CC BY
471
УДК 579.262
Яценко-Степанова Т.Н., Немцева Н.В., Игнатенко М.Е.
Институт клеточного и внутриклеточного симбиоза УрО РАН, Оренбург, Россия
E-mail: yacenkostn@gmail.com
МНОГООБРАЗИЕ СИМБИОЗОВ И ИХ РОЛЬ В ЭВОЛЮЦИИ ОРГАНИЧЕСКОГО МИРА
В статье рассматривается проблема симбиоза как широко распространенного общебиологического явления. Обсуждается вопрос о ведущей роли симбиоза в прогрессивной эволюции органического мира. Значительная часть работы посвящена симбиозам с участием водорослей Ключевые слова: симбиоз, эволюция, водоросли.
Общепризнано, что все виды живых организмов образуют более или менее устойчивые совокупности - биологические сообщества в широком смысле слова. Облик биотического сообщества определяется не только разнообразием видов. Функционирование сообщества и его стабильность зависят также от популяци-онных связей, от распределения организмов в пространстве и характера их взаимодействия с внешней средой. Следует учитывать также, что сообщество формируют виды, прошедшие сквозь отбор а- и биотической среды, причем видовой состав определяется не только условиями среды и конкуренцией, но и способностью видов к совместному сосуществованию, сложившейся исторически.
Одной из форм совместного сосуществования является симбиоз. В разные времена толкование термина «симбиоз» было различным. Явление симбиоза впервые было обнаружено швейцарским ученым Швенденером в 1877 г. при изучении лишайников, которые представляют собой комплексные организмы, состоящие из водоросли и гриба.
Термин «симбиоз» (от греч. symbiosis - сожительство, совместная жизнь), появился в научной литературе позднее. Его предложил А. Де Бари в 1879 году для описания взаимодействия водоросли и гриба в лишайнике. А. Де Бари определил симбиоз очень широко: как форму сосуществования неродственных организмов («непохожие организмы, живущие вместе»), указывая на то, что между сожительствующими организмами могут складываться разные по характеру взаимоотношения [1].
За последующие годы анализ различных симбиозов вскрыл чрезвычайно многообразный характер взаимоотношений между партнерами (от мутуалистических до антагонисти-
ческих), разную степень их влияния друг на друга - от облигатного до факультативного, разное пространственное расположение партнеров - от контактного до дистантного [2], [3], [4], [5], [6], [7]. Кроме того, было установлено, что характер взаимодействия партнеров в симбиозах может меняться на протяжении жизненного цикла организмов или с изменением условий их существования [8], [9].
Значение симбиоза очень велико. В начале XX в. русские учёные К.С. Мережковский и А.С. Фаминцын выдвинули гипотезу о ведущей роли симбиоза в прогрессивной эволюции органического мира [10], [11]. В дальнейшем эта гипотеза получила подтверждение. Современные учёные связывают возникновение эукариотной клетки с явлениями симбиоза и считают, что процессы симбиоза и симбиогенеза широко распространены в природе и играют огромную роль в эволюции. В прошлом и в настоящем, индуцируя крупные изменения, симбиоз определяет становление новых форм жизни на Земле, которые не могли возникнуть при эволюции свободноживущих организмов [9], [12], [13], [14], [15], [16].
Так, например, выход растений на сушу — важнейшее событие, с которого фактически началось освоение суши многоклеточными организмами. Remy W. с соавт. [17] было показано, что выход растений на сушу во многом был обусловлен их симбиозом с грибами. Генетические системы, обеспечивающие взаимодействие растений с микоризными грибами, в дальнейшем многократно менялись в связи с вовлечением в симбиоз новых грибов и бактерий.
K. Markmann, G. Giczey, M. Parniske [18] генетически обосновали наличие корневых симбионтов высших растений. Они показали, что один и тот же ген SYMRK необходим для успешного сожительства растений с тремя типа-
ми внутриклеточных корневых симбионтов: грибов (микориза), актинобактерий (актинори-за) и бактерий-ризобий.
