CC BY
30
Сер. 3 2007 Вып. 4
ВЕСТНИК САНКТ-ПЕТЕРБУРГСКОГО УНИВЕРСИТЕТА
УДК: 574.587:591.524(26)
В. М. Хаитов, А. В. Артемьева, А. Е. Горных, О. Г. Жижина, Е. Л. Яковис
РОЛЬ МИДИЕВЫХ ДРУЗ В СТРУКТУРИРОВАНИИ СООБЩЕСТВ ИЛИСТО-ПЕСЧАНЫХ ПЛЯЖЕЙ
II. ФОРМИРОВАНИЕ СООБЩЕСТВА В ЭКСПЕРИМЕНТЕ
Введение. Один из ключевых вопросов любого экологического исследования: почему те или иные организмы, формирующие сообщество, обитают совместно или, напротив, избегают друг друга. При изучении больших территорий (в масштабах многих километров), отвечая на этот вопрос, необходимо учитывать абиотические параметры среды. В то же время отмечено: чем детальнее масштаб описания биоценоти-ческого покрова, тем ярче проявляется роль биотических внутри- и межвидовых отношений [49].
При микропространственных исследованиях иногда удается сразу понять, что привело к совместному поселению те или иные организмы. Это происходит в тех случаях, когда межвидовые взаимодействия непосредственно доступны для регистрации, Примером могут служить топические взаимоотношения в системах базибионт-се-двазионт [1, 2]. Обычно же объяснение результатов наблюдений за распределением организмов имеет форму гипотезы, для тестирования которой необходимы экспериментальные исследования.
К числу хорошо изученных систем, на примере которых исследователи могут объяснить причины совместного поселения организмов, несомненно, относятся сообщества, связанные с плотными поселениями мидий (см. первую часть настоящей работы в этом номере журнала). Большую роль в экспериментальном изучении биотических взаимоотношений в сообществах, связанных с поселениями мидий, сыграл анализ влияния искусственно созданных поселений—плантаций марикультуры. В настоящий момент хорошо известно, что происходит с биотой при организации плантации [8, 29] и, наоборот, при изъятии моллюсков [21]. Однако результаты наблюдений за плантациями не могут быть в полной мере перенесены на естественные поселения мидий.
Эксперименты, моделирующие формирование сообществ, связанных с естественными агрегациями мидий, значительно менее многочисленны [13, 37]. Чаще экспериментальному анализу подвергаются конкретные взаимоотношения, предположительно существующие в сообществах мидий. Так, например, была исследована роль мидий в формировании поселений олигохет [16], усоногих раков [11] и морских трав [9, 35, 36]. В ряде работ с помощью экспериментов были изучены связи между видами, заселяющими мидиевые банки, например между брюхоногими моллюсками и фукоидами [6], подвижными хищниками и усоногими раками [10, 12]. Кроме того, выявлены биотические факторы, способствующие формированию естественных поселений мидий [34] и, напротив, угнетающие их [20, 21, 45].
Несмотря на то, что все экспериментальные работы и наблюдения свидетельствуют об исключительной роли биотических отношений в формировании сообществ,
© В. М. Хайтов, А. В. Артемьева, А. Е. Горных, О. Г. Жижина, Е. Л. Яковис, 2007.
связанных с плотными поселениями мидий, есть вопросы, решенные далеко не полностью. Например, неизвестно, сколько времени необходимо для формирования такого сообщества. Кроме того, лишь немногие работы дают ответ на вопрос: совпадают ли видовые композиции, представленные в естественных и экспериментально созданных сообществах [37]. Наконец, только частично освещена проблема конкретных причин формирования сообщества—влияние ли это раковин мидий как твердых тел, создающих неоднородность в илисто-песчаном грунте, или физиологическая активность этих моллюсков [18].
В данной работе мы попытались дать ответы на следующие вопросы:
1. Способны ли мидии в течение нескольких месяцев изменить структуру сообщества беломорского илисто-песчаного пляжа?
2. Насколько схож количественный и качественный состав фауны, привлекаемой экспериментально созданными агрегациями мидий, с населением естественных друз?
3. В какой степени распределение зависимых от мидий видов связано с жизнедеятельностью этого эдификагора, а в какой—с физической структурой местообитания, которую создают мидии в плотных поселениях?
Материал и методика исследования. Материалом для работы послужили полевые эксперименты, проведенные на литоральном илисто-песчаном пляже Южной губы о-ва Ряжкова (Кандалакшский залив Белого моря, территория Кандалакшского государственного природного заповедника, рис. 1).
Было изготовлено 20 квадратных отрезков рыболовной дели со стороной 30 см (размер ячеи 10 мм, диаметр нитей 1 мм), армированных по периметру полиэфирным шнуром диаметром 5 мм. В центре каждого квадрата тем же шнуром армировалась меньшая квадратная площадка со стороной 10 см, которая в дальнейшем служила для ограничения учетной площади при взятии проб. Далее подобным образом оформленные отрезки дели будем именовать «сетками».
В районе предполагаемой закладки экспериментальных площадок с ближайших фукои-дов были собраны мидии размером 17-51 мм (в среднем 26,1 ±0,26 мм). Моллюсков сварили, и из их створок, очищенных от мягких тканей, изготовили муляжи мидий. Для этого парные створки скрепляли раствором цемента, в массе которого закреплялась капроновая нить. С помощью этой нити муляжи привязывали к дели на центральных площадках пяти сеток. При этом количество муляжей было таково, что они, плотно соприкасаясь друг с другом, равномерно заполняли всю учетную площадку (на одну площадку приходилось от 46 до 60 муляжей, в среднем — 54).
Для установки каждой сетки на литорали вбили по четыре деревянных колышка, между ними растягивали сетку, которая также фиксировалась гвоздями по углам периметра, армированного шнуром. Под учетную площадку сетки подкладывали пять небольших галек (четыре по углам и одну в центре), по размерам сопоставимых с размерами мидий. Галька, с одной стороны, препятствовала погружению сетки в грунт, а с другой — выступала в роли субстрата для прикрепления живых мидий (см. ниже).
