CC BY
159
2013
Известия ТИНРО
Том 174
УДК 582.26.08:574.58(265.54) А.В. Скрипцова, Т.Л. Калита, Ю.В. Набивайло*
Институт биологии моря им. А.В. Жирмунского ДВО РАН, 690059, г. Владивосток, ул. Пальчевского, 17
ОТТЕНКА СОСТОЯНИЯ СООБЩЕСТВА zostera marina+sargassum в условиях АНТРОПОГЕННОГО ЗАГРЯЗНЕНИЯ
В июне 2009 г. методом пробных площадок оценено состояние сообщества Zostera marina + Sargassum в двух акваториях зал. Петра Великого, различающихся по троф-ности вод: мезотрофной — у мыса Зеленого (Уссурийский залив) и эвтрофной — у мыса Красного (Амурский залив). Изучен таксономический и морфофункциональный состав сообществ. Показано, что для фитоценоза эвтрофной акватории характерны бедный таксономический состав (небольшое число видов и надвидовых таксонов), нетипичные для зал. Петра Великого пропорции высших таксонов и отсутствие ряда характерных для ассоциации видов, а также высокая доля кораллиновых водорослей в биомассе сообщества, что свидетельствует о его антропогенной трансформации. Фитоценоз Zostera marina + Sargassum pallidum мезотрофной акватории южнее мыса Зеленого по совокупности обсуждаемых признаков с большой долей вероятности можно охарактеризовать как ненарушенный.
Ключевые слова: эвтрофный, мезотрофный, современное состояние, антропогенное загрязнение, фитоценоз Zostera marina + Sargassum, залив Петра Великого.
Skriptsova A.V., Kalita T.L., Nabivailo Yu.V. Evaluation of state of the community Zostera marina + Sargassum in conditions of anthropogenic pollution // Izv. TINRO. — 2013.
— Vol. 174. — P. 257-270.
State of the phytocenoses Zostera marina + Sargassum is examined for eutrophic area at Cape Krasny (Amur Bay) and mesotrophic area at Cape Zelyony (Ussuri Bay) in June 2009. Both areas are located in Peter the Great Bay, Japan Sea. In total, 55 species of macrophytes were registered at Cape Zelyony (Chlorophyta — 9, Rhodophyta — 26, Phaeophyceae — 18, and 2 species of seagrasses) and 34 species — at Cape Krasny (Chlorophyta — 3, Rhodophyta
— 25, Phaeophyceae — 5, and 1 species of seagrasses). The eutrophic area at Cape Krasny is distinguished by atypical for Peter the Great Bay species composition with low diversity, absence of many common species, and relatively high biomass of coralline algae, whereas the Zostera marina + Sargassum pallidum community in the mesotrophic area at Cape Zelyony could be characterized as inviolate one.
Key words: euthrophic, mesotrophic, modern state, anthropogenic pollution, Zostera marina + Sargassum phytocenosis, Peter the Great Bay.
* Скрипцова Анна Владимировна, кандидат биологических наук, старший научный сотрудник, e-mail: askriptsova@mail.ru; Калита Татьяна Львовна, кандидат биологических наук, научный сотрудник, e-mail: t-kalita@yahoo.com; Набивайло Юлия Валерьевна, кандидат биологических наук, научный сотрудник, e-mail: nabivailo@mail.ru.
Skriptsova Anna V., Ph.D., senior researcher, e-mail: askriptsova@mail.ru; Kalita Tatiana L., Ph.D., researcher, e-mail: t-kalita@yahoo.com; Nabivailo Yulia V., Ph.D., researcher, e-mail: nabivailo@mail.ru.
Введение
В результате хозяйственной деятельности человека одним из мощных экологических факторов, влияющих на морские экосистемы, стало загрязнение прибрежной зоны моря бытовыми, промышленными стоками и нефтепродуктами. На изменение качества окружающей среды раньше всех, наряду с другими продуцентами, реагируют водоросли-макрофиты, что выражается в модификации количественного и качественного состава макрофитобентоса.
Признаками трансформации сообществ макрофитов под действием антропогенного загрязнения являются: сокращение числа видов (Munda, 1993; Diez et al., 1999), порядков и семейств водорослей (Клочкова, Березовская, 2001), уменьшение доли морских трав, грубых кустистых и пластинчатых макроводорослей на фоне увеличения доли видов с тонкопластинчатыми и нитчатыми талломами (Eriksson et al., 2002), замещение многолетних медленно растущих видов эфемерными и однолетними водорослями (Diez et al., 1999; Костенко и др., 2005). Все эти изменения ведут к перестройке структуры сообществ и даже к замене нативных фитоценозов новыми, ранее несвойственными данной акватории (Munda, 1993; Костенко и др., 2005). Так, в Балтийском море произошло сокращение богатого по видовому составу сообщества Fucus vesiculosus и его замещение сообществом «водорослевого торфа», в котором доминируют нитчатые красные (Polysiphonia fucoides) и бурые (Pilayella littoralis) водоросли (Kovtun et al., 2009). В зал. Абра де Бильбао (Северная Испания) многолетние виды Cystoseira spp. и Bifurcaria bifurcata уступили место однолетним водорослям Codium decorticatum и Saccorizapolyschides (Diez et al., 1999). В Адриатическом море в сублиторали отмечено замещение зарослей Cystoseira spp. в умеренно загрязненных водах мозаичным сообществом Dictyota dichotoma и Halopterix scoparia, а в эвтрофных — сообществом с доминированием Ulva spp. и Scytosiphon lomentaria (Munda, 1993). Подобные изменения отмечены и в Черном море (Костенко и др., 2005). Таким образом, многочисленные исследования показывают, что в настоящее время перестройки сообществ макрофитобентоса, вызванные загрязнением водоемов, наблюдаются повсеместно.
