвенно подтверждают предположение о хироптерофилии этих видов. Более высокое соотношение у вида с умеренно полимерными цветками (& subintegra) по сравнению с видом с высокополимерными цветками (Т са1ур^аШз) связано с необходимостью поддержания общей пыльцевой продуктивности, которая зависит как от мерности андроцея, так и от содержания пыльцы в каждом пыльнике.
Ключевые слова: Schefflera, Tupidanthus, АгаНасеае, соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков, морфология цветка, опыление, репродуктивная биология.
Соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков (pollen/ovule ratio) - один из важных показателей, характеризующих особенности репродуктивной биологии растения. Считается, что этот показатель отражает вероятность попадания на каждое рыльце количества пыльцы, необходимого для наиболее полного завязывания семян. Другими словами, это минимальное количество пыльцы, при повышении которого не увеличивается семенная продуктивность. Чем выше эффективность транспорта пыльцы от тычинок к рыльцам, тем ниже этот показатель. Таким образом, соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков скоррелировано с типом репродуктивной системы вида. Ниже всего данный показатель у растений, для которых характерно самоопыление, особенно клейстогамия (Cruden, 1977, 2000; Willson, 1979).
По современным представлениям, основанным на данных морфологии и молекулярной филогенетики, азиатские представители рода Schefflera s.l. образуют
монофилетическую группу, которая включает определенные виды, традиционно выделяемые в отдельные роды, такие как ТиргйаШкш (Р1ипкей ег а1., 2005; Frodin ег а1., 2010). В пределах этой группы встречаются виды с типичными для порядка Apia1es пентамерными цветками, а также виды, мерность цветка которых увеличена, иногда с частичной потерей изомерности кругов ^око1ой' ег а1., 2007; Nura1iev ег а1., 2010). Такие различия в строении цветка и плода должны быть связаны с особенностями репродуктивной биологии этих видов. Изучение соотношения числа пыльцевых зерен и семязачатков у азиатских представителей рода БсквЛАвга с разной мерностью цветка позволит выдвинуть рабочую гипотезу о способе опыления и других экологических особенностях видов этой группы.
Материал и методика
Материал для изучения подбирался таким образом, чтобы наиболее полно отразить разнообразие
мерности цветка в пределах азиатских видов рода Schefflera. Ни для одного из выбранных видов нами не были зарегистрированы разные половые типы цветков.
В работе были изучены следующие виды: S. hypoleucoides Harms и S. leucantha R. Vig. (с пентамер-ными цветками), S. actinophylla (Endl.) Harms (с 12-мерными цветками), S. subintegra (Craib) C.B. Shang (с полимерными цветками, несущими до 39 элементов в одном круге), Tupidanthus calyptratus Hook. f. & Thomson (с высокополимерными цветками, несущими до 200 элементов в одном круге).
Для исследования использовали цветки, зафиксированные в 70%-м этиловом спирте. Цветки S. hypoleucoides были собраны М.С. Нуралиевым и А.В. Щиновым во Вьетнаме (провинция Lao Cai) в 2009 г.; S. leucantha - М.С. Нуралиевым и И.А. Савиновым в Таиланде (провинция Satun) в 2010 г.; S. actinophylla собраны с культивируемых растений А.А. Оскольским в Китае (г. Шеньчжень) в 2005 г.; S. subintegra - М.С. Нуралиевым и И.А. Савиновым в Таиланде (провинция Loei) в 2010 г.; T. calyptratus - Д.Д. Соколовым и М.В. Ремизовой в Израиле (г. Хайфа, с культивируемых растений) в 2009 г., а также получены от А.А. Оскольского, которому их любезно предоставил А.Л. Тахтаджян, собравший их совместно с Le Kim Bien во Вьетнаме (провинция Lai Chau) в 1975 г.