Анализируя симбиоз, современные ученые рассматривают его, в том числе, и как продукт объединения наследственного материала партнеров, являющийся основой эволюции организмов. Функциональная интеграция генов партнеров, которая лежит в основе симбиоза, создает предпосылки для структурной интеграции их геномов, результатом которой стало возникновение новых форм жизни (эукариотическая клетка) и типов экологических отношений. Доказана возможность горизонтального переноса генов при симбиозе различных организмов [19], [20]. Информация, полученная Timmis J.N. с соавт. [21], позволила утверждать, что большинство генов, присутствующих в древних эн-досимбионтах были переданы ядру эукариоти-ческой клетки во время ее развития.
Эволюции микробно-растительных симбиозов в филогенетическом, популяционно-генети-ческом и селекционном аспектах посвящена работа Н.А. Проворова [2]. Рассматривая эволюцию мутуалистических симбиозов, автор исходил из того, что они являются продуктами коэволюции растений и бактерий. При этом формы коэволюции партнеров симбиоза связаны с их адаптацией друг к другу и к неблагоприятным внешним условиям, основанной на интеграции генных систем взаимодействующих организмов. Так, на примере бобово-ризобиального симбиоза показано, что благодаря интенсивным геномным перестройкам и горизонтальному переносу генов у бактерий возникают системы, определяющие: 1) сходные с патогенезом процессы узнавания и инфицирования хозяина; 2) мутуалис-тические взаимодействия, связанные с фиксацией азота и его передачей хозяину.
Исследованию коэволюции паразитов и их хозяев на примере внутриклеточной симбиоти-ческой альфа-протеобактерии Wolbachia pipientis, вызывающей у членистоногих цитоплазматичес-кую несовместимость, феминизацию, партеногенез и андроцид, посвящена обзорная статья И.И. Горячевой [22]. Автор указывает, что результаты филогенетических исследований свидетельствуют об интенсивном межвидовом горизонтальном переносе Wolbachia среди членистоногих, произошедшем в последние 2.5 млн. лет. При этом модификации полового размножения
при заражении вольбахией следует, вероятно, рассматривать как некий компромисс между интересами хозяина и паразита, достигнутый в ходе коэволюции.
К аналогичному выводу пришли Воронин Д.А. и др. [23], проведя сравнительный анализ структуры симбиотических бактерий Wolbachia (штамм wMelPop, снижающий продолжительность жизни мух) в генотипически различных линиях Drosophila melanogacter, а также исследование влияния бактерий на ультраструктуру клеток хозяина.
Артамонова В.С. с соавторами [24] на примере атлантического лосося Salmo salar L. показали эволюционные последствия вселения паразита Gyrodactylus salaris Malmberg.
В природе встречается очень широкий спектр примеров симбиоза. В обзорной работе Н.А. Проворова и Е.А. Долгих [4] рассматриваются три большие группы «биохимических» симбиозов: 1) азотфиксирующие симбиозы, 2) симбиозы гетеротрофов и автотрофов (т.е. потребителей органики с ее производителями) и 3) симбиозы животных с микробами, помогающими усваивать растительную пищу. При этом авторы указывают также на зыбкость и относительность грани между мутуалистическими и антагонистическими симбиозами.
Подробный анализ различных типов симбиоза и взаимосвязи между ними на примере высших растений дается в обзоре А. В. Жука [3].
В ряду симбиозов не последнее место занимают симбиозы с участием водорослей.
Эволюционная древность водорослей, а также их широкое распространение объясняет возникшее многообразие симбиотических связей не только друг с другом, но и с представителями других систематических групп организмов: бактериями, одноклеточными и многоклеточными животными, грибами, низшими и высшими растениями.
Так, например, микроводоросли и/или ци-анобактерии нередко существуют в симбиозе с морскими беспозвоночными животными [25], [26]. Фотосимбионты осуществляют продукцию питательных соединений; продукцию сли-зей (защита и очищение); участвуют в синтезе специфических агентов химической защиты и защитной пигментации; минерализируют внешние покровы животных.
О.А. Горелова с соавт. [27] обнаружили фотосимбионтов как на поверхности большинства образцов животных, так и внутри организмов полихет и губок. При этом авторы делают вывод о существовании поликомпонентных ассоциаций беспозвоночных животных с оксиген-ными фототрофными микроорганизмами.
