CC BY
44
УДК: 574.587:591.524(26)
Вестник СПбГУ. Сер. 3, 2005, вып. 3
В. М. Хаитов, Л. А. Алексеева
О ВЗАИМОСВЯЗИ МНОГОЛЕТНЕЙ ДИНАМИКИ МИДИЕВЫХ БАНОК И ИЗМЕНЕНИЙ БИОМАССЫ НИТЧАТЫХ ВОДОРОСЛЕЙ
Введение. Одной из самых интересных черт мидиевых банок (МБ) в условиях Белого моря, является их аутоциклическая многолетняя динамика [1,2]. Согласно модели, разработанной в цитированных работах, в плотных поселениях мидий должны наблюдаться периодические перебои в пополнении поселения молодью. Вследствие прекращения притока молоди в такое поселение, в нем постепенно основную массу особей начинают составлять старые моллюски. Взрослые мидии, будучи активными биоседиментаторами [4, 10], накапливают большое количество органики в грунте, что приводит к снижению концентрации кислорода и образованию сероводорода [9, 10]. Считается, что сероводород губительно воздействует на самих мидий, вызывая их массовую гибель. После отмирания старых особей МБ заселяется молодыми моллюсками, и система возвращается в исходное состояние. Описанные выше процессы приводят к формированию очень характерного паттерна чередования во времени нескольких типов размерных структур поселения мидий на банке [1,2].
В описанной модели играют роль два ключевых механизма: во-первых, заморные явления, связанные с повышением концентрации сероводорода, и, во-вторых, прекращение пополнения поселений молодью. Если негативное влияние сероводорода как одного из сильнейших ядов очевидно, то механизмы прекращения пополнения поселения молодью до сих пор досконально не изучены. Исследователи видят причины этого явления в отфильт-ровывании личинок взрослыми мидиями [14] или выделении взрослыми моллюсками некоторого репеллента, отпугивающего молодь [2, 3]. В любом случае предполагается отрицательное влияние взрослых особей на молодь.
Вместе с тем исследования особенностей жизнедеятельности личинок мидий показали, что для них характерно оседание на субстраты, имеющие нитчатую структуру [5, 7, 8]. В качестве наиболее распространенного природного субстрата выступают разнообразные нитчатые водоросли .
Ранее было показано, что формирование друз, состоящих из молодых мидий, на литорали Белого моря связано с периодами вспышек обилия нитчатых водорослей [5]. На мидиевых банках нами также отмечались периоды массового развития нитчаток. В связи с этим мы поставили следующий вопрос. Существует ли связь между размерной структурой поселения мидий на МБ, как отражением определенного периода многолетнего цикла, и обилием нитчатых водорослей? Ответу на этот вопрос и посвящена данная работа.
Материал и методика исследования. Материалом для работы послужили сборы, проведенные Лабораторией экологии морского бентоса (гидробиологии) в 1997-2004 гг. Сбор материала проводился на нижней литорали островов и материка вершины Кандалакшского залива Белого моря на территории Кандалакшского природного заповедника (рис. 1). Всего было изучено четыре МБ.
Ежегодно на каждой МБ отбирали по 6 проб пробоотборником с площадью захвата 55 см2, или 1/182 м2 (исключение составляет материал, собранный на МБ № 1 в 1997 г., когда было взято 7 проб). Точка взятия проб определялась путем бросания пробоотборника в случайном направлении. Пробы брались только в тех местах, где наблюдался сплошной слой мидий. Если рамка падала на участок дна, не занятый моллюсками, то проба бралась на ближайшем участке, покрытом слоем моллюсков. Пробоотборник вдавливался в грунт на глубину 10-15 см.
1 Следует отметить, что те водоросли, которые в гидробиологической литературе принято называть нитчатыми (filamentous algae), или нитчатками, согласно ботанической номенклатуре относятся к гетеротрихальным, сифоналъным или пластинчатым формам. Однако в данной статье мы будем называть такие водоросли нитчатыми.
© В. М. Хайтов, JI. А. Алексеева, 2005
Лувеньгский архипелаг МБ № 1
Дополнительная МБ
МБ №4 МБ № 3 МБ №2
Дополнительная МБ Масштаб:
Рис. 1. Карта-схема вершины Кандалакшского залива Белого моря. Указаны точки расположения основных и дополнительных мидиевых банок.