Подобным образом мы заложили пять серий, в каждой из которых было представлено по одной сетке, не содержащей ничего (далее «площадки с пустыми сетками»), по одной сетке, содержащей муляжи (далее «площадки с муляжами»), и по две сетки, на учетную площадь которых были высажены живые мидии, собранные с тех же фукоидов и имевшие те же размеры, что и использованные для изготовления муляжей мидии (далее «площадки с живыми мидиями»). Все площадки в серии размещались вдоль уреза воды чуть ниже пояса фукоидов с интервалом 1 м. Серии были размещены случайным образом приблизительно на одном уровне осушки. Расстояние между ближайшими площадками разных серий было не менее 10 м.
Кроме описанных выше площадок в районе каждой серии было помещено по три естественные мидиевые друзы, которые были собраны на том же литоральном пляже. Эти друзы имели площади, сопоставимые с учетными площадями на сетках (100 см2). Каждая друза была аккуратно отделена от грунта и перемещена вместе с субстратом, к которому прикреплялись мидии, и перенесена в район экспериментальных серий. Установка экспериментальных серий была осуществлена в течение нескольких отливов с 29 мая по 7 июня 2006 г.
Для описания структуры сообщества в точке постановки эксперимента 6 июня того же года пробоотборником площадью 1/245 м2 было взято 15 проб грунта. Этот же пробоотборник бьш использован для взятия всех остальных проб.
Период экспозиции экспериментальных серий длился около полутора месяцев. После его окончания (с 4 по 11 августа 2006 г.) были взяты пробы по следующей схеме. Учетная площадка каждой сетки была отделена с помощью ножниц от остальной сетки по внешнему периметру шнура, армирующего учетную площадку. Далее она была разобрана как отдельная проба, взятая с площади 100 см2. Под отделенной от сетки площадкой была взята проба описанным выше пробоотборником. Она также разбиралась отдельно. Для описания структуры сообщества в окружающем грунте в конце эксперимента использовали пробы, взятые пробоотборником той же площади вблизи каждой из пяти серий.
Те естественные друзы, которые не изменили своего положения с момента начала эксперимента (таких оказалось 7 экз.), были сфотографированы (это позволило приблизительно определить их площадь). После этого друза отделялась от субстрата. Все, что выходило за границы расположения крупных мидий, формирующих друзу (нитчатые водоросли, отдельные мелкие мидии), было отделено и далее не учитывалось. Под друзой бралась проба указанным пробоотборником.
Пробы были промыты через сито с размером ячеи 0,5 мм и разобраны. Обнаруженные представители макробентоса определялись до минимально возможного таксономического уровня. Детального определения нитчатых водорослей не проводилось (главным образом они были представлены СЫорИогарас1а). Животные были подсчитаны, а у водорослей определяли воздушно-сырой вес. Обилие пересчитали на площадь 1/245 м2, и материал проб на учетных площадках (или друзах) был объединен с материалом проб, взятых под ними.
Таблица 1
Средняя плотность поселения животных (экз./(1/245 м2)) и биомасса нитчатых водорослей (г/(1/245 м2)) в пробах разного типа (результаты полевого эксперимента)
Группа Таксоны Окружающий грунт в начале эксперимента (В1) Окружающий грунт в конце эксперимента (В2) Пустые сетки (Я) Муляжи (D) Живые мидии (М) В1-В2 B2-Z B2-D В2-М Z-D Z-M I>M
1 TurbeUaria 0,00 0,00 0,00 0,00 0,33 - - - "(MW) - - -
1 Hydrobia ulvae 126,60 76,67 107,04 94,88 145,94 - - - х- - - -
1 Jaera spp. 0,00 0,00 0,00 0,45 1,25 - - - "(MW) - ** -
1 Gammarus spp. 0,00 0,00 0,00 0,25 0,45 - - - "(MW) - * -
2 Cricotopus vitripennis 0,47 0,08 1,48 2,95 4,20 - ** ** ** - ** -
2 Littorina saxatilis 0,00 0,08 0,74 14,06 18,11 - ** ** ** X* x> -
2 Oligochaeta 0,07 0,08 0,00 0,25 0,12 - - * - * - -
3 Nemertini 0,53 0,67 0,88 2,09 5,31 - - - ** - ** *(MW)
3 Tubificoides benedeni 1,73 3,67 2,69 12,25 24,57 - - * X-X X X* *
3 Macoma balthica 11,87 11,92 13,53 15,87 26,13 - - - xx - ** X
3 Нитчатые водоросли 0,00 0,001 0,177 0,422 1,067 - ** "(MW) "(MW) - ** *
4 Microspio theeli 3,93 2,42 0,20 0,00 0,00 - * *(MW) "(MW) - - -
4 Pygospio elegans 3,67 9,50 7,01 5,01 3,28 ** - - XX - - -
4 Eteone longa 1,80 1,50 0,20 0,88 0,04 - * - XX - - -
4 Monoculodes sp. 0,20 0,42 0,00 0,00 0,00 - - - *(MW) - - -
5 Fabricia sabella 28,40 73,08 34,54 70,65 31,96 *(MW) - - "(MW) - - *
Halicryptus spinulosus 0,13 0,08 0,00 0,20 0,18 - - - - - - -
Capitella capitata 0,00 0,00 0,00 0,00 0,14 - - - - - - -
Polydora quadrilob ata 0,53 0,17 0,00 0,00 0,21 - - - - - - -
Scoloplos armiger 1,40 1,75 1,20 0,76 0,82 - - - - - - -
Onoba aculeus 0,00 0,00 0,00 0,00 0,10 - - - - - - _
l.ittorina obtusata 0,00 0,00 0,00 0,00 0,04 - - - - - _ _
Mya arenaria 0,00 0,08 0,00 0,00 0,12 - - - - - - _
('orophiurn bonelli 0,00 0,08 0,00 0,00 0,00 - - - - - - -
Примечание. Приводятся результаты парных сравнений выборок. Виды разбиты на группы в соответствии с характером различия средних (см. текст). М№г— геспфование проводилось с помощью критерия Манна-Уитни, в остальных случаях—критерий Стьюдента; *—различия достоверны при р<0,05; **—различия достоверны при /><0,01.
