CC BY
57
а
Экология
УДК 581.1
ИЗМЕНЕНИЕ ТИПА АСИММЕТРИИ МОРФОЛОГИЧЕСКИХ ПРИЗНАКОВ ЛИСТА TILIA CORDATA MILL. В УСЛОВИЯХ АВТОТРАНСПОРТНОГО ЗАГРЯЗНЕНИЯ
DOI: 10.24411/1728-323X-2019-13005
Е. А. Ерофеева, доктор биологических наук, доцент, ele77785674@yandex.ru,
A. Б. Савинов, кандидат биологических наук, доцент, sabcor@mail.ru,
B. П. Юнина, старший преподаватель, ecocenter_nngu@mail.ru,
М. В. Сидоренко, кандидат биологических наук, доцент, eco_smv@mail.ru, В. А. Басуров, кандидат биологических наук, доцент, basurov@mail.ru,
Нижегородский государственный университет им. Н. И. Лобачевского (ННГУ), Н. Новгород, Россия
Флуктуирующая асимметрия (ФА) является мерой стабильности развития билатеральных структур листа растений. Кроме ФА, выделяют направленную асимметрию (НА) и антисимметрию (АС). Полагают, что в отличие от ФА, НА и АС являются наследственными типами асимметрии, поэтому вид асимметрии признака не может измениться под действием среды. Однако у животных обнаружены переходы ФА в АС и НА в стрессовых условиях. У растений данная проблема является малоизученной. Целью исследования являлось изучение возможности изменения типа асимметрии признаков листа липы мелколистной (Tilia cordata Mill.) при автотранспортном загрязнении. Тип асимметрии всех изученных признаков листа T. cordata изменялся под воздействием загрязнения. Кроме ФА у них наблюдались НА и АС, а также смешанные формы асимметрии (ФА и НА, ФА и АС, НА и АС). У деревьев на контрольном участке и при низком уровне загрязнения переход ФА в другие виды асимметрии наблюдался редко. При возрастании уровня загрязнения количество таких переходов сначала увеличивалось, а затем снижалось. Таким образом, следует учитывать возможность изменения типа асимметрии признаков листа у древесных растений при использовании ФА в биоиндикации.
Fluctuating asymmetry (FA) is a measure of the developmental stability of plant leaf bilateral structures. In addition to FA, directional asymmetry (DA) and antisymmetry (AS) are identified. It is believed that unlike FA, DA and AS are hereditary types of asymmetry, therefore the asymmetry type of this feature cannot change under the impact of the environment. However, in animals, a transition of FA to AC and DA has been detected under stressful environments. In plants, this issue is poorly understood. The aim of the study was to analyze the possibility of changing the asymmetry type of linden leaf (Tilia cordata Mill.) under traffic pollution. The asymmetry type of all studied features in T. cordata leaf was changed under the impact of traffic pollution. In addition to FA, NA and AU, as well as mixed forms of asymmetry (FA and DA, FA and AS, DA and AS) were observed. The transition of FA to other types of asymmetry was rarely observed in trees at the control site and at low pollution levels. With increasing levels of pollution, the number of such transitions first increased and then decreased. Thus, it is necessary to take into account the possibility of changing the asymmetry type of leaf characteristics in woody plants when using their FA in bioindication.
Ключевые слова: Tilia cordata, лист, флуктуирующая асимметрия, направленная асимметрия, антисимметрия.
Keywords: Tilia cordata, leaf, fluctuating asymmetry, directional asymmetry, antisymmetry.
Введение. В качестве меры стабильности развития билатеральных морфологических структур широко используется флуктуирующая асимметрия (ФА), под которой понимают случайные незначительные отклонения от симметричного состояния [2]. Известно, что величина ФА возрастает при действии любых стресс-факторов [2], поэтому она находит широкое применение для оценки уровня загрязнения окружающей среды [1]. Кроме ФА выделяют еще два типа асимметрии билатеральных признаков: 1) направленная асимметрия (НА) — признак всегда больше на одной и той же стороне; 2) антисимметрия (АС) — признак всегда больше на любой из двух сторон. Полагают, что в отличие от ФА, НА и АС являются наследственными типами асимметрии, то есть имеют более значительную генетическую основу, чем ФА [2].