-2,0 -1,5 -1 ▲
Г"-о ▲
• ,
Ось 2
1-
• ■
о
,5« а,5 ^
-1-
Ось 1
,0 1,5 2,0 2,5
гч л
т чо
МБ№> 1
МБ№2
МБ № 3
МБ № 4
Ось 1
• МБ№1 ▲ МБ №2 ■ МБ№3 х МБ №4
Рис. 2. Ординация описаний размерных структур поселений мидий на четырех изученных МБ в осях многомерного шкалирования.
А - распределение всех МБ, Б - многолетние изменения координат отдельных МБ. Стрелкой отмечены описания размерной структуры, сделанные в первый год наблюдений (1997). Вертикальные пунктирные линии обозначают границы диапазонов координат по первой оси МШ, разделяющие описания на типологические группы.
Грунт, попавший в пробу, промывали через сито с диаметром ячеи 0,5 мм. После промывки были выбраны все животные и нитчатые водоросли. У всех мидий'измеряли длину раковины с точностью до 1 мм.
Нитчатые водоросли не сортировались по видам (преимущественно они были представлены зелеными водорослями родов Cladophora и Enleromorpha), определялась их суммарная биомасса. Водоросли были высушены на фильтровальной бумаге и взвешены на торзионных весах с точностью до 1 мг. При большом их количестве взвешивание производилось на аптечных весах с точностью до 10 мг.
Следует отметить, что использование пробоотборника малой площади может искажать значения средней биомассы водорослей на всей МБ в целом. Для оценки степени влияния этого эффекта в 2004 г. на четырех изученных и двух дополнительных мидиевьгх банках, расположенных в тех же местах, что и основные (см. рис. 1), были взяты по 15 проб с помощью квадратной рамки площадью 900 см2. Пробы располагались случайно на всей площади МБ. С участка, ограниченного рамкой, были выбраны все нитчатые водоросли, которые после очистки от грунта и мидий были взвешены. Для каждой из шести МБ была вычислена средняя биомасса нитчаток по данным сборов двумя типами рамок: 55 и 900 см2. Коэффициент корреляции между этими величинами составил г = 0,93 (п = 6, р < 0,05). В связи с этим мы будем считать, что средняя биомасса водорослей, полученная по данным проб, взятых пробоотборником с площадью 55 см2, адекватно оценивает обилие нитчаток на всей МБ в целом.
Для описания размерной структуры поселения мидий в каждый год на каждой МБ материал всех проб объединяли. В качестве описания размерной структуры поселения мидий в тот или иной год рассматривался вектор долей численностей отдельных размерных групп в общей численности мидий, собранных в поселении в данный год. Таким образом, было получено 32 описания размерной структуры.
Для анализа варьирования размерных структур мидий был использован метод многомерного шкалирования, реализованный в пакете Statistica for Windows 6.0. В качестве исходной матрицы расстояний для многомерного шкалирования была взята матрица эвклидовых расстояний между описаниями размерных структур.
Для множественного сравнения выборок был использован однофакторный дисперсионный ^нализ. Влияние фактора считалось достоверным прир < 0,05.
Результаты исследований. Рис. 2, А демонстрирует распределение описаний размерных структур МБ в двух осях многомерного шкалирования. Можно заметить, что в полученном распределении точек не выявляется сегрегация отдельных мидиевых банок. Это говорит о том, что на разных МБ могут быть отмечены сходные размерные структуры поселения мидий. В то же время данные рис. 2, Б говорят о том, что на одной и той же МБ в разные годы могут наблюдаться различные размерные структуры. При этом для МБ №1,3 и 4 четко прослеживается циклический характер изменений. На МБ № 2 изменения носят скорее направленный характер, что может быть связано с большим, по сравнению с остальными банками, периодом цикла2. Наиболее сильные временные изменения координат происходят по первой оси многомерного шкалирования (см. рис. 2, Б). В связи с этим, мы будем рассматривать координату по первой оси как комплексный признак, отражающий размерную структуру поселения мидий.