Для попарного сравнения обилия организмов в разных типах проб был использован /-критерий*. Перед его применением все данные были преобразованы с помощью извлечения корня четвертой степени. Для проверки выборок на гетерогенность дисперсий был использован тест Брауна-Форсайта [43]. При выявлении достоверных различий дисперсий сравнение осуществлялось с помощью непараметрического критерия Манна-Уитни [43]. Эти анализы были осуществлены с помощью пакета Statistica for Windows 7.0.
Ординация проб осуществлялась с помощью многомерного шкалирования (nMDS), основанного на матрице коэффициентов различия Брея-Кетиса (перед вычислением индексов исходные данные преобразовывались путем извлечения корня четвертой степени и исключения из анализа мидий). Сравнение совокупностей проб осуществлялось с помощью однофакторной процедуры ANOSIM [14]. ANOSIM и nMDS рассчитывали с помощью пакета программ PRIMER 5.0.
Результаты исследования. Изменения в окружающем грунте. Сравнение обилия отдельных видов (табл. 1) показало, что за время проведения эксперимента в окружающем грунте достоверно возросла численность только Pygospio elegans и Fabricia sabella. Обилие же остальных видов значимых изменений не претерпели. Многомерное сравнение (табл. 2) показало, что структура населения изменилась достоверно, но незначительно, о чем свидетельствует низкое значение показателя R.
Таблица 2
Сравнение населения, найденного в пробах разного типа, с помощью процедуры А]У081М
(результаты полевого эксперимента)
Сравниваемые выборки R Р
Грунт до начала эксперимента Грунт в конце эксперимента 0,160 0,015
Пустые сетки 0,646 <0,01
Площадки с муляжами 0,924 <0,01
Площадки с мидиями 0,985 <0,01
Друзы 0,994 <0,01
Грунт в конце эксперимента Пустые сетки 0,328 0,023
Площадки с муляжами 0,669 <0,01
Площадки с мидиями 0,911 <0,01
Друзы 0,924 <0,01
Друзы Пустые сетки 0,819 <0,01
Площадки с муляжами 0,502 <0,01
Площадки с мидиями 0,178 0,043
Площадки с мидиями Пустые сетки 0,737 <0,01
Площадки с муляжами 0,221 0,049
Площадки с муляжами Пустые сетки 0,188 0,016
Реакция населения на экспериментальные воздействия. Здесь и далее будут обсуждаться сравнения выборок, полученных в конце эксперимента. После полутора месяцев экспозиции население, сформировавшееся на экспериментальных площадках,
* Особо следует отметить, что в парных сравнениях не был использован материал проб, взятых на естественных друзах, перенесенных в район экспериментальных серий. Это было связано с тем, что оценка площади естественных друз производилась лишь приблизительно, сами друзы были перенесены на новое место, и у нас отсутствовала информация о населении этих друз до начала эксперимента. Поэтому пробы, взятые нами на естественных друзах, не могут быть строго использованы в качестве характеристики населения естественных друз. В дальнейшем мы употребляем эти пробы только как некий приблизительный маркер, характеризующий население естественных агрегаций мидий. Данные таких проб были включены лишь в многомерный анализ.
ре:кс отличалось от населения окружающего грунта (рис. 2; см. табл. 2). Сообщества, сформировавшиеся под влиянием живых мидий, оказались достаточно близки к сообществам друз. Население, описанное на площадках с муляжами, было ближе к сообществам, сформированным под влиянием мидий. Пробы же на площадках с пустыми сетками занимали промежуточное положение между пробами, взятыми на друзах, площадках с живыми моллюсками и площадках с муляжами, с одной стороны, и пробами, взятыми на окружающем грунте,— с другой.
О Грунт до начала эксперемента ф Грунт в конце эксперемента А Площадки с пустыми сетками
Площадки с муляжами Площадки с живыми мидиями Друзы
Рис. 2. Результаты полевого эксперимента.
Ординация проб методом многомерного шкалирования.
Сравнение сообщества окружающего грунта и экспериментальных площадок. На площадках с пустыми сетками, по сравнению с окружающим грунтом, достоверно упала численность Microspio theeli и Eteone longa, но возросло обилие Cricotopus vitripennis и Littorina saxatilis.
На присутствие муляжей падением численности отреагировали только М. theeli. У Tubificoides benedeni, Oligochaeta, С. vitripennis и Littorina saxatilis на площадках с муляжами численность возросла.
Больше всего видов отреагировало на присутствие живых мидий. Так, по сравнению с сообществом окружающего грунта, обилие Turbellaria, Nemertini, Т. benedeni, С. vitripennis, Hydrobia ulvae, Macoma balthica, Jaera spp. и Gammarus spp. достоверно возросло, а обилие М. theeli, Pygospio elegans и Monoculodes sp.—упало.
Биомасса нитчатых водорослей в пробах на окружающем грунте была невелика и достоверно вьппе на всех экспериментальных площадках.
Сравнение обилия видов на разных типах экспериментальных площадок. При сравнении площадок с пустыми сетками с площадками, содержащими муляжи, только у трех таксонов отмечены достоверные отличия. На площадках с муляжами было достоверно выше обилие Т. benedeni, Oligochaeta и L. saxatilis.
По сравнению с пустыми сетками на площадках с живыми мидиями были достоверно более многочисленны Nemertini, Т. benedeni, С. vitripennis, L. saxatilis, Ma-coma balthica, Jaera spp. и Gammarus spp. Биомасса нитчатых водорослей также была выше на площадках с живыми мидиями, чем на площадках с пустыми сетками.
Сравнение площадок с муляжами и площадок с живыми мидиями выявило достоверные различия только у пяти форм. Численность F. sabella была выше на площадках с муляжами. Обилие же Nemertini, Т. benedeni, М. balthica и биомасса нитчатых водорослей была выше в присутствии живых мидий, нежели в присутствии муляжей.