Подсчет пыльцевых зерен проводили по общепринятой методике (Cruden, 1977; Erbar et al., 2005; Pei et al., 2011). Для каждого из пяти изученных видов была проведена оценка числа пыльцевых зерен для пяти цветков. Цветки выбирали произвольно, по возможности старались выбирать цветки из разных соцветий, с разных растений и из разных мест произрастания. Для каждого цветка оценивали число пыльцевых зерен в одной из тек одного произвольно выбранного невскрывшегося пыльника, а также подсчитывали мерность андроцея и гинецея выбранного цветка. При относительно небольшой численности пыльцы проводили подсчет всей пыльцы теки, для чего из всего ее содержимого готовили препарат для световой микроскопии (метод 1). Для других случаев готовили взвесь раздавленной теки в 1 мл воды и подсчитывали пыльцу в трех пробах по 0,1 мл (метод 2). Для некоторых видов использовали оба способа подсчета пыльцы. Для повышения контрастности препарата его содержимое подкрашивали 1%-м водным раствором сафранина (Барыкина и др., 2004). Для подсчета пыльцевых зерен в препаратах использовали ми-
кроскоп «Микромед 2» при увеличении объектива 5х с окуляр-микрометрометром с сеточкой.
Содержание пыльцы в теке при втором способе подсчета оценивали по суммарному содержанию пыльцы в трех пробах пропорционально их объему. Количество пыльцы в пыльнике получали, удваивая ее численность в теке. Для оценки числа пыльцевых зерен, продуцируемых цветком, полученное содержание пыльцы в пыльнике умножали на число тычинок в данном цветке. Поскольку для всего порядка Ар1а^ характерно наличие единственного фертильного семязачатка в каждом гнезде завязи (PhiПpson, 1970; №гаПеу е! а1., 2011), отношение числа пыльцевых зерен к числу семязачатков оценивали для каждого цветка делением числа пыльцевых зерен в цветке на число плодолистиков.
Результаты
Основные результаты отражены в таблице и на диаграмме (рисунок).
Результаты подсчетов пыльцы с использованием разных методик для одного и того же вида между собой существенно не различаются.
Виды с пентамерными цветками (& hypoleucoides и & 1еисап^а), а также & actinophylla, обладающий 12-мерным цветком, имеют сходные отношения числа пыльцевых зерен и семязачатков (соответственно от 3770 до 9376, от 5900 до 13 542 и от 9426 до 14 090). Эти три вида практически не отличаются друг от друга по данному показателю, изменчивость которого у них
Соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков (штрихи) и их средние значения (треугольники)
(Л
о
Результаты подсчетов мерности цветков и числа пыльцевых зерен
Вид Номер цветка Метод подсчета пыльцы Число тычинок Число плодолистиков (= семязачатков) Число пыльцевых зерен в теке Число пыльцевых зерен в пыльнике Число пыльцевых зерен в цветке Соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков Среднее соотношение
Schefflera hypoleitcoides 1 1 5 5 1885 3770 18850 3770
2 1 5 5 4306 8612 43060 8612
3 1 5 5 3801 7602 38010 7602 7275
4 1 5 5 3507 7014 35070 7014
5 1 5 5 4688 9376 46880 9376
Schefflera leucantha 1 1 5 5 6771 13542 67710 13542
2 1 5 5 6582 13164 65820 13164
3 1 5 5 5281 10562 52810 10562 11312
4 2 5 5 6697 13394 66970 13394
5 2 5 5 2950 5900 29500 5900
Schefflera actinophylla 1 2 12 12 6567 13134 157608 13134
2 1 12 12 7045 14090 169080 14 090
3 2 12 11 5183 10366 124392 11308 12268
4 2 12 12 4713 9426 113112 9426
5 1 12 12 6690 13380 160560 13380
Schefflera subintegra 1 2 26 19 24080 48160 1252160 65903
2 2 35 24 27927 55854 1954890 81454
3 2 31 25 18180 36360 1127160 45086 75656
4 2 34 23 29270 58540 1990360 86537
5 2 34 22 32127 64254 2184636 99302
I
О
й
0
§
S
й
1
ÜJc §
I
0
1
to ^
чг
г &
Среднее соотношение 38474
Соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков 42262 39251 25533 36095 49229
Число пыльцевых зерен в цветке 4310680 3297060 8 3 7 \D 4 2 2743200 4873654
Число пыльцевых зерен в пыльнике 42680 36634 24046 38100 48254
Число пыльцевых зерен в теке 21340 18317 12023 19050 24127
Число плодолистиков (= семязачатков) <N О ОО 7 9 6 9 9
Число тычинок 01 о 9 m 0 IL 01
Метод подсчета пыльцы - <N <N <N <N
Номер цветка 2 3 5
Вид Tupidanthus calyptratus
существенно перекрывается (отсутствие перекрытия по данному показателю между S. hypoleucoides и S. actinophylla можно объяснить низкой выборкой). Из пяти изученных видов соотношение является наиболее высоким (от 45 086 до 99 302) у S. subintegra, мерность андроцея и гинецея которого варьирует в данном исследовании от A26G19 до A35G24. У T. calyp-tratus, цветки которого имеют наибольшую мерность не только для азиатских видов рода Schefflera s.l., но и для всего порядка Apiales в целом (в данном исследовании от A72G76 до A103G97), соотношение является промежуточным между видами с пента- и олигомер-ными цветками и S. subintegra (от 25 533 до 49 229).
