CC BY
151
УДК 595.3 (268)
ОСОБЕННОСТИ БИОЛОГИИ РАКООБРАЗНЫХ,
АССОЦИИРОВАННЫХ С МОРСКИМ ЛЬДОМ В АРКТИКЕ (ОБЗОР)
В.Г. Дворецкий, А.Г. Дворецкий
Мурманский морской биологический институт КНЦ РАН
Аннотация
Проведен анализ основных черт состава и распределения массовых представителей ледовой фауны Северного Ледовитого океана - веслоногих и разноногих ракообразных. Указанные группы играют большую роль в полярных морских экосистемах, формируя значительную часть суммарной продукции сообществ ледовых организмов. Наиболее массовые копеподы интерстициали льда арктических морей - это гарпактициды и циклопоиды, где их обилие может достигать нескольких тысяч экземпляров на 1 м2. Каляниды встречаются в составе льда в основном в виде яиц и науплиев, взрослые стадии обитают в прикромочном пространстве. Биомассы копепод, ассоциированных со льдом, варьируют от 0 до 20 мгС/м . Амфиподы способны обитать в самом верхнем слое льда, в отверстиях и каналах, появляющихся при летнем таянии, а также в прикромочном слое морской воды. Максимальная биомасса (3.5 гС/м2) отмечена у Земли Франца-Иосифа (Баренцево море). Жизненные стратегии представителей ледовой фауны отличаются удлинением времени развития, низкими скоростями роста и меньшим числом генераций за год. Основными источниками пищи для ассоциированных со льдом организмов выступают ледовые микроводоросли, органическое вещество и детрит. Успешное развитие в условиях Арктики обеспечивается комплексом адаптаций, включающих поведенческие (репродуктивные и трофические стратегии), физиологические (устойчивость к повышенной солености и низкой температуре, накопление липидных запасов и метаболическую гибкость) и анатомические особенности (специализированный ротовой аппарат и конечности).
Ключевые слова:
ракообразные, морской лед, Арктика.
Введение
Морской лед служит средой обитания бактерий, водорослей, простейших и беспозвоночных. В арктических морях ледовая биота формирует важное звено пищевой цепи [1]. В составе комплекса ассоциированных со льдом организмов по численности и биомассе чаще всего доминируют ракообразные. Их роль в трофических сетях во уже многом изучена, хотя есть ряд вопросов, требующих решения, например, не выяснено, какова реакция отдельных видов на выраженную сезонность в полярных условиях.
Впервые трофические связи ледовой биоты в арктических условиях были изучены А.Н. Голиковым и О.А. Скарлато (1973) [2]. Следующий важный шаг в исследовании криопелагической фауны - классификация организмов, ассоциированных со льдом; первая такая сводка для моря Бофорта включала более 10 видов копепод и 13 видов амфипод [3]. Впоследствии в список таксонов ледовой фауны были добавлены турбеллярии, нематоды, коловратки и эвфаузииды [4-7]. Ледовая кромка во многом способствует защите от хищников. Кроме того, более длинный цикл развития ледовых микроводорослей дольше снабжает ледовых животных пищей по сравнению с фитопланктоном высоких широт. Организмы, обитающие в условиях ледовой кромки, питаются в слое воды, прилегающем непосредственно ко льду [8-9].
Одна из трудностей в изучении арктических ракообразных связана с наличием у них длительных (обычно более 1 года) жизненных циклов. В целом можно отметить, что хотя судовые исследования дают хорошую информацию о пространственном распределении ледовой фауны, они практически не дают никаких данных, касающихся их временной динамики. Тем не менее, в последние 15-20 лет отмечен значительный прогресс в этой области [1].
Ассоциированная со льдом фауна включает автохтонный комплекс - организмы, заканчивающие свой жизненный цикл внутри льда, и аллохтонный комплекс - организмы, которые частично связаны со льдом, реализуют там лишь часть своего жизненного цикла [10].
Автохтонные организмы достаточно широко представлены в арктических морях, т.к. лед там многолетний. Жизненные циклы и распространение таких видов зависят от ледового покрова и дрейфа льдов [11]. Арктический лед поддерживает существование организмов с длительным развитием (более 1 года). Амфиподы Gammarus wilkitzkii способны жить более 6 лет [12] и поддерживают существование своей популяции в тесной ассоциации с ледовой кромкой на протяжении всего года. Следует отметить, что некоторые виды, классифицируемые как автохтонные, видимо, способны выживать и в отсутствие морского льда, в глубоководных слоях водной толщи. Примерами таких организмов могут быть амфиподы Apherusa glacialis [13] и G. wilkitzkii [14, 15]. Другие виды амфипод связаны со льдом еще слабее (во льду не было обнаружено ни одной их репродуктивной стадии) [16]. Более того, лед, а значит и ледовую кромку, можно считать «перевернутым дном» [1], следовательно, все организмы, которые живут в тесной ассоциации со льдом, это преимущественно эпибентосные либо бентопелагические животные. Тем не менее, они составляют существенную часть зоопланктонного сообщества.
Целью работы был обзор опубликованных данных о трофических условиях обитания, продукции, составе сообществ, распределении, репродукции и жизненных стратегиях массовых представителей ледовой фауны в арктических морях. Основной акцент сделан на описании биологии аллохтонных организмов, которые слабо связаны непосредственно со льдом как субстратом.
1. Продукция организмов, ассоциированных со льдом
Г одовая первичная продукция ледовых сообществ в арктических районах варьирует от 5 до 15 гС/м2 [1]. Для примера, в Антарктике диапазон ее изменения составляет 0.3-38 гС/м2 [17]. При этом только небольшая доля продукции автотрофов передается вторичным продуцентам. В арктических районах Баренцева и Берингова морей эта доля редко превышает 10% [18]. В Гренландском море суммарная биомасса интерстициальных организмов пакового льда составляет 196 мгС/м2, при этом 43% приходилось на автотрофов, 51% - на бактерий и гетеротрофных флагеллат и лишь 4% - на мейофауну (8 мгС/м2) [19]. Во льду с возрастом более 1 года в северной части Баффинова залива биомасса углерода мейофауны варьирует между 0 и
19.4 мгС/м2 [20]. В море Веделла (Антарктика) интегральная величина биомассы
ассоциированных со льдом животных изменяется от 0 до 118 мгС/м2, в составе сообщества доминируют ракообразные (35-62%), остальные организмы были представлены турбелляриями (25-41%) и фораминиферами [1]. Отметим также, что в полярных районах в составе сообществ многолетнего льда часто преобладают ледовые нематоды и турбеллярии [19, 21], тогда как комплекс организмов кромки недавно сформировавшегося льда представлен в основном копеподами [20].
2. Сообщества льда
Лед формирует по меньшей мере три различные среды обитания:
• поверхностный слой льда, где в основном обитают диатомовые, динофлагелляты и цилиаты [22];
• промежуточный слой, где концентрация микроводорослей существенно выше за счет более высокой температуры и солености [1];
• нижняя кромка льда, характеризующаяся высокой стабильностью.
Именно в пределах последней среды обитания формируются наиболее богатые сообщества, которые включают как бентосных, так и пелагических организмов [19]. Высокое разнообразие во многом связано со значительной концентрацией биогенов, поступающих из подлежащего слоя морской воды. При этом крупные животные (амфиподы и эвфаузииды) концентрируются в слоях воды, прилегающих к ледовой кромке [3]. Поскольку именно ракообразные формируют основной фон сообщества животных, ассоциированных с кромкой льда, рассмотрим более подробно их состав.
Основные группы ракообразных, связанные со льдом, - это копеподы, амфиподы и эвфаузииды (в Антарктике). Данные таксоны характеризуются достаточно малыми размерами, гибкими пищевыми потребностями и высокой подвижностью, что позволяет им успешно существовать в ассоциации со льдом. Веслоногие и разноногие ракообразные, как было отмечено ранее, - самые массовые ракообразные в арктических районах, однако также встречаются декаподы, мизиды и личинки усоногих рачков. В составе сообществ животных, ассоциированных со льдом наиболее полно изучены амфиподы [1]. Копеподам уделяется гораздо меньше внимания. В частности, очень мало данных по их биомассе. Только в нескольких работах копеподы рассматривались не в качестве целой группы, а как отдельные виды.
3. Распределение копепод, ассоциированных со льдом
Численность гарпактицид и циклопоид, обитающих в интерстициали льда арктических морей колеблется от нескольких экземпляров до тысяч экземпляров на 1 м2 [5, 6, 21]. Эти величины на несколько порядков выше по сравнению со значениями, зарегистрированными в прикромочном слое [7, 23]. Максимальные значения углеродной биомассы (20 мгС/м2) были отмечены в море Лаптевых [21] и Северной полынье Баффинова залива [20]. Представители отрядов Harpacticoida и Cyclopoida часто достигают высокого обилия в мейофауне бентоса [24], поэтому неудивительно, что их численность максимальна в составе прибрежного льда и минимальна в составе льда открытого моря. При этом копеподы агрегируются в участках льда с высокой концентрацией хлорофилла а [19, 21].