Обсуждение результатов исследования. Судя по результатам количественных наблюдений, агрегации мидий на литоральных илисто-песчаных пляжах играют большую роль в процессе преобразования бентосных сообществ. Скоплениям этих моллюсков соответствуют сильные локальные изменения структуры сообществ (см. первую часть работы в этом номере).
Одна из разновидностей таких скоплений—обширные мидиевые банки, которые могут существовать на одном и том же месте многие десятилетия [3]. Сообщество организмов, сосуществующих с мидиями в таких скоплениях, формируется в течение многих лет и их структура, как правило, подчиняется механизмам, предсказанным теорией взросло-личиночных отношений [15, 19, 46].
Возникающие же на илисто-песчаном грунте небольшие мидиевые друзы, скорее всего, эфемерны и часто существуют не более нескольких месяцев (по неопубликованным данным Е. Л. Яковиса через год удалось найти преемственность только у одной из 12 агрегаций, картированных на нижней литорали). Формируются друзы, по-видимому, вследствие сползания одиночных мидий [5] или как результат отрыва талломов фукои-дов с сидящими на них моллюсками (неопубликованные наблюдения В. М. Хайтова). Несмотря на свою эфемерность, сообщество, связанное с друзами, значительно отличается от такового в окружающем грунте (см. первую часть работы в этом номере журнала). Вопрос о скорости и механизмах преобразования сообществ под влиянием таких временных скоплений до сих пор не исследовался.
Приведенные выше данные позволяют разделить таксоны, отмеченные в пробах, на несколько групп согласно изменениям их обилия в следующем ряду микробиотопов: «неструктурированный грунт» — «площадки с пустыми сетками» — «площадки с муляжами» — «площадки с живыми мидиями» (см. табл. 1).
Первая группа объединяет Turbellaria, Hydrobia ulvae и Gammarus spp. Обилие этих организмов достигает максимума на площадках с живыми мидиями. Однако оценить их реакцию на другие типы экспериментальных влияний в настоящий момент нельзя.
Обилие организмов второй группы (Cricotopus vitripennis, Littorina saxatilis, Oligochaeta) максимально на площадках с муляжами и живыми мидиями. Однако значимых различий между их обилиями в присутствии живых мидий и муляжей не наблюдается.
Третья группа (Nemertini, Tubificoides benedeni, Масота balthica и нитчатые водоросли) объединяет организмы, обилие которых, как и в предыдущем случае, велико на площадках с муляжами и живыми мидиями. Однако они достоверно более обильны в присутствии живых мидий, нежели муляжей.
Четвертая группа включает организмы (Microspio theeli, Pygospio elegans, Eteone longa, Monoculodes sp.), обилие которых резко убывает во всех экспериментальных площадках по сравнению с окружающим грунтом. Возможно, в эту группу следует поместить и Scoloplos armiger, обилие которого достаточно высоко в окружающем грунте, но заметно меньше в присутствии как муляжей, так и живых мидий. Однако достоверных отличий в этом случае выявить не удалось.
Последняя пятая группа включает единственный вид—Fabricia sabella. Эти по-лихеты оказываются гораздо менее обильны в присутствии живых мидий, чем в окружающем грунте. Однако их обилие в присутствии муляжей не уступает обилию в окружающем грунте.
Можно считать, что условия, возникающие под влиянием мидий, оказываются благоприятными для организмов первых трех групп и неблагоприятными для организмов четвертой и пятой групп. При этом установленные реакции на мидий видов из разных групп почти полностью совпадают с таковыми, описанными в других исследованиях (табл. 3). Так, у восьми таксонов (Nemcrtini, Tubificoides benedeni, Littorina spp., Jaera spp., Gammarus spp., Cricotopus vitripennis, Microspio theeli, Monoculodes sp.) реакция на присутствие мидий, описанная нами в первой части работы, полностью совпала с наблюдаемой в эксперименте.
Еще более интересные результаты дают сравнения с данными, полученными при изучении сообществ мидий в других морях Северной Атлантики. Сопоставление литературных и наших данных позволяет утверждать, что вне зависимости от акваторий к агрегациям мидий тяготеют Jaera spp., Gammarus spp., личинки Chironomidae, Littorina spp., Oligochaeta, Asterias rubens, Nemertini и нитчатые водоросли. Несомненно, в эту же группу попадают полихеты Capitella capitata и олигохеты Tubificoides benedeni, для которых неоднократно была показана положительная корреляция их обилия с присутствием мидий. Лишь в некоторых случаях не была выявлена четкая связь обилия этих видов с присутствием таковых [17, 37].
Аналогично можно утверждать, что в разных акваториях одинаково негативно реагируют на присутствие мидий Pygospio elegans, Monoculodes sp., Polydora quadri-lobata и, возможно, Scoloplos armiger и Eteone longa.
Таким образом, можно говорить, что в условиях краткосрочного эксперимента в искусственно созданных агрегациях мидий сформировалось сообщество, практически идентичное не только соответствующим естественным сообществам беломорских акваторий, но и сходное с сообществами, ассоциированными с агрегациями мидий в других морях Атлантического бассейна.
Формирование этого сообщества проходит в достаточно короткие сроки. Так, за полтора месяца экспозиции (с конца мая—начала июня до середины августа) значительных изменений в структуре сообщества окружающего илисто-песчаного грунта не произошло. Только у двух видов было зарегистрировано увеличение численности (в 2,6 раза). Столь низкий уровень изменений можно трактовать как результат того, что наши эксперименты проходили до (или после) периода массового пополнения популяций молодью. В любом случае процессы пополнения, видимо, не играли существенной роли в изменении населения окружающего грунта. Если это так, то механизмы формирования населения искусственно созданных агрегаций мидий не могут сводиться только к механизмам взросло-личиночных отношений, как предсказывает теория, разработанная при изучении крупных мидиевых банок [15, 46].