Симбиотические взаимоотношения отмечены у ракообразных-фильтраторов с планктонными микроводорослями. Н.А. Гаевским с соавт. [28], показано, что при массовом развитии циа-нобактерий в пресноводной экосистеме (до уровня «цветения» воды) факультативно эпибионт-ная микроводоросль Characidiopsis ellipsoidea переходит к обитанию на поверхности экзоскеле-тов разных групп рачкового зоопланктона, а об-лигатный микроводорослевый эпибионт Colacium vesiculosum интенсивно развивается на циклопах. При этом микроводоросли-эпибион-ты получают возможность активного передвижения в толще воды, углекислый газ и биогенные элементы от рачков. Последние же приобретают преимущество (перед особями без эпиби-онтов) вследствие лучшего снабжения кислородом (его дефицит наблюдается при «цветении» воды). Отрицательного воздействия на рачков со стороны эпибионтов не отмечено. Авторы предполагают, что в условиях «цветения» воды мик-роводоросли-эпибионты могут выступать в качестве активных поглотителей биогенов (аммонийного азота) от рачков-хозяев.
Водоросли могут жить в других организмов как внеклеточно, так и внутриклеточно, формируя сложные системы - эндосимбиозы. Такие симбиозы предполагают наличие более или менее тесных, постоянных и прочных связей между партнерами и взаимных адаптационных приспособлений [29], [30].
Например, эндосимбиоз водорослей и морских беспозвоночных животных привел к тому, что животные - хозяева фотосимбионтов обитают только в пределах фотической зоны и имеют прозрачные покровы или органы, открытые для солнечного света; симбионты-водоросли редуцировались до функционально активных хлороп-ластов или внутриклеточных телец, ультраструктура которых позволяет предполагать их цианобактериальное происхождение [27], [31].
Глызина О.Ю. [32] в своих исследованиях показала, что у симбиотического сообщества байкальских губок и эндоводорослей в различ-
ных условиях обитания существуют различные адаптационные приспособления. В условиях пониженной освещенности до глубины 20 м адаптационным механизмом является увеличение концентрации хлорофиллов «а» и «b» за счет повышения их содержания в водорослях, при одновременном увеличения числа клеток водорослей в губке. На глубине свыше 30 м количество внутриклеточных симбионтов (водорослей) уменьшается, изменяются трофические связи внутри симбиотического сообщества. Механизм регуляции размножения эндосимбиоти-ческих водорослей обнаружен и у кораллов [33].
Примером облигатного эндосимбиоза может служить взаимоотношение некоторых Tridacna с зооксантеллами. Было показано, что фотосимбионты на 90% обеспечивают хозяина углеродным питанием и при их отсутствии или пребывании в темноте долгое время Tridacna погибает [25].
Внутриклеточный симбиоз между микроводорослями и беспозвоночными широко распространен в природе. В целом, эндосимбиоти-ческие водоросли встречаются более чем у 100 родов водных беспозвоночных, особенно у простейших, кишечнополостных, плоских червей, губок и моллюсков.
Кроме мутуалистических, водоросли могут вступать во взаимоотношения по типу антагонистического симбиоза.
Примером взаимоотношений по типу «паразит - хозяин» могут служить симбиозы водорослей и грибов, где водоросли выполняют роль хозяина [34], [35].
Различные симбионтные взаимоотношения складываются между самими водорослями. Эти взаимодействия могут быть контактными и дистантными. Примером контактного взаимодействия служит эпифитный пикофитоплан-ктон, который был обнаружен при исследовании озера Sproat Lake. Его носителями являлись 15-75% клеток фитопланктона. Отмечено, что прикрепление пикофитопланктонных организмов к клеткам диатомовых, синезеленых и динофлагеллят осуществляется за счет выростов клеточных стенок этих микроводорослей [36]. Данный вид взаимодействий, обеспечивающих жизнь одному партнеру за счет другого без нанесения ему вреда, по-видимому, следует отнести к комменсализму. Напротив, другой пример взаимоотношений, складывающихся
между водорослями Coscinodiscus granii и C. wailesii и нанофлагеллятой Pirsonia diadema, демонстрирует вариант паразитизма. При этом наличие у паразита хемосенсорного механизма обеспечивает успех его паразитирования [37].
Известны случаи эндосимбиозов. Так, исследования с помощью электронной микроскопии двух видов Peridiniopsis (Peridiniales, Dinophyceae) выявили наличие у них эндосим-биотических диатомовых водорослей. Симбионты содержат ядро, хлоропласты, митохондрии и отделены от цитоплазмы хозяина единственной мембраной [38], [39].