Ювенильные стадии веслоногих рачков (яйца и науплии) могут аккумулироваться в морском льде в количествах свыше 100 тыс. экз/м2 [21]. Следует отметить, что яйца и науплии могут принадлежать не только циклопоидам и гарпактицидам, но и калянидам. Например, было показано, что яйца Calanus hyperboreus и C. glacialis обладают положительной плавучестью [25]. По мере развития они медленно поднимаются к поверхности, время их появления в самом верхнем слое как раз совпадает с началом цветения фитопланктона. Считается, что пассивный транспорт яиц служит главным механизмом расселения бентических копепод и способствует освоению ими морского льда [1]. Другие способы ассоциации копепод с морским льдом включают адвекцию с течениями и дрейфующими льдинами, прикрепление к поднимающемуся льду, вмораживание и плавание [1, 4, 26]. Несмотря на то, что копеподы Tisbe furcata и Harpacticus superflexus - это типичные бентосные виды, они довольно часто встречаются в пелагиали полярных бассейнов вплоть до глубины 2 тыс. м [27].
Гарпактициды Harpacticus, Halectinosoma, Tisbe и циклопоиды Cyclopina имеют циркумарктическое распространение, и регулярно обнаруживаются внутри льда и прикромочном слое морской воды [6, 23]. Harpacticus superflexus и другие виды этого рода, видимо, отсутствуют в интерстициали многолетнего льда в Северном Ледовитом океане, и северных частях Баренцева и Гренландского морей [21, 28], а также они редки в нижних слоях старого льда [29]. Напротив, в составе льда в заливе Фробишер (Канадская Арктика) H. superflexus достигает обилия 3-380 экз/м2 [23]. В зонах деформации многолетнего льда у северного побережья Аляски и в паковом льде моря Бофорта (у о-ва Нарвал) в нижних слоях льда было найдено несколько тысяч экземпляров Harpacticus sp. [6]. Представители рода Halectinosoma также являются важными компонентами интерстициальной фауны копепод. Их регулярно регистрируют в многолетнем льде к северу от арх. Шпицберген и в Гренландском море [21]. Численность Halectinosoma по сравнению с другими гарпактицидами выше в прикромочном слое [29]. Два вида (Halectinosoma neglectum и Halectinosoma finmarchicum) часто сосуществуют в интерстициали льда и прикромочном слое. Лишь несколько отдельных экземпляров Tisbe furcata было найдено в многолетнем льде Гренландского моря. Вероятно, в составе молодого льда T. furcata - важный компонент фауны копепод, о чем свидетельствуют их находки в заливах Понд [5] и Фробишер (Канада), где в составе нижнего слоя льда было отмечено до 1180 экз/м2 [7]. В слое воды, прилегающей к нижней части льда в Гренландском море, численность Tisbe sp. варьировала от 0 до 448 экз/м2 [29]. Кроме того, единичные экземпляры Dactylopodia signata и D. vulgaris были найдены подо льдом в Аляске [6] и заливе Фробишер [7]. Примечательно, что D. signata не входит в состав мейобентоса арх. Шпицберген, а D. vulgaris - входит.
Наиболее массовые виды копепод прибрежного льда - это два вида Cyclopina (C. gracilis и C. schneidert). Около о-ва Нарвал их численность может достигать более 6 тыс. экз/м2 [6], а в заливе Фробишер обилие Cyclopina spp. достигает пика в марте (>9.3 тыс. экз/м2) [7]. В прикромочном слое C. schneideri встречается единично [29]. Интересно отметить, что ни одной из вышеупомянутых ледовых копепод не было обнаружено при годичных исследованиях многолетнего дрейфующего льда в Канадской Арктике. Интерстициаль льда содержит только скелетные части и экзувии бентосных копепод, а Tisbe furcata - единственный вид, обнаруженный в ассоциации со льдом [30].
Каляниды, видимо, не заселяют непосредственно сам лед, но могут находиться там на стадиях яиц и науплиев [5]. При этом питающиеся стадии локализуются в нижних прикромочных слоях, где велика концентрация пищи. Основные потребители ледовых микроводорослей (Calanus glacialis, Calanus hyperboreus, Pseudocalanus acuspes, Metridia longa, Oithona similis, Triconia borealis и Microcalanus pygmaeus) совершают дневные вертикальные миграции к поверхности кромки в темное время [9, 31]. Сделан вывод, что только мелкие копеподы способны обитать непосредственно внутри льда [23]. Численность видов во многом подтверждает этот тезис: в прикромочном слое дрейфующего льда в море Лаптевых O. similis доминирует в составе сообщества копепод, достигая 4660 экз/м3 [32], однако в самом нижнем сантиметре молодого льда в районе арх. Шпицберген, численность вида достигает 80 экз/м3 [33]. Сравнив плотности популяций O. similis в пелагиале и льде, можно прийти к выводу, что данный вид - случайный представитель ледовых экосистем, который проникает в лед в поисках пищи и не связан со льдом на протяжении своего жизненного цикла. Сходным образом размножение Acartia longiremis и T. borealis не зависит от морского льда, однако виды используют прикромочное пространство льда как пищевой источник [23]. Оценки биомассы копепод, ассоциированных со льдом, варьируют в широких пределах: от 0 до 20 мгС/м2 [20, 21]. Отметим, что только в [20] приведены непосредственно измеренные величины биомассы веслоногих ракообразных. Несколько работ [19, 34] содержат оценки биомассы на основе стандартных весов [21]. В табл. 1 приведена численность и оценки биомассы копепод в прикромочном пространстве льда, а также подо льдом арктических морей, однако следует отметить, что эти величины для интерстициали, скорее всего, существенно занижены, по крайней мере, в 3 раза для копеподитов и в 10 раз для науплиев [20].
Таблица 1
Численность (№, экз/м-2) и биомасса (Б, мгС/м-2) копепод, ассоциированных со льдом,
в арктических морях
Район Копеподиты Науплии Ссылка
N B N B
Интерстициальные виды
Гренландское море 1643 0.99 81 0.02 21
Гренландское море 150-300 0.09-0.15 300-3900 0.006-0.08 34
Гренландское море 2400 1.22 - - 19
Баренцево море 1916 1.15 2109 0.04 21
Море Лаптевых 4439 1.15 11670 0.033 21
О-ов Нарвал, Аляска 120 0.07 1770 0.035 4
О-ов Нарвал, Аляска 5094 3.06 - - 6
Зал. Фробишер, Канада 2450 1.47 90920 1.82 23
Зал. Понд, Канада 50-20470 0.03-12.28 - - 5
Канадская Арктика 0-1180 0-19.5 0-4090 0-0.79 20
Іелагические подледные виды
Гренландское море (лето) 117-754 0.07-0.45 635 0.01 29
Г ренландское море (осень) 282-1757 0.17-1.05 2869 0.06 29
Море Лаптевых 104-6307 0.06-3.78 2011 0.04 29
Зал. Фробишер (февраль) 2450 1.47 90920 1.82 23
Окончание таблицы 1
Зал. Фробишер (март) - - 26080 0.52 23
Зал. Фробишер (май) 252 0.15 4200 0.08 23
Зал. Фробишер (июнь) - - 800 0.02 23
Море Бофорта (шельф) 57897 1.0 - - 35
Море Бофорта (полынья) 87280 2.9 - - 35
Карское море (юго-восток) 2900 0.92 - - 36
Карское море (юг) 1983 0.95 - - 36
Карское море (северо-запад) 7980 11.0 - - 36
Примечание. «-» - нет данных.
4. Распределение амфипод, ассоциированных со льдом
Амфиподы часто исключаются из промежутков льда, поскольку имеют достаточно большие размеры, однако они способны обитать в самом верхнем слое льда в отверстиях, каналах и дырах, которые в больших количествах появляются при летнем таянии, а также в прикромочном слое морской воды [1].
Амфиподы обнаружены во льдах, а ассоциации с ними - во всех арктических районах, поэтому большинство видов, по всей видимости, характеризуется циркумарктическим распространением. Однако есть существенные различия при сравнении молодого прибрежного льда и многолетнего льда, дрейфующего в открытом море в течение длительного времени [37]. Виды Gammarus wilkitzkii, Apherusa glacialis, Onisimus nanseni и O. glacialis встречаются во всех типах льда во всех арктических морях, куда поступает многолетний лед из Северного Ледовитого океана. Кроме Onisimus spp. амфиподы редки в узких заливах и проливах Канадского архипелага, где лед образуется заново каждую зиму [7, 38]. В дрейфующем льду Баренцева моря эти 4 вида встречаются в количествах не более 100 экз/м2. Максимальное обилие отмечено для района, расположенного к северу от арх. Шпицберген (280 экз/м2), что соответствует 8 г сырой массы на 1 м2 [39] и эквивалентно 1.3 гС/м2. Амфиподы G. wilkitzkii и A. glacialis имеют приблизительно одинаковую среднюю численность, однако индивидуальная масса G. wilkitzkii выше, поэтому суммарная биомасса зависит от относительного вклада этого вида. Интересно отметить, что близкородственный вид Gammarus setosus также отмечается в больших количествах в прикромочном слое, но внутри льда его никогда не обнаруживали [23].