Для оценки размерной структуры мидий на разных участках градиента координат первой оси многомерного шкалирования мы формально разделили весь градиент на шесть диапазонов (рис. 2, А и 2, Б). Соответственно этому мы выделили шесть типологических групп описаний. Для каждой группы были построены усредненные гистограммы, отражающие размерную структуру (рис. 3).
2 Можно заметить, что у всех изученных МБ размерная структура, отмеченная в начале наблюдения (1997) более или менее одинакова (координаты многомерного шкалирования у них близки). Вероятно, это связано с тем, что при поиске мидиевых банок в разных акваториях мы выбирали в качестве объекта для дальнейших наблюдений только те поселения, которые выглядели одинаково - в виде сплошного слоя крупных мидий, не заросшего нитчатыми водорослями.
Группа 1
Группа 4
Г руппа 6
Д <А
О о ю о ю
^ N N (О м
I .1 I
д д <ь
см см со со
«!> д «!> д и*>
■ч- я- ю ю ю со
о ю о ю _ . 1Л ч- СМ см со со I......
¿> Д ¿ Д сЛ Д Д
т- -Г- см см со со
ошдюошото
^ Д «!> Д Л
■ч- ю ю ю со
Размерные классы, мм Рис. 3. Усредненные для групп гистограммы частотных распределений размеров мидий.
В первую и вторую группу попали поселения мидий, лишенные большого количества молоди. В них доминируют старые моллюски. В МБ третьей группы доля молоди заметно выше, но большинство особей представлено старыми моллюсками. В четвертую группу попали поселения, где в большом количестве представлены как взрослые моллюски, так и молодь. В МБ пятой группы доминируют молодые моллюски, но доля крупных особей достаточно велика. Наконец, в МБ шестой группы полностью доминирует молодь.
Таким образом, можно утверждать, что перемещение вдоль градиента первой оси многомерного шкалирования (переход из одной группы в другую) дает достаточно закономерный типологический ряд изменений размерной структуры поселения мидий: от МБ, на которых представлено поселение только старых моллюсков, через промежуточные стадии, к МБ, заселенным молодью. Однако следует подчеркнуть, что на отдельно взятой конкретной МБ не всегда удается проследить именно такую последовательность стадий во времени. В ряде случаев многолетний цикл изменения размерной структуры замыкался без «прохождения» мидиевой банкой размерных структур, соответствующих всем типологическим группам. Однако в целом временная преемственность между типологическими группами явно прослеживается.
В таблице приведены средние значения биомассы нитчатых водорослей на четырех изученных МБ в разные годы. Можно отметить, что этот показатель на всех банках демонстрирует чередование периодов всплеска и падения.
На рис. 4 приведена гистограмма, отражающая среднюю биомассу нитчатых водорослей для банок разных типологических групп, выделенных при анализе размерной структуры мидий (средняя вычислена по данным отдельных проб). Максимальные значения биомассы приходятся на группы 3 и 4. Применение дисперсионного анализа показало, что биомасса водорослей достоверно связана с типологической группой (4/} = 5; ё/2= 187; Р- 4,66; р < 0,05; сила влияния фактора 11%).
Средняя биомасса нитчатых водорослей (г/м2) на изученных МБ в разные годы (в скобках указан номер типологической группы, в которую попадает размерная структура мидий на данной МБ в данный год)
Год МБ № 1 МБ № 2 МБ № 3 МБ №4
1997 0 (2) 52 ± 47,9 (1) 27 ± 27,3 (2) 0,2 ± 0,2 (2)
1998 94 ± 43,3 (6) 9 ±5,3 (1) 218 ± 186,8 (3) 33 ± 26,3 (6)
1999 82 ±44,1 (5) 46 ± 17,7 (2) 399 ± 355,6 (4) 17 ± 12,6 (5)
2000 743 ± 485,0 (3) 259 ± 122,4 (2) 401 ± 385,8 (3) 2 ± 1,6 (1)
2001 318 ± 187,2 (2) 609 ± 457,4 (3) 331 ± 330,6 (2) 0 (4)
2002 679 ± 489,8 (4) 1442 ± 615,9 (3) 90 ± 57,4 (4) 616 + 406,1 (3)
2003 146 ± 85,3 (5) 571 ±270,8 (4) 0,3 ± 0,2 (5) 941 ± 915,1 (4)
2004 203 ± 84,7 (6) 1089 ± 306,8 (4) 1012 ± 747,9 (4) 64 ±25,1 (5)
900 „ 800 700
Группа 1 Группа 2 Группа 3 Группа 4 Группа 5 Группа 6
Рис. 4. Средняя биомасса нитчатых водорослей, для поселений разных типологических групп.