Большая часть изученных нами видов имеют либо строго изомерные (S. hypoleucoides и S. leucantha), либо гемиизомерные (S. actinophylla и T. calyptratus) цветки. Для этих видов соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков фактически равно числу пыльцевых зерен в пыльнике. У S. subintegra мерность андроцея до полутора раз превышает мерность гинецея, что приводит к увеличенному числу пыльцевых зерен, приходящихся на один семязачаток. Если анализировать только данные по числу пыльцевых зерен в теке без учета меристических отношений в цветке, то изученные виды четко распадаются на две группы: в одну попадают S. subintegra и T. calyptratus, в другую - прочие виды.
Обсуждение результатов
На основании обобщений R.W. Cruden (1976, 1977) можно сделать вывод, что все изученные нами виды являются ксеногамными, так как имеют достаточно высокое соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков. В работах этого автора показано, что из всех наблюдаемых им видов ксеногамные имеют самые высокие соотношения (5859,2±936,5), в то время как уже для следующего типа репродуктивной системы (факультативной ксеногамии) характерны существенно более низкие показатели (796,6±87,7). Для ксеногамных видов характерны протерандрия или самонесовместимость, перекрестное опыление и необходимость опылителя (Cruden, 1977). Для многих групп в пределах семейства Araliaceae известна строгая протерандрия вплоть до синхронной проте-рандрии (разнесения во времени мужской и женской фазы цветения во всем растении); при этом среди семейств Apiaceae и Araliaceae неизвестна самонесовместимость (Schlessman et al., 1990; Schlessman, 2010). Считается, что среди азиатской группы рода Schefflera преобладают гермафродитные и андромоноэцичные виды (Shang, Lowry, 2007; Schlessman, 2010). Однако
на данный момент биология цветения хорошо изучена только для одного азиатского вида рода Schefflera - S. heptaphylla (Pei et al., 2011). Для этого вида характерны обоеполые цветки, опыляемые насекомыми. Несмотря на генетическую самосовместимость, у S. heptaphylla благодаря сильной внутри- и межцветковой (завершение функционирования всех андро-цеев до начала функционирования всех гинецеев в пределах одного соцветия) протерандрии автогамное опыление принципиально невозможно, а вероятность гейтоногамии стремится к нулю. Таким образом, в естественных условиях происходит строго перекрестное опыление. Ксеногамия S. heptaphylla подтверждается достаточно высоким соотношением числа пыльцевых зерен и семязачатков (от 2500 до 4500) (Pei et al., 2011). Поскольку изученные нами виды с пентамерными цветками (S. hypoleucoides и S. leucantha) обладают, как и многие другие азиатские представители рода Schefflera (Нуралиев, 2009; Нуралиев, неопубликованные данные), сходными с S. heptaphylla жизненной формой и структурой соцветий, а также имеют близкое к S. heptaphylla соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков, мы предполагаем у этих видов сходную с таковой у S. heptaphylla гермафродитную репродуктивную систему со строгой ксеногамией и энтомофильным опылением.
Из всех изученных нами видов гермафродитизм известен для S. leucantha, S. actinophylla и T. calyptratus (Shang, Lowry, 2007; Schlessman, 2010). Несмотря на то что у S. hypoleucoides отмечена ан-дромоноэция (Shang, Lowry, 2007), нам не удалось обнаружить тычиночные цветки в соцветиях этого вида, и мы можем предположить гермафродитизм и для него. Такой вывод представляется правдоподобным, поскольку S. heptaphylla, для которого ранее указывалась андромоноэция (Shang, Lowry, 2007), при подробном изучении тоже оказался гермафро-дитным (Pei et al., 2011).