Как правило, определение типа асимметрии билатеральных структур проводится однократно, поскольку принято считать, что тип асимметрии признака не может измениться под действием среды. Однако существуют экспериментальные данные, демонстрирующие, что стрессовые факторы могут изменять тип асимметрии морфологических признаков. Так, установлено, что высокая концентрация бензола (10 000 мг/кг) в питательной среде вызывала у дрозофилы переход от ФА к НА для количества щетинок, а более низкие концентрации просто увеличивали ФА [4]. Дру-
Рис. Промеры листа T. cordata: 1 — ширина половины листа в районе 1/2 длины центральной жилки: 2 — расстояние между основаниями первой и второй жилок второго порядка; 3 — угол между главной жилкой и первой от основания листа жилкой второго порядка; 4 — угол между главной жилкой и второй от основания листа жилкой второго порядка; 5 — длина первой от основания листа жилки второго порядка; 6 — длина второй от основания листа жилки второго порядка; 7 — расстояние между концами первой и второй жилок второго порядка
гими авторами также были получены доказательства подобных переходов у разных видов животных в условиях эксперимента [5, 8]. Имеются аналогичные данные и для естественных популяций животных [7]. Показано, что при увеличении антропогенной нагрузки на биотопы у птиц ФА морфологических признаков стопы переходит в смешанную форму асимметрии — смесь ФА и НА, то есть в одной и той же популяции для данного признака наблюдается ФА у одних особей и НА — у других [6]. Полагают, что увеличение интенсивности стрессовых факторов среды может приводить к переходу от ФА к НА и/или АС, поскольку разные формы асимметрии взаимосвязаны и могут переходить друг в друга при изменении условий [6].
Вышеуказанная проблема является малоизученной для древесных растений, ФА признаков листа которых используется в биоиндикации. Целью исследования являлось изучение возможности изменения типа асимметрии признаков листа липы мелколистной (Tilia cordata Mill.) при действии автотранспортного загрязнения разной интенсивности.
Материалы и методы. Объектами изучения являлись листовые пластинки T. cordata генератив-
ного возраста на 9 участках, расположенных на расстоянии 3—4 м от автодорог нагорной части г. Нижнего Новгорода с различным уровнем автотранспортной нагрузки. Контрольный участок находился на территории лесопарка «Щелоковс-кий хутор», расположенного также в нагорной части города. Уровень загрязнения оценивали по величине потока автотранспорта, поскольку ранее нами были получены сильные положительные корреляции между величиной потока транспорта и максимальным разовым выбросом пол-лютантов выхлопов. Листья собирали во второй половине июля со стороны автодороги на высоте 1—3 м. С каждого из 10 деревьев участка собирали по 20 листьев (n = 200). В день сбора листья сканировали. Измеряли 7 признаков (рисунок) на электронных изображениях с помощью программы Adobe Photoshope CS3. Признаки 1—2, 4, 6—7 широко используются для оценки ФА листа T. cordata в условиях антропогенной нагрузки [3].
Для выявления «чистых» видов асимметрии (ФА, НА, АС) использовали критерии, предложенные Р. Палмером и К. Стробеком [9] (табл. 1). Проверку соответствия распределения L—R нормальному осуществляли, рассчитывая коэффициенты асимметрии и эксцесса для разности L—R в программе Statistica 10.0. Далее сравнивали полученные значения с критическими табличными при p = 0,05. Гипотезу о том, что L—R = 0 проверяли с помощью U-критерия Манна-Уитни (Statistica 10.0). Различия между правым и левым значениями признака выявляли с помощью парного критерия Вилкоксона (Statistica 10.0). Если асимметрия признака в выборке не соответство-
Таблица 1 Критерии различных «чистых» форм билатеральной асимметрии морфологических признаков (по Palmer, Strobeck, 1992, с изменениями)
Различия
Тип асимметрии Отличие разности L—R от нуля Форма распределения разности L—R между правым и левым значениями признака
Флуктуирую- L—R = 0 Нормальное Ь = R
щая асимметрия
(ФА)
Направленная L—R * 0 Нормальное Ь * R
асимметрия
(НА)
Антисимметрия L—R = 0 Отличается от Ь = R
(АС) нормального (отрицательный эксцесс)
Таблица 2
Тип асимметрии изученных признаков листа T. cordata
Исследованные участки, поток автотранспорта Номер признака
1 2 3 4 5 6 7
1. Лесопарк Щелоковский хутор (контроль) (0 авто/ч) НА 0.77ФА ФА ФА ФА ФА ФА
0.23АС
2. Тер. Нижегородского Кремля (89 авто/ч) ? ФА ФА НА 0.83НА НА ФА
0.17АС
3. ул. Невзоровых (336 авто/ч) ФА ФА ФА ФА НА ФА ФА
4. ул. Медицинская (750 авто/ч) ФА ФА ФА НА ФА ФА ФА
5. ул. Тимирязева (876 авто/ч) ФА 0.72ФА ФА ФА ФА ФА НА
0.28АС
6. ул. Генкиной (1410 авто/ч) НА 0.92ФА НА 0.91ФА АС 0.60НА ФА
0.08НА 0.09НА 0.40АС
7. ул. Белинского (2145 авто/ч) ФА 0.58ФА НА НА ФА 0.90ФА 0.60НА
0.42АС 0.01АС 0.40АС
8. пр. Гагарина (ост. ул. Лебедева) (3642 авто/ч) ФА 0.93ФА 0.22НА НА НА 0.45НА 0.81ФА
0.07НА 0.78АС 0.55АС 0.19АС
9. пр. Гагарина (ост. Университет) (4869 авто/ч) ФА 0.60ФА ФА НА ФА ФА НА
0.40АС
10. пл. Лядова (3888 авто/ч) ? ? ФА ФА АС ФА ФА
Примечание: ФА — флуктуирующая асимметрия; НА — направленная асимметрия; АС — антисимметрия; ? — тип асимметрии идентифицировать не удалось. Жирным шрифтом отмечены типы асимметрии, отличающиеся от ФА.