Дистантные взаимодействия между водорослями становятся возможными за счет выделения в окружающую среду веществ, стимулирующих или подавляющих рост других водорослей [40], [41], [42]. На сегодняшний день среди экзометаболитов водорослей выделено и идентифицировано более 300 веществ.
Следует отметить, что все исследователи сходятся во мнении - экзометаболиты, секре-тируемые водорослями, принимают участие в формировании биоценотических связей как между собой, так и с другими гидробионтами, выступая в роли стимуляторов или ингибиторов. При этом экзометаболиты воспринимаются как химический сигнал, который несет конкретную информацию, соответствующую включению или выключению определенных регуля-торных механизмов биологических систем.
В целом, учитывая присутствие дистантной химической коммуникации, можно говорить о симбиотических взаимоотношениях между сво-бодноживущими популяциями водорослей, формирующихся по популяционно - коммуникативному сценарию.
Традиционно симбиоз рассматривают как систему взаимодействия двух организмов. Однако, активный интерес к изучению взаимосвязей в природных и искусственных ценозах привел к изменению парадигмы симбиоза. Было установлено, что в природе встречаются симбиотические системы с большим количеством партнеров.
Так, например, широко известен симбиоти-ческий комплекс водного папоротника Azolla, цианобактерии Anabaena azollae и нескольких родов бактерий. Этот симбиоз сохраняется в течение жизни папоротника, симбионты передаются следующим поколениям. Облигатный характер симбиоза предполагает эволюцию всех
партнеров, в результате которой функции симбионтов закрепились в физиологической и метаболической деятельности хозяина. В целом, комплекс «Azolla-Anabaena-симбиотические бактерии» в результате успешной совместной эволюции приобрел новые метаболические и органические возможности, выходящие за рамки каждого отдельного формирования ассоциации [43].
Среди лишайников наряду с двухкомпо-нентными (то есть состоящих из гриба и одного вида водорослей) существуют и трехкомпонен-тные лишайники (два фотосинтезирующих симбионта: одноклеточная зеленая водоросль и ци-анобактерии). Экспериментальные исследования показали, что один и тот же микобионт в разных условиях может образовывать разные симбиотические комплексы (разные лишайниковые морфотипы). Кроме того, в лишайниках, кроме гриба и водоросли, живет еще множество сопутствующих бактерий [44].
Вегетация водорослей также всегда сопровождается развитием сопутствующих бактерий, причем водоросли являются центрами подобных ассоциаций [45, 46]. Гетеротрофный компонент альгобактериальной ассоциации отличается видовым разнообразием и многочисленностью: в ассоциации с водорослью обнаруживаются от 7 до 16 видов бактерий-спутников. Выявлено, что одни из них прочно связаны це-нотическими взаимодействиями с водорослью и являются постоянными (доминантными) ее симбионтами, другие же входят в состав альго-бактериального сообщества в качестве минорного компонента [47].
Эти и многие другие примеры сложных многокомпонентных симбиотических комплексов, состоящих из хозяина (макропартнера), доминантных и ассоциативных микросимбионтов, дали начало новому направлению - ассоциативной симбиологии. Определенной вехой в развитии ассоциативного симбиоза стало появление монографии коллектива авторов Бухарина О.В., Лобаковой Е.С., Немцевой Н.В., Черкасова С.В. [48], в которой было дано определение термина «ассоциативный симбиоз» как многокомпонентной интегральной системы, включающей хозяина в качестве макропартнера, стабильный доминантный микросимбионт и минорные ассоциированные микросимбионты с разнонаправленными воздействиями, определяющими формирование, стабильность
существования и продуктивность симбиоза в целом.
Таким образом, несмотря на почти 140-летнюю историю изучения этого вопроса, симбиоз - интереснейшее и до сих пор еще во многом загадочное явление в биологии. Само понятие «симбиоз» развивается, вызывая жаркие диспуты.