На гистограмме отложены стандартные ошибки.
Обсуждение результатов исследования. Полученный нами типологический ряд размерных структур поселения мидий далее мы будем трактовать как временной. В пользу этого говорит то, что МБ демонстрируют премещение во времени из одной типологической группы в другую (см. рис. 2, Б). При этом такое перемещение на трех из четырех изученных МБ носит циклический характер. Более того, типологический ряд размерных структур, приведенный на рис. 4, практически полностью соответствует закономерностям изменения размерной структуры во времени, которые предсказывает модель Луканина-Наумова-Федякова [1, 2]. Таким образом, многолетние изменения размерной структуры на изученных МБ полостью соответствуют закономерностям, предсказанным теорией.
Однако в нашем исследовании был учтен дополнительный элемент, не вошедший в указанную модель, - это нитчатые водоросли. При этом было показано, что их обилие скор-релировано с размерной структурой поселения мидий. Максимум обилия водорослей наблюдается в поселениях, в которых в большом количестве представлены как взрослые мидии, так и молодь.
Если действительно полученный типологический ряд размерных структур трактовать как временной, то можно говорить о том, что всплеск обилия молоди на МБ приходится на то время, когда на ней разрастаются нитчатые водоросли. Последнее весьма логично, если учесть, что нитчатые водоросли являются субстратом для оседания личинок [5, 7, 8]; здесь же обычно концентрируется и молодь моллюсков [1, 4]. В связи с этим встает вопрос о том, что заставляет разрастаться нитчатые водоросли на мидиевой банке.
Известно, что обилие нитчаток увеличивается в тех акваториях, где вследствие эв-трофикации увеличивается концентрация азотсодержащих ионов [13]. Кроме того, было показано, что некоторые виды митилид увеличивают концентрацию азота в грунте, подстилающем поселение моллюсков [12]. Это в свою очередь увеличивает интенсивность роста ризосферы некоторых высших морских растений [12].
Приведенные в литературе данные позволяют предположить, что в местах массовой концентрации МуШш ес1и1\5 также может происходить обогащение грунта и придонного слоя воды азотсодержащими ионами (нитрат-ионы, ионы аммония). Если подобное воздействие имеет место, то в таких местообитаниях возможен интенсивный рост нитчатых водорослей.
В связи с выдвинутыми предположениями рассмотрим следующий гипотетический механизм многолетней динамики мидиевых банок.
На МБ, сформированную только взрослыми мидиями, молодь не оседает не из-за мощного негативного влияния со стороны взрослых особей, а из-за отсутствия нитчатых субстратов, пригодных для оседания личинок. Однако мидии в процессе своей жизнедеятельности обогащают грунт органическими веществами. Последние, подвергаясь воздействию редуцентов, частично переходят в растворимое состояние. Это приводит к обогащению придонного слоя воды различными биогенами, в том числе дающими азотсодержащие ионы, которые оказывают стимулирующие влияние на рост нитчатых водорослей. В результате этого на МБ начинают разрастаться нитчатки, которые становятся субстратом для оседания молоди. Это приводит к формированию бимодального размерно-частотного распределения.
Известно, что под слоем нитчатых водорослей понижается концентрация кислорода [11]. Вероятно, это начинает угнетающе воздействовать на взрослых мидий, которые располагаются под слоем водорослей, что приводит к массовой гибели старых моллюсков (при изучении мидиевых банок мы неоднократно наблюдали под слоем мертвых нитчатых водорослей слой створок недавно погибших старых мидий). Оставшаяся же молодь формирует новое поселение, на котором рост нитчаток угнетается из-за того, что новое поселение еще не накопило большого количества биогенов. В результате система переходит в исходное состояние.
Предложенная схема большей частью гипотетична. И, скорее всего, выявленные закономерности должны носить статистический, вероятностный характер.