Возможно, ведущую роль в столь быстром изменении структуры сообщества играют процессы перераспределения взрослых организмов, которые иммигрируют в образовавшиеся
Таблица 3
Реакция на присутствие мидий массовых видов, населяющих литоральные илисто-песчаные пляжи, по данным I (описательной) и П (экспериментальной) частей настоящего исследования и по литературным данным
Литораль Белого моря Литературные данные
Тяготеют к скоплениям мидий Избегают скоплений мидий Не демонстрируют связи с мидиями Тяготеют к скоплениям мидий Избегают скоплений мидий Не демонстрируют связи с мидиями
I II I II I II
Turbellaria + 19
Nemertini + + 8, 17
Capitella capitata + 19,37 17
Tubificoides beriedeni + + 8, 15, 16, 17 37
Oligochaeta + 19,37
Hydrobia ulvae + + 41 41, 172,37 41
Littorina spp. + + 19, 37
Macoma balthica + + 8, 19
Jaera spp. + + 17, 19,37
Gammarus spp. + + 8, 37
Cricotopus vitripennis + + 373
Asterias rubens + 42
Нитчатые водоросли + 26
Microspio theeli + +
Pygospio elegans + + 8, 19, 37
Polydora quadrilobata + 84, 175, 19
Eteone longa + + 37 19
Scoloplos armiger + + 19, 37 8
Fabricia sabella +
Monoculodes sp. + + ът
Примечание. 1—в разные годы наблюдалась разная реакция H. ulvae на присутствие мидиевых друз; 2—упоминается Hydmbia minuta-, 3—указывается семейство Chironomidae; 4—упоминается Pseudopolydora antennata, 5—упоминается Polydora lignv, 6—упоминаются боко-плавы сем. Oedicerotidae, к которому относится Monoculodes sp.
агрегации мидий или эмигрируют из мест их образования (либо гибнут под влиянием мидий). Так, например, было показано, что такие характерные для скоплений мидий организмы, как Tubificoides benedeni и Nemertini, гораздо активнее мигрируют в свободном от мидий грунте, нежели в пределах агрегаций мидий [17]. Это может свидетельствовать о том, что данные животные в открытом грунте находятся в состоянии поиска некоторых более благоприятных условий.
Впрочем, причины, по которым одни организмы оказываются более обильными в скоплениях мидий, а другие избегают их, в полной мере еще не ясны. Проведенные нами эксперименты, однако, позволяют оценить, какова в этом процессе роль самих мидий.
Организмы выделенной нами второй группы (см. выше)—это формы, которые одинаково многочисленны как в присутствии живых мидий, так и в присутствии муляжей. Поэтому можно предположить, что для данных организмов важны не столько сами мидии, сколько наличие твердых субстратов и порождаемой ими физической структуры.
Для Littorina spp., питающихся бентосными диатомеями [38] или мелкими пе-рифитоиными животными [10] на поверхности донных предметов, эта связь очевидна. Увеличение численности гастропод на островках твердого субстрата, размещенных на монотонном илисто-песчаном грунте, была отмечена и для других видов гастропод в экспериментальных исследованиях, проведенных в других морях [18].
Связь личинок хирономид с твердыми субстратами не имеет столь очевидного объяснения, хотя и отмечалась не только в нашем исследовании [18]. В данном случае, вероятно, их высокое обилие на площадках с муляжами вызвано влиянием не самого твердого субстрата, а влиянием нитчатых водорослей, выросших на нем. Известно, что личинки хирономид в разных морях ассоциированы со скоплениями нитчатых водорослей [32, 33, 40, 41]. Поскольку нитчатые водоросли были обильны как на площадках с муляжами, так и на площадках с живыми мидиями, личинки хирономид оказались обильными и в том, и в другом микробиотопе.
Различные виды морских олигохет по-разному реагируют как на биотические, так и на абиотические факторы [24]. В нашем исследовании олигохеты (не относящиеся к виду Tubificoides benedeni) не были определены до вида, поэтому мы не можем выдвинуть обоснованного объяснения предпочтению этими животными твердых субстратов.
Несколько особняком по отношению к влиянию мидий как твердых субстратов, представленных в мягком грунте, стоят полихеты Fabricia sabella. С одной стороны, обилие этих червей было в присутствии живых мидий ниже, чем в окружающем грунте. Однако, с другой стороны, они были весьма обильны на площадках с муляжами. Причины образования такого паттерна пока непонятны. Возможно, что для этих червей важно наличие твердого субстрата для прикрепления трубки, но жизнедеятельность мидий их угнетает.
Среди видов четвертой группы есть такие, которые избегают скоплений не только живых мидий, но и муляжей, и пустых сеток, т. е. любых предметов, помещенных на поверхность грунта. К их числу относятся М, theeli и Monoculodes sp. Менее четко эта закономерность выражена у К. longa. У Р. elegans прослеживается лишь тенденция к уменьшению плотности поселения на площадках, содержащих муляжи (обилие этого вида достигает минимума в присутствии живых мидий). Причина наблюдаемой реакции, вероятно, заключается в том, что полихеты сем. Spionidae строят трубки. Для животных, ведущих такой образ жизни, наличие любых предметов на поверхности грунта или наличие поблизости источников биоседиментации может создавать помеху. Аналогичный паттерн распределения, например, М. theeli был отмечен при изучении влияния агрегаций других мощных эдификаторов —усоногих раков и ас-цидий [47]. Негативную реакцию трубкостроигелей (бокоплавы Corophium spp., спиониды
Pseudopolydora paucibranchiata) на присутствие мидий (как живых, так и их имитаций) отмечали и в других работах [8, 18].
Е. longa считается хищником, питающимся мелкими спионидами [48], часто ассоциированным с их поселениями [27, 28]. Малое обилие этих хищных полихет в агрегациях мидий, вероятно, объясняется малым обилием здесь потенциальных жертв.
В настоящий момент мы не можем выдвинуть ни одной обоснованной гипотезы, объясняющей причины отсутствия бокогшавов Monoculodes sp. на площадках, занятых мидиями. Однако паттерн реакции этих животных столь устойчив, что позволяет предположить наличие некоторой очень сильной отрицательной связи бокоплавов и мидий.