Подводя итог выше сказанному хочется привести некоторые суждения, отражающие взгляды на проблему симбиоза:
- А.М. Хазен [49] «Жизнь всегда, во всех формах и видах, на всех уровнях от внутриклеточного до биогеоценозов основана на симбиозе»;
- Барр Х [9] «Каждый эукариот является суперорганизмом, представляя собой симбиоз как минимум трех уровней: клеточного (происхождение эукариотной клетки) + бактериальные симбионты + вирусы. Кроме того, в природе все организмы связаны»;
- А.Б. Савинов [50] «Симбиоз (в разных формах) - фактически облигатный способ существования и эволюции популяций (соответственно, видов) всех живых организмов».
- А.В. Марков, Ю.Н. Елдышев [51] «Все сущее в природе в той или иной мере представляет собой симбиозы».
13.10.2014
Работа выполнена при поддержке гранта по Программе инициативных проектов фундаментальных исследований Уральского отделения РАН проект № 12-У-4-1031
Список литературы:
1. de Bary A. Ueber Symbiose. // Tageblatt 51. Versamml. Deutscher Naturforscher u. Aerzte, Cassel . - 1878. - P. 121-126.
2. Проворов Н.А. Растительно-микробные симбиозы как эволюционный континуум // Журн. общ. биологии. -2009. - Т. 70. - № 1. - С. 10-34.
3. Жук А.В. Формы и место мутуализма в системе симбиотических взаимоотношений высших растений с другими организмами // Вестник Санкт-Петербургского университета. Серия 3. Биология. - 2005. - Вып. 1. - С. 3-19.
4. Проворов Н.А., Долгих Е.А. Метаболическая интеграция организмов в системах симбиоза // Журн. общ. биологии. -2006. - Т. 67. - № 6. - C. 403-422.
5. Martin D., Britayev T.A. Symbiotic polihaetes: review of known species. Oceanigraphy and Marine Biology // Annual Review.-1998. - №36.- P. 217-341.
6. Bonfante P., Visick K., Ohkuma M. Symbiosise // Environmental Microbiology Reports. - 2010. - V. 2(4). - P. 475-478.
7. Six D.L., Poulsen M., Hansen A.K., Wingfield M.J., Roux J., Eggleton P., Slippers B., Paine T.D. Anthropogenic effects on interaction outcomes: examples from insect-microbial symbioses in forest and savanna ecosystems // Symbiosis. -2011. -V. 53. - № 3. - Р. 101-121.
8. Ли Ч., Ху Е., Хуанг Я., Хуанг И. Выделение и филогенетический анализ биологически активных бактерий, ассоциированных с тремя губками из Южно-Китайского моря // Микробиология. - 2007. - Т. 76. - N 4. - С. 560-566.
9. Sapp J. Genesis: The Evolution of Biology. NewYork: Oxford University Press. - 2003. 384 p.
10. Фаминцын А.С. О роли симбиоза в эволюции организмов // Записки Императорской АН. Сер. 8. - 1907. - Т. 20. -№ 3. - С. 1-14.
11. Мережковский К.С. Теория двух плазм как основа симбиогенеза, нового учения о происхождении // Уч. Записки Казан. Ун-та. - 1909. - Т. 76. - С. 93.
12. Kutschera U., Niklas K.J. Endosymbiosis, cell evolution, and speciation // Theory in Biosciences. - 2005. - V. 124. - P. 1-24.
13. Martin W. Archaebacteria (Archaea) and the origin of the eukaryotic nucleus // Curr Opin Microbiol. - 2005. - №8. - Р. 630-637.
14. Dagan T., Martin W. Getting a better picture of microbial evolution en route to a network of genomes// Phil. Trans. R .Soc. B. -2009. - V. 364. - Р 2187-2196.
15. Gyllenberg M., Preoteasa D., Yan P. Ecology and evolution of symbiosis in metapopulations //Journal of Biological Dynamics. -2009. - Vol. 3. - № 1. - P. 39-57.
16. Martin F., Kohler A., Murat C., Balestrini R., Coutinho P.M., Jaillon O., et al. Perigord black truffle genome uncovers evolutionary origins and mechanisms of symbiosis // Nature. - 2010. - № 464. - Р. 1033-1038.
17. Remy W., Taylor T. N., Hass H., Kerp H. Four hundred-million-year-old vesicular arbuscular mycorrhizae // PNAS. - 1994. -V. 91. - P. 11841-11843.