S. actinophylla мерностью, цветом, размером цветка и строением соцветий существенно отличается от S. hypoleucoides и S. leucantha: ее довольно крупные 12-мерные цветки собраны в многочисленные плотные головки на длинных боковых осях соцветия (Lowry, 1990). Известно, что S. actinophylla опыляется нектароядными птицами и, возможно, рукокрылыми (Brown, Hopkins, 1995; Franklin, 2003), что подтверждает предположение о ксеногамии этого вида. В свою очередь, соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков S. actinophylla, равное таковому у видов с пентамерными цветками, по-
зволяет сделать предположение о том, что птицы и насекомые в данном случае являются одинаково надежными опылителями. Таким образом, наши данные согласуются с данными R.W. Cruden (2000).
Согласно современным представлениям, основанным на морфологических и молекулярно-фило-генетических данных, S. subintegra и T. calyptratus являются ближайшими родственниками (Frodin et al., 2010; Нуралиев, Дегтярева, неопубликованные данные); эти виды имеют высокую степень сходства в жизненной форме, архитектуре и ритмике развития соцветий, строении, цвете и размере цветков (Нуралиев, Соколов, неопубликованные данные). Соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков у S. subintegra и T. calyptratus существенно выше, чем у остальных четырех азиатских представителей рода Schefflera (Pei et al., 2011; настоящая работа). У этих видов в отличие от всех остальных соотношение в несколько раз выше, чем характерное для зоофильных видов (от 1200 до 8000; R.W. Cruden, 2000). К настоящему моменту ничего не известно о репродуктивной биологии этих видов, однако D. Frodin предполагает, что высокое число тычинок и плодолистиков в цветке T. calyptratus связано с хи-роптерофилией и хироптеро- или орнитохорией (см. Philipson, 1979). Согласно R.W. Cruden (2000), соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков не скоррелировано с типом переносчика пыльцы. Хотя цветки S. subintegra и T. calyptratus выделяют нектар, не исключено, что летучие мыши, их предполагаемые опылители, также питаются пыльцой (Fleming et al., 2009) или целыми фрагментами крупных сочных цветков. В таком случае продуцируемая цветком пыльца расходуется не только на опыление, но и на вознаграждение опылителю, что, как известно, ведет к повышению соотношения числа пыльцевых зерен и семязачатков (Willson, 1979; Cruden, 2000). На сегодняшний день хироптерофилия зарегистрирована только у одного представителя семейства Araliaceae - Polyscias samoensis. Однако рукокрылые, по сравнению со многими другими опылителями, обеспечивают большое количество доставляемой на рыльце цветка пыльцы, содержащее высокое разнообразие генотипов, а также высокую надежность и дальность доставки; чаще всего хироптеро-фильные виды имеют низкую плотность популяций и крупные обоеполые цветки, вынесенные за пределы листвы (Heithaus et al., 1975; Fleming et al., 2009). Все эти преимущества рукокрылых (как опылителей) соответствуют экологическим и морфологическим особенностям S. subintegra и T. calyptratus. В
противоположность многим азиатским видам рода Schefflera, произрастающим более или менее массово и цветущим в определенное время года, растения S. subintegra и T. calyptratus встречаются более разрозненно и обладают особой ритмикой развития соцветий, обеспечивающей если не круглогодичное, то, по крайней мере, сильно растянутое цветение. Эти особенности, очевидно, существенно снижают вероятность переноса пыльцы на рыльце, что в условиях предполагаемой ксеногамии восполняется повышенным числом пыльцевых зерен, приходящихся на каждый семязачаток (Cruden, 1977, 2000).
Хотя R.W. Cruden (2000) не выявил различий в соотношении числа пыльцевых зерен и семязачатков между зоофильными видами с разными типами переносчиков пыльцы, N. Ramirez и A. Seres (1994) на выборке из 29 видов, произрастающих на ограниченной территории, показали, что при опылении летучими мышами (наряду с птицами и пчелами) это соотношение меньше, чем при опылении жуками и двукрылыми. Однако в данной работе хироптерофи-лия была отмечена только для двух видов, относящихся к одному роду (Vrieseaplatynema и V. splendens, Bromeliaceae), и сделанный авторами вывод нельзя считать статистически достоверным. Соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков у этих видов составило соответственно 297 и 185 (Ramirez, Seres, 1994). Также в качестве примеров можно привести соотношения числа пыльцевых зерен и семязачатков для таких хироптерофильных видов, как Cleome spinosa (Cleomaceae) и Parkiapendula (Fabaceae): соответственно 1282-1776 (Machado et al., 2006) и 397 (в среднем) (Piechowski, 2007). Хотя среди этих данных нет показателей, близких к таковым у S. subintegra и T. calyptratus, они не укладываются в какую-либо закономерность. Таким образом, приходится признать, что прямой связи между этим показателем и типом опылителя по-прежнему не выявлено. Кажется более правдоподобным, что соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков зависит от целого комплекса факторов, помимо способа переноса пыльцы. Так, у Parkia пыльца собрана в полиа-ды, что не может не отразиться на соотношении. У представителей семейства Araliaceae каждое гнездо завязи несет единственный фертильный семязачаток (признак, характерный для всех видов семейства вне зависимости от особенностей их репродуктивной биологии), что, очевидно, ведет к высокому соотношению числа пыльцевых зерен и семязачатков и затрудняет прямое сравнение этого соотношения с таковым видов, имеющих многочисленные семязачатки.