Залив Петра Великого Японского моря не является исключением: он загрязнен отходами таких крупных городов Приморского края, как Владивосток, Уссурийск, Находка, и населенных пунктов Шкотовского и Хасанского районов, а также бытовыми и промышленными стоками из КНР, поступающими с водами трансграничной р. Раздольной. В настоящее время прибрежные воды зал. Петра Великого характеризуются как мезотрофные (мезосапробные), в отдельных заливах второго порядка как эвтрофные (полисапробные) и даже экстремально-эвтрофные (гиперсапробные) (Бегун и др., 2009; Бойченко, 2009; Звалинский и др., 2012). В результате возрастающей эвтрофикации в восточной части Амурского залива и в зал. Восток наблюдается тенденция к увеличению видового богатства и ценотической роли зеленых водорослей (Галышева, 2004; Коженкова, Христофорова, 2009). В кутовой части Амурского залива отмечено значительное обеднение флоры и снижение ценотической роли ламинариевых, саргассовых, гигартиновых, родимениевых, церамиевых, делессериевых водорослей и морских трав по сравнению с концом 70-х гг. прошлого столетия (Гусарова, 2008; Levenets, Skriptsova, 2008). Аналогичные изменения наблюдаются в макрофитобентосе заливов Находка (Галышева, Кожевникова, 2009) и Восток (Галышева, 2004), в бухтах Новик (о. Русский) (Брегман и др., 1998) и Миноносок (зал. Посьета) (Лебедев и др., 2004).
К сожалению, несмотря на достаточно большое количество работ, посвященных исследованию макрофитобентоса, до сих пор состояние растительных сообществ описано лишь для немногих акваторий зал. Петра Великого. Сведения о составе и структуре нативных (до антропогенного влияния) фитоценозов приводятся для заливов Восток (Макиенко, 1975), Посьета (Перестенко, 1980), Амурского (Суховеева, Паймеева, 1974) и бухты Соболь Уссурийского залива (Закс, 1927). Отсутствие данных не позволяет оценить долговременные изменения в растительных сообществах других акваторий зал. Петра Великого, а также выявить наличие и направленность их сукцессии под действием эвтрофикации и других видов антропогенного загрязнения. В мировой
практике одним из способов оценки состояния среды по макрофитобентосу является сравнение сообществ разных акваторий с фитоценозами относительно чистых районов по выделенным ранее для данного региона индикаторам загрязнения (Diez et al., 1999).
Целью данной работы было оценить современное состояние макрофитобентоса в мезо- и эвтрофных водах зал. Петра Великого и на основании полученных данных выявить наиболее информативные признаки, отражающие состояние фитоценозов эвтрофных акваторий.
Материалы и методы
Сбор материала. Для проведения исследования в качестве модельного фитоценоза было выбрано сообщество Zostera marina + Sargassum spp., так как, по данным Л.П. Перестенко (1980), эта ассоциация является наиболее типичной для прибрежных акваторий зал. Петра Великого. Исследования проводились в двух бухтах (рис. 1), различающихся по уровню трофности вод: эвтрофной — южнее мыса Красного (Амурский залив) (Обзор состояния ..., 2004*; Звалинский и др., 2012) и мезотрофной — южнее мыса Зеленого (Уссурийский залив) (Обзор состояния., 2004*; Дегтярева, Бузолева,
2008). Уровень загрязнения прочими поллютантами, выраженный с помощью интегрального показателя загрязнения донных осадков, на этих участках существенно не различается и составляет 3,5 (Олейник и др., 2004). Выбранные участки, на которых расположены исследованные сообщества макрофитобентоса, существенно не различались по составу грунтов и интенсивности водообмена.
132°00' Е
Рис. 1. Карта-схема района исследований: А — акватория южнее мыса Красного, В — акватория южнее мыса Зеленого
Fig. 1. Scheme of sampling in Peter the Great Bay: А — Cape Krasny, B — Cape Zelyony
* Обзор состояния окружающей среды г. Владивостока в 2004 году : http://www.vlc.ru/ ecology/report/index.htm.
Водоросли и морские травы собирали в июне 2009 г. — в период максимального развития большинства видов водорослей в зал. Петра Великого (Кафанов, Жуков, 1993), что позволило свести к минимуму вклад сезонных эпизодических видов, развивающихся в массе в марте — середине мая. Исследование верхнего этажа сублиторали до глубины 2 м осуществляли водолазным методом. Для определения видового состава брали только растущие в данном сообществе водоросли, без учета выбросов. Количественные пробы макрофитобентоса отбирали с помощью рамки 0,5 х 0,5 м, помещаемой случайным образом не меньше трех повторов на глубине 0,5, 1,0 и 2,0 м, в кутовых частях выбранных акваторий. Всего было собрано у мыса Красного — 12, а у мыса Зеленого — 10 количественных проб. Температура воды в период исследований была 16 оС у мыса Красного и 18 оС у мыса Зеленого; соленость различалась незначительно и составляла соответственно 30 и 32 %о.
Все пробы доставляли в лабораторию, где водоросли разбирали по видам, и после удаления с помощью фильтровальной бумаги излишка влаги определяли сырую массу каждого вида с точностью до 0,1 г на электронных весах CAS MT-300T.
Анализ видового состава сообществ. Видовую принадлежность водорослей устанавливали с помощью определителей Л.П. Перестенко (1980, 1994), К.Л. Виноградовой (1979) и Н.Г. Клочковой (1996). На основании данных о видовом составе водорослей для каждого сообщества рассчитывали флористический коэффициент: P = (Ch + Rh)/Ph, где Ch — число видов зеленых, Rh — красных и Ph — бурых водорослей (Калугина-Гутник, 1989).
Морфофункциональная характеристика макрофитов дана согласно Литтлерам (Littler, Littler, 1980). К видам-оппортунистам отнесены однолетние, как правило, высокопродуктивные водоросли с тонкопластинчатыми, трубчатыми, нитчатыми и кустистыми талломами. Позднесукцессионными считались морские травы и многолетние водоросли с высокодифференцированными пластинчатыми и кустистыми слоевищами, а также корковые известковые водоросли (Orfanidis et al., 2001).
Для характеристики видового разнообразия сообществ использовали индексы Шеннона-Винера — Н (1), Симпсона — с (2) и Пиелу — е (2):
где w. — биомасса каждого вида; W — суммарная биомасса сообщества; S — общее число видов в сообществе.
Эти индексы широко используются для интегральной оценки состояния сообществ, так как они позволяют абстрагироваться от состава сообществ и объема выборки и более объективно оценить изменения состояния биоценозов.