Совершенно необязательно, что приток молоди связан только с присутствием нитчатых водорослей. Данные таблицы говорят о том, что на некоторых МБ могут быть отмечены поселения с большим количеством молоди и взрослых моллюсков (группы 3 и 4), но при этом с низкими биомассами водорослей. Однако в среднем интенсивный рост обилия нитчаток на литоральных мидиевых банках действительно сопряжен с формированием определенной размерной структуры поселения мидий. Поэтому при построении моделей многолетней динамики поселения мидий этот фактор необходимо учитывать.
Все приведенные в работе материалы не могли бы быть получены без огромной работы, проведенной членами Беломорских экспедиций Лаборатории экологии морского бентоса (гидробиологии) ГОУ СПбГДТЮ и всесторонней поддержки сотрудников Кандалакшского природного заповедника.
Статья рекомендована проф. А. И. Грановичем. Summary
Khaitov V. М., AlekseevaL. A. On the interaction between long-term dynamics of mussel-beds and changes in filamentous algae biomass.
The investigation was carried out on 4 mussel-beds in the upper part of the Kandalaksha gulf of the White Sea. The correlation between size structure of mussel-beds and filamentous algae abundance was found. Increasing of algae biomass facilitates recruitment of mussels.
Литература
1. Луканин В. В., Наумов А. Д., ФедяковВ. В. Цикличность развития поселений Mytilus edulis в Белом море // Докл. АН СССР. 1986. 1.287, № 5. С. 78-84 . 2. Луканин В. В., Наумов А. Д., ФедяковВ. В. Поселение мидий: постоянное непостоянство //' Природа. 1990. № 11. С. 17-21. З.Мини-чев Ю. С., Галкин А. Ю., Квитко К. В. Авторегуляция искусственных мидиевых поселений // Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря: Материалы докладов. Архангельск, 1995. С.154-155. 4- Хаитов В. М. Сообщества донных беспозвоночных, связанные с естественными плотными поселениями мидий на мелководьях Белого моря (структура, динамика, биотические взаимоотношения): Автореф. канд. дис. СПб., 1999. 257 с. 5. Хаитов В. М., Артемьева А. В., Фокин М. В., Яковис Е. Л. Структурно-динамическая организация консорциев друз Mytilus edulis на литорали губы Долгой острова Большого Соловецкого. Ч. I. Структура и динамика поселений мидий // Вестн. С.-Петерб. ун-та. Сер. 3. 2002 Вып. 4 (№ 27). С. 9-17. 6. Ваупе В. L. Primary and secondary settlement in Mytilus edulis L. (Mollusca) // J. Anim. Ecol. 1964. N33. P. 513-523. l.HuntH.L., SheiblingR. E. Structure and dynamics of mussel patches in tide-pools on a rocky shore in Nova Scotia, Canada // Mar. Ecol. Progr. Ser. 1995. N124. P. 105-115. 8. Harvey M„ BourgetE., Ingram R. G. Experimental evidence of passive accumulation of marine bivalve larvae on filamentous epiben-thic structures // Limnol. Oceanogr. 1995. Vol.40, N1. P. 94-104. 9.DahlbackB., Gunnarsson L. A. H. Sedimentation and sulphate reduction under mussel culture // Mar. Biol. 1981. Vol.63. P. 269-275. 10. MattsonJ., Linden O. Benthic macrofauna succesion under mussels,Mytilus edulis L. (Bivalvia), cultured on hanging long lines // Sarsia. 1983. Vol.68. P. 97-102. 11. NorkkoJ., BonsdorffE., NorkkoA. Drifting algal mats as an alternative habitat for benthic invertebrates: Species specific responses to a transient resource // J. Exp. Mar. Biol, and Ecol. 2000. N 248. P. 79-104. 12. Peterson B. J., Kenneth L. H. Jr. The potential for suspension feeding bivalves to increase seagrass productivity // J. Exp. Mar. Biol, and Ecol. 1999. N240. P. 37-52.13. Raffaelli D. Nutrient enrichment and trophic organisation in an estuarine food web // Acta Oecologica. 1999. Vol.20, N4. P. 449-461. 14. WoodinS.A. Adult-larval interactions in dense faunal assemblages: patterns and abundance // J. Mar. Res. 1976. N 34. P. 25-41.
Статья поступила в редакцию 5 мая 2005 г.