вала ни одной из «чистых» форм (табл. 1), использовали анализ смешанных форм асимметрии, который позволяет представить значения L—R в выборке в виде комбинации нормальных распределений [6, 10]. При проведении такого анализа сначала определяли количество нормальных компонент в смеси, которое наилучшим образом описывает данные, с помощью generalized EM cluster analysis (Statistica 10.0).
Далее проводили сравнение L—R в каждом кластере с нулем с помощью U-критерия Манна-Уитни. В случае ФА L—R = 0 (p > 0,05). При НА L—R ф 0 (p < 0,05). Если средние L—R двух разных кластеров в одной и той же выборке статистически значимо отличались от нуля и друг от друга (p < 0,05) (U-критерий Манна-Уитни) и имели противоположные знаки, то делали заключение о наличии АС у признака в этом кластере. Далее для каждой выборки рассчитывали долю листьев с разными типами асимметрии для данного признака (табл. 2).
Результаты и их обсуждение. Тип асимметрии всех изученных признаков изменялся при варьировании уровня загрязнения (табл. 2). Кроме ФА, у них наблюдались НА и АС, а также смешанные
формы асимметрии (ФА и НА, ФА и АС, НА и АС). Реже всего отклонения от ФА наблюдались у деревьев контрольного участка (участок 1), а также при относительно низкой величине потока автотранспорта (участки 2—5). При более высоком уровне загрязнения количество отклонений от ФА увеличивалось (участки 6—8), что согласуется с данными других авторов, полученными для животных [6, 7]. Однако на двух наиболее загрязненных территориях (участки 9—10) ФА отмечалась вновь у большинства признаков (табл. 2).
Заключение. Таким образом, следует учитывать возможность изменения типа асимметрии признаков листа T. cordata при воздействии разного уровня техногенной нагрузки. При этом такое изменение может иметь более сложный характер при увеличении уровня загрязнения, чем простой переход от ФА к другим формам асимметрии. Полученные результаты указывают на необходимость многократной оценки типа асимметрии признаков листа древесных растений при воздействии различных уровней загрязнения и могут быть использованы для совершенствования методов биоиндикации.
Библиографический список
1. Гелашвили Д. Б., Чупрунов Е. В., Иудин Д. И. Структурные и биоиндикационные аспекты флуктуирующей асимметрии билатерально-симметричных организмов // Журнал общей биологии. — 2004. — Т. 65. — № 5. — С. 433—441.
2. Захаров В. М., Жданова Н. П., Кирик Е. Ф. и др. Онтогенез и популяция: оценка стабильности развития в природных популяциях // Онтогенез. — 2001. — Т. 32. — № 6. — С. 404—421.
3. Baranov S. G. Use of morphogeometric method for study fluctuating asymmetry in leaves Tilia cordata under industrial pollution // Advan. Environ. Biol. — 2014. — Vol. 8. — No 7. — P. 2391—2398.
4. Graham J. H., Roe K. E., West T. B. Effects of lead and benzene on developmental stability of Drosophila melanogaster // Ecotoxicology. - 1993. - Vol. 2. - P. 185-195.
5. Leamy L. J., Doster M. J., Huet-Hudson Y. M. Effects of methoxychlor on directional and fluctuating asymmetry of mandible characters in mice // Ecotoxicology. — 1999. — Vol. 8. — P. 6—71.
6. Lens L., Van Dongen S., Fluctuating and directional asymmetry in natural bird populations exposed to different levels of habitat disturbance, as reveal by mixture analysis // Ecology Letters. — 2000. — Vol. 3. — P. 516—522.