Аналитические методы. В момент сбора макрофитов параллельно отбирали пробы воды для определения содержания растворенных неорганических форм азота (КН4+, N0^, N0^, фосфора (Р043_) и кислорода, а также растворенного органического вещества и БПК5. Содержание кислорода в воде и БПК5 определяли методом Винклера (Руководство ..., 1977). После фильтрации проб через стекловолоконный фильтр (Мипке1, MGF, Германия) анализировали содержание растворенных неорганических форм азота ^Н4+, N0^, N0^), фосфора (Р043_), а также растворенного органического вещества в воде. Содержание последнего определяли по поглощению в ультрафиолетовой области на спектрофотометре Shimadzu ЦУРС-2110 (Хайлов, 1971). Содержание нитратов, нитритов, аммония и ортофосфата в воде определяли колориметрически по стандартным методикам (Пропп и др., 1979). Концентрацию растворенного неорганического азота рассчитывали как сумму нитратов, нитритов и аммония.
Исследование показало, что содержание растворенного кислорода в водах акваторий у мыса Зеленого и мыса Красного существенно различалось, однако в обоих
H = -Sw/W log2 w/W; с = S(w/W)2; е = Н/lo g2 S,
(1)
(2)
(3)
Результаты и их обсуждение
случаях значительно превышало критические для экосистемы значения (ПДК кислорода летом — не ниже 6 мг/дм3) и соответствовало концентрации кислорода в очень чистых водах (I класс качества) (Гусева и др., 2000). В то же время величина БПК5, характеризующая содержание в воде легкоокисляемых органических веществ как природного, так и антропогенного происхождения, в исследованных акваториях достоверно не различалась и составляла около 3,5 мгО2/дм3, что характеризовало воды этих районов как загрязненные (Гусева и др., 2000).
Концентрации растворенного неорганического азота и фосфора, а также растворенного органического вещества в момент отбора проб в районе мыса Красного были значительно выше, чем таковые в районе мыса Зеленого, соответственно в 10, 2 и 4 раза (табл. 1). Тем не менее концентрации аммония и ортофосфатов в Амурском заливе не превышали ПДК (СанПиН 42-121-4130-86; Гусева и др., 2000) и не достигали критических для экосистемы концентраций этих соединений в летний период (Звалинский и др., 2012).
Таблица 1
Гидрохимические показатели воды исследованных районов зал. Петра Великого в июне
2009 г. Даны средние значения ± SD
Table 1
Chemical parameters of seawater of two investigated areas in June 2009 (means ± SD)
Факторы среды Мыс Красный Мыс Зеленый
Аммоний, мкМ/л 0,94 ± 0,10 0,32 ± 0,00
РНА, мкМ/л 1,16 ± 0,19 0,12 ± 0,06
Фосфаты, мкМ/л 1,00 ± 0,11 0,47 ± 0,05
РОВ, мг/л 11,65 ± 0,10 2,92 ± 0,12
O2, мг/л 10,20 ± 0,23 8,70 ± 0,30
БПК5, мг/л 3,51 ± 0,17 3,61 ± 0,90
ФАР, % от ФАРп 25,60 ± 1,32 84,60 ± 8,70
Примечание. РНА — растворенный неорганический азот, РОВ — растворенное органическое вещество, ФАР — фотосинтетически активная радиация, ФАРп — ФАР, падающая на поверхность воды.
Таким образом, согласно гидрохимическому анализу, акватория южнее мыса Красного отличается более выраженным органическим загрязнением, чем у мыса Зеленого. Эти результаты согласуются с данными других исследователей, которые показали, что прибрежные воды Амурского залива являются эвтрофными (Обзор состояния ., 2004*; Звалинский и др., 2012), а Уссурийского залива — мезотрофными (Дегтярева, Бузолева, 2008).
В связи с разным уровнем трофности вод сравниваемых акваторий следует ожидать различия в составе макрофитобентоса. Ранее (Munda, 1993; Diez et al., 1999; Клочкова, Березовская, 2001; Eriksson et al., 2002) было показано, что повышение в воде содержания растворенных органических и неорганических соединений азота и фосфора ведет к трансформации биоценозов: обеднению видового состава, изменению таксономических пропорций флоры, увеличению доли видов-оппортунистов в фитоценозе, изменению биомассы сообщества. Мы протестировали состояние макрофитобентоса по этим параметрам.
В сублиторали у мыса Красного на глубине 0,5-2,0 м было найдено 34 вида макро-фитов: 3 вида Chlorophyta, 25 видов Rhodophyta, 5 видов Phaeophyceae и 1 вид морских трав — Zostera marina (табл. 2). Южнее мыса Зеленого на глубине 0,5—1,5 м было обнаружено 55 видов макрофитов (из них 9 видов Chlorophyta, 26 видов Rhodophyta, 18 видов Ochrophyta (Phaeophyceae) и 2 вида морских трав — Z. marina и Zostera japonica).
В эвтрофной акватории у мыса Красного (Амурский залив) исследованное сообщество характеризовалось также меньшим таксономическим разнообразием по
* Обзор состояния окружающей среды г. Владивостока в 2004 году : http://www.vlc.ru/ ecology/report/index.htm.