Под прибрежным льдом вокруг Земли Франца-Иосифа и острова Нарвал численность Gammarus wilkitzkii, Apherusa glacialis и Onisimus spp. достигает нескольких сот экземпляров на 1 м2 [37, 40, 41]. При этом максимальные показатели биомассы - 21 г сырой массы на 1 м2 (3.5 гС/м2) отмечены у Земли Франца-Иосифа [40]. O. glacialis и O. nanseni - довольно редкие виды морского льда, однако они часто достигают высокой численности в составе однолетнего льда (до 140 экз/м2) [7]. Ледовых амфипод можно выявить в слоях, прилегающих ко льду [14, 15], когда лед отсутствует, они переживают эти периоды в составе бентоса [37, 42]. Сведения о встречаемости A. glacialis в открытом море в глубоководных слоях и O. glacialis на глубине более 130 м в Северном Ледовитом океане единичны [38].
В таблице 2 суммирована информация о распределении и количественных характеристиках ледовых амфипод.
Распределение истинных планктонных видов амфипод-гипериид Themisto libellula и Themisto abyssorum в целом соответствует распространению морского льда. Эти виды очень часто встречаются в слоях воды между льдами, в прикромочных слоях, где формируются скопления с плотностью до 430 и 270 экз/м2 соответственно [46]. Тем не менее, большинство амфипод, ассоциированных с морским льдом, имеют бентическое происхождение и поэтому редко достигают высокой численности подо льдом материкового или прибрежного происхождения. Gammarus setosus, Gammaracanthus loricatus, Ischyrocerus anguipes, Weyprechtia pinguis, Anonyx nugax, Anonyx sarsi и Onisimus litoralis - наиболее частые бентосные амфиподы, которые встречаются в составе многолетнего льда (несколько экземпляров м2) и молодого льда (до нескольких десятков экз. на м2) [1].
Таблица 2
Численность (№, экз/м2) и биомасса (Б, г сырой массы на м2) амфипод, ассоциированных со льдом, в арктических морях
Период Амфиподы Gammarus wilkitzkii Apherusa glacialis Onisimus spp. Ссылка
N B N B N B N B
Баренцево море
1996 101 3.0 88 2.9 12 0.1 <1 <0.1 43
Май - июнь 1983 10 <0.1 <1 <0.1 10 <0.1 <1 <0.1 39
Июль 1988 103 2.0 33 0.8 46 0.4 24 0.8 39
Май 1986 7 0.1 1 <0.1 4 <0.1 2 <0.1 39
Июль - август 1986 139 7.2 33 4.4 95 0.5 11 0.4 44
Сентябрь 1988 278 7.9 70 6.3 187 0.9 22 0.7 44
Август 1982 20 0.3 3 0.2 16 0.1 1 0.1 8
Сентябрь 2000 13 0.5 2 0.1 10 <0.1 <1 <0.1 1
Сентябрь 1998 29 0.7 16 0.6 13 0.1 <1 <0.1 1
Сентябрь 2002 10 0.2 5 0.1 4 <0.1 1 <0.1 15
Море Бофорта
1977-1980 12 - 12 - - - - - 45
Канадская А рктика
Май - июль 1979 31 0.1 <1 <0.1 24 0.1 7 <0.1 5
Февраль 1981 - — — — — — 60 0.1 23
Март 1981 - - - - - - 110 0.2 23
Май 1981 - - - - - - 120 0.2 23
Июнь 1981 - - - - - - <1 <0.1 23
Февраль 1982 - - - - - - 19 Н.д. 23
Март 1982 - - - - - - 140 Н.д. 23
Май 1982 - - - - - - 9 Н.д. 23
Земля Фі ранца-Иосиф ра
Август 1994 417 10.9 368 10.1 34 0.1 15 0.7 41
Февраль 1982 16 0.5 2 0.1 14 0.3 - - 40
Март - май 1982 17 2.1 11 1.7 6 0.1 - - 40
Июнь - август 1982 33 1.9 18 1.6 15 0.3 - - 40
Август 1981 490 4.5 <1 <0.1 490 4.5 - - 40
Декабрь - февраль 1981-1982 207 4.4 7 1.6 200 3.3 - - 40
Март - май 1982 81 21.1 7 1.4 74 19.7 - - 40
Июнь - август 1982 48 2.5 21 1.9 27 0.7 - - 40
Море Лаптевых
Август 1995 17 2.6 4 2.0 2 <0.1 11 0.6 29
Гренландское море
Август - сентябрь 1994 171 14.7 21 10.6 100 1.2 50 2.9 29
Примечание. «-» - не обнаружено, н.д. - нет данных.
5. Репродукция и жизненные стратегии
По сравнению со многими представителями ракообразных умеренных и тропических широт арктические виды отличаются удлиненными жизненными циклами, низкими скоростями роста и меньшим числом генераций за год. Сезонный пик первичной продукции - основная движущая сила, определяющая продолжительность репродукции и роста. Также это относится и к организмам, ассоциированным с морским льдом.
5.1. Копеподы
Из арктического льда были собраны половозрелые самки некоторых гарпактицид и циклопоид, что свидетельствует о том, что эти виды активно размножаются внутри льда и в прикромочных слоях морской воды. Однако во многих исследованиях нет заметок о том, к каким видам принадлежат науплии и копеподиты. Всё это не позволяет построить однозначной картины жизненных циклов копепод, ассоциированных со льдом.
Жизненные цикли гарпактицид и циклопоид, наиболее массовых представителей морского льда изучены плохо, однако их можно восстановить, изучая популяционную структуру, а также используя данные о развитии близкородственных видов умеренных вод.
Для Harpacticus superflexus только одна генерация молоди была отмечена в молодом льде около о-ва Нарвал [6, 27]. При этом внутри льда не обнаружено размножающихся самок Harpacticus и Halectinosoma. Соответственно, был сделан вывод, что эти 2 рода способны расти и развиваться в морском льде, но не размножаться [37]. Другие исследования показали, что популяции H. fmmarchicum, обитающие внутри или подо льдом в море Лаптевых и Гренландском море включали разные стадии развития [21, 29], а соотношение полов самцы/самки в популяции Halectinosoma sp. было 1 к 1 для всего льда в Баренцевом, Гренландском и Лаптевых морях [21]. Более того, встречаемость высокой численности науплиев гарпактицид в составе льда в Северном Ледовитом океане [47] и Баффиновом заливе [20] свидетельствует о том, что репродукция этих копепод постоянно происходит внутри льда. Длительное размножение было обнаружено у гарпактицид субарктических вод и более низких широт [48].
Гарпактициды - наиболее частые представители донной фауны, которые встречаются в планктонных пробах. Полагают, что их всплытие к поверхности происходит для спаривания и размножения [49]. Хотя планктонных личинок гарпактицид не так много, тем не менее они развиваются в промежуточной зоне между дном и поверхностью воды [24, 50], их расселение происходит не только науплиальными стадиями, но и за счет самок, несущих яйцевые мешки. Действительно, было отмечено, что размножающиеся самки Harpacticus sp. очень хорошо плавают, что позволяет им заселять дрейфующие объекты, где они формируют яйца. Подобные дрейфующие субстраты - эффективное средство длительного переноса копепод-гарпактицид [26]. Половозрелые самки и копеподитные стадии Harpacticus sp. представлены круглый год в составе бентоса приливной зоны около залива Аук (юго-восточное побережье Аляски), хотя максимальные значения численности отмечаются между ноябрем и мартом [48]. Учитывая сильную сезонность в арктических водах, можно предположить, что время нереста Harpacticus sp. и Halectinosoma spp. определяется наступлением пика первичной продукции в начале весны.
В противоположность ранее отмеченным видам, другой вид гарпактицид Tisbe furcata всё время представлен в морском льде различными возрастными стадиями, включая и размножающихся самок [7, 23, 45]. Это может означать, что T. furcata размножается и завершает свой жизненный цикл внутри льда. В целом этот вид является наиболее многочисленной копеподой, обитающей внутри льда, пик ее обилия отмечен в марте [23]. Имеющиеся данные позволяют построить картину популяционной динамики и жизненного цикла T. furcata внутри морского льда. В умеренных водах T. furcata размножается несколько раз в год, давая 7-12 генераций, каждая из которых продуцирует по 50 яиц. Потенциальная плодовитость этого короткоживущего вида (40-50 суток) очень высока: >500 яиц продуцируется самкой в течение жизни, а цикл размножения длится около 20 суток. В составе годового льда, отобранного в море Лаптевых, II копеподитные стадии были самыми многочисленными, наряду с I и Ш стадиями [21].