Среди видов, достаточно обильных на литорали, слабую реакцию на присутствие как живых мидий, так и муляжей продемонстрировали полихеты Scoloplos armiger. Вместе с тем в первой части нашей работы было показано, что этот вид явно избегает скоплений мидий. Аналогично он реагирует на присутствие мидий и по результатам других исследований [19, 37]. В то же время в некоторых работах [8] такой четкой реакции на присутствие мидий не выявлено. Возможно, что причиной отсутствия однозначной реакции этого вида на мидий в наших экспериментах был короткий срок экспозиции, не позволивший сформироваться неблагоприятным условиям для данного эврибионгаого вида [7].
Положительное влияние собственно жизнедеятельности мидий молено считать выявленным только для организмов третьей группы. Олигохеты Т. Ъ ene de ni хорошо известны как типичные обитатели биотопов с интенсивным обогащением органическими веществами [24, 25]. Являясь одним из самых ярко выраженных бентосных оксирегуляторов [25], эти олигохеты способны выносить экстремально низкие концентрации кислорода и высокие концентрации сероводорода. Именно такие условия создаются в присутствии мидий [29]. Однако способность выносить экстремальные воздействия не означает, что они оказываются привлекательными для вида. Возможно, что эти животные интенсивно заселяют скопления мидий потому, что там достаточно много детрита, составляющего для них пищу. Для окончательного ответа на этот вопрос необходимы более детальные исследования. Однако можно обоснованно утверждать, что причиной повышенной концентрации Т. benedeni в агрегациях мидий является не только предоставление им убежищ от хищников, как это было предложено в некоторых работах [16]. В противном случае обилие этого вида было бы одинаково высоким на площадках с мидиями и на площадках с муляжами.
Возможно, что аналогичные закономерности приводят к высоким показателям обилия в мидиевых друзах и полихет Capitella capitata. Как и Т. benedeni, С. capitata являются характерными пионерными видами биотопов, сильно обогащенных органическими веществами и с очень низким содержанием кислорода [23, 39].
В наших сборах были представлены в основном невооруженные немертины. Известно, что основу рациона этих животных составляют как олигохеты и полихеты, так и мягкие ткани погибших животных [30]. Кроме того, эти черви обладают очень тонкой хеморецепцией [44], что позволяет им быстро находить жертву. В связи с этим кажется очевидным, что немертины будут интенсивно заселять скопления именно живых мидий. Подобная связь с живыми моллюсками отмечалась и в других работах [18]. Однако в настоящий момент непонятно, что привлекает немертин в агрегации мидий—химические сигналы, исходящие от самих моллюсков или от каких-то их жертв, обильных в агрегациях мидий (возможно, Т. benedeni).
Связь с мидиевыми друзами другого хищника—морской звезды Asterias rubens, отмеченная в первой части нашего исследования, вполне очевидна. Хорошо известно, что морские звезды питаются мидиями [21, 42].
Несколько противоречивые результаты были получены в отношении двустворок Масота Ъа1Шса. В первой части данной работы явной взаимосвязи этого вида с присутствием мидий выявлено не было. Однако в экспериментах М. ЪаЬЫса демонстрировали четкую приуроченность к агрегациям именно живых мидий. В работах других исследователей было показано, что молодь макомы оседает интенсивнее на участки дна, занятые мидиями [19]. В нашем случае оседания молоди отмечено не было. Стало бьпъ наблюдалось перераспределение уже осевших моллюсков. Возможным аттрактантом в скоплениях мидий для М. ЪаЬЫса оказывается обилие детрита. В то же время, поскольку многие макомы несут на поверхности раковины следы прикрепления биссуса (неопубликованное наблюдение В. М. Хайтова), не исключено, что накопление этих моллюсков в агрегациях живых мидий определяется теми же закономерностями, которые были описаны для Н. иЬае [4]. Эти улитки, по-видимому, могут накапливаться в агрегациях мидий вследствие прикрепления к ним биссусных нитей, которые их обездвиживают. То есть мидиевая друза может функционировать как своеобразная ловушка.
В нашем экспериментальном исследовании было показано, что Н. иЬае более обильны в агрегациях живых мидий, нежели в окружающем грунте. Однако в других работах установлено, что эти улитки избегают скоплений мидий [17, 19]. Согласно результатам первой части настоящей работы, гидробии в одних акваториях менее обильны в друзах, чем в окружающем грунте, а в других—наоборот. Полагаем, что такое распределение связано с тем же эффектом ловушки. Так, было показано [4], что при формировании новых агрегаций, состоящих из молодых мидий, численность живых гидробий становилась выше, чем в окружающем грунте. Однако одновременно увеличивалась и вероятность прикрепления к ним биссусных нитей, так как молодые мидии нуждаются в субстрате для прикрепления. В более старых агрегациях мидий улитки, подвергшиеся прикреплению, вероятно, погибают, и их численность становится меньше, чем в окружающем грунте [4]. Возможно, что созданные нами искусственные агрегации мидий моделируют процесс формирования молодых агрегаций.
Можно предложить альтернативное объяснение высокой численности Н. и\л?ае в агрегациях мидий. Известно, что эти улитки являются одними из самых обильных животных в матах нитчатых водорослей [32, 33, 40, 41]. Нитчатки же в наших экспериментах оказались более обильными в агрегациях живых мидий, нежели во всех остальных биотопах. Причина обилия нитчаток в скоплениях мидий может быть в том, что мидии обогащают грунт органическими веществами [26]. Микробные процессы, протекающие на этом субстрате, приводят к обогащению придонного слоя воды фосфатами и нитратами [26, 28, 31], что в свою очередь стимулирует рост растений [9, 35, 36], в том числе и водорослей [26]. В пользу того, что именно физиологическая активность мидий способствует росту водорослей, свидетельствует то, что обилие нитчаток было на площадках с живыми мидиями больше не только по сравнению с открытым грунтом и пустыми сетками, но и по сравнению с муляжами. Образование зарослей нитчаток на скоплениях живых мидий, возможно, становится вторичным фактором, влияющим на обилие других организмов, так как сами эти водоросли также хорошо известны как мощные преобразователи среды [32]. Именно присутствием нитчаток можно объяснить повышенное обилие в друзах бою плавов Оаттатх эрр. и личинок С. \ntripennis, для которых характерна целенаправленная миграция в скопления водорослей [40, 41].