Видовой состав макрофитов исследованных акваторий
Table 2
List of macrophyte species for two areas of Peter the Great Bay
Таксон Средняя биомасса, г/м2 MФГ
Mbrc Красный Mbrc Зеленый
ОТДЕЛ CHLOROPHYTA
Ulotrichales
Ulotrichaceae
Acrosiphonia saxatilis (Ruprecht) K.L. Vinogradova - + F
Gomontiaceae
Monostroma grevillei (Thuret) Wittrock - < 1,0 э S
Ulvales
Ulvaceae
Ulva fenestrata Postels et Ruprecht 2,3 5,4 S
Ulvaria fusca (Wittrock) Vinogradova + - S
Ulvellaceae
Acrochaete viridis (Reinke) R. Nielsen - + э F
Cladophorales
Cladophoraceae
Cladophora flexuosa (O.F. Muller) Kutzing - + F
Chaetomorpha linum (O.F. Muller) Kutzing - + F
Chaetomorpha moniligera Kjellman - < 1,0 F
Bryopsidales
Bryopsidaceae
Bryopsis plumosa (Hudson) C. Agardh 9,8 < 1,0 F
Codiaceae
Codiumyezoense (Tokida) K.L. Vinogradova - + B
ОТДЕЛ OCHROPHYTA, КЛАСС PHAEOPHYCEAE
Ectocarpales
Chordariaceae
Dictyosiphon foeniculaceus (Hudson) Greville - 4,8 S
Chordaria flagelliformis (O.F. Muller) C.Agardh - < 1,0 B
Leathesia marina (Lyngbye) Decaisne - 26,4 S
Sphaerotrichia divaricata (C. Agardh) Kylin - < 1,0 B
Punctaria plantaginea (Roth) Greville + 48,0 S
Saundersella simplex (De A. Saunders) Kylin - + S
Scytosiphonaceae
Scytosiphon lomentaria (Lyngbye) Link - 50,2 S
Colpomenia sinuosa (Mertens ex Roth) Verbis et Solier - + S
Ralfsiales
Heterochordariaceae
Analipus japonicus (Harvey) M.J. Wynne - + B
Desmarestiales
Desmarestiaceae
Desmarestia sp. - + B
Desmarestia ligulata (Stackhouse) J.V Lamouroux - + B
Laminariales
Chordaceae
Chorda filum (Linnaeus) Stackhouse 2,3 12,1 L
Sphacelariales
Sphacelariaceae
Sphacelaria rigidula Kutzing - 1,2 э F
Dictyotales
Dictyotaceae
Dictyopteris divaricata (Okamura) Okamura - + S
Dictyota dichotoma (Hudson) J.V. Lamouroux < 1,0 - S
Таксон Средняя биомасса, г/м2 MФГ
Mbrc Красный Mbrc Зеленый
Fucales
Sargassaceae
Coccophora langsdorfii (Turner) Greville - 485,3 L
Sargassum miyabei Yendo 289,1 31,5 L
Sargassum pallidum (Turner) C. Agardh 6,2 1345,3 L
Stephanocystis crassipes (Mertens ex Turner) Draisma, 130,2 L
Ballesteros, F. Rousseau & T. Thibaut
ОТДЕЛ RHODOPHYTA
Bangiophyceae
Bangiales
Bangiaceae
Porphyra sp. + э - S
Florideophyceae
Colaconematales
Colaconemataceae
Colaconema daviesii (Dillwyn) Stegenga - + э F
Gelidiales
Gelidiaceae
Gelidium elegans Kutzing + + B
Gracilariales
Gracilariaceae
Gracilaria vermiculophylla (Ohmi) Papenfuss < 1,0 < 1,0 B
Corallinales
Corallinaceae
Bossiella compressa N.G. Kloczcova 1,5 3,65 C
Corallina pilulifera Postels et Ruprecht 172,2 11,4 C
Halymeniales
Halymeniaceae
Grateloupia cornea Okamura - + B
Grateloupia divaricata Okamura - + B
Gigartinales
Phyllophoraceae
Ahnfeltiopsisflabelliformis (Harvey) Masuda 2,5 < 1,0 L
Gigartinaceae
Chondrus armatus (Harvey) Okamura < 1,0 + L
Chondrus pinnulatus (Harvey) Okamura 6,8 - L
Chondrus yendoi Yamada & Mikami + - L
Mazzaella japonica (Mikami) Hommersand 19,9 - B
Mazzaella laminarioides (Bory de Saint-Vincent) Fredericq < 1,0 - B
Tichocarpaceae
Tichocarpus crinitus (S.G. Gmelin) Ruprecht - + L
Cystocloniaceae
Hypnea japonica Tanaka - + B
Gloiosiphoniaceae
Gloiosiphonia capillaris (Hudson) Carmichael < 1,0 < 1,0 B
Rhodymeniales
Lomentariaceae
Lomentaria hakodatensis Yendo - + B
Palmariales
Palmariaceae
Palmaria stenogona Perestenko < 1,0 < 1,0 B
Таксон Средняя биомасса, г/м2 МФГ
Мыс Красный Мыс Зеленый
Ceramiales Ceramiaceae
Campylaephora hypnaeoides J. Agardh 1,7 э - F
Ceramium japonicum Okamura < 1,0 э - F
Ceramium kondoi Yendo < 1,0 э - F
Delesseriaceae
Delesseria serrulata Harvey - + S
Nienburgella angusta (A.D. Zinova) Perestenko + + S
Dasyaceae
Dasya sessilis Yamada + + F
Heterosiphonia japonica Yendo + - F
Wrangeliaceae
Ptilota filicina J. Agardh - + B
Rhodomelaceae
Chondria dasyphylla (Woodward) C. Agardh - 36,6 B
Chondria decipiens Kylin - 19,1 B
Chondria sp. - + B
Neorhodomela larix (Turner) Masuda < 1,0 49,3 L
Neorhodomela munita (L.P. Perestenko) Masuda 2,5 - B
Polysiphonia morrowii Harvey + + F
Neosiphonia japonica (Harvey) M.S. Kim & I.K. Lee 7,4 э < 1,0 F
Neosiphoniayendoi (Segi) M.S. Kim & I.K. Lee + э - F
Symphyocladia latiuscula (Harvey) Yamada 11,3 < 1,0 B
Laurencia nipponica Yamada - 4,1 B
НАДКЛАСС ANGIOSPERMAE
Zostera marina Linnaeus 422,7 1560,0 SG
Zostera japonica Ascherson & Graebner - < 1,0 SG
Всего 1027,8 ± 205,0 3555,3 ± 963,5
Примечание. МФГ — морфофункциональная группа: F — водоросли с разветвленными и неразветвленными однорядными и многорядными нитчатыми (uniseriate, multiseriate) талломами; S — виды с тонкопластинчатыми (thin foliose), трубчатыми (thin tubular) слоевищами; B — однолетние водоросли с кустистыми, покрытыми корой талломами (coarsely corticated); L — многолетние водоросли с высоко дифференцированными, кожистыми, покрытыми толстой корой пластинчатыми и кустистыми слоевищами (thick blade and branched); С — известковые водоросли (calcareous); SG — морские травы; э — эпифит; “+” — редко встречающийся вид, биомасса которого в сообществе < 0,1 г; “-” — не обнаруженный в данном фитоценозе вид.
сравнению с более чистым участком у мыса Зеленого (Уссурийский залив). В первом районе встречены представители 18 семейств из 13 порядков макроводорослей, тогда как во втором были найдены виды 31 семейства из 20 порядков. Из красных водорослей в обеих акваториях самыми представительными были порядки Ceramiales и Gigartinales, которые насчитывали первый по 12, а второй 5 и 7 видов соответственно у мыса Красного и у мыса Зеленого. Среди бурых водорослей в Уссурийском заливе самыми многочисленными порядками были Ectocarpales (8 видов) и Fucales (4 вида), а в Амурском заливе — порядок Fucales, представленный двумя видами. Необходимо отметить, что во флоре зал. Петра Великого все вышеперечисленные порядки являются самыми богатыми по числу видов (Перестенко, 1980).