Эксперименты с & heptaphylla показали, что число завязавшихся семян лимитировано числом попавших на рыльце пыльцевых зерен (Pei ег а1., 2011). Как известно, количество пыльцы обусловлено многими факторами, такими как продуктивность каждого пыльника, число тычинок в цветке и т.д. 1979). Для & subintegra и Т. calyptratus характерны малоцветковые соцветия, и высокое число пыльцевых зерен в каждом пыльнике можно, как и высокую мерность андроцея, рассматривать как способ поддерживать необходимую общую пыльцевую продуктивность при небольшом числе цветков. При этом у & subintegra (при втрое меньшей, чем у Т. calyp-tratus мерности андроцея) содержание пыльцевых зерен в пыльнике в среднем в полтора раза выше. Кроме того, у & subintegra увеличено число тычинок относительно числа плодолистиков, благодаря чему число пыльцевых зерен, приходящихся на один семязачаток, у этого вида почти в два раза выше, чем у Т. calyptratus. Поскольку в цветках обоих видов содержание семязачатков существенно увеличено (по сравнению с другими азиатскими представителями рода Schefflera s.1.), можно предположить, что их репродуктивный успех зависит не столько от числа завязавшихся семян, сколько от числа образовавшихся плодов. В таком случае общая пыльцевая продуктивность оказывается более важным показателем, чем соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков. Действительно, у вида с меньшей мерностью андроцея (& subintegra) число пыльцевых зерен в пыльнике выше, чем у вида с большей мерностью (Т. calyptratus).
Соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков в цветке того или иного вида - комплексный показатель, являющийся функцией многих факторов: тип репродуктивной системы вида, способ опыления, тип переносчика, плотность популяции, синхронность цветения, строение соцветия, размер пыльцевого зерна, строение рыльца,
площадь переноса пыльцы на теле опылителя. Это соотношение может меняться в пределах одного вида или даже растения в зависимости от сезона, активности опылителей и положения цветка на соцветии (СгЫеп, 1976, 2000; Pei ег а1., 2011). Следует отметить, что многие численные показатели (число цветков на соцветии, размер цветка, число плодолистиков) связаны не только с процессом опыления, но
и с распространением семян, из-за чего они зачастую находятся под влиянием противоречащих друг другу требований (Wyatt, 1982). В данной работе мы показали, какие факторы гипотетически могут влиять на соотношение числа пыльцевых зерен и семязачатков как на индикатор типа репродуктивной системы у азиатских видов рода Schefflera. Для подтверждения или опровержения этих гипотез необходимы наблюдения за функционированием соцветий растений в природе.
Работа выполнена при подде{
Автор благодарит А.А. Оскольского за собранный материал по Schefflera actinophylla и переданный материал по Tupidanthus, М.В. Ремизову за предоставленный материал по Tupidanthus, И.А. Савинова и А.В. Щинова за помощь в сборе использованного в работе материала, Е.Э. Северову за ценные советы по подсчету пыльцы, В.В. Чуба за плодотворное обсуждение результатов работы, а также Д.Д. Соколова за всестороннюю помощь и поддержку.
:ке РФФИ (проект 09-04-01155-а).
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Барыкина р.п., веселова т.д., девятов А.Г., джалиловаХ.Х., Ильина Г.М., Чубатова Н.в. Справочник по ботанической микротехнике. Основы и методы. М., 2004. 312 с.
Нуралиев М.с. Сравнительный анализ побеговых систем некоторых представителей рода Schefflera s.l. (Arali-aceae) Северного Вьетнама II Тр. VIII Межд. конф. по морфологии растений, посвященной памяти Ивана Григорьевича и Татьяны Ивановны Серебряковых. Т. 2. I Под ред. В.П. Викторова. М., 2009. С. 105-109.