18. Markmann K., Giczey G., Parniske M. Functional Adaptation of a Plant Receptor- Kinase Paved the Way for the Evolution of Intracellular Root Symbioses with Bacteria // PLoS Biology. - 2008. - V.6. - № 3. - P. 68.
19. Шестаков С.В. Горизонтальный перенос генов у эукариот // Вестник ВОГиС. - 2009. - Т. 13. - № 2. - С. 345 - 354.
20. Tikhonovich I.A., Provorov N.A. From plant-microbe interactions to symbiogenetics: a universal paradigm for the interspecies genetic integration // Ann. Appl. Biol. - 2009. - V. 154. - P. 341-350.
21. Timmis J.N., Ayliffe M.A., Huang C.Y., Martin W. Endosymbiotic gene transfer: organelle genomes forge eukaryotic chromosomes // Nature Rev. Genet. - 2004. - V. 5. - P. 123-135.
22. Горячева И.И. Бактерии рода Wolbachia - репродуктивные паразиты членистоногих // Успехи соврем. биологии. -2004. - Т. 124. - № 3. - С. 246-259.
23. Воронин Д.А., Бочериков А.М., Баричева Э.М., Захаров И.К., Киселёва Е.В. Влияние генотипического окружения хозяина - Drosophila melanogaster - на биологические эффекты эндосимбионта Wolbachia (штамм wMelPop) // Цитология. -2009. - Т. 51. - N 4. - С. 335-345.
24. Артамонова В.С., Хаймина О.В., Махров А.А., Широков В.А., Щульман Б.С., Щуров И.Л. Эволюционные последствия вселения паразита (на примере атлантического лосося Salmo salar L.) // Доклады Академии Наук. - 2008. - Т. 423. - № 2. -С. 275 - 278.
25. Ishikura M., Hagiwara K., Takishita K., Haga M., Iwai K., Maruyama T. Isolation of new Symbiodinium strains from tridacnid giant clam (Tridacna crocea) and sea slug (Pteraeolidia ianthina) using culture medium containing giant clam tissue homogenate // Mar Biotechnol. - 2004. - Vol. 6. - № 4. - Р. 378 - 385.
26. Apprill A.M., Gates R.D. Recognizing diversity in coral symbiotic dino-flagellate communities // Mol. Ecol. - 2007. - Vol. 16. -№ 6. - Р.1127 - 1134.
27. Горелова О.А., Косевич И.А., Баулина О.И., Федоренко Т.А., Торшхоева А.З., Лобакова Е.С. Ассоциации беспозвоночных животных Белого моря и оксигенных фототрофных микроорганизмов // Вестн. Моск. ун-та. Сер. Биология. -2009. - № 1. - С. 18-25.
28. Гаевский Н.А., Колмаков В.И., Дубовская О.П., Климова Е.П. Взаимоотношения эпибионтных микроводорослей и рачкового зоопланктона в условиях "цветущего" эвтрофного водоема // Экология. - 2004. - № 1. - С. 43-50.
29. Goulet T.L. Most corals may not change their symbionts // Mar. Ecol. Prog. Ser. - 2006. -Vol. 321. - Р. 1-7.
30. Thacker R.W. Impacts of Shading on Sponge-Cyanobacteria Sym-bioses: A Comparison between Host-Specific and Generalist Associations // Integr. Comp. Biol. - 2005. - Vol. 45. - P.369-376.
31. Пятаева С.В., Косевич И.А., Лобакова Е.С. Эндосимбионты колониальных гидроидов // Тр. Беломор. биостанции биол. ф-та МГУ. - 2006. - Т. 10. - С. 168 - 179.
32. Глызина О.Ю. Жирные кислоты и хлорофиллы симбиотического сообщества байкальских губок и их изменения под влиянием среды обитания. Дисс....к.б.н. Иркутск. - 2002. 138 с.
33. Scott A. Wooldridge is the coral-algae symbiosis really 'mutually beneficial' for the partners? // BioEssays. - 2010. - Vol. 32.
- № 7. - Р. 615-625.
34. Miki T., Takimoto G., Kagami M. Roles of parasitic fungi in aquatic food webs: a theoretical approach // Freshwater Biology.
- 2011. doi:10.1111/j.1365-2427.2010.02562.x
35. Niquil N., Kagami M., Urabe J., Christaki U., Viscogliosi E., Sime-Ngando T. Potential role of fungi in plankton food web functioning and stability: a simulation analysis based on Lake Biwa inverse model // Hydrobiologia. - 2011. - Vol. 659. - № 1. -Р. 65-79.