Икряные самки бентосных копепод-гарпактицид Dactylopodia signata и D. vulgaris, которые редко достигают высокого обилия в составе льда [6, 7], иногда обнаруживаются внутри него. Однако еще ничего не известно об их биологии.
В целом считается, что гарпактициды имеют удлиненный период размножения. Не ясно, однако, выметываются ли яйца внутри льда или же они вместе с науплиями и копеподитами активно мигрируют (или заносятся) в лед в поисках защиты или пищи. Учитывая, что гарапактициды хорошо плавают и то, что внутри льда отмечаются хорошие кормовые условия, вполне вероятно, что там может происходить их репродукция [1]. Последующие полевые наблюдения должны помочь определить роль морского льда в репродукции различных гарпактицид.
Маловероятно, что циклопоиды используют лед как среду для репродукции и развития. Тем не менее, популяции крупной копеподы Cyclopina, найденной во льде, включали и размножающихся самок [23, 37, 45], а также другие возрастные группы [4, 6]. Цикл размножения составляет 31 сутки, что свидетельствует о многократном ритме репродукции.
Полагают, что другие копеподы, обитающие во льду, следуют пелагическим стратегиям размножения. Все каляниды (за исключением Pseudocalanus sp.), обитающие в прикромочном слое, характеризуются длительными жизненными циклами. Продолжительность жизни Calanus spp. возрастает в высоких широтах. Так, Calanus glacialis из субарктических вод живет до 1.5 лет [51], однако тот же вид в водах Канадской Арктики живет 2-3 года [25]. Наиболее крупный C. hyperboreus, распространение которого ограничено арктическими водами, может жить до 4 лет [52, 53]. Их более медленный рост и развитие в холодных водах связано с онтогенетическим покоем стадий, которые проводят зимнюю диапаузу в глубоких слоях воды. Третья и четвертая копеподитные стадии C. glacialis осенью опускаются в глубоководные слои, там происходит их дальнейшее созревание. Развитие гонад обеспечивается за счет имеющихся в окружающей среде пищевых источников, тогда как зимой половозрелые самки формируют яйца за счет накопленных жировых запасов. Нерест C. hyperboreus, который отмечается до цветения фитопланктона в период с октября по март, также происходит за счет имеющихся липидных запасов [53]. Примечательно, что крупные яйца C. hyperboreus обладают положительной плавучестью, они развиваются по мере подъема к поверхности моря [54]. Время, когда науплии достигают поверхностных вод и нижнего слоя льда, совпадает с началом весеннего пика фитопланктона, это позволяет предполагать, что C. glacialis и C. hyperboreus используют нижнюю кромку льда как среду для развития своих личиночных стадий [54]. Науплии C. hyperboreus развиваются до третьей копеподитной стадии и затем опускаются на глубины ниже 500 м в середине августа. Вторую зиму они проводят на стадии четвертого копеподита, а третью - на пятой копеподитной стадии. Соответственно, созревание и размножение имеет место после третьего года жизни [53].
В условиях контролируемой температуры одиночные самки Calanus hyperboreus способны размножаться до 7 раз в течение 2 месяцев при температуре 0 °C, продуцируя более 1 тыс. яиц [55]. Самки C. glacialis формируют яйца за 3-12-дневные интервалы в мае и 3-4-дневные периоды в июне подо льдом в заливе Гудзон [56]. Calanus spp. и Acartia spp. - это виды, непосредственно откладывающие яйца в воду, а Pseudocalanus spp. формируют яйцевые мешки. Плодовитость последних ниже по сравнению с первыми. Например, одна самка Pseudocalanus sp. продуцирует в среднем 180 яиц на протяжении всего своего жизненного цикла, в то время как C. glacialis - 340 (максимум 1270), C. hyperboreus - 450 (максимум 3800), Acartia spp. - 1280 яиц [57].
У других копепод, отобранных из-под слоя льда, не отмечено диапаузы. Короткоживущие виды используют иные жизненные стратегии. Pseudocalanus acuspes зимует на третьей или четвертой копеподитной стадии [54], созревание и развитие гонад длится с января по март и обеспечивается первичной продукцией криофлоры [52] и жировыми запасами [58]. Напротив, Acartia longiremis и Metridia longa непрерывно питаются во время зимы, так что их рост и размножение происходят исключительно за счет окружающего корма [58, 59]. В то время как Pseudocalanus sp. размножается до весеннего цветения, A. longiremis и M. longa зависят от постоянного притока пищи для размножения и поэтому размножаются позднее.
5.2. Амфиподы
Амфиподы, ассоциированные с арктическим льдом, имеют длительные жизненные циклы и предположительно размножаются через год после созревания. Apherusa glacialis имеет самую короткую продолжительность жизни [5, 60], достигающую 2 лет, однако ее плодовитость чрезвычайно высока - более 550 яиц за 6 месяцев [45] во время репродукции во второй год [60]. Яйца выметываются с марта по август. Высокая плодовитость и относительно короткий жизненный цикл характеризует A. glacialis как г-стратега [60].
Репродуктивные циклы амфипод Onisimus смещены относительно друг друга: O. glacialis размножается на несколько месяцев раньше, но достигает половозрелости на 1 год позднее и живет на год дольше (3.5 года), чем O. nanseni [16]. Считают, что оба вида размножаются раз в
50
год и продуцируют не более 100 яиц за время жизни [1]. Gammarus wilkitzkii живет 6 лет, это самый долгоживущий вид ледовых амфипод, возможно, во всех арктических ледовых экосистемах [60]. Этот вид созревает на третий года и размножается один раз в год [60]. В зависимости от возраста самок за год формируется 90-250 яиц [61], таким образом, за всю жизнь самка образует 300-500 яиц [60]. Эмбриональное развитие занимает 6-7 месяцев [13]. Время появления нового поколения, видимо, прямо не связано с периодом вегетации, молодые особи отмечены в апреле-мае [45, 62], в июле [61] и сентябре [29]. Учитывая длительность жизненного цикла и низкий репродуктивный потенциал, G. wilkitzkii был описан как К-стратег [60].
Кроме относительно короткоживущего Ischyrocerus anguipes [63], другие амфиподы, найденные в ассоциации с морским льдом, достигают половой зрелости поздно и имеют длительные жизненные циклы. Например, пелагические гиперииды Themisto libellula живут 2-3 года, бентические гаммариды Gammarus setosus и Gammaracanthus loricatus - 3 года, Gamarellus homari - 3-4 года, Weyprechtia pinguis, Onisimus edwarsi и O. litoralis - 2.5 года [45, 46, 63, 64]. Однако только для Gammaracanthus loricatus было показано использование льда как среды для развития молоди [45]. Gamarellus homari совершает онтогенетические миграции для сохранения потомства на мелководье около берега, там они могут становиться частью криопелагического сообщества [65]. Донные амфиподы, живущие в ассоциации со льдом, потенциально способны завершать свой длинный цикл развития в криопелагиали, в частности, в составе многолетнего льда. У всех отмеченных видов яйца формируются в течение зимы, а выход молоди приурочен к весне - началу лета, когда отмечается пик первичной продукции в эвфотической зоне [3, 51, 63].
6. Рацион
Основными источниками пищи для ассоциированных со льдом организмов, помимо ледовых микроводорослей, выступают органическое вещество и детрит в прикромочном слое. В арктическом льде средние величины концентраций органического углерода варьируют от 0.09 (молодой лед) до 0.4 мг/л (многолетний лед). При этом в самом льде концентрация органики может быть в 5 раз выше по сравнению с прикромочным слоем воды [45]. Ранее было показано, что пелагические формы могут зависеть от органики, которая выделяется при таянии льда, хотя криопелагические формы способны добывать свои предпочитаемые пищевые источники непосредственно изо льда [7]. Ледовые ракообразные характеризуются широкими пищевыми спектрами. Большинство таксонов демонстрирует высокую пластичность своей диеты, которая изменяется в зависимости от стадии развития и сезона.
Есть только одно исследование, в котором изучалась экология питания арктических копепод, ассоциированных со льдом. Для этого применяли классический метод анализа содержимого пищеварительного тракта, а также полевые наблюдения [7]. Таким образом, данный вопрос требует дальнейшей проработки. Напротив, питание ледовых амфипод хорошо изучено: с использованием многих методов, включая липидный анализ, выявлен их рацион и трофический статус [1].