Brown E.D., Hopkins M.J.G. A test of pollinator specificity and morphological convergence between nectarivorous birds and rainforest tree flowers in New Guinea II Oecologia. 1995. Vol. 103. P. 89-100.
Cruden R.W. Intraspecific variation in pollen-ovule ratios and nectar secretion - preliminary evidence of ecotypic adaption II Ann. of Missouri Bot. Gard. 1976. Vol. 63, № 2. P. 277-289.
Cruden R.W. Pollen-ovule ratios: a conservative indicator of breeding systems in flowering plants II Evolution. 1977. Vol. 31, № 1. P. 32-46.
Cruden R.W. Pollen grains: why so many II Plant Syst. and Evol. 2000. Vol. 222. P. 143-165.
Erbar C., Porembski S., Leins P. Contributions to the systematic position of Hydrolea (Hydroleaceae) based on floral development II Plant Syst. and Evol. 2005. Vol. 252. P. 71-83.
Fleming T.H., Geiselman C., Kreis W.J. The evolution of bat pollination: a phylogenetic perspective II Ann. of Botany 2009. Vol. 104, № 6. P. 1017-1043.
Franklin D. Vertebrate pollinators visit flowers of an Umbrella Tree Schefflera actinophylla almost exclusively in the afternoon II Northern Territory Naturalist. 2003. Vol. 17. P. 1-6.
Frodin D., Lowry P.P. II, Plunkett G.M. Schefflera (Araliaceae): taxonomic history, overview and progress II Plant Div. and Evol. 2010. Vol. 128. P. 561-595.
Heithaus E.R., Fleming T.H., Opler P.A. Foraging patterns and resource utilization in seven species of bats in a seasonal tropical forest II Ecology. 1975. Vol. 56. № 4. P. 841-854.
Lowry P.P. II. Araliaceae - Ginseng Family II Manual of the flowering plants of Hawaii I Eds. W.L. Wagner et al. Honolulu, 1990. P. 224-237.
Machado I.C., Lopes A.V., Leite A.V., Neves C.B. Cleome spinosa (Capparaceae): polygamodiecy and pollination by bats in urban and Caatinga areas, northeastern Brazil II Bot. J. Syst. 2006. Vol. 127. P. 69-82.
Nuraliev M.S., Sokoloff D.D., Oskolski A.A. Floral anatomy of Asian Schefflera (Araliaceae, Apiales): Comparing variation of flower groundplan and vascular patterns II Int. J. of Plant Sci. 2011. Vol. 172, № 6. P. 735-762.
Nuraliev M.S., Oskolski A.A., Sokoloff D.D., Remizowa M.V. Flowers of Araliaceae: structural diversity, developmental and evolutionary aspects II Plant Div. and Evol. 2010. Vol. 128. P. 247-268.
Pei N., Luo Z., Schlessman M.A., Zhang D. Synchronized protandry and hermaphroditism in a tropical secondary forest tree, Schefflera heptaphylla (Araliaceae) II Plant Syst. and Evol. 2011. Vol. 296. P. 29-39.
Piechowski D. Reproductive ecology, seedling performance, and population structure of Parkia pendula in an atlantic forest fragment in northeastern Brazil. PhD thesis. Köln, 2007.
Plunkett G.M., Lowry P.P. II, Frodin D.G., Wen J. Phylogeny and geography of Schefflera: pervasive polyphyly in the largest genus of Araliaceae II Ann. of Missouri Bot. Gard. 2005. Vol. 92. P. 202-224.
Philipson W.R. Constant and variable features of the Araliaceae II Bot. J. of Linn. Soc. 1970. Vol. 63. P. 87-100.
Philipson W.R. Araliaceae. In: van Steenis CGGJ (ed.), Flora Malesiana, vol. 9. Nijhoff, The Hague, 1979. P. 1-105.
Ramirez N., Seres A. Plant reproductive biology of herbaceous monocots in a Venezuelan tropical cloud forest II Plant Syst. Evol. 1994. Vol. 190(3-4). P. 129-142.
Schlessman M.A. Major events in the evolution of sexual systems in Apiales: ancestral andromonoecy abandoned II Plant Div. and Evol. 2010. Vol. 128. P. 233-245.