36. Klo M.E., Stockner J.G. Picoplankton associations in an ultra - oligotrophic lake on Vancouver Island, British Columbia // Can. J. Fish. and Aquat. Sci. - 1991. - 48. - № 6. - Р. 1092 - 1099.
37. Kuhn S.F. Infection of Coscinodiscus spp. by the parasitoid nanof-lagellate Pirsonia diadema. I. Behavioural studies on the infection process // J. Plankton Res. - 1997. - Vol. 19. - № 7. - P. 791 - 804.
38. Horiguchi T. Algae and their chloroplasts with particular reference to the dinoflagellates // Paleontological Research. - 2006.
- № 10(4). - Р. 299-309.
39. Takano Y., Hansen G., Fujita D., Horiguchi T. Serial Replacement of Diatom Endosymbionts in Two Freshwater Dinoflagellates, Peridiniopsis spp. (Peridiniales, Dinophyceae) // Phycologia. - 2008. - Vol. 47. - №. 1. - Р. 41-53.
40. Кириенко Н.И. Аллелопатическое взаимодействие водорослей разных экологических групп // Гидробиологический журнал. - 2008. - Т. 44. - № 5. - С.83-93.
41. Тараховская Е.Р., Маслов Ю.И., Шишова М.Ф. Фитогормоны водорослей // Физиология растений. - 2007. - Т. 54. - № 2.
- С. 186-194.
42. Reynolds C.S. Ecology of phytoplankton. Ecology, Biodiversity and Conservation. Cambridge, New York, Melbourne, Madrid, Cape Town, Singapore, Sao Paulo: Cambridge University Press. - 2006. 535 p.
43. Carrapico F. The Azolla-Anabaena-Bacteria System as a Natural Microcosm // Proceedings of SPIE. - 2002. № 4495. - P. 261-265.
44. Лобакова Е.С., Смирнов И.А. Экспериментальная лихенология // 2008. - Т. 69. - № 5. - С. 364-378.
45. Droop M.R. Vitamins, phytoplankton and bacteria:symbiosis or scavenging? // Journal of plankton research. - 2007. - Vol. 29.
- № 2. - P. 107-113.
46. Jolley E.T., Jones A.K. The interaction between Navicula muralis grunow and an associated species of Flavobacterium // European Journal of Phycology. - 2010. - Vol. 12. - № 4. - P. 315 — 328.
47. Борисова Е.В., Ногина Т.М. Бактерии рода Rhodococcus, сопутствующие зеленым водорослям в природе и при лабораторном культивировании // Гидробиологический журнал. - 1997. - Т.33. - №3. - С. 44 - 50.
48. Бухарин О.В., Лобакова Е.С., Немцева Н.В., Черкасов С.В. Ассоциативный симбиоз. Екатеринбург: УрО РАН. - 2007. 264 с.
49. Хазен А.М. Разум природы и разум человека. Книга 3. М. - 2000. 577 с.
50. Савинов А.Б. Новая популяционная парадигма: популяция как симбиотическая самоуправляемая система // Вестник Нижегородского университета им. Н.И.Лобачевского. Серия Биология. - 2005. - Вып. 1(9). - С.181-196.
51. Марков А.В., Елдышев Ю.Н. Сотрудничество в эволюции // Экология и жизнь. - 2009. - №7-8 (92-93). - С. 88-97.
Сведения об авторах:
Яценко-Степанова Татьяна Николаевна, ведущий научный сотрудник лаборатории водной микробиологии Института клеточного и внутриклеточного симбиоза УрО РАН, доктор биологических наук, доцент, e-mail: yacenkostn@gmail.com
Немцева Наталия Вячеславовна, заведующий лаборатории водной микробиологии Института клеточного и внутриклеточного симбиоза УрО РАН, доктор медицинских наук, профессор,
Игнатенко Марина Евгеньевна, старший научный сотрудник лаборатории водной микробиологии Института клеточного и внутриклеточного симбиоза УрО РАН, кандидат биологических наук,
e-mail: ignatenko_me@mail.ru
460000, г. Оренбург, ул. Пионерская, 11, тел. (3532) 775417