Заключение. Возникающие на илисто-песчаном грунте агрегации мидий могут в течение полутора месяцев существенно изменять локальную структуру сообщества илисто-песчаного пляжа. При этом формируется сообщество, частично воспроизводящееся в очень разных акваториях. Факторы, приводящие к таким изменениям, пока
до конца не ясны. Для большинства сопутствующих мидиям видов оказывается важным воздействие мидий именно как живых организмов. Однако для некоторых форм важно то, что мидии как твердые тела создают вкрапления твердого субстрата в неструктурированном илисто-песчаном грунте.
Summary
Khaitov VM.,ArtemievaA. V, GornykhA. К, Zhizhina О, G., Yakovis E. L. The role of mussel patches in structuring soft-bottom intertidal communities. II. Community development in the field experiment
We conducted field experiments in the intertidal of the Youzhnaya Bay of the Ryazhkov Island (the Nothern archipelago, the Kandalaksha Bay of the White sea). We added patched mussels and their mimics made of shells filled with cement to the unstructured sediment in June 2006. Plots without live mussels and mimics were used as a checkup. In August 2006 quantitative samples were collected. The structure of the assemblage developed in plots with live mussels was similar to that associated with mussels in nature. Most species affected by mussels appear to depend on their biotic effect; however for several taxa the architectural effect of patched mussels is more important.
E-mail: polydora@rambler.ru Литература
1. Гришанков A.B., ШунатоваН.Н,, ЯгуноваЕ.Б. Некоторые черты организации эпибиозов в Белом и Баренцевом морях//Вестн. С.-Петерб. ун-та. Сер. 3. 2002. Вып. 4. С. 4-8. 2. Гришанков А,В., ШунатоваН.Н. Фауна и структура сообществ макрообрастания литоральных бурых водорослей из двух районов Белого и Баренцева морей//Вестн. С.-Петерб. ун-та. Сер 3. 2001. Вып. 4. С. 24-28, 3. ЛуканинВ.В.,НаумовА.Д., ФедяковВ.В. Многолетние структурные и функциональные изменения одного из эстуарных поселений мидий в Белом море//Журн. общ. биол. 1989. Т. 50 (№ 3). С. 366-371. 4. Хаитов В.М., Артемьева А. В. О взаимоотношениях двустворчатых моллюсков Mytilus edulis и гастропод Hydrobia ulvae на литорали Долгой губы о-ва Большого Соловецкого (Онежский залив Белого моря)//Вестн. С.-Петерб. ун-та. Сер. 3. 2004. Вып. 4. С. 35-41. 5. Хала-манВ.В., ЛезинП.А. Закономерности формирования друз мидий (Mytilus edulis) в условиях эксперимента//Зоол. жури. 2004. Т. 83 (№ 4). С. 395-401. 6. AlbrechtA.S. Soft Bottom versus hard rock: Community ecology of macroalgae on intertidal mussel beds in the Wadden Sea // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1998. Vol. 229. P. 85-109, 7. ArmoniesW., ReiseK. Empty habitat in coastal sediments for populations of macrozoobenthos II Helgol. Mar. Res. 2003. Vol. 56. P. 279-287. 8. BeadmanH.A., KaiserM. J., Galani-diM„ Shucksmith R., Willows R.J. Changes in Species Richness With Stocking Density of Marine Bivalves//! Appl. Ecol. 2004. Vol. 41. P. 464-475. 9. BertnessM.D. Ribbed mussels and the productivity of Spartina altemiflora in a New England salt marsh //Ecology. 1984. Vol. 65. P. 1794-1807. 10. Busch-baum C. Direct and indirect effects of Littorina littorea (L.) on barnacles growing on mussel beds in the Wadden Sea//Hydrobiologia. 2000. Vol. 440. P. 119-128. 11. BuschbaurnC. Selective settlement of the barnacle Semibalanus balanoides (L.) facilitates its growth and reproduction on mussel beds in the Wadden Sea//Helgol. Mar. Res. 2001. Vol. 55. P. 128-134. 12. BuschbaurnC. Predation on barnacles of intertidal and subtidal mussel beds in the Wadden Sea//Helgol. Mar. Res. 2002. Vol. 56. P. 37-43. 13. Callaway R. Long-term effect of imitation polychaete tubes on benthic fauna: they anchor Mytilus edulis (L.) banks//J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2003. Vol. 283. P. 115-132. 14. Clarke K.R. Non-parametric multivariate analyses of changes in community structure//Aust. J. Ecol. 1993. Vol. 18. P. 117-143. 15. CommitoJ.A. Adult-larval interaction: prediction mussels and cocoons//Estuar. Coast. Shelf Sci. 1987. Vol. 25(5). P. 599-606. 16. CommitoJ.A., BoncavageE.M. Suspension-feeders and coexisting infauna: an enhancement conterexample//J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1989. Vol. 125. P. 33-42. 17. CommitoJ.A., CelanoE.A., CelicoH.J., ComoS., Johnson C. P. Mussels matter: postlarval dispersal dynamics altered by a spatially complex ecosystem engineer//! Exp. Mar. Biol. Ecol. 2005. Vol. 316. P. 133-147. 18. Crooks J. A., Khim H. S. Architectural vs. biological effects of a habitat-altering exotic mussel Musculista senhou-sia II J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1999. Vol. 240. P. 53-75. 19. DittmannS. Mussel beds ammensalism or amelioration for intertidal fauna//Helgoland* Meersuntersuch. 1990. Vol. 44. P. 335-352. 20. DittmanD.,