Таким образом, таксономический состав исследованного сообщества у мыса Красного был более бедным, чем у мыса Зеленого. Это согласуется с выводами других исследователей, которые показали, что в эвтрофных водах встречается значительно меньше видов (Munda, 1993; Diez et al., 1999), а также порядков и семейств (Клочкова, Березовская, 2001) макрофитов, по сравнению с более чистыми акваториями.
Соотношение мегатаксонов в двух исследованных растительных сообществах существенно различалось. У мыса Красного зеленые водоросли составляли 9 %, бурые — 15 и красные — 76 % видового списка. У мыса Зеленого эти значения были равны соответственно 17, 34 и 49 %. Пропорции Ch, Ph и Rh у мыса Зеленого в целом соответствовали таковым для зал. Петра Великого (Перестенко, 1980) и его наиболее чистых акваторий (Макиенко, 1975). Так, по данным Л.П. Перестенко (1980) соотношение видов Ch, Ph и Rh водорослей во флоре зал. Петра Великого составляло соответственно 14, 29 и 57 %. В зал. Восток, до 90-х гг. прошлого столетия считавшимся чистой акваторией, на доли этих мегатаксонов приходилось соответственно 15, 29 и 56 % видового списка (Макиенко, 1975).
Исследованные акватории значительно различались по биомассе макрофитобентоса. Так, у мыса Красного средняя биомасса сообщества составляла 1028 г/м2, тогда как у мыса Зеленого она превышала 3500 г/м2; биомассы доминирующих видов были в 4 раза выше в сообществе у мыса Зеленого (табл. 2). Такие различия могут быть связаны с различиями в количестве света, достигающего растения в исследованных местообитаниях. Так, у мыса Красного интенсивность света на глубине 1 м была в 3,3 раза ниже по сравнению с пкваторией у мыса Зеленого (табл. 1). Сокращение зарослей и биомассы зостеры при снижении прозрачности вод ранее отмечалось неоднократно (Walker, McComb, 1992; Olesen, 1996). Показано (Krause-Jensen et al., 2003), что наибольшая биомасса Z. marina наблюдается на глубине, где освещенность составляет 40-60 % ФАРп, что намного превышает уровень ФАР, измеренный нами у мыса Красного на глубине 1 м, где произрастает изученное сообщество (26 % ФАРп, см. табл. 1). Уменьшение прозрачности вод является характерным следствием эвтрофикации (Звалинский и др., 2012). Увеличение концентрации органических и неорганических соединений азота и фосфора в воде ведет к массовому развитию фитопланктона, который препятствует проникновению света. Другой возможной причиной более высокой мутности Амурского залива по сравнению с Уссурийским является характер грунтов на большей части акватории. Так, дно второй акватории на глубинах более 5 м в основном песчаное, тогда как в Амурском заливе среди грунтов доминируют илы, которые легко взмучиваются во время волнения и снижают проникновение света на глубину. Кроме того, поверхность сообществообразующих макрофитов в Амурском заливе была покрыта сплошным слоем из ила, диатомовых и нитчатых красных водорослей (Ceramium kondoi, Neosiphonia japonica), который также снижал количество света, поступающего к тканям растений.
К сожалению, данные о составе нативных (до антропогенного влияния) фитоценозов с доминированием Z. marina и Sargassum spp. в Амурском и Уссурийском заливах в литературе отсутствуют. Это не позволяет проследить долговременные изменения макрофитобентоса в изученных нами акваториях и с уверенностью рассуждать о наличии и направленности сукцессионных процессов в исследованных сообществах. Тем не менее многочисленные работы указывают на наличие антропогенной трансформации флоры Амурского залива (Гусарова, 2008; Levenets, Skriptsova, 2008; Коженкова, Христофорова.
2009). Например, в 1970-е гг. в Амурском заливе было идентифицировано 77 видов водорослей, в том числе 13 % видового списка составляли Chlorophyta, 28 — Phaeophyceae и 59 % — Rhodophyta (Суховеева, Паймеева, 1974). К 1986 г. здесь произошло сокращение общего числа видов на 28 %, в основном за счет выпадения красных и бурых водорослей. В результате пропорции Ch, Ph и Rh составили соответственно 17, 21 и 62 % (Гусарова, 2008). В 2005 г. видовой список макрофитов вершинной части Амурского залива насчитывал 36 видов, из которых 30 % приходилось на зеленые, 5 — на бурые и 58 % — на красные водоросли (Levenets, Skriptsova, 2008). Кроме того, здесь в период с 1970-х гг. по 2005 г. отмечено сокращение зарослей и уменьшение биомассы Z. marina, Sargassum miyabei, Saccharina cichorioides (Levenets, Skriptsova, 2008). Так, если в октябре 1971 г. в бухте Песчаной биомасса Z. marina составляла 2,4-8,0 кг/м2 (Паймеева, 1973), то в июне-июле 1986 г. в этом же районе она варьировала от 0,7 до 2,3 кг/м2 (Гусарова, 2008), а в 2005 г. в июне — от 0,8 до 1,2 кг/м2 (Levenets, Skriptsova, 2008). Отмечено также
существенное сокращение площади зарослей зостеры в Амурском заливе (Levenets, Skriptsova, 2008). Немногочисленные ретроспективные исследования сообществ макрофитобентоса Уссурийского залива, менее подверженного антропогенному прессу, существенных изменений бентосной растительности по сравнению с началом прошлого века не выявили (Тарасов и др., 2005; Skriptsova, Levenets, 2012).