6.1. Копеподы
Гарпактициды и циклопоиды, отобранные из интерстициального пространства льда, были описаны как истинные фитофаги [7]. Анализ строения ротовых органов этих копепод показал, что они имеют более тонкие и просто устроенные щетинки, нежели пелагические потребители фитопланктона, соответственно, и механизм их питания был несколько иным. Был сделан вывод, что криопелагические копеподы питаются, в большей степени захватывая отдельные частицы, чем суспензией. Хотя морские гарпактициды питаются микроводорослями, бактериями, грибами и детритом [24], пока неясно, какова экология питания ледовых гарпактицид. Главный компонент их рациона - это, видимо, отдельные клетки фитопланктона, автотрофных флагеллат и гетеротрофных микробов льда [7, 23]. Полагают, что Harpacticus supeflexus, Halectinosoma sp., Dactylopodia signata и Tisbe furcata изначально являются фитофагами, которые помимо микроводорослей потребляют детрит и органику в периоды низкой первичной продукции. В частности, Halectinosoma sp., скорее всего, очень неизбирательный потребитель, когда питается диатомовыми внутри льда. Анализ содержимого кишечников криопелагических гарпактицид выявил, что в некоторые периоды эти копеподы всеядны [7, 23]. В пищеварительном комке T.
51
furcata, отобранной изо льда, были отмечены личинки рыб [23], вероятно, что и Tisbe sp. поедает яйца и науплии копепод.
Всеядность, которая дополняет хищничество, - характерная особенность морских циклопоид [7]. Кишечники криопелагической копеподы Cyclopina schneideri содержали фрустулы диатомей и аморфный материал [7]. Хорошо известно, что мягкие ткани животных и детрит недоучитывается в исследованиях, основанных на анализе содержимого пищеварительной системы, тогда как грубый растительный материал, в частности, кремниевые фрустулы диатомовых, долго задерживается в кишечнике и поэтому легко идентифицируются. Этим классическим анализом было подтверждено, что Oithona similis, обитающая подо льдом, потребляет диатомовых и фитопланктон [9, 66]. Анализ липидных биомаркеров также показал хищнический тип питания O. similis [67], кроме того, в лабораторных экспериментах была выявлена и копрофагия вида [68]. В составе рациона Triconia borealis помимо диатомовых и фитодетрита были отмечены яйца и науплии копепод, дрейфующих в водной толще [67].
Крупные каляниды Calanus glacialis и C. hyperboreus потребляют разнообразную пищу, но преимущественно питаются как фитофаги [57]. Основу их рациона составляют диатомовые, происходящие изо льда, которые преобразуются в жир [9, 69, 70]. Восковые эфиры представляют собой энергетический резерв копепод. Самые высокие концентрации этих соединений найдены у видов, которые переживают диапаузу и не питаются во время зимы [69]. Кроме того, крупные запасы липидов обеспечивают плавучесть рачков, например, у C. hyperboreus, который переживает зиму в состоянии покоя в глубоких слоях воды [71]. В ряде экспериментов было найдено, что C. glacialis также потреблял яйца Calanus spp. [52].
Pseudocalanus sp., который редко обилен подо льдом, является типичным фитофагом [9, 57]. Однако было показано, что Pseudocalanus spp., ключевые представители ледовой трофической цепи в прибрежных водах Канадской Арктики, питаются скорее фитопланктоном прикромочного слоя морской воды, нежели потребляют микроводорослей, обитающих на поверхности льда [23]. Анализ липидных биомаркеров показал, что и P. acuspes способен к хищническому питанию [58].
Всеядная каланида Metridia longa питается яйцами Calanus и мелкими ракообразными [52,
69, 70]. Анализ содержимого кишечников и липидные маркеры показывают, что диатомовые формируют важный компонент рациона M. longa [9, 67, 70], так же как цилиаты, флагеллаты и динофлагелляты, чьи липиды были найдены в тканях M. longa [70]. Отметим, что данный вид-оппортунист меняет свое питание в зависимости от сезона: во время пика первичной продукции весной M. longa всеядна, однако, ее рацион основан на диатомовых, а зимой основу пищи составляют животные [69]. Acartia sp. известна как травоядно-всеядный вид [57]. Наличие хищничества в поведении A. longiremis [23] было подтверждено липидным анализом [58]. Рацион этого вида изменяется в течение жизни, молодь питается фитопланктоном, взрослые особи - это оппортунисты [23]. Бентопелагическая калянида Jaschnovia brevis питается диатомовыми и флагеллатами в прикромочном слое, но способна также поедать остатки других ракообразных в составе детрита [72].
Удельная скорость питания основных ледовых копепод (гарпактицид и циклопоид) была оценена в 0.5 мгС/м2 в сутки в толстом многолетнем льде в Гренландском море, полагая плотность потребителей равной 2.4 тыс. экз/м2 [19]. По сравнению с другой инфауной ледовые копеподы выедали <10% продукции [19]. В годовом льде около Северной полыньи в Баффиновом заливе максимальный суточный уровень потребления пищи копеподами составляет 8 мгС/м2в сутки при численности 11080 экз/м2 [20].
6.2. Амфиподы
Ледовые диатомеи и детрит - главный пищевой ресурс для криопелагических амфипод. Apherusa glacialis - типичный фитофаг [73]. Этот вид формирует скопления у ледовых кромок и подо льдом, где отмечается цветение ледовых микроводорослей [41, 74]. В состав ее рациона входят фитопланктон, флагеллаты и скопления детрита [75, 76]. Возможно, что питание этого вида изменяется не только с возрастом (от травоядной молоди к более детритоядным взрослым), но также и с сезоном.
Фитодетрит - главный источник пищи для Onisimus nanseni и O. glacialis. Эти близкие виды сходны по морфологии, но отличаются по строению второго гнатопода, при этом O. nanseni больше предпочитает животную пищу, тогда как O. glacialis потребляет в основном клетки водорослей [73], отмеченные в составе их пищевых комков остатки ракообразных скорее потребляются с детритом, нежели захватываются активным способом [76]. O. litoralis, который может встречаться в высоких количествах подо льдом, на мелководье питается диатомовыми [7]. В составе льда прибрежного происхождения O. litoralis за счет высокой численности является ключевым звеном между льдом и пелагическими сообществами [7]. Помимо питания микроводорослями этот вид потребляет отмершие остатки, а также охотится на ракообразных мейобентоса [37]. Другие ледовые амфиподы: Anonyx nugax и A. sarsi - это падальщики [10, 39, 77, 78], которые питаются крупными гниющими остатками животного происхождения, также они обитают на яйцах рыб, копеподах и крупных водорослях, потребляя их покровы [51, 78, 79].
Gammarus wilkitzkii - это хищник [75, 76, 80, 81]. Этот крупный вид, питающийся как всеядный оппортунист, захватывающий копепод, щетинкочелюстных и других животных (включая близкородственных), также потребляет отмершую органику, детрит, диатомовых и микрофлагеллат. Строение его ротового аппарата и поведение свидетельствуют о том, что вид способен фильтровать и мелкие частицы [42, 62]. Близкородственный вид G. setosus также хищник, который связывает позвоночных животных с низшими уровнями ледовой экосистемы
[7, 80].
В пелагиали гипериида Themisto libellula выступает в роли хищника. Этот вид совершает вертикальные миграции в ответ на перемещения своих жертв [31]. Липидные биомаркеры показали, что он интенсивно питается копеподами-калянидами [75, 82]. Themisto libellula также потребляет ледовых микроводорослей, попадающих в прикромочное пространство при таянии льда [80]. Популяции Themisto sp. демонстрируют широкий диапазон географической изменчивости своего рациона в районах, как покрытых льдом, так и в свободных от него [82]. Анализ их восковых эфиров показал всеядность этих амфипод [72]. Будучи в основном оппортунистами, Themisto sp. изменяют свой рацион с возрастом - от молоди, потребляющей растительную пищу, до взрослых особей, предпочитающих исключительно животные источники. Кроме того, в зависимости от доступности пищи, происходит и изменение рациона [82]. T. libellula представляет собой важный пищевой ресурс для морских позвоночных на акваториях, покрытых льдом, поскольку имеет большие размеры и формирует скопления как в прикромочных слоях, так и подо льдом [45].
Был отмечен только один вид декапод, ассоциированных со льдом на мелководье, это -Eualus gaimardii [10]. Анализ содержимого его кишечника показал, что он питается мертвыми животными остатками и мелкими организмами [51, 79].