RoblersC. Effect of algal epiphytes on the mussel Mytilus califomianus //Ecology. 1991. Vol. 72(1). P. 286-296. 21. DolmerP. The interactions between bed structure of Mytilus edulis L. and the predator Asterias rubens L. //! Exp. Mar. Biol. Ecol. 1998. Vol. 228. P. 137-150. 22. DolmerR., Kristensen T„ Christiansen M. L„ PetersenM.F., Kristensen P. S., Hoffmann E. Short-term impact of blue mussel dredging (Mytilus edulis L.) on a benthic community//Hydrobiologia. 2001. Vol. 465. P. 115-127. 23. Dubi-lierN. H2S—a settlement cue or a toxic substance for Capitella sp. I larvae? //Biol. Bull. 1988. Vol. 174(1). P. 30-38. 24. GiereO. Ecology and biology of marine oligochaeta—an inventory rather than another review //Hydrobiologia. 2006. Vol. 564. P. 103-116. 25. GiereO., Preusse J.-H., DubilierN. Tubificoides benedii (Tubificidae, Oligochaeta)—a pioneer in hypoxic and sulfidic environments. An overview of adaptive pathways//Hydrobiologia. 1999. Vol. 406. P. 235-241. 26. KautskyN., Wallentinus I. Nutrient release from a baltic Mytilus-red algal community and its role in benthic and pelagic productivity // Ophelia. 1980. Vol. 1. P. 17—30. 27. Khaitov V.M., FokinM. V, NikolaevaAM. Structure of communities associated with dense assemblages of the tubedwelling polychaete Polydora quadrilobata Jacobi (Spionidae) in the White Sea//Hydrobiologia. 1999. Vol. 393. P. 221-226. 28. LomsteinB.A, GulbergL.B., Hansen J. Decomposition of Mytilus edulis: The effect on sediment nitrogen and carbon cycling // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2006. Vol. 329(2). P. 251-264. 29. Mattson J., Linden O. Benthic macrofauna succesion under mussels Mytilus edulis L. (Bivalvia) cultured on hanging long lines//Sarsia. 1983. Vol. 68. P. 97-102. 30. McDer-mottJ.J., Roe P. Food, Feeding Behavior and Feeding Ecology of Nemerteans //Amer. Zool. 1985. Vol. 25. P. 113-125. 31. NizzoliD., WelshD.T., FanoE.A., ViaroliP. Impact of clam and mussel farming on benthic metabolism and nitrogen cycling, with emphasis on nitrate reduction pathways//Mar. Ecol. Prog. ' Ser, 2006. Vol. 315. P. 151-165. 32. NorkkoJ., BonsdorjfE., NorkkoA. Drifting algal mats as an alternative habitat for benthic invertebrates: Species specific responses to a transient resource // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2000. Vol. 248. P. 79-104. 33. OsterlingM., PihlL. Effects of filamentous green algal mats on benthic macrofaunal functional feeding groups//J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2001. Vol. 263. P. 159-183. 34. Petersen J. H. Establishment of mussel beds: attachment behaviour and distribution of recently settled mussels (Mytilus califomianus) II The Veliger. 1984. Vol. 27(1). P. 7-13. 35. Peterson B. J., HeckK. L. The potential for suspension feeding bivalves to increase seagrass productivity // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 1999. Vol. 240. P. 37-52. 36. Peterson B. J., HeckK.L. An experimental test of the mechanism by which suspension feeding bivalves elevate seagrass productivity//Mar. Ecol. Prog. Ser. 2001. Vol. 218. P. 115-125. 37. Ragnarsson S.A., RaffaelliD. Effects of the mussel Mytilus edulis L. on the invertebrate fauna of sediments//! Exp. Mar. Biol. Ecol.1999. Vol. 241. P. 31-43. 38. RieraP., Stall., Nieuwenhu-izeJ. Utilization of food sources by invertebrates in a man-made intertidal ecosystem (Westerschelde, the Netherlands): 513C and 515N study//! Mar. Biol. Ass. UK. 2004. Vol. 84. P. 323-326. 39. Rosenberg R Benthic faunal recovery in a Swedisch fjord following the closure of a sulfite pulp mill//Oikos. 1972. Vol. 23(1). P. 13-20. 40. SaloviusS., KraujvelinP. Filamentous green alga Cladophora glomerata as a habitat for littoral macrofauna in the Northern Baltic Sea//Ophelia. 2004. Vol. 58(2). P. 1-14. 41. SaloviusS., NyqvistM., BonsdorjfE. Life in the fast lane: macrobenthos use temporary drifting algal habitats//J. Sea Research. 2005. Vol. 53. P. 169-180. 42. SaierB. Direct and indirect effect of seastars Asterias rubens on mussel beds (Mytilus edulis) in the Wadden Sea//J. of Sea Research. 2001. Vol. 46. P. 29-42. 43. Statsoft STATISTICA for Windows (Computer program manual). 1995. Statsoft, Inc., Tulsa, OK. 44. ThielM. Nemertines as predators on tidal flats—High noon at low tide//Hydrobiologia. 1988. Vol. 365. P. 241-250. 45. WitmanJ.D., SuchanekT.H. Mussels in flow: drag and dislodgements by epi-zoans//Mar. Ecol. Prog. Ser. 1984. Vol. 16. P. 259-268. 46. WoodinS.A. Adult-larval interactions in dense faunal assemblages: patterns and abundance//! Mar. Res. 1976. Vol. 34. P. 25-41. 47. YakovisE.L., ArtemievaA. V, FokinM. V. Spatial pattern indicates an influence of barnacle and ascidian aggregations on the surrounding benthic assemblage//! Exp. Mar. Biol. Ecol. 2004. Vol. 309. P. 155-172. 48. ZajacRN. Sublethal predation on Polydora cornuta (Polychaeta: Spionidae): patterns of tissue loss in a field population, predator funccional response and potential demographic impacts//Mar. Biol. 1995. Vol. 123(3). P 531-541. 49. ZajacRN., WhitlatchRB., ThrushS.F. Recolonisation and succession in soft-sediment infaunal communities: the spatial scale of controlling factors//Hydrobiologia. 1998. Vol. 375/376. P. 227-240.
Статья принята к печати 15 мая 2007 г.