Сравнение видовых списков исследованных нами сообществ из эвтрофной (у мыса Красного) и мезотрофной (у мыса Зеленого) акваторий с набором видов, характерным для ассоциации Zostera marina + Sargassum spp. из зал. Петра Великого, приведенным в монографии Л.П. Перестенко (1980), показало, что видовой состав исследованного фитоценоза у мыса Зеленого в целом типичен для данной ассоциации, тогда как у мыса Красного в составе сообщества отсутствовали такие характерные для него виды, как Codium spp. — из зеленых, Chondria decipiens, C. dasyphylla, Laurencia nipponica — из красных, Punctaria plantaginea, Desmarestia spp., Sphacelaria spp., Chordaria flagel-liformis, Coccophora langsdorfii, Scytosiphon lomentaria, Dyctiosiphon foeniculaceus и Colpomenia spp. — из бурых водорослей. Следует отметить, что в 1986 г. большинство из этих видов произрастали повсеместно в прибрежной зоне северной части Амурского залива от устья р. Барабашевка до мыса Фирсова (Гусарова, 2008). В 2005 г. из вышеперечисленных водорослей в западной части Амурского залива, которая является менее загрязненной, чем акватория у мыса Красного, были найдены L. nipponica, P. plantaginea и Codium spp. У восточного побережья залива севернее мыса Красного эти виды не встречались (Levenets, Skriptsova, 2008). По-видимому, отсутствие ряда типичных для ассоциации Zostera marina + Sargassum spp. видов в исследованном в 2009 г. фитоценозе у мыса Красного связано с их исчезновением в результате эвтрофикации. Значительно более низкий уровень антропогенного загрязнения воды у мыса Зеленого, вероятно, пока не привел к изменению видового состава фитоценоза.
Морфофункциональный анализ показал, что в сообществе эвтрофной акватории у мыса Красного преобладали нитчатые водоросли (рис. 2), которые составляли 26,5 % общего числа видов. Нитчатые формы здесь в основном были представлены водорослями-эпифитами на крупных растениях Z. marina, S. miyabei, Sargassum pallidum, Gracilaria vermiculophylla и др. Развитие мощной эпифитной синузии в макрофитобентосе эвтрофных акваторий отмечалось ранее (Worm, Sommer, 2000). В мезотрофных водах у мыса Зеленого эпифитные водоросли, напротив, были немногочисленны. По числу видов здесь доминировали однолетние макрофиты с кустистыми талломами (36,4 % всех видов). Доля высоко дифференцированных многолетних водорослей у мыса Красного была существенно выше, чем у мыса Зеленого (рис. 2), тогда как тонкопластинчатые водоросли присутствовали в примерно равных количествах и составляли 20,0 % у мыса Зеленого и 17,6 % у мыса Красного (рис. 2). Таким образом,
Рис. 2. Морфофункциональная структура двух сравниваемых сообществ у мыса Красного (А) и мыса Зеленого (Б). Условные обозначения морфофункциональных групп как в табл. 2 Fig. 2. Morpho-functional structure of two macrophytobentic communities. А — at Cape Krasny, Б — at Cape Zelyony. The morpho-functional groups are titled as in Table 2
20,0%
23,5%
анализ видового состава показал, что у мыса Красного на долю позднесукцессионных видов и видов-оппортунистов приходилось соответственно 32,4 и 67,6 % общего числа видов, а у мыса Зеленого — 23,6 и 76,4 % (рис. 2). В то же время количественный анализ выявил, что по биомассе в обоих исследованных фитоценозах доминировали позднесукцессионные виды, наихдолюприходилось 94%биомассы сообщества, доля видов-оппортунистов не превышала 6 % биомассы сообщества (рис. 3).
18%
Рис. 3. Соотношение массы макрофитов разных морфофункциональных групп (% от общей массы) в исследованных сообществах у мыса Красного (А) и мыса Зеленого (Б). Условные обозначения морфофункциональных групп как в табл. 2
Fig. 3. Mass ratio of morpho-functional groups of macrophytes (% of total biomass) in two examined communities: А — at Cape Krasny, Б — at Cape Zelyony. The groups are titled as in Table 2
Таким образом, по соотношению обилия позднесукцессионных макрофитов и видов-оппортунистов сравниваемые сообщества не различаются. Это противоречит многочисленным исследованиям (Orfanidis et al., 2001; Eriksson et al., 2002), в которых показано, что для эвтрофных вод характерна более высокая биомасса и проективное покрытие однолетних и эфемерных видов с нитчатыми, трубчатыми и тонкопластинчатыми талломами по сравнению с чистыми местообитаниями. Благодаря большой удельной поверхности эти виды способны к быстрому поглощению питательных веществ из среды и большему росту по сравнению с высоко дифференцированными водорослями и морскими травами (Littler, Littler, 1980). По всей вероятности, концентрации биогенных элементов, характерные для Амурского залива, не являются достаточными для доминирования видов-оппортунистов.
Несмотря на равное соотношение обилия позднесукцессионных видов и видов-оппортунистов, в исследованных акваториях пропорции отдельных морфофункциональных групп различались. Так, если в мезотрофной акватории у мыса Зеленого многолетние высоко дифференцированные пластинчатые и кустистые водоросли составляли более половины биомассы сообщества, то у мыса Красного их доля была существенно ниже (31 % биомассы). Значительную биомассу здесь составляли кораллиновые водоросли — 18 % биомассы сообщества (рис. 3, А). Ранее (Diez et al., 1999) было показано, что увеличение обилия (биомассы и проективного покрытия) кораллиновых водорослей — характерная особенность сообществ умеренно загрязненных мест обитания.
Таким образом, приведенные литературные данные свидетельствуют о том, что начиная по крайней мере с 70-х гг. прошлого века в целом макрофитобентос эв-трофного Амурского залива претерпевает значительные изменения. Исследованный фитоценоз Zostera marina + Sargassum miyabei, сформированный у мыса Красного, по всей вероятности, не является исключением. Для него характерны бедный таксономический состав (небольшое число видов и надвидовых таксонов), нетипичные для зал. Петра Великого пропорции высших таксонов и отсутствие ряда характерных для данной ассоциации видов, а также высокая доля кораллиновых водорослей в сообществе. Ранее неоднократно отмечалось, что подобные изменения являются признаками антропогенной трансформации флоры под воздействием эвтрофикации
(Munda, 1993; Diez et al., 1999; Клочкова, Березовская, 2001). Фитоценоз Zostera marina + Sargassum pallidum мезотрофной акватории южнее мыса Зеленого по совокупности обсуждаемых признаков с большой долей вероятности можно охарактеризовать как ненарушенный.
Помимо прямого сравнения таксономического состава и структурных показателей фитоценозов для оценки состояния макрофитобентоса широко используются различные экологические индексы, такие как индекс видового разнообразия Шеннона-Винера, индекс доминирования Симпсона и индекс выравненности Пиелу, а также флористический коэффициент.