В экспериментах с выделенными изо льда диатомовыми были рассчитаны суточные скорости питания главных ледовых амфипод [83]. Фитофаг Apherusa glacialis потребляет >50 нг биомассы водорослей в сутки, эта величина на 4 и 20% больше, чем у миксотрофов Gammarus wilkitzkii и Onisimus spp. соответственно. В местах массового скопления амфипод (> 800 экз/м2), биомасса микроводорослей может понижаться на 30% за сутки [83], а в прибрежных мелководных районах - на 63% [38]. Сравнение двух хищников G. wilkitzkii и Themisto libellula показало, что у первого суточная скорость потребления (7 мг сухой массы копепод в сутки) в 10 раз больше, чем у второго [82, 84]. В противоположность голопланктонным видам ледовые амфиподы характеризуются квазибентическим, а значит, более энергосберегающим стилем жизни. Например, G. wilkitzkii тратит только 8% времени на плавание [62]. Уровень метаболизма, измеренный как потребление кислорода, у T. libellula примерно в 4 раза выше по сравнению с
G. wilkitzkii (0.13 мкл О2 на 1 мг сухой массы в час) и O. glacialis (0.12 мкл О2 на 1 мг сухой массы в час) [85].
7. Поведение и особенности физиологии
Очевидно, что ледовая среда доступна только для тех видов, которые обладают поведенческими и физиологическими адаптациями, чтобы использовать этот ресурс. Поведенческие адаптации включают репродуктивные и трофические стратегии, хотя важные физиологические черты включают устойчивость к солености и температуре, накопление
липидных запасов и метаболическую гибкость. Наконец, анатомические особенности, такие как специализированный ротовой аппарат и конечности, могут участвовать в эксплуатации ледовой среды.
К настоящему времени накоплено много информации о физиологических и поведенческих адаптациях у холодноводных видов, однако данных для ракообразных, которые ассоциированы со льдом, практически нет. Важной чертой, обеспечивающей успешное выживание жизни в ледовой среде, является способность справляться с изменчивой соленостью и более низкими температурами, которые встречаются внутри льда. Арктические амфиподы Gammarus wilkitzkii, Onisimus glacialis и антарктическая амфипода Eusirus antarcticus устойчивы к холоду, но чувствительны к замораживанию, поэтому они погибают при вмораживании в лед [86]. Напротив, арктические литоральные виды Gammarus oceanicus и ледовые амфиподы A. glacialis и Gammaracanthus loriatus могут выдерживать кратковременные экспозиции температурами ниже -7 °С [77], хотя, например, эвфаузиевый рачок Euphausia superba длительно выдерживает температуры ниже -4 °С в сплошном льде. Арктические ледовые амфиподы демонстрируют относительно высокую точку замерзания (-4 °С) по сравнению с антарктическими видами (-
11.4 °С для Eusirus antarcticus, -8 °С для Euphausia superba), что свидетельствует о том, что антарктическая фауна имеет лучшую устойчивость к переохлаждению, чем арктические виды [87]. При этом у них не было обнаружено ни антифризов-протеинов, ни иных агентов, однако точка замерзания у них понижается за счет неорганических ионов и свободных аминокислот [85, 87].
Адаптация к низкой температуре повышает устойчивость к изменению внешней солености. Арктические ледовые амфиподы Gammarus wilkitzkii и Onisimus glacialis имеют гиперосмотическую регуляцию при низкой солености (3-4 psu), регулируя внутриклеточную концентрацию хлоридов и карбонатов гемолимфы. При более высокой солености они являются осмоконформерами в пределах солености 34-60 psu [87]. Напротив, пелагическая гипериида Themisto lubellula стенохалинна и избегает осмотического стресса [87]. Eusirus antarcticus и Euphausia superba становятся осмоконформерами при солености около 40-50 psu и температуре -1.5 °С. Эти виды устойчивы к солености прикромочного слоя морской воды за счет понижения точки замерзания своего тела. Арктические виды устойчивы к соленостям, близким к пресной воде, тогда как оба вышеупомянутых антарктических вида способны выживать при солености ниже 25 psu. Скорее всего, эти различия связаны с процессами таяния внутри льда.
Устойчивость к низким температурам и замораживанию копепод, ассоциированных со льдом, не выяснена. Однако есть несколько исследований криобиологии гарпактицид, отобранных из супралиторали, которые демонстрируют их устойчивость к замораживанию. Эта устойчивость связана с понижением точки замерзания путем повышения внутренней солености. В лабораторных экспериментах при сравнении пелагических и ледовых копепод было показано, что выживаемость была наиболее высокой при солености 40 psu у криопелагических организмов, а при солености 20 psu - у пелагических [88]. Ледовые копеподы были единственными организмами, способными выживать при солености 60 и 70 psu. Tisbe furcata, Cyclopina spp. и Arctocyclopina pagonasta - также типичные осмоконформеры, которые хорошо адаптированы к температурному и соленосному стрессу внутри льда.
Другие адаптации к ледовой среде следуют из особенностей питания и репродуктивных стратегий, которые были рассмотрены ранее. В качестве адаптации к сезонной изменчивости кормовой базы полярные ракообразные часто запасают жир [67]. Оппортунисты, трофически активные на протяжении всего года, включая амфипод и копепод, запасают не эфиры, а триглицеролы, которые позволяют им переживать короткие периоды недостатка пищи [72]. По всей видимости, арктические ледовые ракообразные не способны переносить отсутствие корма в течение года [19, 76].
Репродуктивные стратегии многих ледовых ракообразных, в частности гарпактицид и амфипод, включают выведение потомства и прямое развитие. Преимущества этого способа очевидны: отсутствие планктонных личиночных стадий позволяет избежать возможной
конкуренции за среду между личинками и взрослыми особями, кроме того, уровень выживания следующего поколения повышается.
8. Заключение
Ракообразные играют важную роль в морских полярных экосистемах. Основными представителями являются копеподы и амфиподы. Выделяются две группы организмов - одни колонизируют лед, другие обитают в тесной связи с ледовой кромкой. Обе группы отличаются по питанию и жизненным стратегиям. Последующие исследования должны быть направлены на выявление особенностей трофических связей ракообразных, ассоциированных с морским льдом, на основе липидного и изотопного анализа. Другое важное направление - использование сообществ ледовых организмов как индикаторов глобальных климатических изменений, отмеченных в Арктике в последнее время. Очевидно, что потепление, которое ведет к таянию значительных количеств льда, непосредственно влияет на интерстициальные виды как наиболее тесно связанные с этим субстратом. Для многих представителей подобные изменения могут оказаться критическими. Для пелагической фауны, которая менее тесно связана со льдом, также возможны негативные последствия, обусловленные уменьшением доступных им источников пищи.
ЛИТЕРАТУРА
1. Arndt C.E., Swadling K.M. Crustacea in Arctic and Antarctic sea ice: distribution, diet and life history strategies // Advances in Marine Biology. 2006. Vol. 51. P. 197-315. 2. Golikov A.N., Scarlato O.A. Comparative characteristics of some ecosystems of the upper regions of the shelf in tropical, temperate and Arctic waters // Helgolander Wissenschaftliche Meeresuntersuchungen. 1973. Vol. 24. P. 219-234. 3. Carey A.G. Marine ice fauna: Arctic // Sea Ice Biota. Florida: CRC Press, 1985. P. 173-190. 4. Carey A.G., Montagna P.A. Arctic sea ice faunal assemblage: First approach to description and source of the under-ice meiofauna // Marine Ecology Progress Series. 1982.. Vol. 8. P. 1-8. 5. Cross W.E. Under-ice biota at the Pond Inlet ice edge and in adjacent fast ice areas during spring // Arctic. 1982. Vol. 35. P. 13-27. 6. Kern J.C., Carey A.G. The faunal assemblage inhabiting seasonal sea ice in the nearshore Arctic Ocean with emphasis on copepods // Marine Ecology Progress Series. 1983. Vol. 10. P. 159-167. 7. Grainger E.H., Hsiao S.I.C. Trophic relationships of the sea ice meiofauna in Frobisher Bay, Arctic Canada // Polar Biology. 1990. Vol. 10. P. 283-292. 8. Gulliksen B. Underice fauna from Svalbard waters // Sarsia. 1984. Vol. 69. P. 17-23. 9. Runge J.A., Ingram R.G. Under-ice grazing by planktonic, calanoid copepods in relation to a bloom of ice microalgae in southeastern Hudson Bay // Limnology and Oceanography. 1988. Vol. 33. P. 280-286. 10. Мельников И.А., Куликов А.С.