Schlessman M.A., Lloyd D.G., Lowry P.P. Evolution of sexual systems in New Caledonian Araliaceae II Mem. of the New York Bot. Gard. 1990. Vol. 55. P. 105-117.
Shang C.-B., Lowry P.P. II. Araliaceae II Flora of China. Vol. 13. 2007. P. 435-491.
Sokoloff D.D., Oskolski A.A., Remizowa M.V., Nuraliev M.S. Flower structure and development in Tupidanthus calyptratus (Araliaceae): an extreme case of polymery among asterids
II Plant Syst. and Evol. 2007. Vol. 268. P. 210-234.
Willson M.F. Sexual selection in plants II Am. Nurseryman 1979. Vol. 113, № 6. P. 777 - 790.
Wyatt R. Inflorescence architecture: how flower number, arrangement, and phenology affect pollination and fruit-set. Am. J. of Botany. 1982. Vol. 69. P. 585-594.
Поступила в редакцию 28.10.11
POLLEN/OVULE RATIO IN FLOWERS OF FIVE ASIAN SPECIES OF SCHEFFLERA S.L. (ARALIACEAE) WITH VARIOUS FLOWER GROUNDPLAN AND ITS POSSIBLE SIGNIFICANCE FOR REPRODUCTIVE
BIOLOGY OF THESE SPECIES
M.S. Nuraliev
Pollen/ovule ratio is believed to indicate the efficiency of pollen transport and therefore reflects the species reproductive system. Within the species examined two species with pentamerous flowers (Schefflera hypoleucoides and S. leucantha) together with S. actinophylla with 12-merous flowers show similar pollen/ovule ratios (correspondingly 3770-9376, 5900-13542 and 9426-14090). S. subintegra with polymerous flowers (in this study from A26G19 to A35G24) possesses the highest ratio observed (between 45086 and 99302). T. calyptratus with extremely polymerous flowers (in this study from A72G76 to A103G97) shows the intermediate ratio between S. subintegra and three other species (from 25533 to 49229). The ratios of all five species examined are high enough for assuming them as xenogamous. Xenogamous species are known to be either protandrous or self-incompatible. Indeed, many Araliaceae representatives show strong, often synchronous protandry. Despite S. actinophylla possesses inflorescence structure, flower size and color, and floral merism rather different from those of S. hypoleucoides and S. leucantha, these species do not differ significantly in terms of the pollen/ ovule ratio. This indicates that their pollination systems are equally efficient and their pollinators (birds in S. actinophylla and insects in S. hypoleucoides and S. leucantha) are equally reliable. S. subintegra and T. calyptratus are closely related to each other and share a combination of morphological features unique to Asian Schefflera group: life-form, inflorescence development and arrangement, flower size, color and structure. Pollen/ovule ratios of these species are significantly higher than in other species examined. Though nothing is known about their pollination process, polymerous androecium and gynoecium of T. calyptratus was supposed to be connected with its chiropterophily and ornitho- or chiropterochory. Since these species occur in low-density populations and possess much extended flowering period, they need a high-reliability pollinator, which bats are known to be. High pollen production, which includes high stamen number and high pollen grain number per stamen, should be an adaptation to such population ecology. Then, bats can use pollen for foraging, which should increase required amount of pollen, and, consequently, the pollen/ovule ratio. High pollen production per flower can also be caused by low flower number per inflorescence. Since seed set of xenogamous species is usually pollen limited, a necessary level of overall pollen production should be maintained for reproductive success. Thus, the species with lower androecium merism (S. subintegra) shows higher pollen production per anther than species with higher androecium merism (T. calyptratus). Then, while androecium and gynoecium of T. calyptratus are nearly isomerous, stamens of S. subintegra are significantly more numerous than carpels, which leads to additional increase of pollen/ovule ratio in the last species. Furthermore, since S. subintegra and T. calyptratus possess considerably increased ovule number per flower (in relation to other species examined), fruit set can be more important than seed set for their reproductive success, and therefore pollen production per flower should be more relevant then pollen/ovule ratio.
Key Words: Schefflera, Tupidanthus, Araliaceae, pollen/ovule ratio, floral morphology, pollination, reproductive biology.
Сведения об авторе: Нуралиев Максим Сергеевич - аспирант кафедры высших растений МГУ, науч. сотр. Совместного российско-вьетнамского тропического научно-исследовательского и технологического центра (max.nuraliev@gmail.com).