7. Lens L., Van Dongen S., Kark S., Matthysen E. Fluctuating asymmetry as an indicator of fitness: can we bridge the gap between studies? // Biological Reviews. — 2002. — Vol. 77. — P. 27—38.
8. McKenzie J. A., Clarke G. M. Diazanon resistance, fluctuating asymmetry and fitness in the Australian sheep blowly, Lucilia cuprina // Genetics. — 1988. — Vol. 120. — P. 213—220.
9. Palmer A. R., Strobeck C. Fluctuating asymmetry as a measure of developmental stability: implications of non-normal distributions and power of statistical tests // Acta Zoologica Fennica. — 1992. Vol. 191. — P. 57—72.
10. Van Dongen S., Lens L., Molenbergh G. Mixture analysis of asymmetry: modeling directional asymmetry, antisymmetry and heterogeneity in fluctuating asymmetry // Ecology Letters. — 1999. Vol. 2. — P. 387—396.
CHANGING THE ASYMMETRY TYPE OF MORPHOLOGICAL LEAF TRAITS IN TILIA CORDATA MILL. UNDER TRAFFIC POLLUTION
E. A. Erofeeva, Ph. D. (Biology), Dr. Habil, Associate Professor, N. Novgorod State University, ele77785674@yandex.ru,
N. Novgorod, Russia;
A. B. Savinov, Ph. D. (Biology), Associate Professor, N. Novgorod State University, sabcor@mail.ru, N. Novgorod, Russia;
V. P. Yunina, Senior Teacher, N. Novgorod State University, ecocenter_nngu@mail.ru, N. Novgorod, Russia;
M. V. Sidorenko, Ph. D. (Biology), Associate Professor, N. Novgorod State University, eco_smv@mail.ru, N. Novgorod, Russia;
V. A. Basurov, Ph. D. (Biology), Associate Professor, N. Novgorod State University, basurov@mail.ru, N. Novgorod, Russia
References
1. Gelashvili D. B., Chuprunov E. V., Iudin D. I. Strukturniye i biioindikatsionniye aspekti fluktuiruyutchey asimmetriibilater-alno-simmetritchnih organizmov. Zhurn. obsch. ehkol. [Structural and bioindicative aspects of fluctuating asymmetry of bilateral-symmetric organisms]. J. Gen. Biol. 2004. Vol. 65. No. 5. P. 433—441. [in Russian]
2. Zakharov V. M., Zhdanova N. P., Kirik E. F. i dr. Ontogenez i popuyaltsiya: otsenka stabilnosti rasvitiya v prirodnih pop-ulyatsiyah. Ontogenez [Ontogenesis and population: assessment of development stability in natural populations]. Ontogenesis. 2001. Vol. 32. No. 6. P. 404—421. [in Russian]
3. Baranov S. G. Use of morphogeometric method for study fluctuating asymmetry in leaves Tilia cordata under industrial pollution. Advan. Environ. Biol. 2014. Vol. 8. No 7. P. 2391—2398.
4. Graham J. H., Roe K. E., West T. B. Effects of lead and benzene on developmental stability of Drosophila melanogaster. Eco-toxicology. 1993. Vol. 2. P. 185—195.
5. Leamy L. J., Doster M. J., Huet-Hudson Y. M. Effects of methoxychlor on directional and fluctuating asymmetry of mandible characters in mice. Ecotoxicology. 1999. Vol. 8. P. 6—71.
6. Lens L., Van Dongen S., Fluctuating and directional asymmetry in natural bird populations exposed to different levels of habitat disturbance, as reveal by mixture analysis. Ecology Letters. 2000. Vol. 3. P. 516—522.
7. Lens L., Van Dongen S., Kark S., Matthysen E. Fluctuating asymmetry as an indicator of fitness: can we bridge the gap between studies? Biological Reviews. 2002. Vol. 77. P. 27—38.
8. McKenzie J. A., Clarke G. M. Diazanon resistance, fluctuating asymmetry and fitness in the Australian sheep blowly, Lucilia cuprina. Genetics. 1988. Vol. 120. P. 213—220.
9. Palmer A. R., Strobeck C. Fluctuating asymmetry as a measure of developmental stability: implications of non-normal distributions and power of statistical tests. Acta Zoologica Fennica. 1992. Vol. 191. P. 57—72.
10. Van Dongen S., Lens L., Molenbergh G. Mixture analysis of asymmetry: modeling directional asymmetry, antisymmetry and heterogeneity in fluctuating asymmetry. Ecology Letters. 1999. Vol. 2. P. 387—396.