В нашем исследовании значения флористического коэффициента, рассчитанные для сравниваемых акваторий у мыса Красного и у мыса Зеленого составляли соответственно 5,6 и 1,9 (табл. 3). На основании этих показателей акватория у мыса Красного может быть отнесена к умеренно загрязненным водам, а у мыса Зеленого — к относительно чистым, что в целом совпадает с данными оценки состояния среды на основе гидрохимических показателей и с ранее полученными результатами других исследователей (Обзор состояния ..., 2004*; Дегтярева, Бузолева, 2008; Звалинский и др., 2012).
Таблица 3
Показатели видового разнообразия сообществ макрофитобентоса
Table 3
Indices of species diversity for macrophytobentos communities
Индекс Мыс Красный Мыс Зеленый
Шеннона-Винера 1,97 2,03
Симпсона 0,33 0,32
Пиелу 0,35 0,39
Флористический коэффициент 5,60 1,94
Экологические индексы (Шеннона, Симпсона и Пиелу), рассчитанные для обоих исследованных сообществ на основании данных по биомассе всех видов, формирующих данные фитоценозы, практически не различались (табл. 3), что противоречит классическим представлениям, согласно которым для загрязненных акваторий характерны более низкие значения индекса Шеннона и более высокие индексов Симпсона и Пиелу по сравнению с чистыми водами (Одум, 1986). Следует упомянуть, что в проведенных ранее исследованиях состава и количественных характеристик микроводорослей перифитона акваторий зал. Петра Великого высокие значения индекса Шеннона-Винера (Н = 1,71) были отмечены для высокоэвтрофной акватории бухты Золотой Рог, тогда как для эвтрофных вод бухты Сухопутной эти значения составляли 0,41 (Бегун и др., 2009). В другой работе тех же авторов более низкие значения индексов Шеннон^Винера и Пиелу были рассчитаны для микрофлоры бухты Золотой Рог как 1,25-1,52 и 0,35, по сравнению с чистой акваторией бухты Рында, где эти показатели составляли соответственно 1,83 и 0,49 (Бегун, Звягинцев, 2010). Таким образом, как видно из вышеизложенного, индексы Шеннон^Виннера, Симпсона и Пиелу не всегда адекватно отражают состояние растительных сообществ и должны использоваться с осторожностью.
Заключение
Таким образом, наши исследования показали, что по совокупности различных показателей исследованное растительное сообщество эвтрофного района Амурского залива (южнее мыса Красного) в значительной степени отличается от аналогичного сообщества мезотрофного участка Уссурийского залива (южнее мыса Зеленого). Для ассоциации Zostera marina + Sargassum miyabei из эвтрофной акватории характерны: более бедный таксономический состав (небольшое число видов и надвидовых таксонов),
* Обзор состояния окружающей среды г. Владивостока в 2004 году : http://www.vlc.ru/ ecology/report/index.htm.
нетипичные для зал. Петра Великого пропорции высших таксонов и отсутствие ряда характерных для ассоциации видов, а также высокая доля кораллиновых водорослей.
В связи с этим можно полагать, что анализ таксономической структуры ассоциации Zostera marina + Sargassum spp. может быть использован для оценки уровня эвтрофи-кации прибрежных экосистем зал. Петра Великого. Однако такой анализ требует сведений о таксономической структуре нативной ассоциации Zostera marina + Sargassum spp. из относительно чистых акваторий. В качестве таковой в настоящее время может быть использован фитоценоз Zostera marina + Sargassum pallidum у мыса Зеленого.
В то же время экологические индексы, а также соотношение числа и биомассы видов-оппортунистов и многолетних позднесукцессионных видов далеко не всегда адекватно отражают состояние сообществ макрофитов и должны быть использованы с осторожностью.
Работа выполнена при поддержке гранта ДВО-I № 12-І-ОБН-08.
Список литературы
Бегун А.А., Звягинцев А.Ю. Биоиндикация качества морской среды по диатомовым водорослям в обрастании антропогенных субстратов // Изв. ТИНРО. — 2010. — Т. 161. — С. 177-198.
Бегун А.А., Рябушко Л.И., Звягинцев А.Ю. Состав и количественные характеристики микроводорослей перифитона акваторий залива Петра Великого (Японское море, Россия) // Альгология. — 2009. — Т. 19, № 3. — С. 257-272.
Бойченко Т.В. Химико-микробиологическая оценка качества морских поверхностных вод южного Приморья : автореф. дис. ... канд. биол. наук. — Владивосток, 2009. — 25 с.
Брегман Ю.Э., Седова Л.Г., Мануйлов В.А. и др. Комплексное исследование среды и донной биоты бухты Новик (о. Русский, Японское море) после многолетнего антропогенного пресса // Изв. ТИНРО. — 1998. — Т. 124. — С. 320-343.
Виноградова К.Л. Определитель водорослей дальневосточных морей СССР. Зеленые водоросли. — Л. : Наука, 1979. — 146 с.
Галышева Ю.А. Сообщества макробентоса сублиторали залива Восток Японского моря в условиях антропогенного воздействия // Биол. моря. — 2004. — Т. 30, № 6. — С. 423-431.
Галышева Ю.А., Коженкова С.И. Макробентос залива Находка Японского моря // Изв. ТИНРО. — 2009. — Т. 156. — С. 135-158.
Гусарова И.С. Макрофитобентос северной части Амурского залива // Изв. ТИНРО. — 2008. — Т. 155. — С. 88-98.
Гусева Т.В., Молчанова Я.П., Заика Е.А. и др. Гидрохимические показатели состояния окружающей среды. Справочные материалы : Эколайн, 2000. — 87 c. www.twirpx.com.
Дегтярева В.А., Бузолева Л.С. Оценка санитарно-микробиологического состояния морской воды прибрежных зон г. Владивосток // Современное состояние водных биоресурсов : мат-лы науч. конф., посвящ. 70-летию С.М. Коновалова. — Владивосток : ТИНРО-центр, 2008. — С. 506-509.
Закс И.Г. Предварительные данные о распределении фауны и флоры в прибрежной полосе залива Петра Великого Японского моря // Производительные силы. — 1927. — Вып. 4: Животный мир. — С. 213-248.