Криопелагическая фауна Центрального Арктического бассейна // Биология Центрального Арктического бассейна. М.: Наука, 1980. С. 97-111. 11. Gulliksen B., L0nne O.J. Sea ice macrofauna in the Antarctic and the Arctic // Journal of Marine Systems. 1991. Vol. 2. P. 53-61. 12. Poltermann M. Growth, production and productivity of the Arctic sympagic amphipod Gammarus wilkitzkii // Marine Ecology Progress Series. 2000. Vol. 193. P. 109-116. 13. Barnard J.L. Epipelagic and under-ice Amphipoda of the central Arctic Basin. Scientific Studies at Fletcher's Ice Island T-3, 1952-1955 // Geophysical Research Paper. 1959. Vol. 63. P. 115-153. 14. Steele D.H., Steele V.J. The biology of Gammarus (Crustacea, Amphipoda) in the northwestern Atlantic. VIII. Geographic distribution of the northern species // Canadian Journal of Zoology. 1974. Vol. 52. P. 1115-1120. 15. Arndt C.E., Pavlova O. Origin and fate of ice fauna in the Fram Strait and Svalbard area // Marine Ecology Progress Series. 2005. Vol. 301. P. 55-66. 16. Arndt C.E., Beuchel F. Life cycle and population dynamics of the Arctic sympagic amphipods Onisimus nanseni SARS and O. glacialis SARS (Grammaridea: Lysianassidae) // Polar Biology. 2006. Vol. 29. P. 239-248. 17. Arrigo K.R. Primary production in sea ice // Sea Ice: An Introduction to Its Physics, Chemistry, Biology and Ecology Oxford: Blackwell Publishing, 2003. P. 143-183. 18. Sakshaug E., Walsh J. Marine biology: Biomass, productivity distributions and their variability in the Barents and Bering Seas // The Arctic: Environment, People and Policy. Amsterdam: Harwood Academic Publications, 2000. P. 163-196. 19. Gradinger R. et al. Abundance, biomass and composition of the sea ice biota of the Greenland Sea pack ice / R. Gradinger, C. Friedrich, M. Spindler // Deep-Sea Research II. 1999. Vol. 46. P. 1457-1472. 20. Nozais C. et al. Abundance, biomass, composition and grazing impact of the sea-ice meiofauna in the North Water, northern Baffin Bay / C. Nozais, M. Gosselin, C. Michel, G. Tita // Marine Ecology Progress Series. 2001. Vol. 217. P. 235-250. 21. Friedrich C. Ecological investigations on the fauna of the Arctic sea-ice // Berichte zur Polarforschung. 1997. Vol. 246. P. 1 -211. 22. Maykut G.A. The ice environment // Sea Ice Biota Florida: CRC Press, 1985. P. 21-82. 23. Grainger E.H. et al. The sea ice fauna of the Frobisher Bay, Arctic Canada / E.H. Grainger, A.A. Mohammed, J.E. Lovrity // Arctic. 1985. Vol. 38. P. 23-30. 24. Hicks G., Coull B. The ecology of marine meiobenthic harpacticoid copepods // Oceanography and Marine Biology: An Annual Review. 1983. Vol. 21. P. 67-175. 25. Conover R.J. et al. Copepods in cold oligotrophic waters - how do they cope? / R.J. Conover, L.R. Harris, A.W. Bedo // Bulletin of the Plankton Society of Japan. 1991. Vol. 38. P. 177-199. 26. Olafsson E. et al. Harpacticoid copepod communities of floating seaweed: Controlling factors and implications for dispersal / E. Olafsson, A. Ingolfsson, M.B. Steinarsdottir // Hydrobiologia. 2001. Vol. 453/454. P. 189-200. 27. Montagna P.A., Carey A.G. Distributional notes on Harpacticoida (Crustacea: Copepoda) collected from the Beaufort Sea (Arctic Ocean) // Astarte. 1978. Vol. 11. P. 117-122. 28. Melnikov I.A. Ecology of Arctic Ocean cryopelagic fauna // The Arctic Seas - Climatology, Oceanography, Geology and Biology. New York: Van Nostrand Reinhold, 1989. P. 235-256. 29. Werner I. Ecological studies on the Arctic under-ice habitat -colonization and processes at the ice-water interface // Berichte aus dem Sonderforschungsbereich 313. Vol. 70, Kiel: Christian-Albrechts Universitdt, 1997. 167 p. 30. Melnikov I.A. et al., Sea ice biological communities
and nutrient dynamics in the Canada Basin of the Arctic Ocean / I.A. Melnikov, E.G. Kolosova, H.E. Welch, L.S. Zhitina // Deep-Sea Research I. 2002. Vol. 149. P. 1623-1649. 31. Fortier M. et al. Visual predators and the diel vertical migration of copepods under Arctic sea ice during the midnight sun / M. Fortier, L. Fortier,
H. Hattori et al. // Journal of Plankton Research. 2001. Vol. 23. P. 1263-1278. 32. Werner I., Arbizu P.M. The sub-ice fauna of the Laptev Sea and the adjacent Arctic Ocean in summer 1995 // Polar Biology. 1999. Vol. 21. P. 71-79. 33. Weslawski J.M. et al. Observations on the fast ice biota in the fjords of Spitsbergen / J.M. Weslawski, S. Kwasniewski, J. Wiktor, M. Zajaczkowski // Polish Polar Research. 1993. Vol. 14. P. 331342. 34. Gradinger R. et al. Development of Arctic sea ice organisms under graded snow cover / R. Gradinger, M. Spindler, D. Henschel // Polar Research. 1991. Vol. 10. P. 295-307. 35. Darnis G. et al. , Barber D., Fortier L. Sea ice and the onshore-offshore gradient in pre-winter zooplankton assemblages in southeastern Beaufort Sea / G. Darnis, D. Barber, L. Fortier // Journal of Marine Systems. 2008. Vol. 74. P. 994-1011. 36. Dvoretsky V.G., Dvoretsky A.G. Distribution of the under-ice mesozooplankton in the Kara Sea in February 2002 // Polar Biology. 2009. Vol. 32. P. 1227-1231. 37. Carey A.G. The ice fauna in the shallow southwestern Beaufort Sea, Arctic Ocean // Journal of Marine Systems. 1992. Vol. 3. P. 225-236. 38. Siferd T.D. et al. Seasonal distribution of sympagic amphipods near Chesterfield Inlet, N.W.T., Canada / T.D. Siferd, H.E. Welch, M.A. Bergmann, M.F. Curtis // Polar Biology. 1997. Vol. 18. P. 16-22. 39. L0nne O.J., Gulliksen B. On the distribution of sympagic macro-fauna in the seasonally ice covered Barents Sea // Polar Biology. 1991. Vol. 11. P. 457 -469.
40. Averintzev V.G. Cryopelagic life at Franz Josef Land // Environment and Ecosystems of the Fransz Josef Land (Archipelago and Shelf) Apatity: Kola Scientific Center, Russian Academy of Science, 1993. P. 171 -186.