Звалинский В.И., Тищенко П.П., Михайлик Т.А., Тищенко П.Я. Эвтрофикация Амурского залива // Современное экологическое состояние залива Петра Великого Японского моря.
— Владивосток : ДВФУ, 2012. — С. 76-113.
Калугина-Гутник А.А. Изменение видового состава фитобентоса в бухте Ласпи за период 1964-1983 гг. // Экол. моря. — 1989. — Вып. 31. — С. 7-12.
Кафанов А.И., Жуков В.Е. Прибрежное сообщество водорослей-макрофитов залива Посьета (Японское море): сезонная изменчивость и пространственная структура : монография.
— Владивосток : Дальнаука, 1993. — 154 с.
Клочкова Н.Г. Флора водорослей-макрофитов Татарского пролива и особенности её формирования : монография. — Владивосток : Дальнаука, 1996. — 288 с.
Клочкова Н.Г., Березовская В.А. Макрофитобентос Авачинской губы и его антропогенная деструкция : монография. — Владивосток : Дальнаука, 2001. — 208 с.
Коженкова С.И., христофорова Н.К. Распределение зеленых водорослей-макрофитов в Амурском заливе (Японское море) // Изв. ТИНРО. — 2009. — Т. 159. — С. 156-167.
Костенко Н.С., Дикий Е.А., Заклецкий А.А., Марченко В.С. Многолетние изменения в сообществах макрофитобентоса района Карадага (Крым, Черное море) // Мор. экол. журн.
— 2005. — Т. 4, отд. вып. 1. — С. 48-60.
Лебедев Е.Б., Левенец И.Р., Вышкварцев Д.И. Донные сообщества бухты Миноносок залива Посьет (Японское море) // Изв. ТИнРо. — 2004. — Т. 137. — С. 378-392.
Макиенко В.Ф. Водоросли-макрофиты залива Восток (Японское море) // Биол. моря. — 1975. — № 2. — С. 45-57.
Одум Ю. Экология : монография. — М. : Мир, 1986. — Т. 2. — 376 с.
Олейник Е.В., Мощенко А.В., Лишавская Т.С. Влияние загрязнения донных отложений на видовой состав и обилие двустворчатых моллюсков в заливе Петра Великого Японского моря // Биол. моря. — 2004. — Т. 30, № 1. — С. 39-45.
Паймеева Л.Г. Распределение зарослей зостеры в заливе Петра Великого // Изв. ТИНРО. 1973. — Т. 87. — С. 145-148.
Перестенко Л.П. Водоросли залива Петра Великого : монография. — Л. : Наука, 1980.
— 232 с.
Перестенко Л.П. Красные водоросли дальневосточных морей России : монография. — СПб. : Ольга, 1994. — 330 с.
Пропп Л.Н., Кашенко С.Д., Пропп М.В. Определение основных биогенных элементов // Методы химического анализа в гидробиологических исследованиях. — Владивосток : ДВНЦ АН СССР, 1979. — С. 63-88.
Руководство по методам химического анализа морских вод / под ред. С.Г. Орадовского.
— Л. : Гидрометеоиздат, 1977. — 208 с.
Суховеева М.В., Паймеева Л.г. Видовой состав, распределение водорослей и морских трав в Амурском заливе (Японское море) // Изв. ТИНРО. — 1974. — Т. 92. — С. 133-152.
Тарасов В.Г., Касьянов В.Л., Адрианов А.В. и др. Экологическое состояние и донные сообщества бухт Патрокл и Соболь (залив Петра Великого, Японское море): прошлое и настоящее // Вестн. ДвО РАН. — 2005. — № 1. — С. 3-18.
Хайлов К.М. Экологический метаболизм в море : монография. — Киев : Наук. думка, 1971. — 252 с.
Diez I., Secilla A., Santolaria A., Gorostiaga J.M. Phytobentic interdidal community structure along an environmental pollution gradient // Mar. Poll. Bull. — 1999. — Vol. 38. — P. 463-472.
Eriksson B.K., Johansson G., Snoeijs P. Long-term changes in the macroalgal vegetation of the inner Gullmar Fjord, Swedish Skagerrak coast // J. Phycol. — 2002. — Vol. 38. — P. 284-296.
Kovtun A., Torn K., Kotta J. Long-term changes in a northern Baltic macrophyte community // Eston. J. Ecol. — 2009. — Vol. 58, № 4. — P. 270-285.
Krause-Jensen D., Pedersen M.F., Jensen C. Regulation of eelgrass (Zostera marina) cover along depth gradients in Danish coastal waters // Estuaries. — 2003. — Vol. 26. — P. 866-877.
Levenets I.R., Skriptsova A.V. Benthic flora of the inner part of Amursky Bay (Sea of Japan) // Ecological studies and the state of the ecosystem of Amursky Bay and the estuarine zone of the Razdolnaya River (Sea of Japan). — Vladivostok : Dalnauka, 2008. — P. 284-301.
Littler M.M., Littler D.S. Mоrphological form and photosynthesis performance of marine macroalgae: test of functional/form hypothesis // Bot. Mar. — 1980. — Vol. 22. — P. 161-165.
Munda I.M. Changes and degradation of seaweed stands in the Northern Adriatic // Hydrobio-logia. — 1993. — Vol. 261. — P. 239-253.
Olesen B. Regulation of light attenuation and eelgrass Zostera marina depth distribution in a Danish embayment // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 1996. — Vol. 134. — P. 187-194.
Orfanidis S., Panayotidis P., Stamatis N. Ecological evaluation of transitional and coastal waters: A marine benthic macrophyte-based model // Mediter. Mar. Sci. — 2001. — Vol. 2/2. — P. 45-65.
Skriptsova A.V., Levenets I.R. Seasonal dynamics of subtidal macrophyte assemblages in Sobol Bay (Peter the Great Bay, Sea of Japan) in relation to depth // J. Mar. Biol. Assoc. UK. — 2012.
— Vol. 92. — P. 429-437.
Walker D.I., McComb A.J. Seagrass degradation in Australian coast waters // Mar. Poll. Bull.
— 1992. — Vol. 25. — P. 191-195.
Worm B., Sommer U. Rapid direct and indirect effects of a single nutrient pulse in a seaweed-epiphyte-grazer system // Mar. Ecol. Prog. Ser. — 2000. — Vol. 202. — P. 283-288.
Поступила в редакцию 28.02.13 г.