41. Poltermann M. Abundance, biomass and small-scale distribution of cryopelagic amphipods in the Franz Josef Land area (Arctic) // Polar Biology. 1998. Vol. 20. P. 134-138. 42. Arndt C.E. et al. Ciliated epibionts on the Arctic sympagic amphipod Gammarus wilkitzkii as indicators for sympago-benthic coupling / C.E. Arndt, G. Fernandez-Leborans, L. Seuthe, J. Berge, B. Gulliksen // Marine Biology. 2005. Vol. 147. P. 643-652. 43. Hop H. et al. The marine ecosystem of Kongsfjorden, Svalbard / H. Hop, T. Pearson, E.N. Hegseth et al. // Polar Research. 2002. Vol. 21. P. 167-208. 44. L0nne O.J., Gulliksen B. Sympagic macro-fauna from multiyear sea ice near Svalbard // Polar Biology. 1991. Vol. 11. P. 471 -477. 45. Melnikov L.A. The Arctic Sea Ice Ecosystem. Amsterdam: Gordon and Breach Science Publishers, 1997. 204 p. 46. Dalpadado P. et al. Distribution of Themisto (Amphipoda) spp. in the Barents Sea and predator-prey interactions / Dalpadado P., Borkner N., Bogstad B., Mehl S. // Journal of Marine Science. 2001. Vol. 58. P. 876-895. 47. Gradinger R. Integrated abundance and biomass of sympagic meiofauna in Arctic and Antarctic pack ice // Polar Biology. 1999. Vol. 22. P. 169-177. 48. Schizas N.V., Shirley T.C. Seasonal changes in structure of an Alaskan intertidal meiofaunal assemblage // Marine Ecology Progress Series. 1996. Vol. 133. P. 115-124. 49. Thistle D. Harpacticoid copepod emergence at a shelf site in summer and winter: Implications for hydrodynamic and mating hypotheses // Marine Ecology Progress Series. 2003. Vol. 248. P. 177-185. 50. Dahms H.-U., Quian P.-Y. Life histories of the Harpacticoida (Copepoda, Crustacea): A comparison with meiofauna and macrofauna // Journal of Natural History. 2004. Vol. 38. P. 1725-1734. 51. Weslawski J.M. et al. Winter in a Svalbard fiord ecosystem / J.M. Weslawski, S. Kwasniewski, J. Wiktor // Arctic. 1991. Vol. 44. P. 115-123. 52. Conover R.J., Siferd T.D. Dark-season survival strategies of coastal zone zooplankton in the Canadian Arctic // Arctic. 1993. Vol. 4. P. 303-311. 53. Hirche H.-J. Life cycle of the copepod Calanus hyperboreus in the Greenland Sea // Marine Biology. 1997. Vol. 128. P. 607-618. 54. Conover R.J., Huntley M. Copepods in ice-covered seas - distribution, adaptations to seasonally limited food, metabolism, growth patterns and life cycle strategies in polar seas // Journal of Marine Systems. 1991. Vol. 2, 1 -41. 55. Hirche H.-J., Niehoff B. Reproduction of the Arctic copepod Calanus hyperboreus in the Greenland Sea - field and laboratory observations // Polar Biology. 1996. Vol. 16. P. 209-219. 56. Tourangeau S., Runge J.A. Reproduction of Calanus glacialis under ice in spring in southeastern Hudson Bay, Canada // Marine Biology. 1991. Vol. 108. P. 227-233. 57. Mauchline J. The biology of calanoid copepods // Advances in Marine Biology. 1998. Vol. 33. P. 1 -710. 58. Norrbin M.F. et al. Seasonal variation in lipid class and fatty acid composition of two small copepods in Balsfjorden, northern Norway / M.F. Norrbin, R.-E. Olsen, K.S. Tande // Marine Biology. 1990. Vol. 105. P. 205-211. 59. Hopkins C.C.E. et al. Ecological investigations of the zooplankton community of Balsfjorden, northern Norway: An analysis of growth and overwintering tactics in relation to niche and environment in Metridia longa (Lubbock), Calanus finmarchicus (Gunnerus), Thysanoessa inermis (Kr0yer) and T. rashii (M. Sars) / C.C.E. Hopkins, K.S. Tande, S. Gronvik, J.R. Sargent // Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 1984. Vol. 82. P. 77-99. 60. Poltermann M. et al. Life under Arctic sea ice - reproduction strategies of two sympagic (ice-associated) amphipod species, Gammarus wilkitzkii and Apherusa glacialis / M. Poltermann, H. Hop, S. Falk-Petersen // Marine Biology. 2000. Vol. 136. P. 913-920. 61. Steele D.H., Steele V.J. The biology of Gammarus (Crustacea, Amphipoda) in the northwestern Atlantic. IX. Gammarus wilkitzkii Birula, Gammarus stoerensis Reid, and Gammarus mucronatus Say // Canadian Journal of Zoology. 1975. Vol. 53. P. 1105-1109. 62. Poltermann M. Biologische und ökologische Untersuchungen zur kryopelagischen Amphipodenfauna des arktischen Meereises // Berichte zur Polarforschung. 1997. Vol. 225. P 1-170. 63. Weslawski J.M., Legezynska J. Life cycle of some Arctic amphipods // Polish Polar Research. 2002. Vol. 23. P. 253-264. 64. Dunbar M.J. The determinants of production in Northern Seas: A study of the biology of Themisto libellula (Mandt.) // Canadian Journal Research. 1957. Vol. 35. P. 797-819. 65. Steele D.H. Some aspects of the biology of Gammarellus homari (Crustacea, Amphipoda) in the Northwestern Atlantic // Journal of the Fisheries Research Board of Canada. 1972. Vol. 29. P. 1340-1343. 66. Hopkins T.L. Food web of an Antarctic midwater ecosystem // Marine Biology. 1985. Vol. 89. P. 197-212. 67. Kattner G. et al. Fatty acid and alcohol composition of the small polar copepods, Oithona and Oncaea: Indication on feeding modes / G. Kattner, C. Albers, M. Graeve, S.B. Schnack-Schiel // Polar Biology. 2003. Vol. 26. P. 666-671. 68. Gonzalez H., Smetacek V. The possible role of the cyclopoid copepod Oithona in retarding vertical flux of zooplankton material // Marine Ecology Progress Series. 1994. Vol. 113. P. 233-246. 69. Sargent J.R., Falk-Petersen S. The lipid biochemistry of calanoid copepods // Hydrobiologia. 1988. Vol. 167/168. P. 101 -114. 56
70. Stevens C.J. et al. Species-specific differences in lipid composition and omnivory indices in Arctic copepods collected in deep water during autumn (North Water Polynya) / C.J. Stevens, D. Deibel, C.C. Parrish // Marine Biology. 2004. Vol. 144. P. 905-915. 7l. Auel H. et al. Respiration and lipid content of the Arctic copepod Calanus hyperboreus overwintering 1 m above seafloor at 2300 m water depth in the Fram Strait / H. Auel, M. Klages, I. Werner // Polar Biology. 2003. Vol. 143. P. 275-282. 72. Scott C.L. et al. Lipids and fatty acids in the copepod Jaschnovia brevis (Jaschnov) and in particulates from Arctic waters / Scott C.L., Kwasniewski S., Falk-Petersen S., Sargent J. // Polar Biology. 2002. Vol. 25. P. 65-71. 73. Arndt C.E. et al. Mouthpart-atlas of Arctic sympagic amphipods - trophic niche separation based on mouthpart morphology and feeding ecology / Arndt C.E., Berge J., Brandt A. // Journal of Crustacean Biology. 2005. Vol. 25. P. 401 -412. 74. Hop H. et al. Ice amphipod distribution relative to ice density and under-ice topography in the northern Barents Sea / H. Hop, M. Poltermann, O.J. L0nne et al. // Polar Biology. 2000. Vol. 23. P. 357-367. 75. Scott C.L. et al. Lipids and trophic interactions of ice fauna and pelagic zooplankton in the marginal ice zone of the Barents Sea / C.L. Scott, S. Falk-Petersen, J.R. Sargent et al. // Polar Biology. 1999. Vol. 21. P. 65-70. 76. Poltermann M. Arctic sea ice as feeding ground for amphipods - food sources and strategies // Polar Biology. 2001. Vol. 24. P. 89-96. 77. Green J.M., Steele D.H. Observations on Marine Life Beneath Sea Ice, Resolute Bay, N.W.T. // Proceedings of the Circumpolar Conference on Northern Ecology, Ottawa, 1975". Ottawa: National Research Council, 1977. p. 77-86. 78. Werner I. et al. Occurrence of Anonyx sarsi (Amphipoda: Lysianassoidea) below Arctic pack ice: An example of cryo-benthic coupling? / I. Werner, H. Auel, R. Kiki // Polar Biology. 2004. Vol. 27. P. 474-481. 79. Graeve M. et al. Lipids in Arctic benthos: Does the fatty acid and alcohol composition reflect feeding and trophic interactions / M. Graeve, G. Kattner, D. Piepenburg // Polar Biology. 1997. Vol. 18. P. 5361. 80. Bradstreet M.S.W., Cross W.E. Trophic relationships at high Arctic ice edges // Arctic 1982. Vol. 35. P. 1-12. 81. Arndt C.E. Feeding ecology of the Arctic ice-amphipod Gammarus wilkitzkii - physiological, morphological and ecological studies // Berichte zur Polarforschung. 2002. Vol. 405. P. 1 -74. 82. Auel H., Werner I. Feeding, respiration and life history of the hyperiid amphipod Themisto libellula in the Arctic marginal ice zone of the Greenland Sea // Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 2003. Vol. 296. P. 183 -197. 83. Werner I. Grazing of Arctic under-ice amphipods on sea-ice algae // Marine Ecology Progress Series. 1997. Vol. 160. P. 93-99. 84. Werner I. et al. Copepods in Arctic pack ice and the underlying water column: Living conditions and exchange processes / I. Werner, K. Meiners, H. Schünemann // Proceedings of the 16th 1AHR International Symposium on Ice, Dunedin, New Zealand, 2nd-6th December 2002. Dunedin: International Association of Hydraulic Engineering and Research, 2002. P. 30-40. 85. Aarset A.V., Aunaas T. Metabolic responses of the sympagic amphipods Gammarus wilkitzkii and Onisimus glacialis to acute temperature variations // Marine Biology. 1990. Vol. 107. P. 433-438. 86. Aarset A. V. The ecophysiology of under-ice fauna // Polar Research. 1991. Vol. 10. P. 309-324. 87. Aarset A.V., Aunaas T. Osmotic responses to hyposmotic stress in the amphipods Gammarus wilkitzkii, Onisimus glacialis and Parathemisto libellula from Arctic waters // Polar Biology. 1987. Vol. 1. P. 189-193. 88. Grainger E.H., Mohammed A.A. High salinity tolerance in sea ice copepods // Ophelia. 1990. Vol. 31. P. 177-185.
Сведения об авторах
Дворецкий Владимир Геннадьевич - к.б.н., старший научный сотрудник; e-mail: vdvoretskiy@mmbi.info
Дворецкий Александр Геннадьевич - к.б.н., зав. лаб.; e-mail: vdvoretskiy@mmbi.info
